Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [5]

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Catálogo de

Anfibios y Reptiles de

Colombia

Asociación Colombiana de Herpetología www.acherpetologia.org

Editor Jefe Mauricio Rivera-Correa, Ph.D. Dirección de Regionalización e Instituto de Biología, Universidad de Antioquia. Comité Editorial Marco Rada, Ph.D. Laboratorio de Anfibios, Universidad de Sao Paulo Fernando Vargas-Salinas, Ph.D. Facultad de Ciencias Básicas y Tecnologías, Universidad del Quindío José Nicolás Urbina-Cardona, Ph.D. Departamento de Ecología y Territorio, Pontificia Universidad Javeriana Luis Alberto Rueda-Solano, MSc. Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena Wilmar Bolívar-García, Ph.D. Departamento de Biología, Universidad del Valle Sandra Victoria Flechas, Ph.D. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt Giovanni Chaves-Portilla, Biol. Fundación EcoDiversidad - Colombia Asistencia Editorial Juan Daniel Vásquez-Restrepo, Biol. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia

Juliana M. Villa-Berrio, Est. Biol. Universidad de Antioquia, Seccional Oriente

Felipe A. Toro, Biol. Instituto de ecología, A. C. (INECOL), México

Elizabeth Ruíz, Est. Biol. Universidad de Antioquia, Seccional Oriente

ISSN: 2357-6324 Universidad de Antioquia Seccional Oriente, km 6 vía Rionegro - La Ceja Carmén de Viboral, Antioquia - Colombia Junio de 2019

Portada: Pristimantis scoloblepharus. Foto: Mauricio Rivera-Correa

Catálogo de

Anfibios y Reptiles de

Colombia

Asociación Colombiana de Herpetología www.acherpetologia.org Comité Científico Vivian P. Páez, Ph.D. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia. Adolfo Amézquita, Ph.D. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes. Andrew J. Crawford, Ph.D. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes. Brian C. Bock, Ph.D. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia. Carlos Navas, Ph.D. Instituto de Biociências, Universidad de São Paulo. Martha Calderón, Ph.D. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Juan M. Daza, Ph.D. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia. Martha Patricia Ramírez, Ph.D. Escuela de Biología, Universidad Industrial de Santander. José Nicolás Urbina, Ph.D. Carrera de Ecología, Facultad de Estudios Ambientales y Rurales, Pontificia Universidad Javeriana. Diego Amorocho, Ph.D. Director Centro de Investigación para el Manejo Ambiental y el Desarrollo, Departamento de Ciencias Naturales y Matemáticas, Pontificia Universidad Javeriana. Robinson Botero Arias, MSc. Caiman Research in Conservation and Management Program, Instituto de Desenvolvimento Sustentával Mamirauá. Julián A. Velasco, Ph.D. Museo de Zoología 'Alfonso L. Herrera', Universidad Nacional Autónoma de México. José Rances Caicedo, MSc. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Paul D. A. Gutiérrez-Cárdenas, Ph.D. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Caldas. Manuel Bernal, Ph.D. Departamento de Biología, Universidad del Tolima. Wilmar Bolívar-G, Ph.D. Departamento de Biología, Universidad del Valle. Adriana Restrepo, MSc. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia. Sandy Arroyo, Ph.D. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. David Sánchez Ph.D, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad

Nacional de Colombia. Marco Rada, Ph.D. Laboratorio de Anfibios, Universidad de São Paulo. Jenny Urbina, MSc. Environmental Sciences Program, Oregon State University. Carlos Guarnizo, Ph.D. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes. Santiago Sánchez-Pacheco, Ph.D. Department of Ecology and Evolutionary Biology, University of Toronto. Sandra P. Galeano, Ph.D. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia. Juan Diego Daza, Ph.D. Department of Biology, Villanova University. Fernando Vargas-Salinas, Ph.D. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas y Tecnologías, Universidad del Quindío. Jonh Jairo Mueses-Cisneros, MSc. Dirección científica, Fundación FIBA. María del Rosario Castañeda, Ph.D. Departamento de Biología, Universidad del Valle. Sandra Victoria Flechas, Ph.D. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Juan Camilo Arredondo, MSc. Seção de Herpetologia, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo. Jhon Jairo Ospina-Sarria, MSc. Laboratorio de Anfibios, Universidad de São Paulo. Ricardo Medina MSc, Universidad Nacional Autónoma de México. Diego F. Cisneros-Heredia, Ph.D. Colegio Ciencias Biológicas y Ambientales - COCIBA, Universidad San Francisco de Quito. Juan Pablo Hurtado, MSc. Grupo Herpetológico de Antioquia, Universidad de Antioquia. Paulo Passos, Ph.D. Setor de Herpetologia, Departamento de Vertebrados Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro. Taran Grant, Ph.D. Departamento Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo. Martín Pereyra, Ph.D. Division Herpetologia, Museo Argentino de Ciencias Naturales "Bernardino Rivadavia". Mauricio Rivera-Correa, Ph.D. Dirección de Regionalización e Instituto de Biología, Universidad de Antioquia.

ÍNDICE Cómo usar este catálogo ��������������������������������������������������������������������� V Bolitoglossa nicefori ���������������������������������������������������������������������������� 1 Bolitoglossa savagei ���������������������������������������������������������������������������� 7 Chelonoidis carbonarius ������������������������������������������������������������������ 13 Micrurus surinamensis �������������������������������������������������������������������� 30 Pristimantis cuentasi ������������������������������������������������������������������������ 36 Pristimantis permixtus �������������������������������������������������������������������� 40 Pristimantis scoloblepharus ������������������������������������������������������������� 47 Pristimantis veletis ��������������������������������������������������������������������������� 52 Rhadinaea decorata ������������������������������������������������������������������������� 56 Tretioscincus bifasciatus ������������������������������������������������������������������ 64 Instrucciones para los autores���������������������������������������������������������� VI

CÓMO USAR ESTE CATÁLOGO Dentro de cada ficha usted encontrará:

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Adicionalmente, usted encontrará dentro de cada ficha un mapa con las localidades donde se ha resgistrado la especie, fotos de apoyo para la descripción, y una descripción breve del perfil académico de los autores que han producido la ficha.

Volumen 5 (1): 1-6

Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Bolitoglossa nicefori Brame y Wake, 1963

Salamandra de San Gil

Jesús Eduardo Ortega-Chinchilla1, Laura Camila Cabanzo-Olarte1 Laboratório de Eco-Fisiología y Fisiología Evolutiva, Instituto de Bio-ciencias, Departamento de Fisiología, Universidad de Sao Paulo, Brasil 1

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Laura Camila Cabanzo-Olarte Taxonomía y sistemática Bolitoglossa nicefori (Caudata: Plethodontidae) fue descrita por Brame y Wake (1963), basados en un individuo macho depositado en el Museo de Historia Natural de la Salle, Bogotá, Colombia (MLS 4), colectado por el hermano Nicéforo María (1958), a 14 km al norte de San Gil (1500 m s. n. m.), departamento de Santander, Colombia. Acosta-Galvis (2007) provee una reseña de los aspectos taxonómicos de la especie. El sinónimo más reciente de la especie es Bolitoglossa (Eladinea) nicefori (Parra-Olea et al. 2004). Parra-Olea et al. (2004) incluyen esta especie dentro del subgénero Eladinea para no desesAsociación Colombiana de Herpetología - ACH

tabilizar la taxonomía del grupo, y debido a que consideraron que las diferencias con las demás Bolitoglossa no son suficientes para asignarla a un género diferente. Actualmente se encuentra incluida en el grupo de especies adspersa, dentro del subgénero Eladinae (Miranda Ribero 1937). En este subgénero las especies tienen una primera vertebra caudal con la apófisis transversa no ramificada, con reducción general del esqueleto por la pérdida de los huesos prefrontales (Parra-Olea et al. 2004). Descripción morfológica Bolitoglossa nicefori es una salamandra de tamaño mediano; las hembras adultas presentan una longitud ros1

Bolitoglossa nicefori

Ortega-Chinchilla y Cabanzo-Olarte 2019

Figura 1. Cirros de las ranuras nasolabiales en Bolitoglossa nicefori pronunciados. Fotografía: Laura Camila Cabanzo Olarte.

tro cloaca (LRC) entre 38-77 mm y los machos adultos entre 29-54 mm (Ramírez et al. 2012). Según la descripción original hecha por Brame y Wake (1963), esta especie presenta el siguiente conjunto de caracteres que permiten su identificación: 1) canthus rostralis indistinto y pequeño; 2) hocico corto y redondeado en vista dorsal y de perfil; 3) 16-30 dientes bicúspides en los maxilares y 8-25 dientes bicúspides en los vómeres; 4) fosas nasales pequeñas con cirros de las ranuras naso-labiales pronunciados (Fig. 1); 5) tronco y miembros moderadamente robustos; 6) manos y pies extensamente palmeados (Fig. 2) y dígitos sin almohadillas ventrales; 7) machos adultos con testículos blancos, una glándula mentoniana y hasta tres dientes labiales. Bolitoglossa nicefori se distingue de todos los miembros andinos del género en Colombia por las siguientes características: en que tienen una mayor extensión de tejido en las membranas interdigitales de manos y pies, y ausencia de almohadillas digitales presentes en B. tatamae (Acosta y Hoyos 2006), B. walkeri (Brame y Wake 1972), B. hiemalis, B. hypacra, B. adspersa, B. savagei y B. vallecula (Brame y Wake 1963). De B. altamazonica en tener una menor extensión de las membranas interdigitales y por su mayor tamaño (B. altamazonica machos 30,5-46,7 mm y hembras 43,3-57,8 mm) (Brame y Wake 1963). De B. capitana por su menor tamaño (B. capitana machos 62,7-64,4 mm y hembras 74-85 mm) (Brame y Wake 1963). De B. pandi por la ausencia de un cuello bien diferenciado, menor número de dientes maxilares, un mayor número de dientes en los vómeres (Brame y Wake 1963). De B. phalarosoma por la carencia de parches dorso-laterales pálidos y un menor número de dientes maxilares (Brame y Wake 1963). De B. ramosi por una mayor extensión de las membranas interdigiAsociación Colombiana de Herpetología - ACH

tales de manos y los pies (Brame y Wake 1972, Ramírez et al. 2012). De B. lozanoi por presentar ojos protuberantes, y su color ventral, en etanol 70%, café con punteaduras café más oscuras y cremas (Acosta-Galvis y Restrepo 2001). De B. guaneae por tener una membrana interdigital menor, sin puntas digitales libres en manos y pies y por no tener ojos protuberantes (Acosta-Galvis y Gutiérrez-Lamus 2012). De B. leandrae por su mayor tamaño (B. leandrae machos 30,3 mm y hembras 39,2 mm) y por tener una menor extensión de la membrana interdigital (Acevedo et al. 2013). De B. tamaense por su

Figura 2. Manos y pies en Bolitoglossa nicefori extensamente palmeados. Fotografía: Jesús Eduardo Ortega Chinchilla.

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Bolitoglossa nicefori

Ortega-Chinchilla y Cabanzo-Olarte 2019

mayor tamaño (B. tamaense machos 37,2 mm y hembras 47 mm), por tener una mayor membrana interdigital en pies y por tener más dientes maxilares y más dientes en los vómeres (Acevedo et al. 2013). De B. yariguiensis por tener un mayor tamaño (B. yariguiensis machos 37,8 mm y hembras 44,9 mm), por tener menor número de dientes maxilares y menor número de dientes en los vómeres (Meza-Joya et al. 2017). La morfología craneal de Bolitoglossa nicefori presenta un mosaico de caracteres larvales, metamórficos y postmetamórficos en los neonatos y la ausencia de elementos larvarios característicos en el cráneo y en el aparato hioideo (Dulcey-Cala et al. 2009). Los machos de B. nicefori en la época reproductiva presentan hipertrofia de la glándula mentoniana, y un aumento significativo en la superficie de la almohadilla glandular y en la densidad de glándulas tubulares (González-León y Ramírez-Pinilla 2009). La morfología autopedial de B. nicefori se produce por pedomorfósis, dando un crecimiento sincronizado de las falanges en longitud y osificación (Cabrera et al. 2010). Las hembras de B. nicefori tienen un tubo cloacal relativamente más grande en comparación a los machos, y presentan una espermateca tubular en lugar de acinar, dividida en dos túbulos espermáticos (González-León y Ramírez-Pinilla 2011). La secreción de las glándulas espermáticas difiere entre hembras adultas reproductivas y no reproductivas. Los machos, aunque pueden producir espermatozoides durante todo el año, presentaron espermatóforos en su cloaca sólo durante la temporada reproductiva (González-León y Ramírez-Pinilla 2011).

Figura 3. Mapa de distribución de Bolitoglossa nicefori en Colombia.

con las condiciones de temperatura y de humedad durante el ciclo diario. Durante las horas de luz, los individuos de B. nicefori se esconden entre la hojarasca y entre troncos de árboles caídos (Ortega et al. 2009, Ramírez et al. 2012). En las horas de la noche, donde los individuos de esta especie son activos, las hembras no reproducti-

Distribución geográfica Bolitoglossa nicefori es endémica de los bosques andinos y ocurre en doce localidades en las vertientes occidentales de la Cordillera Oriental de Colombia (Fig. 3) (Departamento de Santander), entre 1400-2400 m s. n. m. (Brame y Wake 1963, 1972, Ruiz et al. 1996, Acosta 2000, 2007, Ortega et al. 2009, Acosta-Galvis y Gutiérrez-Lamus 2012, Ramírez et al. 2012). Historia natural Bolitoglossa nicefori es una especie nocturna y generalmente activa en la vegetación herbácea, habita en bosques andinos tropicales altamente perturbados y en agroecosistemas de gran tamaño como plantaciones de café orgánico (Ramírez et al. 2012). Esta especie exhibe comportamientos terrestres y arborícolas relacionados Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Figura 4. Macho adulto de Bolitoglossa nicefori perchado en arbusto de la familia Arácea. Fotografía: Jesús Eduardo Ortega Chinchilla.

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Bolitoglossa nicefori

Ortega-Chinchilla y Cabanzo-Olarte 2019

Figura 5. Principal amenaza de Bolitoglossa nicefori, perdida de hábitat como consecuencia de la deforestación relacionada con la expansión agrícola en zonas aledañas a lo largo de su distribución. (A) Reserva el Brasil, Tona, (B) Vda. Las Amarillas, Piedecuesta y (C) Vda. San Javier, Zapatoca, Santander. Fotografías: Jesús Eduardo Ortega Chinchilla y Laura Camila Cabanzo Olarte.

vas, los machos y los juveniles se encuentran por encima de la hojarasca o perchando en arbustos de Aráceas, entre 0-60 cm de altura (Fig. 4), sin embargo, la actividad de las hembras reproductivas siempre fue registrada dentro de la hojarasca (Ortega et al. 2009). La dieta de B. nicefori está compuesta principalmente por insectos (hormigas y escarabajos) y otros artrópodos como arañas y ácaros (Ortega et al. 2009). Esta especie presenta desarrollo directo, la ovoposición tiene lugar durante la estación seca y el desarrollo de los huevos ocurre durante la estación seca y la primera estación lluviosa del año (Ortega et al. 2009). El tamaño mínimo de la madurez sexual de Bolitoglossa nicefori está entre 29-50 mm para machos y entre 39-75 mm para hembras; adicionalmente, los machos presentan una actividad reproductiva continua y las hembras presentan una actividad reproductiva estacional (Ortega et al. 2009). Amenazas Entre las principales amenazas de Bolitoglossa nicefori se encuentra la pérdida de hábitat como consecuencia de la deforestación relacionada con la expansión agrícola dentro de su rango de distribución (Fig. 5), los cuales son importantes para su ciclo de vida y reproducción. Otra amenaza para B. nicefori es la contaminación de sus hábitats por el uso de agroquímicos en los agroecosistemas asociados a las plantaciones de café. Estado de conservación Bolitoglossa nicefori está catalogada como especie de preocupación menor (LC) por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza UICN, porque se presume que la mayoría de sus poblaciones son grandes y estables (Ramírez et al. 2004). Esta especie no se enAsociación Colombiana de Herpetología - ACH

cuentra incluida en ningún apéndice de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres CITES, ni está registrada en el Libro Rojo de Anfibios de Colombia (Rueda-Almonacid et al. 2004). Perspectivas para la investigación y conservación Dada la relativa abundancia de sus poblaciones en el departamento de Santander, Bolitoglossa nicefori puede ser un buen modelo para estudios ecofisiológicos y comportamentales. Se recomienda realizar monitoreo de sus poblaciones en las localidades registradas e inventarios sistematizados en las localidades aledañas para reevaluar su estado de conservación. Agradecimientos A Marco Rada por la asesoría en la elaboración de la ficha. Literatura citada Acevedo, A. A., D. B. Wake, R. Márquez, K. Silva, R. Franco y A. Amézquita. 2013. Two new species of salamanders, Genus Bolitoglossa (Amphibia: Plethodontidae), from the Eastern Colombian Andes. Zootaxa 3609: 069-084. Acosta-Galvis, A. R. 2000. Ranas, salamandras y caecilias (Tetrapoda: Amphibia) de Colombia. Biota Colombiana 1: 289-319. Acosta-Galvis, A. R. 2007. Taxonomía y evaluación de la homología de los caracteres para las salamandras del género Bolitoglossa (Caudata: Plethodontidae) de Colombia. Tesis de Maestría. Instituto de Ciencias Naturales Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia. 4

Bolitoglossa nicefori Acosta-Galvis, A. R. y A. E. Restrepo. 2001. Una nueva especie de Bolitoglossa (Caudata: Plethodontidae) de las selvas del Magdalena Medio en Colombia. Caldasia 23: 467-473. Acosta, A. R. y J. M. Hoyos. 2006. A new species of salamander (Caudata: Plethodontidae: Bolitoglossa) from the subandean forest western cordillera of Colombia. Herpetologica 62: 302-307. Acosta-Galvis A. R. y D. L. Gutiérrez-Lamus 2012. A new species of a small salamander (Bolitoglossa: Plethodontidae) from the Cordillera Oriental of the Colombian Andes. Papeis Avulsos de Zoologia 52: 201–218. Brame, A. H. y D. B. Wake. 1963. The salamanders of South America. Contributions in Science. Natural History Museum of Los Angeles County Museum 69: 5-72. Brame, A. H. y D. B. Wake. 1972. New species of salamanders (genus Bolitoglossa) from Colombia, Ecuador and Panama. Contributions in Science. Natural History Museum of Los Angeles County Museum 219: 1-34. Cabrera, L., O. A. Tarazona y M. P. Ramírez-Pinilla. 2010. Morphology and post hatching ontogeny of the autopodial skeleton of Bolitoglossa nicefori (Caudata: Plethodontidae). Journal of Morphology 271: 1374-1385. CITES. 2019. Apéndices I, II and III. Electronic database accessible at http://www.cites.org/eng/app/ appendices.php. Acceso 31 de enero de 2019. Dulcey-Cala, C. J., O. A. Tarazona y M. P. Ramírez-Pinilla. 2009. The morphology and post hatching development of the skull of Bolitoglossa nicefori (Caudata: Plethodontidae): Developmental implications of recapitulation and repatterning. Zoology 112: 227-239. González-León, E. y M. P. Ramírez-Pinilla. 2009. The Mental gland of Bolitoglossa nicefori (Caudata: Plethodontidae). Amphibia-Reptilia 30: 561-569. González-León, E. y M. P. Ramírez-Pinilla. 2011. Cloacal morphology in Bolitoglossa nicefori (Caudata: Plethodontidae): Variation during the reproductive cycle. The Anatomical Record 294: 349-362. IUCN. 2019. IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2018.2. Electronic database accessible at http:// www.iucnredlist.org/. Acceso el 31 de enero de 2019. Meza-Joya, F. L., C. Hernández-Jaimes y E. Ramos-Pallares. 2017. A new species of salamander (Caudata, Plethodontidae, Bolitoglossa) from Serranía de los Yariguíes, Colombia. Zootaxa 4294: 093-111. Miranda-Ribeiro, A. de. 1937. Uma salamandra no Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Ortega-Chinchilla y Cabanzo-Olarte 2019 baixo Amazonas Eladinea estheri gen. e sp. novo. O Campo 8: 42-46. Nicéforo María, Hno. 1958. Sección Herpetológica. Boletín Instituto de La Salle. 45: 1-16. Ortega J. E., J. M. Monares-Riaño y M. P. Ramírez-Pinilla. 2009. Reproductive Activity, Diet, and Microhabitat Use in Bolitoglossa nicefori (Caudata: Plethodontidae). Journal of Herpetology 43:1-10. Parra-Olea, G., M. García-París y D. B. Wake. 2004. Molecular diversification of salamanders of the tropical American genus Bolitoglossa (Caudata: Plethodontidae) and its evolutionary and biogeographical implications. Biological Journal of the Linnean Society London 81: 325-346. Ramírez, M. P., M. Osorno-Muñoz, J. V. Rueda, A. Amézquita y M. A. Ardila-Robayo. 2004. Bolitoglossa nicefori. En: IUCN 2017. IUCN red List of Threatened Species. Version 2017-3. Electronic database accessible at http: / /www.iucnredlist.org./ Acceso el 30 mayo 2018. Ramírez, J. P., M. P. Ramírez-Pinilla y J. E. Ortega. 2012. Bolitoglossa nicefori Brame and Wake. Catalogue of American Amphibians and Reptiles 883: 1-3. Rueda-Almonacid, J. V., J. D. Lynch y A. Amézquita. 2004. Libro Rojo de los Anfibios de Colombia. Serie Libros de Especies Amenazadas de Colombia. Instituto de Ciencias Naturales-Universidad Nacional de Colombia, Ministerio del Medio Ambiente, Bogotá, DC-Colombia. 384pp. Ruiz-Carranza, P. M., M. C. Ardila-Robayo y J. D. Lynch. 1996. Lista actualizada de la fauna de Amphibia de Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 20: 365-415.

Acerca de los autores Jesús Eduardo Ortega Chinchilla es biólogo de la Universidad Industrial de Santander, M. Sc. Uniandes y PhD. de la Universidad de Sao Paulo. Actualmente sus intereses de investigación abarcan la eco-fisiología, comportamiento y conservación de anfibios y reptiles frente al cambio climático. Laura Camila Cabanzo Olarte es bióloga de la Universidad Industrial de Santander, M. Sc. y Est. PhD. Universidad de Sao Paulo. Actualmente sus intereses de investigación abarcan la eco-fisiología y comportamiento de anfibios y reptiles frente a enfermedades emergentes y cambio climático. 5

Bolitoglossa nicefori

Ortega-Chinchilla y Cabanzo-Olarte 2019

Apéndice I. Localidades y coordenadas geográficas de la distribución de Bolitoglossa nicefori en Colombia, 1) Nicéforo (1958), 2) Ortega et al. (2009), 3) Acevedo et al, (2013), 4) Meza-Joya et al, (2017), 5) Base de datos UNal en: http://www,biovirtual,unal,edu,co/es/colecciones/ search/amphibians, Acceso el 31 de enero de 2019, 6) Base de datos UIS en: http://www,uis,edu,co/webUIS/es/academia/facultades/ciencias/ museocolecciones, Acceso el 31 de enero de 2019. País

Departamento

Localidad

MLS 4

Colombia

Santander

San Gil

ICN 40743

Colombia

Santander

UIS A 3452

Colombia

Santander

UIS A 1302

Colombia

Santander

UIS A 1621

Colombia

Santander

UIS A 3168

Colombia

Santander

N/A

Colombia

Santander

UIS A 3828 UIS A 3902 UIS A 5138

Colombia Colombia Colombia

Santander Santander Santander

UIS A 5194

Colombia

Santander

UIS A 5264 UIS A 5270 PAG 926

Colombia Colombia Colombia

Santander Santander Boyacá

Voucher

Reserva Forestal San Cipriano, Suaita Vda, La Granja, Hda, El Roble, Los Santos SFF Guanentá Alto Río Fonce, Charalá Vda, Guarumales, Tona Vda, Las Amarillas, Piedecuesta Vda, Las Amarillas, Piedecuesta Reserva el Brasil, Tona Vda, Vegas de Chiscapá Tona Vda, San Javier, Zapatoca Vda, Vegas del Quemado, Tona Vda, Flores, Guapota Vda, San José, San Gil Arcabuco

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Latitud

Longitud

Altitud

Fuente

6,581

-73,149

1500

1

6,162

-73,451

1650-1900

5

6,865

-72,048

1750

6

6,020

-73,152

2434

6

7,1552

-73,928

1400

6

6,969

-73,021

1400-2000

6

6,9694

-73,021

1400-2000

2

7,15523 7,1914 6,8527

-73,044 -73,003 -73,2675

1425 1032 1720

6 6 6

7,2053

-73,000

1533

6

6,3125 6,554 5,705

-73,3219 -73,134 -73,433

1534 1140 1400-1700

6 4 3

6

Volumen 5 (1): 7-12

Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Bolitoglossa savagei Brame y Wake, 1963

Salamandra

José Luis Pérez-González1, 2, Silvia Salas-Coronado3, Keiner Meza-Tilvez4, 5 Fundación Atelopus, Santa Marta, Colombia Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA), Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia 3 Facultad de Ciencias Básicas, Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia 4 Fundación Fauna Silvestre, Cartagena, Colombia 5 Semillero de Investigación Hidrobiología, Universidad de Cartagena, Colombia 1 2

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Correspondencia: [email protected]

Fotografía: José Luis Pérez-González Taxonomía y sistemática Bolitoglossa savagei (Caudata: Plethodontidae) (Fig.1) fue descrita a partir de 20 machos y 11 hembras colectadas en diferentes localidades de la Serranía de San Lorenzo y la cuenca del Río Frío en la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM), departamento del Magdalena, Colombia (Brame y Wake 1963). Análisis moleculares que no incluyeron muestras de B. savagei, ubica a todas las especies de Sur América del género Bolitoglossa dentro del subgénero Eladinea, cuyas especies se caracterizan porque la primera Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

vértebra caudal soporta los procesos transversos no ramificados, esqueleto con una reducción general, pérdida de huesos prefrontales y machos con una glándula mental prominente (Parra-Olea et al. 2004). Bolitoglossa savagei actualmente no registra sinonimias y es asignada al grupo B. adspersa (Parra-Olea et al. 2004, Frost 2018). Descripción morfológica Los individuos adultos de Bolitoglossa savagei tienen un tamaño mediano. Las hembras miden entre 38,2 y 55,1 mm y los machos entre 36,4 y 51,7 mm. La descripción morfológica del holotipo (UMMZ 54595) se 7

Bolitoglossa savagei

Pérez-González et al. 2019

Figura 1. Adultos de Bolitoglossa savagei, Serranía de San Lorenzo. Fotografías: José Luis Pérez-González.

hizo basada en un único espécimen que correspondía a una hembra. Ésta tiene hocico redondeado, fosa nasal pequeña con pequeñas protuberancias vestibulares del surco nasolabial. Canthus rostralis redondeado, la ranu-

ra que se halla debajo del ojo se extiende después de la curvatura del ojo y no se comunica con el labio. Ojos ligeramente protuberantes. Posee 33 dientes vomerianos extendidos en largas curvas más allá de los bordes laterales de las narinas internas, 79 dientes maxilares, aunque el número puede aumentar a medida que incrementa el tamaño. La cola es 0,97 veces la longitud del hocico. Glándula mentoniana no evidente, manos y patas incompletamente palmeadas (Brame y Wake 1963). La coloración es variable. El dorso en machos y hembras es generalmente café claro con la parte lateral más oscura. En algunos individuos el dorso suele ser café oscuro estriado o moteado y en otros totalmente café oscuro. El vientre es pardusco y es un poco más claro que las partes laterales, también puede estar moteado con marcas de tamaño y formas variables. En adultos la coloración de la cola generalmente es café o marrón claro (Fig. 1). En individuos juveniles la cola suele ser ligeramente amarillenta y el dorso café oscuro o claro (Fig. 2) (Brame y Wake 1963, obs. pers. de los autores).

Figura 2. Juveniles de Bolitoglossa savagei perchados en plantas del género Crinum, Serranía de San Lorenzo. Fotografías: José Luis Pérez-González.

Aunque Bolitoglossa savagei es morfológicamente parecida a B. lozanoi (endémica del departamento de Caldas,

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Bolitoglossa savagei

Pérez-González et al. 2019

Colombia) y a B. biseriata (con distribución en Panamá, Colombia y Ecuador), difiere de éstas en su color ventral, ojos ligeramente protuberantes y palmeadura incompleta en manos y pies (Brame y Wake 1963, Acosta-Galvis 2004). Distribución geográfica Bolitoglossa savagei es endémica de la Sierra Nevada de Santa Marta (Fig. 3, Apéndice I). Se encuentra entre 1000-2800 m s. n. m. en la Serranía de San Lorenzo, La Tagua, municipio de Santa Marta y Río Frío en el municipio de Ciénaga, departamento del Magdalena, y en San Miguel en el departamento de La Guajira (Brame y Wake 1963, Rueda-Solano et al. 2016, Rueda-Almonacid et al. 2017). Otros registros incluyen los corregimientos de Siberia, San Pedro, Palmor (obs. pers de los autores) y Santa Clara en el municipio de Ciénaga, departamento del Magdalena (L. A. Rueda-Solano com. pers.). Historia natural Bolitoglossa savagei es relativamente común en el bosque húmedo, particularmente sobre los 2000 m s. n. m. (Rueda-Solano et al. 2016). Suele encontrarse con

Figura 4. Bolitoglossa savagei atacada por hormigas en la serranía de San Lorenzo. Fotografías: José Luis Pérez-González.

mayor frecuencia en bromelias pertenecientes a los géneros Mezobromelia y Tillandsia, situadas en árboles o en el suelo; también se observan en plantas del género Crinum (familia Amaryllidaceae), en troncos caídos, debajo de hojas en descomposición y ocasionalmente en helechos (Ruthven 1922, Obs. Pers) (Figs. 1-2). B. savagei es activa durante la noche entre las 19:00 y 01:00 horas, donde se les observa caminando lentamente entre la vegetación (Fig. 1). Los depredadores potenciales de estas salamandras son serpientes (Esqueda et al. 2009). Sin embargo, se han observado hormigas atacando B. savagei, quizá en defensa del territorio por parte de las hormigas o por depredación (Fig. 4). Para esta especie se desconocen aspectos importantes de su ecología y biología reproductiva. Amenazas La destrucción del hábitat para el desarrollo de actividades antrópicas como la agricultura, especialmente plantaciones de café, y la ganadería son las principales amenazas que enfrenta la especie. Además, la presencia del hongo Batrachochytrium dendrobatidis en la SNSM, podría poner en peligro la supervivencia de la especie en el futuro (Rueda-Solano et al. 2016, Flechas et al. 2017). Estado de conservación

Figura 3. Mapa de distribución de Bolitoglossa savagei en Colombia.

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La extensión geográfica de Bolitoglossa savagei es de 9

Bolitoglossa savagei 4851 km2, se reporta en más de diez localidades y su población no se considera severamente fragmentada. Está catalogada en la IUCN como casi amenazada (NT) debido a la disminución en la extensión de su distribución, degradación y fragmentación del hábitat. En Colombia actualmente no ha sido evaluada y no se registra en los apéndices CITES. Perspectivas para la investigación y conservación Bolitoglossa savagei es la única especie del género Bolitoglossa presente en la SNSM por lo que es indispensable adelantar estudios relacionados con aspectos poblacionales y características generales de la biología de la especie (hábitos alimenticios, comportamiento reproductivo, entre otros). Además, estudios que evalúen el impacto de las amenazas identificadas tales como el hongo quitridio, enfermedades neoplásticas, la ganadería extensiva y la agricultura, son de gran importancia para conocer el estado de salud de las poblaciones. En el sector de San Lorenzo el estado de conservación en que se encuentran las poblaciones de anfibios es bueno, debido a que no se han presentado ni evidenciado disminuciones poblacionales (Rueda–Solano et al. 2016). Sin embargo, es necesario fortalecer la implementación de programas de bioseguridad y el trabajo científico e investigativo con las comunidades campesinas, indígenas, entidades ambientales e instituciones educativas para crear acciones y estrategias de conservación en las localidades donde se registra la especie en la SNSM. Agradecimientos Al Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA). A los administradores del Parque Nacional Natural Sierra Nevada de Santa Marta (PNNSNSM) por permitir realizar estudios sobre el estado actual de anfibios en áreas protegidas. A Diego Yepes-Rapelo, biólogo del Herbario de la Universidad del Magdalena (UTMC) y a Carlos Blanco-Cervantes por sus comentarios. Literatura citada Acosta-Galvis, A. 2004. Salamandra corpulenta café. Bolitoglossa lozanoi. Pp. 298-301. En: J. V. Rueda– Almonacid, J. V., J. D. Lynch y A. Amézquita (Editores). Libro Rojo de los Anfibios de Colombia. Serie Libros de Especies Amenazadas de Colombia. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Ministerio del Medio Ambiente, Bogotá, Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Pérez-González et al. 2019 DC-Colombia. 384 pp. Brame, A. H., Jr. y D. B. Wake. 1963. The salamanders of South America. Contributions in Science. Natural History Museum of Los Angeles County 69: 1-72. CITES. 2018. Apéndices I, II and III. Electronic database accessible at http://www.cites.org/eng/app/appendices.php. Acceso 5 de septiembre de 2018. Esqueda, L. F., M. Natera-Mumaw y E. La Marca. 2009. First record of salamander predation by a Liophis (Wagler, 1830) snake in the Venezuelan Andes. Acta Herpetologica 4: 171-175. Flechas, S. V., A. Paz, A. J. Crawford, C. Sarmiento, A. A. Acevedo, A. Arboleda, W. Bolívar-García, C. L. Echeverry-Sandoval, R. Franco, C. Mojica, A. Muñoz, P. Palacios-Rodríguez, A. M. Posso-Terranova, P. Quintero-Marín, L. A. Rueda-Solano, F. Castro-Herrera y A. Amézquita. 2017. Current and predicted distribution of the pathogenic fungus Batrachochytrium dendrobatidis in Colombia, a hotspot of amphibian biodiversity. Biotropica 49: 685694. Frost, D. R. 2018. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.9. Electronic Database accessible at http://research.amnh.org/herpetology/ amphibia/index.html. American Museum of Natural History, New York, USA. Acceso el 21 de agosto del 2018. Parra-Olea, G., M. García-París, y D. B. Wake. 2004. Molecular diversification of salamanders of the tropical American genus Bolitoglossa (Caudata: Plethodontidae) and its evolutionary and biogeographical implications. Biological Journal of the Linnean Society. London 81: 325–346. Rueda-Almonacid, J. V., Rueda-Solano, L. A. y M. C. Ardila-Robayo. 2017. Bolitoglossa savagei. En: IUCN 2017. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2017.2 Electronic database accessible at http://www.iucnredlist.org/. Acceso el 20 de agosto de 2018. Rueda-Solano, L. A., S. V. Flechas, M. Galvis-Aparicio, A. A. Rocha-Usuga, E. J. Rincón-Barón, B. Cuadrado-Peña y R. Franke-Ante. 2016. Epidemiological surveillance and amphibian assemblage status at the Estación Experimental de San Lorenzo, Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Amphibian & Reptile Conservation 10: 7-19. Ruthven, A. G. 1922. The amphibians and reptiles of the Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Miscellaneous Publications. Museum of Zoology, University of Michigan 8: 1-69. 10

Bolitoglossa savagei

Pérez-González et al. 2019

Acerca de los autores José Luis Pérez González es biólogo del programa de Biología adscrito a la Facultad de Ciencias Básicas de la Universidad del Magdalena en Santa Marta, Colombia. Cofundador de la Fundación Atelopus y miembro del Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA). Sus intereses de investigación se enfocan en aspectos conductuales y ecológicos de herpetos, con énfasis en comportamiento reproductivo y morfología de anuros. Silvia Johana Salas Coronado es estudiante del programa de Biología Facultad de Ciencias Básicas de la Universidad del Magdalena en Santa Marta, Colombia. Keiner Meza Tílvez es egresado del programa de Biología de la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales de la Universidad de Cartagena, Colombia y cofundador de la Fundación Fauna Silvestre. Sus principales intereses se enfocan en la ecología y conservación de los anfibios. Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

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Bolitoglossa savagei

Pérez-González et al. 2019

Apéndice I. Localidades y coordenadas geográficas de la distribución de Bolitoglossa savagei en Colombia. Voucher UMMZ 63334, CBUMAG:ANF:00867 UMMZ 48195 UMMZ 54592-93 ANSP 19723-4 USNM 36693-7000

CBUMAG:ANF:00880-81

Localidad Magdalena, Santa Marta, Serranía de San Lorenzo, Estación Experimental San Lorenzo La Guajira, Dibulla, San Miguel Magdalena, Santa Marta, La Tagua, Quebrada Viernes Santo Magdalena, Santa Marta, Serranía de San Lorenzo, Hacienda Cincinati Magdalena, Santa Marta, corregimiento Minca, Cascada Río Gaira Magdalena, Santa Marta, corregimiento Bellavista, Proaves Magdalena, Ciénaga, corregimiento Siberia Magdalena, Ciénaga, corregimiento de Río Frío, cuenca de Río Frío Magdalena, Ciénaga, corregimiento San Pedro de la Sierra, vereda La Hierba buena Magdalena, Ciénaga, corregimiento Palmor Magdalena, Ciénaga, corregimiento Santa Clara

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Latitud

Longitud

Altitud

Referencia

11,112773

-74,033888

2151

Brame y Wake 1963, Obs. Pers.

11,013770

-73,460402

1800-2100

Brame y Wake 1963

11,093417

-74,003250

1500-1800

Brame y Wake 1963

11,099173

-74,084149

1830

Brame y Wake 1963

11,111833

-74,060889

1560

Obs. Pers.

11,080330

-74,062000

1800

Obs. Pers.

10,978750

-74,027861

1400

Obs. Pers.

10,908111

-74,078722

1000

Brame y Wake 1963

10,919440

-73,930560

1600

Obs. Pers.

10,770784

-74,025498

1476

Obs. Pers.

10,458890

-73,911408

1604

Obs. Pers. Luis Alberto Rueda-Solano

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Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Volumen 5 (1): 13-29

Chelonoidis carbonarius (Spix, 1824)

Morrocoyo, morrocoy o morroco Andrea Echeverry-Alcendra1, 2, 3

Departamento de Biología y Conservación, Fundación Botánica y Zoológica de Barranquilla (FUNDAZOO), Barranquilla, Colombia Programa de Maestría en Conservación y Uso de Biodiversidad, Facultad de Estudios Ambientales y Rurales, Pontificia Universidad Javeriana (PUJ), Bogotá, Colombia 3 Asociación Colombiana de Parques Zoológicos, Acuarios y Afines (ACOPAZOA), Barranquilla, Colombia 1 2

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Correspondencia: [email protected] / [email protected]

Fotografía: Andrea Echeverry-Alcendra Taxonomía y sistemática Chelonoidis carbonarius fue descrita como Testudo carbonaria por Spix en 1824. La localidad tipo es el «Flumen Amazonum» o río Amazonas en Pará, Brasil (TTWG 2017). Se cree que el ejemplar tipo de esta especie desapareció en el siglo XIX y como lectotipo se designó la placa XVI de Spix (1824), correspondiente a una ilustración detallada de esta tortuga (Franzen y Glaw 2007). Debido a la pérdida del ejemplar tipo, durante mucho tiempo existió confusión en la identificación, lo que resultó en al menos Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

nueve sinónimos para la especie (Uetz y Hallermann 2018) e incluso llevó a que se le tratara como sinónimo de C. denticulatus (Linnaeus 1766), hasta que Williams (1960) aclaró que correspondían a especies distintas. Los sinónimos más recientes y conocidos son: Geochelone carbonaria (Williams 1960) y Chelonoidis carbonaria (Bour 1980). Este último modificado recientemente a C. carbonarius (Olson y David 2014) debido a inconsistencias en el epíteto específico, el cual debía ser masculino al igual que el género. Se estima que C. carbonarius se separó de C. denticulatus hace 13,32 millones de años (Vargas-Ramírez et al. 2010). Sin embargo, otros autores indican que la separación pudo suceder entre 13,59 13

Chelonoidis carbonarius a 11,8 millones de años aproximadamente (Kehlmaier et al. 2017). Vargas-Ramírez et al. (2010) sugieren una subdivisión de las poblaciones de C. carbonarius en unidades genéticamente distintas. No obstante, actualmente no existen subespecies reconocidas (TTWG 2017). Descripción morfológica Chelonoidis carbonarius es una tortuga terrestre de tamaño mediano a grande (Gallego-García et al. 2012a). En Colombia la longitud máxima reportada para individuos adultos es de 44,9 cm de longitud recta del caparazón (LRC) y corresponde a una hembra mantenida en condiciones ex situ (Ulloa-D 2006, Castaño-Mora et al. 2015). Sin embargo, existen registros de individuos de hasta 51 cm de LRC (Pritchard y Trebbau 1984; Gallego-García et al. 2012a). El rango de peso corporal de adultos mantenidos en zoológicos en Colombia (con edades mayores a 15 años) es de 4,4 a 7,4 kg (Species360 2018). En campo se han reportado individuos de hasta 13,9 kg de peso (Wang et al. 2011). Vinke (1999) registró en Paraguay el individuo más grande y pesado para la

Echeverry-Alcendra 2019 especie, correspondiente a un animal de 59,3 cm de LRC y un peso de 28 kg. A lo largo de su distribución, esta especie presenta diferentes morfotipos cromáticos (Pritchard y Trebbau 1984, Vargas-Ramírez et al. 2010, Vinke y Vinke 2016). No obstante, por lo general el caparazón es de color negro con escudos que poseen manchas centrales de color naranja, rojizo o amarillo y anillos de crecimiento (Fig. 1) que tienden a ser menos visibles en animales de avanzada edad. No posee escudo cervical. En adultos se presenta una compresión lateral (Fig. 2), ligera en hembras y más pronunciada en machos (Castaño-Mora et al. 2015). El color del plastrón varía entre crema y amarillo (Castaño-Mora y Medem 2002) y frecuentemente presenta manchas negras. Los juveniles tienden a tener un patrón de color similar al de los adultos, con predominio de color marrón en el caparazón. Por el contrario, los neonatos suelen ser de color más claro, las manchas centrales de los escudos son de mayor tamaño y generalmente de color amarillo (Fig. 3). Es importante aclarar que, aunque los escudos del caparazón en neonatos y

Figura 1. Detalle del caparazón (A) y plastrón (B) de una hembra juvenil de Chelonoidis carbonarius. Fotografía: Andrea Echeverry-Alcendra.

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Chelonoidis carbonarius

Echeverry-Alcendra 2019

Figura 2. Superior: Ilustración de la morfología del plastrón, caparazón y patrón de distribución de las escamas cefálicas de Chelonoidis carbonarius (modificado de CITES 1999). Inferior izquierda y centro: caparazón y plastrón de un macho adulto. Inferior derecha: plastrón de una hembra adulta. Fotografías: Andrea Echeverry-Alcendra.

juveniles de Chelonoidis carbonarius pueden presentar anillos de crecimiento, el engrosamiento excesivo en forma de pirámide no corresponde a una característica natural de la especie. Esta deformidad es frecuente en tortugas que han sido mantenidas ex situ bajo condiciones inadecuadas de manejo (Wiesner e Iben 2003). En esta especie existe dimorfismo sexual marcado en adultos, con machos más grandes, pesados y con colas más largas que las hembras (Gallego-García et al. 2012a). Además, las hembras carecen de la marcada depresión en el plastrón que poseen los machos (Fig. 4), la cual es una característica muy conspicua y que constituye una adaptación para acoplarse con la hembra durante la cópula. Adicionalmente, por lo general, en los machos los escudos anales del plastrón tocan los escudos marginales del caparazón. Se ha reportado masculinización y Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

caracteres sexuales intermedios en hembras mantenidas ex situ (Guix et al. 2001). Distribución geográfica La distribución natural de Chelonoidis carbonarius se restringe a Suramérica y se extiende desde Panamá hasta Argentina, incluyendo a Colombia, Venezuela, Brasil, Bolivia, Paraguay, Surinam, Guayana Francesa y Guyana (Castaño-Mora y Medem 2002, Castaño-Mora et al. 2015, Vinke y Vinke 2016). Se considera una especie introducida en Nicaragua y algunas islas del Caribe (Anguilla, Antigua y Barbuda, Barbados, Islas Vírgenes Británicas, Dominica, Granada, Martinica, Montserrat, Antillas Holandesas, San Cristóbal y Nieves, Santa Lucia, San Vicente y las Granadinas, Islas Vírgenes de los Estados Unidos), incluyendo la Isla de Providencia 15

Chelonoidis carbonarius

Echeverry-Alcendra 2019 Forero-Medina et al. (2014) reportó para Chelonoidis carbonarius en Colombia un área de ocupación de 1984 km2. Algunos expertos indican que el límite altitudinal máximo para la especie es 300 m s. n. m. (Castaño-Mora et al. 2015), pero existen reportes hasta los 950 m s. n. m. (Sánchez-C et al. 1995). En algunos lugares de su distribución natural, C. carbonarius es simpátrica con C. denticulatus (Medem et al. 1979, Barros et al. 2012). En Colombia, esta simpatría ocurre en los departamentos de Arauca, Caquetá, Casanare, Guainía, Meta y Vichada. Existen reportes de híbridos de C. carbonarius y C. denticulatus en condiciones ex situ (Castro et al. 2018).

Figura 3. Neonato de Chelonoidis carbonarius. Se observa el diente del huevo u ovirruptor. Fotografía: Andrea Echeverry-Alcendra.

(Gallego-García et al. 2012a, Castaño-Mora et al. 2015, UNEP 2019). En Colombia se distribuye naturalmente en los departamentos de La Guajira, Cesar, Magdalena, Atlántico, Bolívar, Sucre, Córdoba, Antioquia, Santander, Chocó, Tolima, Cundinamarca, Arauca, Casanare, Vichada, Guainía, Meta, y Caquetá (Renjifo et al. 2009; Gallego-García et al. 2012a, Montes-Correa et al. 2014, Castaño-Mora et al. 2015). En el departamento de Caldas existen especímenes que han sido introducidos, como consecuencia de liberaciones de animales rescatados de tráfico ilegal (Rivera-Domínguez et al. 2014). También se registró la introducción de la especie en el departamento del Quindío (Benítez-Cubillos et al. 2015). Véase Fig. 5.

Historia natural Chelonoidis carbonarius es una tortuga estrictamente terrestre, de hábitos diurnos y principalmente solitaria. Aunque se han observado individuos flotando o siendo arrastrados por la corriente en ríos, generalmente solo se acerca a los cuerpos de agua para beber pues carece de adaptaciones físicas para nadar (Castaño y Lugo 1981, Gallego-García et al. 2012b). Dado que es una especie con un rango geográfico amplio, utiliza una gran variedad de hábitats (Swingland y Klemens 1989) como zonas bajas y abiertas, de sabana (Fig. 6), parches de bosques secos, matorrales (Cárdenas-Arévalo et al. 2019a), así como vegetación riparia, cercana a humedales (Carvajal-Cogollo et al. 2007, Carvajal et al. 2013) y morichales (Castaño y Lugo 1981). También se conocen reportes de individuos hallados en bosques lluviosos adyacentes a zonas abiertas (Swingland y Klemens 1989, Barros et al. 2012) y bosques hú-

Figura 4. Depresión en el plastrón de un macho adulto de Chelonoidis carbonarius. Fotografía: Andrea Echeverry-Alcendra.

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Chelonoidis carbonarius

Figura 5. Mapa de distribución de Chelonoidis carbonarius en Colombia.

medos (Cárdenas-Arévalo et al. 2019b). Ocasionalmente se puede observar en zonas con agricultura (Legler 1963) y en plantaciones agroforestales (Angarita-M et al. 2015). Chelonoidis carbonarius puede refugiarse en madrigueras dejadas por otros animales, como armadillos gigantes (Vinke y Vinke 2003, Noss et al. 2013), en cuevas entre grandes rocas (Gallego-García et al. 2012a), en troncos huecos (Mourthe 2016), entre raíces de árboles, o bajo cúmulos de hojas o troncos secos (Cárdenas-Arévalo et al. 2019a). Es una tortuga relativamente escasa, con densidades poblacionales de entre 0,75–1,02 ind/km2 para Venezuela y Brasil (Pritchard y Trebbau 1984, Moskovits 1988). Para Colombia, Cárdenas-Arévalo et al. (2019a) reportaron en el departamento del Cesar, una densidad menor a 1 ind/ha y proporciones sexuales de machos y hembras de 1.3:1 y 2:1 para las poblaciones de la especie en los municipios de Agustín Codazzi y Valledupar, respectivamente. Al igual que sucede en muchas tortugas acuáticas, los movimientos de Chelonoidis carbonarius están estrechamente relacionados con los patrones hidrológicos de las Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Echeverry-Alcendra 2019 zonas donde se distribuye (Gallego-García et al. 2012b), presentando variaciones en su ámbito de hogar entre temporadas secas y lluviosas (Soria 2003, Jerozolimski et al. 2009). En Bolivia, en época seca se han registrado ámbitos de hogar promedio de 57 ha (17–156 ha), aunque el promedio puede aumentar hasta 97 ha (62–151 ha) para la época lluviosa (Soria 2003). Al parecer los mayores movimientos en época lluviosa se deben a desplazamientos con fines reproductivos, pues esta temporada generalmente coincide con la temporada de apareamiento (Moskovits y Kiester 1987, Soria 2003). Otros autores reportan, con base en resultados de radiotelemetría, que el ámbito de hogar puede ser de hasta 628,9 ha (Montaño et al. 2013). También existen diferencias en los ámbitos de hogar entre sexos y estadíos de vida. Moskovits (1985) reportó un ámbito de hogar para los machos de 0,6 a 83,3 ha (n=8) y para las hembras de 1,5 a 117,5 ha (n=10). Los individuos adultos pueden permanecer por días en la misma zona de forrajeo, mayoritariamente en aquellas con amplia oferta de alimento (principalmente frutos) y tienden a realizar desplazamientos menores, en tanto que los juveniles realizan desplazamientos más activos y erráticos (Rueda-Almonacid et. al 2007). Los movimientos diarios de C. carbonarius adultos pueden variar entre 8,73 m a 1360 m (Moskovits 1985, Montaño et al. 2013). No se conocen estudios exhaustivos sobre la biología térmica de esta especie. Sin embargo, Hedman et al. (2010) reportaron que los individuos de Chelonoidis carbonarius suelen estar más activos durante las primeras horas de la mañana (05:38 a 09:19 h), parte de la tarde y la noche (15:00 a 22:56 h), evitando las horas del día con altas temperaturas. Es una especie omnívora, aún cuando puede ser carroñera oportunista o facultativa (Wang et al. 2011). Frutos, semillas, hojas, flores, hongos, invertebrados y vertebrados hacen parte de su dieta, la cual varía de acuerdo con la disponibilidad estacional de alimentos (Moskovits y Bjorndal 1990). Consume frutos de Ficus sp., Spondias sp., Manguifera sp., Puya sp., Genipa sp., Aechmea sp. y Annona sp. (Strong y Fragoso 2006, Gallego-García et al. 2012a). En Brasil se ha reportado el consumo de restos de serpientes (Boidae) por parte de esta tortuga y se han identificado en sus heces restos óseos de algunos mamíferos como Dasyprocta leporina y Tayassu pecari (Mourthe y Castro 2017), de aves (Emberizidae) y de la serpiente Leptophis ahaetulla (Colubridae) (Wang et al. 2011). 17

Chelonoidis carbonarius

Figura 6. Juvenil de Chelonoidis carbonarius deambulando en la sabana, en cercanías al río Bita (Vichada, Colombia). Fotografía: Andrea Echeverry-Alcendra.

Debido a sus hábitos alimenticios en el medio natural (Moskovits 1985, Swingland y Klemens 1989) y a su movilidad, esta especie cumple un importante rol ecológico como dispersora de semillas (Strong y Fragoso 2006). En Brasil se confirmó que actúa como dispersor primario de 11 especies distintas de plantas (p.e. Moraceae, Bromeliaceae y Rubiaceae) y como dispersor secundario de dos especies más, a una distancia mínima de 91,2 m de la planta parental (Strong y Fragoso 2006). Aunque debido a la variabilidad en los tiempos de retención de semillas en el tracto intestinal, las distancias de dispersión pueden ser mayores (Bjorndal 1989). Por lo anterior se ha sugerido que la especie puede tener un importante rol en el mantenimiento de la diversidad y estructura del bosque y otras zonas donde habita, similar a lo reportado para su taxón hermano Chelonoidis denticulatus (Guzmán y Stevenson 2008). No se cuenta con datos sobre la reproducción de Chelonoidis carbonarius en condiciones naturales. Sin embargo, estudios ex situ indican que la época de reproducción de la especie varía en las diferentes regiones del país. En la región Caribe y Magdalena-Cauca ocurre de julio a febrero (Ulloa-Delgado 2010), mientras que en la Orinoquía sucede entre marzo y junio (Castaño-Mora et al. 2015) y generalmente coincide con la época lluviosa. Los individuos alcanzan la madurez sexual cuando tienen entre 17,3–26 cm de LRC (Medem et al. 1979, Hernández y Boede 2008). El cortejo incluye comportamientos agonísticos (combates) entre machos y la búsqueda activa de la hembra por parte de los machos, los cuales las siguen al tiempo que realizan movimientos laterales de cabeza y emiten sonidos (Castaño y Lugo 1981, Guix 1989). Durante la cópula el macho emite voAsociación Colombiana de Herpetología - ACH

Echeverry-Alcendra 2019 calizaciones similares a un cloqueo (Campbell y Evans 1967). Los huevos son de color blanco, tienen una forma redondeada, cáscara de tipo calcáreo (Fig. 7) y pueden medir entre 42,49–48,17 mm de diámetro mayor y entre 37,83–44,52 de diámetro menor (Hernández y Boede 2008). Éstos suelen ser depositados en agujeros poco profundos, excavados en el suelo para este fin (Castaño y Lugo 1981). La especie presenta múltiples nidadas al año, pero el tamaño entre nidadas sucesivas no varía significativamente (Vanzolini 1999, Hernández y Boede 2008). El tamaño promedio de la nidada es de cuatro huevos, con valores máximos de entre 8 y 13 (Castaño y Lugo 1981, Hernández y Boede 2008). En condiciones ex situ el tiempo de incubación promedio es de 150 días (Medem et al. 1979). No existen reportes del tiempo de incubación en condiciones naturales. Hernández-Montoya et al. (2017) concluyeron que esta especie presenta determinación sexual dependiente de la temperatura (TSD), siguiendo el patrón TSD-I, en el cual se producen machos a temperaturas bajas y hembras a temperaturas altas, para este caso temperaturas iguales o superiores a 29 °C. Amenazas Entre las principales amenazas que enfrenta esta especie de tortuga están la extracción de individuos silvestres por razones culturales o comerciales (cacería para consumo, tráfico ilegal) (Gallego-García et al. 2012b, Arroyave et al. 2014, Castaño-Mora et al. 2015), pues es una especie usada como mascota en entornos rurales y urbanos y su tenencia ha estado tradicionalmente asociada a creencias de que atraen la prosperidad y la buena suerte e incluso que su carne posee propiedades afrodisíacas (Castaño-Mora et al. 2015). Ocupa el tercer puesto en el listado de las tortugas continentales más traficadas en el país (Morales-Betancourt et al. 2012). Por ser una especie terrestre, la creciente fragmentación y pérdida de hábitat afecta sus poblaciones (Aponte et al. 2003, Gallego-García et al. 2012b), aumentando la exposición de los animales y por tanto la probabilidad de que éstos sean capturados o mueran por múltiples causas, incluyendo incendios provocados, traumas físicos cuando son retirados accidentalmente de sus refugios por maquinaria durante la remoción de coberturas vegetales y/o de suelo (Gallego-García et al. 2012a), por exposición excesiva al sol (hipertermia) cuando intentan atravesar zonas altamente intervenidas, por atropellamientos al intentar cruzar vías o por depredación por parte de otros animales (Castaño-Mora et al. 2015). 18

Chelonoidis carbonarius

Figura 7. Huevos de Chelonoidis carbonarius extraídos de una nidada depositada en el Zoológico de Barranquilla. Fotografía: Andrea Echeverry-Alcendra.

Dado que esta especie posee determinación sexual dependiente de la temperatura y una temperatura pivotal crítica de 29 ºC (Hernández-Montoya et al. 2017), es muy probable que los cambios microclimáticos por las modificaciones en la cobertura vegetal también afecten los sitios de postura de nidadas, con incidencias posiblemente negativas, sobre el desarrollo, el éxito de eclosión y las proporciones sexuales de los neonatos. Estado de conservación Chelonoidis carbonarius no está incluida en la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN). La categoría global propuesta en el año 2011 por el Grupo de Especialistas en Tortugas de Agua Dulce y Terrestres es Vulnerable (VU) (TTWG 2011). En Colombia está catalogada como Vulnerable (VU A4cd) (Castaño-Mora et al. 2015, MADS 2017). Adicionalmente, esta especie se incluye en el Apéndice II de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres–CITES (UNEP 2019). Perspectivas para la investigación y conservación Aunque en los últimos años ha aumentado la investigación en torno a Chelonoidis carbonarius y a pesar que Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Echeverry-Alcendra 2019 existen publicaciones recientes sobre la especie en los departamentos de Córdoba y Cesar (Cárdenas-Arévalo et al. 2019a, 2019b), la información disponible sobre esta tortuga aún es muy limitada. Por ejemplo, Forero-Medina et al. (2016) indicaron que para C. carbonarius solo se contaba con al menos un estudio publicado para seis de los 21 criterios seleccionados para evaluar el nivel de conocimiento por especie de las tortugas continentales en Colombia y que incluían información sobre: 1) distribución geográfica, 2) estimativos poblacionales, 3) índices de abundancia, 4) ámbito de hogar, 5) evaluaciones cuantitativas de hábitat, 6) dinámica poblacional, 7) crecimiento, 8) tamaño o edad de madurez sexual, 9) longevidad y tiempos de generación, 10) determinación sexual, 11) número de nidadas por temporada reproductiva, 12) tamaño de la nidada, 13) frecuencia interanual de anidación, 14) tasa de supervivencia, 15) presencia en áreas protegidas, 16) efecto de las actividades antrópicas, 17) estudios ex situ, 18) rareza filogenética, 19) unidades evolutivamente significativas (ESU por su sigla en inglés), 20) unidades de manejo (MU por su sigla en inglés) y 21) diversidad genética y/o ecología molecular. Desafortunadamente, aunque Vargas-Ramírez et al. (2010) encontraron que las poblaciones de Chelonoidis carbonarius presentan variación genética e indicaron que se deben tratar de conservar hasta que haya completa claridad taxonómica respecto a la existencia de subespecies y los rangos geográficos de éstas sean determinados con exactitud, esto no ha sido tomado en cuenta y aún se sigue tratando a la especie como si no existiera una variación en todo el rango de su distribución. Por tanto, es altamente recomendable reformular el manejo que se da actualmente a las tortugas recuperadas de tráfico ilegal, el cual generalmente consiste en enviarlas hacia el norte o sur del país para realizar liberaciones masivas en áreas naturales, en ocasiones sin cumplir con todos los requisitos que exigen los protocolos, como son los soportes genéticos que confirmen el origen geográfico real de los individuos que se pretenden liberar y la información base de la población existente (Cárdenas-Arévalo et al. 2019a). Adicionalmente, y como se ha realizado en otros países (Borini et al. 2014), deben monitorearse los individuos liberados para evaluar tanto su adaptación a las áreas, como su impacto en las mismas y su interacción con otras especies de fauna y flora. Aunque se conoce que Chelonoidis carbonarius tiene distribución reportada en diez de las áreas naturales protegidas de Colombia: Parque Nacional Natural Pa19

Chelonoidis carbonarius ramillo, Parque Natural Regional Serranía de Las Quinchas, Distrito de Manejo Integrado Complejo Cenagoso del Bajo Sinú, Reserva Forestal Protectora Ceibotes, Santuario de Vida Silvestre Los Besotes, Reserva Natural Tinije (Vásquez y Serrano 2009), Reserva Forestal Protectora Montes de Oca (Galvis et al. 2011), Distrito de Manejo Integrado de Luriza (Rodríguez y Banda 2011), Parque Nacional Natural Tayrona (Montes-Correa et al. 2014), Parque Nacional Natural Sierra de La Macarena (Barrientos et al. 2017, Acosta-Galvis et al. 2018), potencialmente podría encontrarse en al menos 19 Parques Nacionales Naturales (Forero-Medina et al. 2014), por lo cual se requieren estudios de campo que confirmen su presencia en éstos, así como en las Reservas Naturales de la Sociedad Civil (RNSC). Asimismo, es necesaria la identificación de poblaciones viables de la especie para establecer investigaciones en campo, exhaustivas y a largo plazo, que permitan conocer parámetros de historia de vida, los cuales son vitales para un manejo poblacional efectivo. También urge evaluar las consecuencias del cambio global (cambio climático sumado a la fragmentación, pérdida y degradación del hábitat) sobre la estructura poblacional, demografía, conectividad entre poblaciones, dispersión en mosaicos de paisajes antropizados y su cambio en el tiempo. Se reconoce a Chelonoidis carbonarius como dispersora de semillas (Valencia-Aguilar et al. 2013). Sin embargo, no existen estudios sobre las variaciones en las preferencias dietarias de esta tortuga de acuerdo con las variaciones temporales en la disponibilidad de recursos alimenticios en las zonas donde habita naturalmente. Esto es esencial si se quiere evaluar su rol como complemento ecológico de otros dispersores en procesos de restauración ecológica en parches pequeños de bosque, como ha sido propuesto por algunos autores (Sobral-Souza et al. 2017) o para elegir las mejores zonas para liberar individuos, tanto aquellos procedentes de tráfico ilegal de fauna silvestre, como los procedentes de las cuotas de repoblamiento que deben aportar obligatoriamente los zoocriaderos de acuerdo con la normatividad vigente en el país. Finalmente, mucha de la información sobre los usos que se le dan a esta especie corresponden a reportes anecdóticos, por lo cual se requiere investigación sistemática al respecto que incluya el conocimiento ecológico local (LEK por su sigla en inglés), así como estudios, tanto en zonas rurales como urbanas, sobre comportamientos proconservación de los humanos quienes muchas veces compran o capturan tortugas sin propósitos comerciales Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Echeverry-Alcendra 2019 (Pérez et al. 2004), pero con la intención de protegerlas y así promover su conservación, desconociendo que esto puede tener un impacto negativo en las poblaciones de las especies, así como en los ecosistemas de los cuales hacen parte. Agradecimientos La autora agradece a dos revisores anónimos por sus valiosos comentarios, los cuales contribuyeron a mejorar la versión inicial de esta ficha. Literatura citada Acosta-Galvis, A. R., M. A. Morales-Betancourt, C. A. Lasso, D. Rayo, J. C. Lomelín y A. Lomelín. 2018. Anfibios y reptiles de los ríos Guayabero medio, bajo Losada y bajo Duda, sierra de La Macarena, Meta, Colombia. pp. 179-209. En: Lasso, C. A., M. A. Morales-Betancourt e I. D. Escobar-Martínez (Eds.). V. Biodiversidad de la Sierra de La Macarena, Meta, Colombia. Parte I. Ríos Guayabero medio, bajo Losada y bajo Duda. Serie Editorial Fauna Silvestre Neotropical. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, D. C., Colombia. Angarita-M, O., A. C. Montes-Correa y J. M. Renjifo. 2015. Amphibians and reptiles of an agroforestry system in the Colombian Caribbean. Amphibian & Reptile Conservation 8: 33-52. Aponte, C., G. R. Barreto y J. Terborgh. 2003. Consequences of habitat fragmentation on age structure and life history in a tortoise population. Biotropica 35: 550-555. Arroyave Bermúdez, F. J., O. Y. Romero Goyeneche, M. A. Bonilla Gómez y R. G. Hurtado Heredia. 2014. Tráfico ilegal de tortugas continentales (Testudinata) en Colombia: Una aproximación desde el análisis de redes. Acta Biológica Colombiana 19: 381-392. Barrientos, L. S., M. A. Morales-Betancourt, C. A. Lasso, G. Torres y P. Herrera. 2017. Anfibios y reptiles. pp. 97-123 En: C. A., Lasso y M. A. Morales-Betancourt (Eds.). III. Fauna de Caño Cristales, Sierra La Macarena, Meta, Colombia. Serie Editorial Fauna Silvestre Neotropical. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH). Bogotá, D. C., Colombia. Barros, M. S., L. C. Resende, A. G. Silva y P. D. Ferreira Junior. 2012. Morphological variations and sexual dimorphism in Chelonoidis carbonaria (Spix, 1824) and Chelonoidis denticulata (Linnaeus, 1766) (Tes20

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Acerca del autor Andrea Marcela Echeverry-Alcendra es bióloga de la Universidad del Magdalena y estudiante de maestría en Conservación y Uso de Biodiversidad de la Pontificia Universidad Javeriana. Está interesada en temas de ecología y conservación de tortugas continentales bajo escenarios de cambio climático y cambios de uso de la tierra. También le interesa explorar el rol de estos organismos en los procesos de restauración ecológica y su manejo en condiciones ex situ con fines de reintroducción. 24

Chelonoidis carbonarius

Echeverry-Alcendra 2019

Apéndice I. Coordenadas geográficas de Chelonoidis carbonarius en Colombia. Información obtenida a partir de literatura, Infraestructura Global de Información sobre Biodiversidad – GBIF (por su sigla en inglés) y registros suministrados por investigadores. SD: Sin Datos. Departamento

Municipio

Localidad

Latitud

Longitud

Elevación (m s. n. m.)

Fuente

Hato Nuevo

Sector OjoCaro, Finca OjoCaro

11,08694444

72,68460278

208

Leonardo Meza com. pers.

La Guajira

Dibulla

Vereda La Totumita, Finca El Rosario (antigua caimana), Parcela El Ebano

11,16694444

-73,16936111

199

Leonardo Meza com. pers.

La Guajira

Albania

Cuestecitas, Finca El Arhuaco

11,10117900

-72,41361800

SD

Argelina Blanco Torres com. pers.

La Guajira

Urumita

El Pedregal

10,54496000

-73,04168000

219

GBIF (WCS Colombia)

La Guajira

San Juan Del Cesar

Los Pozos, El Cerro

10,71288000

-72,86761000

354

GBIF (WCS Colombia)

La Guajira

San Juan Del Cesar

Los Pozos, El Cerro

10,71015000

-72,86584000

312

GBIF (WCS Colombia)

La Guajira

San Juan Del Cesar

La Junta, Carrizal

10,70474000

-73,16227000

412

GBIF (WCS Colombia)

La Guajira

San Juan Del Cesar

La Junta, Carrizal

10,70370000

-73,16105000

378

GBIF (WCS Colombia)

La Guajira

San Juan Del Cesar

El Tablazo

10,72901000

-72,93280000

201

GBIF (WCS Colombia)

Cesar

Chimichagua

La Colina

9,29986100

-73,77286100

51

Javier Muñoz com. pers.

Cesar

Chimichagua

SD

9,11441100

-73,43556000

SD

Vargas-Ramirez et al. 2010

Cesar

Chimichagua

Vereda El Cerro, Cerro San Ecce Homo

9,17529000

-73,46412000

85

Medina-Rangel et al. 2011

Cesar

Valledupar

Corregimiento de Rioseco

10,62214167

-73,24274167

251-325

Cárdenas-Arévalo et al. 2019b.

Cesar

Valledupar

Corregimiento de Badillo

10,66670000

-73,17595000

290-344

Cárdenas-Arévalo et al. 2019b.

Cesar

Valledupar

Badillo, Finca Las Palomas

10,67744444

-73,18033333

422

Cárdenas-Arévalo et al. 2019b.

Cesar

Valledupar

Badillo, Finca Las Palomas

10,67375000

-73,18033333

363

Cárdenas-Arévalo et al. 2019b.

Cesar

Valledupar

SD

10,29000000

-73,15000000

SD

Vargas-Ramirez et al. 2010

Cesar

Agustín Codazzi

Centro de Investigación Motilonia (Corpoica)

9,97739722

-73,26937500

91-119

Cárdenas-Arévalo et al. 2019b.

Cesar

Agustín Codazzi

Vereda Los Manguitos, Fincas San José II, Las Carolas, Chimora

9,95545556

-73,34228611

48-77

Cárdenas-Arévalo et al. 2019b.

La Guajira

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

25

Chelonoidis carbonarius Departamento

Echeverry-Alcendra 2019

Municipio

Localidad

Latitud

Longitud

Elevación (m s. n. m.)

Fuente

Cesar

Gamarra

Palenquillo (Vía del tren)

8,43991700

-73,74038900

35

Javier Muñoz com. pers.

Cesar

San Martín

Terraplen

7,52582000

-73,44385000

SD

Vargas-Ramirez et al. 2010

Cesar

El Paso

Potrerillo

9,32180000

-73,37562000

60

Medina-Rangel et al. 2011

Cesar

SD

Campoalegre

10,113333

-73,786389

254

GBIF (Patrimonio Natural)

Magdalena

Pivijay

Monterubio, Refocosta

10,09505000

74,14595000

SD

Juan Manuel Renjifo Rey com. pers.

Magdalena

Aracataca

La Guajirita

10,59638889

-74,11666667

110

Javier Muñoz com. pers.

Atlántico

Usiacurí

Poblado de Luriza, Cuenca Alta del Arroyo de Luriza

10,45120000

-75,01871000

SD

Rodríguez G. y Banda, K. Editores. 2011.

Atlántico

Tubara

El Morro

10,9288900

-74,99367000

256

GBIF (WCS Colombia)

Atlántico

Tubara

El Morro

10,9229000

-74,99139000

223

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

María La Baja

SD

9,98000000

-75,28000000

SD

Medem, F. 1979. Pritchard & Trebbau, 1984. World Turtle Database Point 50

Bolivar

Zambrano

Cachipay, Finca Santa Rosa

9,68966000

-74,93134000

117

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

Zambrano

Cachipay, Finca Santa Rosa

9,69242000

-74,93280000

99

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

Zambrano

Cachipay, Finca Santa Rosa

9,68851000

-74,93675000

138

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

San Juan Nepomuceno

Corralito, Finca El Guaimaro

9,91763000

-74,92870000

75

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

San Juan Nepomuceno

Corralito, Finca El Guaimaro

9,91737000

-74,92900000

45

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

San Juan Nepomuceno

Corralito, Finca El Guaimaro

9,90507000

-74,93780000

68

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

San Juan Nepomuceno

Corralito, Finca Mojazuca

9,91456000

-74,92861000

SD

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

San Juan Nepomuceno

Corralito, Finca Mojazuca

9,91903000

-74,92592000

SD

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

San Juan Nepomuceno

Corralito, Finca San Sebastian

9,90069000

-74,96454000

72,5

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

Santa Catalina

El Ceibal

10,6379400

-75,24686000

23

GBIF (WCS Colombia)

Bolivar

Cartagena

SD

10,4166670

-75,50000000

SD

GBIF (Universidad de la Salle)

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

26

Chelonoidis carbonarius Departamento

Echeverry-Alcendra 2019

Municipio

Localidad

Latitud

Longitud

Elevación (m s. n. m.)

Fuente

Sucre

Tolú

SD

9,24000000

-75,37000000

SD

Vargas-Ramirez et al. 2010.

Sucre

Colosó

Estación Primatológica

9,53616700

-75,35016700

386

GBIF (ProCat)

Córdoba

Lorica, Purisima, Momil y Chima

Ciénaga Grande del Bajo Sinú

9,10470000

-75,50400000

SD

Carvajal-Cogollo et al. 2007.

Córdoba

Lorica

Ciénaga Grande de Lorica

9,13463900

-75,72658300

SD

GBIF (CVS)

Córdoba

Los Córdobas

Reserva Natural de la Sociedad Civil Campoalegre

8,48502000

-76,19520000

SD

Argelina Blanco Torres com. pers.

Chocó

Unguia

SD

8,01666667

-77,06666667

10

Castaño et al. 2004.

Chocó

Acandí

Sapzurro, Reserva Tacarcunas

8,66138900

-77,36752800

SD

Guido Fabian Medina Rangel com. pers.

Santander

Cimitarra

Puerto Olaya

6,44407000

-74,38329000

125

Diego Rivera com. pers.

Santander

Puerto Wilches

Finca La Revancha

7,87979417

-73,74062576

SD

Argelina Blanco com. pers.

Santander

Puerto Wilches

Campo Duro, sector La Bodega

7,43250000

-73,76833300

58

GBIF (Cabildo Verde de Sabana de Torres)

Tolima

Honda

SD

5,25000000

-74,83333300

SD

GBIF (Universidad de la Salle)

Arauca

Vereda Matal de Flor Amarillo

113

GBIF (Naturaleza y Cultura Internacional)

105

GBIF (Naturaleza y Cultura Internacional)

Arauca

Arauca

Arauca

Vereda Las Plumas

6,62893300

6,61681700

-70,51186700

-70,52483300

Casanare

SD

Campo Hurones

5,58090900

-72,24886700

332

GBIF (Asociación de Becarios del Casanare - ABC)

Casanare

SD

Complejo de Humedales Hato Corozal

6,00798300

-71,56594200

185

GBIF (IAvH)

Vichada

Puerto Carreño

Reserva Natural de la Sociedad Civil Refugio Nimajay, Riberas de la Cuenca Media-Baja del Río Bita

6,10681057

-67,68595219

SD

Andrea Echeverry-Alcendra

Vichada

Puerto Carreño

Finca La Rampa

5,72238900

-68,49794400

78

GBIF (IAvH)

Vichada

Puerto Carreño

Finca La Florida

5,74369400

-68,45952800

68

GBIF (IAvH)

Vichada

Puerto Carreño

Finca La Rampa

5,75261100

-68,47394400

59

GBIF (IAvH)

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

27

Chelonoidis carbonarius Departamento

Echeverry-Alcendra 2019

Municipio

Localidad

Latitud

Longitud

Elevación (m s. n. m.)

Fuente

Vichada

Puerto Carreño

Zona del campamento Anakay, Río Bita

5,84594400

-68,67902800

SD

GBIF (IAvH)

Vichada

Puerto Carreño

Zona del campamento Anakay, Río Bita

5,84344400

-68,67902800

SD

GBIF (IAvH)

Vichada

Puerto Carreño

Finca La Alegría

5,61874600

-68,51800000

120,68

GBIF (Fundación Omacha)

Guainía

La Primavera

Caño Parurito

6,17452900

-69,12664400

84,53

GBIF

Guainía

SD

SD

3,47362

-67,963045

SD

GBIF (Andrew Crawford)

Meta

Puerto Gaitán-Puerto Lopez

Menegua

4,09972200

-72,90888900

SD

GBIF (ICNMHN-Rep, UNAL)

Meta

La Macarena

SD

2,26291700

-73,79008300

271

GBIF (IAvH)

Meta

La Macarena

Bosque cercano a el sendero Pailones, Caño Cristales

2,26784000

-73,78268000

244

GBIF (IAvH)

Meta

Villavicencio

SD

4,15000000

-73,61666700

SD

GBIF (Universidad de la Salle)

SD

Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

SD

Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

SD

Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

SD

Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

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Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

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Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

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Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

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Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

Meta

Meta

Meta

Meta

Meta

Meta

Meta

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SD

SD

SD

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SD

SD

Puerto Gaitán

Puerto Gaitán

SD

SD

SD

SD

SD

SD

Manacacias

SD

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

4,43086944

4,07355278

4,11878889

4,02874722

3,92701111

4,12311944

4,22402222

4,17211111

-72,96530000

-73,58153333

-73,27144722

-72,86197778

-72,49148889

-72,63866389

-72,09459444

-72,07891944

28

Chelonoidis carbonarius Departamento

Meta

Meta

Meta

Meta

Meta

Meta

Echeverry-Alcendra 2019

Municipio

SD

SD

SD

SD

SD

SD

Localidad

SD

SD

SD

SD

SD

SD

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Latitud

4,11176111

3,98305278

3,58063611

2,95291667

3,22166667

4,13183333

Longitud

-72,01955556

-73,53851111

-73,44518056

-72,11050000

-73,41519444

-71,90680556

Elevación (m s. n. m.)

Fuente

SD

Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

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Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

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Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

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Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

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Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

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Jorge Anthony Astwood Romero com. pers.

29

Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Volumen 5 (1): 30-35

Micrurus surinamensis (Cuvier, 1817)

Coral, serpiente de coral

Juan C. Díaz-Ricaurte1, 2, 3, Bruno Ferreto Fiorillo1, 2 Laboratório de Ecologia, Evolução e Conservação de Anfíbios e Répteis, Departamento de Ecologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, Rua do Matão, 05508-090 São Paulo, SP, Brazil 2 Universidade de São Paulo (USP), Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aplicada, Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz (ESALQ), CEP 13418-900, Piracicaba, São Paulo, Brasil 3 Grupo de Investigación en Biodiversidad y Desarrollo Amazónico (BYDA), Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad de la Amazonía, Florencia, Caquetá, Colombia 1

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Diego Meneghelli Taxonomía y sistemática Micrurus surinamensis fue descrita por Cuvier (1817) como «Elaps surinamensis» a partir de individuos colectados en Surinam. La evolución en la denominación genérica Elaps (Schneider, 1801) es consecuentemente un cambio relativo de serpientes corales suramericanas, agrupadas sucesivamente en el género Micrurus (Wagler 1824). 65 años despues, la taxonomía de M. surinamensis se modifica con una mejora taxonómica de Beebe (1919), quien la reconoAsociación Colombiana de Herpetología - ACH

ce como especie única. Esta especie presenta múltiples sinonimias entre las cuales se incluyen: M. s. nattereri (Schmidt, 1952) y M. s. surinamensis (Schmidt, 1952). Passos y Fernandes (2005) por medio de un análisis osteológico y de hemipenes entre M. s. surinamensis y M. s. nattereri, sugieren suficientes diferencias para elevar a M. s. nattereri al nivel de especie. Otros estudios basados en la evidencia molecular de las especies que componen el género, a partir de diferentes criterios de optimalidad, han encontrado que M. surinamensis se constituye la especie hermana de M. spixii o del clado compuesto por M. altirostris (Cope, 1860), M. baliocoryphus (Cope, 30

Micrurus surinamensis 1862), M. pyrrhocryptus (Cope, 1862), M. spixii (Wagler, 1824), M. lemniscatus (Linnaeus, 1758), M. ibiboboca (Merrem, 1820), M. frontalis (Duméril, Bibron y Duméril, 1854), M. brasiliensis (Roze, 1967), M. decoratus (Jan, 1858), M. lemniscatus carvalhoi (Roze, 1967) y M. l. lemniscatus (Linnaeus, 1758). Descripción morfológica Micrurus surinamensis es una de las serpientes de coral más robustas y de mayor tamaño, presentando una longitud total (LT) promedio entre 80-122 cm (Amaral 1925, Campbell y Lamar 2004). Dorsoventralmente el hocico muestra un ligero achatamiento, al igual que un leve pronunciamiento en la zona posterior; tanto sus ojos como fosas nasales tienen una inclinación dorsal (en comparación a otras serpientes del genero Micrurus) (Fig. 1A), ambos presentan contacto entre la órbita del ojo con la primera escama supralabial (normalmente se ve ese contacto en la 3 y 4 supralabial, caso de M. surinamensis). Posee una escama frontal más angosta que las escamas supraoculares; escama loreal ausente, sin embargo algunos indivíduos presentan divisiones verticales (Fig. 1B) (Campbell y Lamar 2004); temporales 1+1 o 1+2 (patrones más comunes), sin embargo, algunos in-

Díaz-Ricaurte y Fiorillo 2019 divíduos pueden presentar 1+3 o 2+2; escamas ventrales entre 160-174 en machos y 176-215 en hembras; entre 1-3 escamas supracloacales; 31-40 escamas subcaudales en machos y 27-34 en hembras (regularmente estas escamas están divididas) con ausencia de quillas supracloacales. La coloración de la cabeza es roja dorsalmente desde la punta del hocico, hasta las partes posteriores de las escamas parietales, facilitando así la diferenciación de los bordes de color negro que están en las suturas laterales y posteriores en las escamas cefálicas (en algunos individuos este patrón puede ser simplemente de color rojo con algunas manchas oscuras). Posee además una banda de color negro (raramente completa formando un anillo), que pasa exclusivamente a través de las escamas parietales, alcanzando una pequeña fracción de las temporales posteriores, expandiéndose hacia las infralabiales. Esta banda negra (o anillo), compone parte de la primera tríada del cuerpo, acompañada por un anillo de color crema o levemente amarillo que se expande anteriormente sobre el vientre, incluyendo gran parte de la región gular, exceptuando los bordes de las escamas infralabiales. Presentan en su cuerpo entre 5-8 triadas de color negro, siendo la primera triada completa (Fig. 2). Los anillos primarios de cada una de las triadas suelen ser los de mayor tamaño, comprendiendo entre 5-8 escamas dorsales, y por lo regular puede ser entre 2 a 3 veces más largos que los anillos accesorios de color negro. Los anillos de color crema (o amarillos) son cortos (dorsalmente), comprendiendo entre 1-2 escamas dorsales, a diferencia de los anillos accesorios de color negro que a veces se expanden ventral y lateralmente en relación a su longitud media dorsal. Con frecuencia, individuos de M. surinamensis presentan manchas dispersas (pigmento que puede distribuirse de manera uniforme e irregular), y puede que los anillos de color crema lleguen a ser inmaculados, aunque esté tipo de características pueden variar según la procedencia del indivuduo que se analice. Distribución geográfica

Figura 1. Individuos de Micrurus surinamensis encontrados en Madre Selva, Loreto, Perú. A: Vista dorsal de la cabeza (nótese la inclinación dorsal de ojos y fosas nasales). B: Vista lateral del rostro que muestra achatamiento lateral de la escama frontal y ausencia de escama loreal. Fotografías: Konrad Mebert.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Micrurus surinamensis, se distribuye en la zona tropical de Sudamérica. Se tienen registros en Surinam, Guyana, Guyana Francesa, Colombia, Venezuela, Brasil, Perú, Bolivia y Ecuador, entre los 0-576 m s. n. m. (Peters y Orejas-Miranda 1970, Roze 1996, Passos y Fernandes 2005). En Colombia se distribuye comúnmente en tierras bajas húmedas de bosques, principalmente en las regiones de la Orinoquia y Amazonia, en los departamentos de Amazonas, Caquetá, Guainía, Meta y Vaupés (Fig. 3, Apéndice I). 31

Micrurus surinamensis

Díaz-Ricaurte y Fiorillo 2019

Figura 2. Individuo de Micrurus surinamensis encontrado en Madre Selva, Loreto, Perú. Características de coloración y numero de triadas. Fotografia: Konrad Mebert.

Historia natural Es muy poco lo que se conoce de los aspectos de historia natural de Micrurus surinamensis y de muchas otras serpientes de coral. Esta especie ocurre en el bosque amazónico, en altitudes de hasta 576 metros (Roze 1996, Campbel y Lamar 2004). Es principalmente de hábitos acuáticos y su actividad es tanto diurna como nocturna (Roze 1996, Martins y Oliveira 1998, Marques et al. 2015). Martins y Oliveira (1998), reportan individuos moviéndose cerca de cuerpos de agua (piscinas naturales), e infieren que esta especie puede encontrarse en cuerpos de agua en áreas perturbadas. Esta especie, además, tiene una fecundidad de cinco a doce huevos (Dixon y Soini 1986, Roze 1996, Martins y Oliveira 1998). Por sus hábitos acuáticos, se alimenta de peces principalmente, aunque ocasionalmente puede alimentarse de lagartos, buscando de manera activa en pequeños arroyos (Roze 1996, Martins y Oliveira 1998, Marques et al. 2015, Almeida et al. 2016). Como en las otras especies del género, el veneno de M. surinamensis es neurotóxico (Olamendi-Portugal et al 2008), sin embargo, algunos estudios han demostrado a través de su caracterización, que el veneno varia en su composición en comparación con otras especies del género (Da Silva et al. 2001, Cecchini et al. 2005). A partir del análisis proteómico de la especie, Olamendi-Portugal et al. (2008) concluyeron que los componentes del veneno de M. surinamensis, a pesar de ser letal también para roedores, son particularmente eficaces para matar Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

peces, en particular los de la especie Brachydanio rerio. Entre sus comportamientos defensivos, se ha registrado el achatamiento de su cuerpo, levantamiento de la cola (exhibiéndola), movimientos erráticos (cambio brusco y repentino de postura) y ocultar la cabeza (Martins y Oliveira 1998, Marques et al. 2015). Amenazas Micrurus surinamensis, al igual que muchas especies de coral, está sometida y afectada por la destrucción de su hábitat. Hasta la fecha no hay estudios que determinen amenazas puntuales para la especie, pero teniendo en cuenta la biología de la especie, la degradación y disminución de coberturas vegetales, puede estar ocasionando alteraciones en su capacidad de adaptarse y por ende generando un declive en sus poblaciones. Estado de conservación En Colombia Micrurus surinamensis está catalogada como preocupación menor (LC) en el Libro rojo de reptiles (Morales-Betancourt et al. 2015). Sin embargo, aún no se encuentra evaluada dentro de las categorías de amenaza de la IUCN. Perspectivas para la investigación y conservación Es imprescindible realizar investigaciones científicas encaminadas hacia la documentación de aspectos de la 32

Micrurus surinamensis

Figura 3. Mapa de distribución de Micrurus surinamensis en Colombia.

biología e historia natural de esta especie. Así mismo, identificar poblaciones de Micrurus surinamensis puede permitir actualizar su rango de distribución y de esta manera promover a la elaboración de proyectos de educación ambiental en áreas en donde las comunidades tienen contacto directo con poblaciones de la especie. Agradecimientos Los autores agradecemos a Diego Meneghelli y Konrad Mebert por facilitar las fotografías utilizadas en este trabajo. Así mismo a Caroline Guevara-Molina por sus comentarios en la elaboración de la ficha. La realización de este trabajo también fue apoyada por la Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001. Literatura citada Almeida, P. C. R., A. L. C. Prudente, F. F. Curcio y M. T. U. Rodrigues. 2016. Biologia e história natural das cobras-corais. pp. 168-215. En: N. J. da Silva Jr. Editor. As cobras-corais do Brasil: biologia, taxonomia, venenos envenenamentos. Goiânia: Ed. da PUC Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Díaz-Ricaurte y Fiorillo 2019 Goiás, Brasil. Amaral, A. 1925. South American Snakes in the collection of the United States National Museum. Proceedings of United States Natural Museum 67:1–30. Beebe, W. 1919. The higher vertebrates of British Guiana. List of Amphibia and Mammalia. Zoologica, New York 2: 205-216. Campbell, J. A. y W. W. Lamar. 2004. The venomous reptiles of the western hemisphere. Volumes 1 and 2. Comstock (Cornell University Press), Ithaca, New York, 962 pp. Cecchini, A. L., S. Marcussi, L. B. Silveira, C. R. Borja-Oliveira, L. Rodrigues-Simioni, S. Amara, R. G. Stábeli, J. R. Giglio, E. C. Arantes y A. M. Soares. 2005. Biological and enzymatic activities of Micrurus sp. (Coral) snake venoms. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology 140: 125–134. Cope, E. D. 1860. Supplement to “A catalogue of the venomous serpents in the Museum of the Academy”. Proceedings of the Academy of Natural Science of Philadelphia 12: 72-74. Cope, E. D. 1862. Catalogue of the reptiles obtained during the explorations of Parana, Paraguay, Vermejo and Uruguayrivers, by Capt. Thos. J. Page, U.S.N.; and of those procuredby Lieut. N. Michler, US. Top. Eng., Commander of the expedition conducting the survey of the Atratoriver. Proceedings of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia 14: 346359. Cuvier, G. 1817. Le règne animal distribué d’après son organisation, pour servir de base a l’historire naturelle des animaux et d’introduction a l’anatomie comparée. Vol. 2. Les reptiles, les poissons, les mollusques et les annélides. Déterville, Paris. Da Silva, J. N., Jr. y S. D. Aird, 2001. Prey specificity, comparative lethality and compositional differences of coral snake venoms. Comparative Biochemistry and Physiology - Part C: Toxicology & Pharmacology 128: 425–456. Dixon, J. R., y P. Soini. 1986. The Reptiles of the Upper Amazon Basin, lquitos Region, Peru. Milwaukee Public Museum, Milwaukee, Wisconsin. Duméril, A. M. C., G. Bibron y A. H. A. Duméril. 1854. Erpétologie générale ou histoire naturelle complète des reptiles. Tome septième. Deuxième partie, comprenant l'histoire des serpents venimeux. Paris, Librairie Encyclopédique de Roret. i-xii 781-1536. Jan, G. 1858. Plan d'une iconographie descriptive des ophidiens et description sommaire de nouvelles espèces deserpents. Revue et Magasin de Zoologie 33

Micrurus surinamensis Pure et Apliquée, 2. Série 10: 438-449; 514-527. Marques, O. A. V., A. Eterovic; C. C. Nogueira y I. Sazima. 2015. Serpentes do Cerrado: Guia Ilustrado. Holos, Ribeirão Preto. Martins, M. y E. M. Oliveira. 1998. Natural history of snakes in forests of the Manaus region, central Amazonia, Brazil. Herpetological Natural History 6: 120-121. Morales-Betancourt, M. A., C. A. Lasso, V. P. Páez y B. C. Bock. 2015. Libro rojo de reptiles de Colombia (2015). Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH), Universidad de Antioquia. Bogotá, D. C., Colombia. 258 pp. Olamendi-Portugal, T., C. V. F. Batista, R. Restano-Cassulini, V. Pando, O. Villa Hernandez, A. Zavaleta-Martínez-Vargas, M. C. Salas-Arruz, R. C. R. de la Veja, B. Becerril y L. D. Possani. 2008. Proteomic analysis of the venom from the fish eating coral snake Micrurus surinamensis: Novel toxins, their function and phylogeny. Proteomics 2008: 1919–1932 Passos, P., y D. S. Fernandes. 2005. Variation and taxonomic status of the aquatic coral snake Micrurus surinamensis (Cuvier, 1817)(Serpentes: Elapidae). Zootaxa 953: 1-8. Peters, J., A. E. Orejas-Miranda. 1970. Catalogue of the Neotropical Squamata. part I–Snaks. Bull. US Natural Museum 297: 1-347. Roze, J. A. 1967. A check list of the New World venomous coral snakes (Elapidae), with descriptions of new forms. American Museum Novitates 2287: 160. Roze, J. A. 1996. Coral snakes of the Americas: Biology, identification and venoms. Malabar, Florida. Krieger Publishing Company. Schmidt, K. P. 1952. The Surinam coral snake, Micrurus surinamensis. Fieldiana: Zoology 34: 25-34. Schneider, J. G. 1801. Historiae amphibiorum naturalis et literariae. Fasciculus secundus continens crocodilos, scincos, chamaesauras, boas, pseudoboas, elapes, angues, amphisbaenas et caecilias. Jena, Fried. Frommanni. 364pp. tab. I-II. Wagler, J. 1824. Serpentum Brasiliensium species novae. In: Spix, J. de, Animalia nova sivespecies novae. Monaco viii + 75 pp.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Díaz-Ricaurte y Fiorillo 2019

Acerca de los autores Juan C. Díaz-Ricaurte está interesado en la biología de la herpetofauna suramericana. Así mismo en historia natural, comportamiento, conservación, biogeografía y documentación de la ecología y biología térmica de anfibios y reptiles que hacen parte del Neotrópico. En la actualidad está desarrolando su doctorado en el Universidade de São Paulo en Brasil y su trabajo relaciona la tolerancia termica y distribución geografica de víboras suramericanas de los géneros Bothrops y Bothrocophias. Bruno Ferreto Fiorillo está interesado por la estructura de comunidades de la herpetofauna, cómo y por qué los caracteres biológicos de estos animales evolucionan (especialmente morfología, reproducción y dieta) y cómo las diferentes especies responden a alteraciones antrópicas en sus hábitats. Para ello, procura obtener información sobre la historia natural de las especies. 34

Micrurus surinamensis

Díaz-Ricaurte y Fiorillo 2019

Apéndice I. Georeferencias de Micrurus surinamensis en Colombia. Fuente: (1) Sistema de Información sobre Biodiversidad en Colombia (SIB), (2) este trabajo. IAvH-R: Instituto Alexander von Humboldt; MLS: Museo Universidad de la Salle-Bogotá. Voucher

Departamento

Municipio

Localidad

Latitud

Longitud

Altitud

Fuente

-1,43337

-72,74994

152

1

-4,2013164

-69,935907

79

1

-3,783333333

-70,35

152

1

1,57373

-75,821342

718

2

1,047

-74,775111

280

2

IAvH-R 4425

Amazonas

-

Corregimiento La Chorrera

IAvH-R 6022

Amazonas

Leticia

Leticia

MLS 1520

Amazonas

Puerto Nariño

Rio Amazonas, Puerto Nariño

-

Caquetá

Belén de los Andaquíes

Vereda Los angeles

-

Caquetá

Cartagena del Vereda Pore, La EspeChairá ranza

-

Caquetá

Cartagena del Vereda Santa Fé, El Rubí Chairá

1,012778

-74,692222

230

2

-

Caquetá

Cartagena del Vereda San Isidro, El Chairá Rochal

0,969444

-74,779722

230

2

-

Caquetá

Cartagena del Vereda Bocana CamicaChairá ya, Navarco

1,096111

-74,805833

260

2

-

Caquetá

El Paujíl

Vereda San Juan

1,583333

-75,266667

346

2

1,50136

-75,663083

244

2

1,485694

-75,72317

256

2

-

Caquetá

Florencia

Vereda La Viciosa, Centro de Investigaciones Amazonicas Cesar Augusto Estrada Gonzales

-

Caquetá

Morelia

5 kilometros por la via que conduce a Belen de los Andaquíes

-

Caquetá

Puerto Rico

Corregimiento Rio Negro

-

Caquetá

Puerto Rico

Vereda La Floresta

1,876111

-75,251111

302

2

MLS 1522

Caquetá

San Vicente del Caguán

Tres Esquinas del Caguán

1,854375

-74,79395833

240

1

IAvH-R 7023

Meta

Acacías

Acacias

4,0793180

-73,7006490

482

1

-

Meta

San Martín

San Martín

3,698492

-73,697308

417

2

MLS 1521

Meta

Villavicencio

Rio Ocoa, sur de Villavicencio

4,076041667

-73,69864583

482

1

MLS 1523

Meta

Villavicencio

Villavicencio

4,15

-73,61666667

421

1

-

Putumayo

Mocoa

Vereda San Carlos, finca San Carlos

1,087777778

-76,63138889

520

2

IAvH-R 7387

Vaupés

Mitú

-

1,2521739

-70,233617

171

1

-

Vaupés

Taraira

Taraira

-0.564664

-69.6333

116

1

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

35

Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Volumen 5 (1): 36-39

Pristimantis cuentasi (Lynch, 2003) Juliana Fernandes-Primon1, Marco Rada1 Laboratorio de Anfibios, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo (USP), Brasil

1

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Marco Rada Taxonomía y sistemática Pristimantis cuentasi (Lynch, 2003) fue descrita originalmente como Eleutherodactylus cuentasi con base en cuatro especímenes colectados en la localidad de Casa de Cristal, municipio de Manaure, Serranía del Perijá, departamento de César, Colombia. Las relaciones evolutivas de esta especie son desconocidas debido a que no ha sido incorporada en los estudios filogenéticos más recientes (Hedges et al. 2008, Padial et al. 2014). A pesar de esto y de acuerdo con Hedges et al. (2008), la especie fue incluida dentro del grupo Pristimantis unistrigatus. Padial et al. (2014) no incluye a P. cuentasi en ninguno de los grupos de especies reconocidos para el género. Según Lynch (2003), P. cuentasi y P. nicefori son Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

las únicas especies de la Cordillera Oriental en las cuales no existe disco en la punta de los dedos. Entre tanto, el tamaño corporal de los machos adultos de P. cuentasi es mayor que el de P. nicefori (SVL, 13,6-23,5 mm) (Lynch 1994) y el tamaño del dedo V del pie es ligeramente mayor que el del dedo III, no alcanzando el tubérculo subarticular distal del dedo IV (dedo V del pie de mayor tamaño, este alcanza el tubérculo subarticular distal del digito IV en P. nicefori). Además, la piel del dorso de P. nicefori es lisa y no hay pliegues dorsolaterales, ulnares ni tarsales externos (pliegue dorsolateral, ulnares y tarsales externos presentes en P. cuentasi). Entre las especies reportadas para Venezuela, la más semejante a P. cuentasi es P. boconoensis (localidad tipo Páramo de Guramacal, estado de Trujillo), a pesar de esto P. cuentasi presenta un pliegue y tubérculos ulnares y tarsales externos (sin pliegues, ni tubérculos en P. boconoensis). Así como P. 36

Pristimantis cuentasi

Fernandes-Primon y Rada 2019

cuentasi, ninguna de las especies anteriormente mencionadas ha sido incluidas en filogenias recientes y su ubicación en los grupos taxonómicos actualmente reconocidos se desconoce. Descripción morfológica Pristimantis cuentasi es una rana de tamaño pequeño, los machos adultos poseen una longitud rostro-cloaca de 22,0-24,9 mm y la única hembra conocida mide 30,6 mm. Dorsalmente la especie se caracteriza por presentar una piel granular con verrugas planas, mientras que ventralmente esta es aereolada; presenta rostro corto subacuminado en vista dorsal y redondeado en vista lateral; por la presencia de un tímpano redondo y dientes vomerinos ovales y carecer de crestas craniales. El primer dedo de la mano de P. cuentasi es menor que el segundo; los dedos no presentan discos, pero si almohadillas; la ulna presenta una serie de tubérculos fusionados formando un pliegue. Los dedos de los pies poseen pliegue lateral y, al igual que los dedos de la mano, no hay discos y las membranas están ausentes; tamaño del dedo V del pie ligeramente mayor que del dedo III (el dedo V no alcanza el tubérculo subarticular distal del dedo IV cuando estos se encuentran adpresos); está presente el pliegue tarsal externo y el pliegue tarsal interno, pero estos son de tamaño reducido. Los machos de esta especie poseen saco vocal y pulgares con un tubérculo nupcial. En vida, P. cuentasi presenta una coloración marrón con una línea vertebral amarilla y banda marrón que va desde el rostro hasta el antebrazo o la ingle. Ventralmente el vientre es blanco con retículos marrón y la garganta y la punta de los dígitos son amarillos (Fig. 1 A-B). En alcohol, el dorso es marrón grisáceo con puntos marrón, la superficie ventral puede ser crema con retículo marrón o marrón con puntos crema. La superficie posterior del muslo es castaño claro con puntos marrón oscuro (Lynch 2003). Distribución geográfica Pristimantis cuentasi es una especie endémica de un páramo aislado en la zona limítrofe entre Colombia y Venezuela en la serranía del Perijá, municipio de Manaure, departamento de César (Apéndice I). Lynch (2003) informa que Casa de Cristal, la localidad tipo de la especie, se encuentra a 2800 m s. n. m. Sin embargo, y como se pudo constatar en campo, esta se encuentra a una altura superior bordeando los 3040 m s. n. m. (MR obs. pers.).

Figura 1. Pristimantis cuentasi, (A) vista lateral y (B) vista ventral. Localidad tipo (TG 3482).

Historia natural La información sobre la historia natural de esta especie está restringida a lo que fue informado en la descripción taxonómica original y algunas observaciones de campo realizadas durante diciembre de 2014 (MR com. pers.). Los individuos de Pristimantis cuentasi fueron encontrados en el páramo debajo de rocas, troncos y frailejones caídos en medio de pajonales entre las 14:00 y 19:00 horas. No se escucharon a los machos vocalizando, por lo tanto, las vocalizaciones son desconocidas a la fecha. Amenazas Debido a la ausencia de datos disponibles aun no es

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

37

Pristimantis cuentasi

Fernandes-Primon y Rada 2019 abordados con prioridad. Además, es necesario elucidar su posición filogenética y relaciones evolutivas. Agradecimientos Por el apoyo financiero en campo para la búsqueda de esta y otras especies del género Pristimantis agradecemos a la Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP; Procesos 2012/10000-5). El estudio de la diversidad de anfibios en Colombia por parte de MAR ha sido facilitado a través de los programas de Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior, CAPES bajo los programas PEC-PG y PNPD (proceso 2016.1.263.41.6). Por el apoyo logístico durante la visita a la localidad tipo en el Cesar, agradecemos a Adriana M. Jeckel, Mariane Targino, Alexandra Buitrago, Victor Jaimes, Cristian Cardona y Jenifer Alexandra. Literatura citada

Figura 2. Mapa de distribución de Pristimantis cuentasi en Colombia.

posible informar si hay algún grado de amenaza para la especie. A pesar de esto, la localidad tipo y áreas circundantes ha presentado frecuentes incendios, especialmente durante los períodos de extrema sequía por efecto del fenómeno del niño en años recientes (comunicación personal de habitantes cercanos al área). Estado de conservación De acuerdo con la UICN (Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza) (ver Lynch 2004), la especie se encuentra en la categoría de datos deficientes (DD). La justificación para esta categoría incluye una distribución inferior a los 5000 m² y a que solo se conoce en una localidad (Lynch 2003). Pristimantis cuentasi no se encuentra catalogada en el Libro rojo de los anfibios de Colombia (Rueda-Almonacid et al. 2004) ni en los apéndices CITES (2017). Perspectivas para la investigación y conservación Pristimantis cuentasi es una especie con datos taxonómicos, biogeográficos, de historia natural, amenazas y estado de conservación muy limitados que pueden ser Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

CITES. 2017. Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres. Fecha de acceso: 01 de julio de 2017. Hedges, S. B., W. E. Duellman y M. P. Heinicke. 2008. New world direct-developing frogs (Anura: Terrarana): Molecular phylogeny, classification, biogeography, and conservation. Zootaxa 1737: 1-182. Lynch, J. D. 1994. A new species of high-altitude frog (Eleutherodactylus: Leptodactylidae) from the Cordillera Oriental of Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias 19: 195-203. Lynch, J. D. 2003. Two new frogs (Eleutherodactylus) from the Serranía de Perijá, Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias 27: 613-617. Lynch, J. D. 2004. Pristimantis cuentasi. En: IUCN. 2017. IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2017.1. Eletronic database accessible at https:// www.iucnredlist.org. Acceso el 02 de julio de 2017. Padial, J. M., T. Grant y D. Frost. 2014. Molecular systematics of terraranas (Anura: Brachycephaloidea) with an assesment of the effects of alignment and optimality criteria. Zootaxa 3825: 1-132. Rueda-Almonacid, J. V., J. D. Lynch y A. Amézquita. 2004. Libro rojo de los anfibios de Colombia. Serie Libros de Especies Amenazadas de Colombia. Instituto de Ciencias Naturales Universidad Nacional de Colombia, Ministerio del Medio Ambiente, Bogotá, DC, Colombia. 384 pp.

38

Pristimantis cuentasi

Fernandes-Primon y Rada 2019

Apéndice I. Coordenada de la localidad en donde Pristimantis cuentasi ha sido registrada. Fuentes: 1) Lynch (2003); 2) este trabajo. TG = Taran Grant, DC = Daniel Cuentas (números de campo). Departamento Cesar

Municipio Manaure

Localidad

Latitud

Longitud

Altitud

Casa de Cristal

10,36686

-72,8974

3040

Voucher ICN 49187, 46188-89, DC172, 2TG3482, 3509

1 1

Acerca de los autores Juliana Fernades Primon es bióloga y actualmente, estudiante de maestría en la Universidad de São Paulo en São Paulo, Brasil; sus intereses se enfocan en estudiar biología de la invasión por medio de la bioacústica. Marco Rada es biólogo con interés de investigación en la diversidad, evolución y sistemática de anfibios neotropicales, integrando diferentes fuentes y líneas de evidencia como el ADN, la morfología y el comportamiento, para entender patrones y procesos de especiación. Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

39

Volumen 5 (1): 40-46

Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Pristimantis permixtus (Lynch, Ruíz-Carranza y Ardila-Robayo, 1994)

Rana de muslos naranja

Paula Navarro-Salcedo1, Sebastián Muñoz-Acevedo1, Manuel Hernando Bernal-Bautista2 Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas y Tecnologías, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia Grupo de Herpetología, Eco-Fisiología y Etología, Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia

1 2

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Fernando Vargas-Salinas Taxonomía y sistemática Pristimantis permixtus fue descrita por Lynch et al. (1994) basado en individuos colectados en el corregimiento de Juntas (2400-2650 m s. n. m.), municipio de Ibagué, departamento del Tolima, Colombia. La etimología del epíteto específico hace referencia a la confusión en torno a la correcta identificación de individuos debido a su alto polimorfismo en patrones de coloración (latin per: muy, mixtus: variado) (Fig. 1). Su ubicación taxonómica (inicialmente como parte del género Eleutherodactylus) ha sido controversial. Inicialmente fue asignada al grupo de Eleutherodactylus devillei por Lynch et al. (1994) Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

y luego asignada por Lynch y Duellman (1997) al grupo de Eleutherodactylus unistrigatus (actualmente grupo Pristimantis unistrigatus sensu Hedges et al. 2008). Sin embargo, Padial et al. (2014), con base en análisis filogenéticos moleculares, no asigna esta especie a un grupo en particular dado que no consideran al grupo P. unistrigatus como monofilético. Descripción morfológica Pristimantis permixtus es una especie cuyos individuos son de tamaño moderado, las hembras presentan una mayor longitud rostro-cloaca (LRC) en comparación a los machos. El tamaño corporal en ambos sexos varía entre poblaciones, siendo mayor en localidades de 40

Pristimantis permixtus

Navarro-Salcedo et al. 2019

Figura 1. Polimorfismo en los patrones de coloración dorsal en Pristimantis permixtus. (A, B): Páramo de la Yerbabuena, municipio de Roncesvalles, departamento del Tolima (Fotografía: Manuel Hernando Bernal-Bautista); (C): Reserva El Dorado, municipio de Pijao, departamento del Quindío (Fotografía: Fernando Vargas-Salinas) y (D): Área de Conservación Navarco, municipio de Salento, departamento del Quindío (Fotografía: Luisa Fernanda Arcila-Pérez).

Antioquia (machos: 23,2-31,4 mm; hembras: 34,3-45,4 mm) y menor en las localidades del sur de Colombia (machos: 21,9-30,5 mm; hembras: 32,4-42,1 mm). Los individuos tienen piel dorsal finamente granulada, tornándose los gránulos más gruesos en la parte inferior de la espalda; exhiben un vientre aerolado y sin pliegues dorsolaterales; el tímpano es distintivo y superficial; el

Figura 2. Detalle de las extremidades anteriores (A) y posteriores (B) de Pristimantis permixtus. Ilustraciones basadas en un individuo colectado en Vereda Pedregales, municipio de Génova, Quindío, Colombia (Colección de Anfibios y Reptiles de la Universidad del Quindío, Colombia; ARUQ-459). Ilustración: Paula Navarro-Salcedo.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

rostro es de acuminado a sub-acuminado en vista dorsal, y redondeado en vista lateral. Los individuos de P. permixtus no tienen crestas craneales ni surcos frontoparietales, pero presentan de uno a dos tubérculos no cónicos en los parpados superiores. Por otra parte, los machos carecen de hendiduras vocales y almohadillas nupciales. En cuanto a los dedos en las extremidades anteriores, llevan quillas laterales, el primer dedo es ligeramente más corto que el segundo y los dígitos II-IV poseen discos de tamaño moderado además de exhibir un tubérculo prominente antebraquial (Fig. 2A). En el talón se observan tubérculos no cónicos, los tubérculos del tarso son diferenciados y en el borde interior del tarso se expone un tubérculo engrosado. También se observan dos tubérculos metatarsianos ovalados internos, aproximadamente cuatro veces más grandes que el tubérculo exterior redondo y posee numerosos tubérculos plantares supernumerarios. En cuanto a los dedos en las extremidades posteriores, poseen quillas laterales, sin membrana interdigital y discos distales más pequeños que los presentes en las extremidades anteriores (Fig. 2B). Pristimantis permixtus exhibe un patrón de coloración dorsal polimórfico de color marrón claro con marcas marrones, marcas faciales distintivas de tonalidades oscuras y una raya labial de color crema; en preservación el vientre es crema con algunas manchas marrones o con reticulado marrón; la ingle y superficies posteriores del muslo son de color crema con un reticulado de marrón a negro y con pequeñas manchas blancas (Lynch et al. 1994). En algunas poblaciones del 41

Pristimantis permixtus

Navarro-Salcedo et al. 2019 Historia natural Pristimantis permixtus es una especie de actividad nocturna, los individuos se observan sobre el suelo y en vegetación arbustiva mientras que en el día se esconden bajo troncos caídos y rocas (Lynch et al. 1994). Esta especie tolera la perturbación antropogénica en su hábitat, pues se ha observado en bordes de bosque y áreas abiertas (Fig. 4). Aunque no hay estudios sobre la dieta en P. permixtus, es de esperar que sea similar a la registrada en otras especies del género (Arroyo et al. 2008, García-R et al. 2015), es decir, se basa en la captura oportunista de artrópodos pequeños. Como la gran mayoría de especies de la familia Craugastoridae, muy probablemente P. permixtus exhibe un modo reproductivo con ovoposición terrestre y desarrollo directo de los embriones (Lynch y Duellman 1997). El canto de anuncio en esta especie tiene una duración promedio de 202 ms y está compuesto por varias notas (1-5) a una frecuencia dominante de 2,40 kHz (Bernal et al. 2004) (Fig. 5). Amenazas

Figura 3. Mapa de distribución de Pristimantis permixtus en Colombia.

norte de los Andes la coloración inguinal y posterior a los muslos puede ser amarilla o naranja (M. Rivera-Correa comunicación personal). Pristimantis permixtus ha sido confundida con Pristimantis supernatis, sin embargo, estos difieren en que P. permixtus carece de crestas craneales y surco fronto-parietal, los testículos son color blanco, no exhibe almohadillas nupciales y presenta tubérculos tarsales débilmente desarrollados, mientras que P. supernatis exhibe crestas craneales y surco fronto-parietal, testículos negros, almohadillas nupciales y no presenta tubérculos tarsales externos (Lynch et al. 1994).

Actualmente no existen datos puntuales de amenazas sobre Pristimantis permixtus, sin embargo, dada su alta adaptabilidad a hábitats perturbados, es posible que se vea expuesta a plaguicidas utilizados para la producción y erradicación de cultivos lícitos e ilícitos (Lynch y Arroyo 2009). Estado de conservación Pristimantis permixtus esta categorizada en preocupación menor (LC) según la lista internacional de la IUCN

Distribución geográfica Pristimantis permixtus habita entre los 2400 y 3700 m s. n. m. en bosque nublado y subpáramo. Esta es una especie endémica de Colombia que se distribuye a través de la Cordillera Central y Occidental, en los departamentos de Antioquia, Caldas, Quindío, Risaralda, Tolima y Valle del Cauca (Lynch et al. 1994, Méndez-Narváez et al. 2010) (Fig. 3, Apéndice I).

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Figura 4. Hábitat de Pristimantis permixtus en el Área de Conservación Navarco, municipio de Salento, departamento del Quindío, Colombia, 2800 m s. n. m. (Fotografía: Sebastián Muñoz-Acevedo).

42

Pristimantis permixtus

Navarro-Salcedo et al. 2019 Agradecimientos Agradecemos a Sebastián Duarte-Marín, Luisa F. Arcila-Pérez, y A. M. Ospina-L., por compartir información para la elaboración de esta ficha. A Fernando Vargas-Salinas y Mauricio Rivera-Correa por sus comentarios y correcciones en versiones previas de esta ficha. Al programa de Biología de la Universidad del Quindío por su apoyo logístico, y al fondo de Investigaciones de la Universidad del Tolima por la financiación otorgada en proyectos de diversidad a M. H. Bernal. Literatura citada

Figura 5. Oscilograma, espectrograma y diagrama de poder del canto de anuncio de Pristimantis permixtus. Figuras basadas en una grabación obtenida por M.H. Bernal para un individuo registrado en el municipio de Murillo, departamento del Tolima (Colección de Zoología Universidad del Tolima, CZUT-A2341). Ilustración de P. permixtus: Alba Lucía Navarro-Salcedo.

(Ramírez-Pinilla et al. 2004), no aparece clasificada en ninguna categoría de amenaza en el Libro rojo de los anfibios de Colombia (Rueda-Almonacid et al. 2004) y no se encuentra listada en ninguno de los apéndices CITES (CITES 2017). Perspectivas para la investigación y conservación Al igual que con la gran mayoría de especies de ranas Craugastoridae en los Andes de Colombia, para Pristimantis permixtus hay poca información detallada de sus características de historia de vida y ecología (p.e. dieta, patrón de apareo, tamaño de postura, ausencia o presencia de cuidado parental). Igualmente, no hay información cuantitativa sobre su demografía y las posibles respuestas de las poblaciones a contaminación y perturbaciones antropogénicas en su hábitat (p.e. agroquímicos). Por último, pero no menos importante, se requiere evaluar el estado taxonómico de esta especie, pues es posible que lo que hoy reconocemos como P. permixtus sean realmente varias especies (Sebastián Duarte-Marin y Gustavo A. González-Durán, com. pers. a partir de datos no publicados).

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Arroyo, S. B., V. H. Serrano–Cardozo y M. P. Ramírez– Pinilla. 2008. Diet, microhabitat and time of activity in a Pristimantis (Anura, Strabomantidae) assemblage. Phyllomedusa 7: 109-119. Bernal, M. H., D. P. Montealegre y C. A. Páez. 2004. Estudio de la vocalización de trece especies de anuros del municipio de Ibagué, Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 28: 385-390. CITES. 2017. Convention on International Trade in Endangered Species of Wild fauna and Flora. Electronic Database accessible at https://www.cites.org. Acceso el 01 de agosto de 2017. García-R, J. C., C. E. Posso-Gómez y H. Cárdenas-Henao. 2014. Diet of direct-developing frogs (Anura: Craugastoridae: Pristimantis) from the Andes of western Colombia. Acta Biológica Colombiana 20: 79-87. Hedges, S. B., W. E Duellman y M. P. Heinicke. 2008. New World direct-developing frogs (Anura: Terrarana): Molecular phylogeny, classification, biogeography, and conservation. Zootaxa 1737: 1-182. Lynch, J. D., P. M. Ruiz-Carranza y M. C. Ardila-Robayo. 1994. The identities of the Colombian frogs confused with Eleutherodactylus latidiscus (Boulenger) (Amphibia: Anura: Leptodactylidae). Natural History Museum, The University of Kansas, Lawrence, Kansas 170: 1-42. Lynch, J. D. y W. E. Duellman. 1997. Frogs of the genus Eleutherodactylus in western Ecuador. Systematics, ecology, and biogeography. Special Publication. Natural History Museum, The University of Kansas, Lawrence, Kansas 23: 1-236. Lynch, J. D. y S. B. Arroyo. 2009. Riesgos resultantes del cultivo de coca (Erythroxylum coca) para la fauna anfibia colombiana: Análisis Geográfico. En: La Producción de Drogas Ilícitas, el Medio ambiente y 43

Pristimantis permixtus

Navarro-Salcedo et al. 2019

la Salud Humana. Pp. 1-13. Secretaría General de la Organización de los Estados Americanos. Méndez-Narváez, J., W. Bolívar-G y F. Castro-Herrera. 2010. Amphibia, Anura, Strabomantidae, Pristimantis permixtus Lynch, Ruiz-Carranza, and Ardila-Robayo, 1994: Distribution extension, Valle del Cauca, Colombia. Check List 6: 499-500. Padial J. M., T. Grant y D. R. Frost. 2014. Molecular systematics of terraranas (Anura: Brachycephaloidea) with an assessment of the effects of alignment and optimality criteria. Zootaxa 3825: 1-132. Ramírez-Pinilla, M. P., M. Osorno-Muñoz, J. Vicente-Rueda, A. Amézquita y M. C. Ardila-Robayo. 2004. Pristimantis permixtus. IUCN Red List of Threatened Species. Electronic database accessible at http://www.iucnredlist.org/. Acceso el 01 de agosto de 2017. Rueda-Almonacid, J. V., J. D. Lynch y A. Amézquita. 2004. Libro Rojo de los Anfibios de Colombia. Serie Libros de Especies Amenazadas de Colombia. Instituto de Ciencias Naturales-Universidad Nacional de Colombia, Ministerio del Medio Ambiente, Bogotá, DC-Colombia. 384 pp.

Acerca de los autores Paula Navarro-Salcedo es estudiante de Biología y miembro del grupo de Investigación en Evolución, Ecología y Conservación (EECO) de la Universidad del Quindío, Colombia; sus intereses académicos se enfocan en ecología evolutiva y comportamiento animal en especial de anfibios y reptiles. Sebastián Muñoz-Acevedo es estudiante de Biología y miembro del grupo de Investigación en Evolución, Ecología y Conservación (EECO) de la Universidad del Quindío, Colombia; sus intereses profesionales se enfocan en conocer aspectos conductuales de anfibios y reptiles y su relación con la conservación de sus poblaciones. Manuel Hernando Bernal-Bautista es profesor titular en el programa de Biología de la Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia; sus intereses de investigación se centran en la Herpetología, enfocada a los estudios en diversidad, ecofisiología, ecotoxicología y ecología comportamental. Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

44

Pristimantis permixtus

Navarro-Salcedo et al. 2019

Apéndice I. Localidades donde ha sido registrada Pristimantis permixtus. Localidad

Latitud

Longitud

Número de voucher

Fuente

Antioquia, Valdia, Valdivia

7,163124051

-75,43969574

4756-137

Corantioquia

Antioquia, Buriticá, Reserva La Guarcana

6,721717091

-75,90612862

4756-14

Corantioquia

Antioquia, Bello, vía a La China

6,377529

-75,585862

MHUA-A 0783

UdeA

6,60819955

-75,67052302

MHUA-A 1772

UdeA

Antioquia, Liborina

6,76585

-75,72717

MHUA-A 7219

UdeA

Antioquia, Belmira, Reserva Corantioquia

6,61399

-75,65372

MHUA-A 7436

UdeA

Antioquia, Carolina del Principe, Finca La Holanda

6,80755

-75,28737

MHUA-A 7761

UdeA

Antioquia, Yarumal, Finca El Tarquino

6,48753253

-75,02195858

MHUA-A 0217

UdeA

Antioquia, Medellin, vereda El Tambo

6,339888

-75,655

MHUA-A 2606

UdeA

Antioquia, Belmira, camino al Paramo de Sabanas

Antioquia, Yarumal, Finca Los Lagos

6,851944444

-75,49111111

MHUA-A 6016

UdeA

Antioquia, Girardota

6,3803

-75,4508

MHUA-A 6499

UdeA

Antioquia, San Pedro

6,45

-75,58333333

MLS-139G

Unisalle

Antioquia, Belmira, Finca Quebradona

6,637777778

-75,66527778

MHUA-A 6143

UdeA

Antioquia, Donmatías, Subestación EPM

6,54686

-75,36333

MHUA-A 7745

UdeA

5,75

-76,0833

MHUA-A 6136

UdeA

6,796085764

-75,72756942

MHUA-A 0274

UdeA

Antioquia, Bello, truchera San Félix

6,3762

-75,6225

MHUA-A 5829

UdeA

Antioquia, Belmira, El Yerbal, 6 km. al Norte de Belmira.

6,64011

-75,6955

ICN-8933

UN

Antioquia, Sonsón, km. 8 al este de Sonsón.

5,70394

-75,2612

ICN-8938

UN

5,75

-76,0833

MHUA-A 6136

UdeA

Boyacá, Sativanorte, vereda Tequita, Gina, km. 62 carretera Belén - Susacón.

6,06236

-72,7156

ICN-6245

UN

Caldas, Manizales, Sector la Mesa, Reserva de bosques Central Hidroelectrica de Caldas (CHEC)

5,0333

-75,45

MHUA-A 4864

UdeA

Caldas, Aguadas, Reserva Tarcara

5,520555556

-75,40308333

MHUA-A 6358

UdeA

5,4

-75,46666667

MLS-327

SIB

Caldas, Salamina, Cordillera de San Félix

5,435104167

-75,33364583

MLS-869

Unisalle

Caldas, Manzanares, Reserva Tarcara

5,25

-75,16666667

MLS-675

Unisalle

Caldas, Neira, Finca las Nieves

5,080501

-76,030525

MPUJ-1923

PUJ

Caldas, Manizales, Reserva Forestal torre 4

5,34175

-74,75333333

MPUJ-7825

PUJ

Antioquia, Ciudad Bolivar, Cerro San Nicolás Antioquia, Belmira, Páramo de Santa Inés

Antioquia, Betania, Cerro San Nicolás

Caldas, Salamina, Nudillas

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

45

Pristimantis permixtus Localidad

Navarro-Salcedo et al. 2019 Latitud

Longitud

Número de voucher

Fuente

Caldas, Manizales, Reserva de bosques Central Hidroelectrica de Caldas (CHEC)

5,0333

-75,45

MHUA-A 4894

UdeA

Caldas, Salamina, Finca La Samaria

5,399083333

-75,34655556

MHUA-A 6307

UdeA

Caldas, Pácora

5,516666667

-75,46666667

MLS-1582

Unisalle

Cundinamarca, Fusagasugá, Finca Tintiná

4,308227

-74,443707

MPUJ-2167

PUJ

Quindío, Salento, Reserva natural La Patasola, finca La Betulia

4,68333

-75,55

Quindío, Calarcá, Cerro Campanario

4,47642

-75,5636

ICN-8897

UN

Quindío, Salento, Finca La Montaña

4,62674

-75,452

ICN-25005

UN

Quindío, Calarcá, Alto de la línea, Reserva Natural Navarco

4,486305556

-75,39111111

MHUA-A 6318

UdeA

Risaralda, San Rafael, Vereda Planes de San Rafael

5,14936111

-76,00558333

IAvH-Am-7163

IAVH

Risaralda, Apía, Quebrada Risaralda

5,15

-76,0180556

IAvH-Am-7187

IAVH

Risaralda, Pereira, Parque Regional Ucumari

4,72326

-75,5726

ICN-21676

UN

Tolima, Anaime, Semillas de agua

4,2853056

-75,5420556

CZUT1332

IAVH

Tolima, Roncesvalees, Finca Las Mellizas

4,1936944

-75,5911389

CZUT-A 1335

IAVH

Tolima, Chaparra, Camino del Abuelo

3,781325

-75,61963

MHUA-A 7875

UdeA

Tolima, Líbano

Duarte-Marín, S., observación personal

4,916666667

-75,06760417

MLS-1151

Unisalle

Tolima, Ibagué, Juntas, carretera Ibague - El Rancho

4,5979

-75,3294

ICN-4782

UN

Tolima, Herveo

5,0476

-75,2929

ICN-6233

UN

Tolima, Cajamarca, corregimiento Anaime

4,35827

-75,5823

ICN-22813

UN

Caldas, Paramo Letras, medio km arriba del paisa

5,07696

-75,2854

ICN-642

UN

Valle del Cauca, Palmira, Reserva Natural La Sirena

3,520666

-76,103666

UVC-13432

Univalle

Valle del Cauca, El Cerrito, Quebrada al Norte de Tenerife

3,73688

-76,07817

UVC-8217

Univalle

Valle del Cauca, Guadalajara de Buga, Nogales, El Hospital, Finca Chupaderos

3,86155

-76,10846

UVC-11879

Univalle

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

46

Volumen 5 (1): 47-51

Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Pristimantis scoloblepharus (Lynch, 1991)

Rana de lluvia cejuda

Carlos M. Marín1, Mauricio Rivera-Correa1, 2 Grupo Herpetológico de Antioquia, Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia Semillero de Investigación en Biodiversidad de Anfibios (BIO), Seccional Oriente, Universidad de Antioquia, Carmen de Viboral, Colombia 1 2

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Mauricio Rivera-Correa Taxonomía y sistemática Pristimantis scoloblepharus (Anura: Craugastoridae) fue descrita por Lynch en 1991 bajo el nombre de Eleutherodactylus scoloblepharus con base en especímenes colectados en los municipios de Belmira y Sonsón en la región central de la Cordillera Central en el Departamento de Antioquia. Lynch y Duellman (1997) asignaron esta especie al subgénero Eleutherodactylus. Posteriormente, Heinicke et al. (2007) resucitaron el género Pristimantis Jiménez de la Espada 1870 en el que agruparon especies previamente clasificadas en Eleutherodactylus y otros géneros Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

de anuros suramericanos. Hedges et al. (2008), propusieron una clasificación para el clado Terrarana (especies con desarrollo directo) y definieron tres subgéneros dentro del género Pristimantis. De acuerdo con esta clasificación, P. scoloblepharus fue asignada al subgénero Pristimantis dentro del grupo fenético Pristimantis leptolophus en el que fue incluido originalmente por Lynch en 1991. Con base en evidencia molecular, Rivera-Correa et al. (2017) probaron la monofilia del grupo de especies leptolophus y recuperaron P. scoloblepharus como la especie hermana del clado conformado por [P. lasalleorum (P. leopardus + P. uranobates)]; mientras que, en un estudio subsecuente, González-Durán et al. (2017) rechazaron la monofilia del grupo y recuperaron P. sco47

Pristimantis scoloblepharus

Marín y Rivera-Correa 2019 a negros (Fig. 2 C-D); iris oliva en la parte superior y gris en la parte inferior, con una línea horizontal rojiza y retículos negros. Los individuos de mayor tamaño presentan puntos blancos en la región inguinal y puntos amarillos en la superficie anterior de los muslos (Lynch 1991). Distribución geográfica

Figura 1. Subadulto de Pristimantis scoloblepharus, Cerro del Cristo, 2780 m s. n. m., municipio de Sonsón, Antioquia. Fotografía: M. Rivera-Correa.

loblepharus como la especie hermana de P. uranobates. Descripción morfológica Es una especie pequeña con una longitud rostro cloaca de 17,4-20,3 mm en machos y 23,7 mm en hembras; piel del dorso finamente granular; pliegues dorsolaterales con tubérculos cónicos (Fig. 1); vientre areolado; tímpano visible, aproximadamente 1/3-1/5 de la longitud del ojo; rostro subacuminado en vista dorsal, redondeado en perfil, con tubérculos cónicos en la punta; espacio inter orbital más ancho que el párpado superior, sin crestas craneales y con tubérculos cónicos en el párpado superior; odontóforos vomerinos oblicuos; machos con hendiduras vocales y almohadillas nupciales granulares; primer dedo más corto que el segundo, con discos grandes; dedos con rebordes laterales angostos; tubérculo ulnar presente; tubérculos cónicos en el talón (Fig. 2 A, B); tubérculos pequeños a lo largo del borde interno del tarso, pliegue tarsal interno corto; dos tubérculos metatarsales, el interno ovalado, cinco veces el tamaño del tubérculo metatarsal externo, tubérculos plantares supernumerarios; dedos pediales con rebordes laterales, sin palmeaduras, discos de los dedos pediales más pequeños que los manuales; región dorsal en machos de color marrón-oliva que se hace más claro hacia la región lateral; región inguinal de color amarillo, con un patrón de retículos café, vientre oscuro, garganta de color café oscuro, superficie posterior de los muslos de color café con manchas crema; en hembras la región dorsal es de un color marrón que se torna bronce hacia los costados, vientre crema con un patrón de retículos oscuros cafés Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Pristimantis scoloblepharus es una especie endémica de Colombia que se distribuye desde bosques andinos hasta zonas de páramo en la región central de la Cordillera Central en el departamento de Antioquia, entre los 2040 y los 3300 m s. n. m. Históricamente, la distribución de esta especie se ha reportado como restringida a los municipios de Belmira y Sonsón (Lynch 1991, Páez et al. 2004, Bernal y Lynch 2008, Frost 2018). Sin embargo, Rivera-Correa et al. (2017) reportan poblaciones en nuevas localidades para el Departamento de Antioquia en los municipios de Bello, Envigado, Liborina, Santa Rosa de Osos y San José de la Montaña. Para el municipio de Sonsón reportan nuevas localidades en las veredas de Chaverras, La Quiebra de San Pablo y Sirgua arriba (Fig. 3, Apéndice I).

Figura 2. (A, B) patrón dorsal; (C, D) patrón ventral de adulto y subadulto de Pristimantis scoloblepharus. Páramo de los Cristos, 2780 m s. n. m., municipio de Sonsón, Antioquia. Individuos a escala.

48

Pristimantis scoloblepharus

Marín y Rivera-Correa 2019 al. 2004). A pesar de esto, la pérdida de hábitat causada principalmente por deforestación de zonas destinadas a la agricultura y en ocasiones para la producción de cultivos ilícitos representa una amenaza para las poblaciones de Pristimantis scoloblepharus. Aunque no se ha reportado la presencia de quitridiomicosis en ninguna población, la incidencia de esta enfermedad ha generado dramáticos descensos en poblaciones de otras especies altoandinas lo que sugiere que se deben implementar planes de monitoreo para esta especie. Estado de conservación De acuerdo con la UICN, Pristimantis scoloblepharus es una especie en peligro (EN) debido a que su extensión de ocurrencia es menor a 5000 km2, su área de distribución está severamente fragmentada y existe un actual declive en la calidad del hábitat en la Cordillera Central de los Andes en Colombia (Castro et al. 2004). Actualmente esta especie no se encuentra listada en ninguno de los apéndices del CITES (CITES 2017). Perspectivas para la investigación y conservación

Figura 3. Mapa de distribución de Pristimantis scoloblepharus en Colombia.

Historia natural Muchos aspectos acerca de la historia natural de Pristimantis scoloblepharus permanecen aun pobremente documentados. Es una especie poco común que se encuentra asociada principalmente a bosques primarios o ligeramente perturbados a lo largo de pequeños arroyos (AmphibiaWeb 2017), usualmente en vegetación cercana al suelo del bosque. Aunque es una especie de hábitos nocturnos, se ha registrado que durante el día se refugia debajo de pequeñas rocas (Lynch 1991). Como todas las especies del clado Terrarana, se sospecha que P. scoloblepharus presenta desarrollo directo, factor que posiblemente está relacionado con su capacidad de ocupar ecosistemas de páramo donde escasean fuentes de agua como quebradas o arroyos. Amenazas En la actualidad 34.000 hectáreas del páramo de Santa Inés y otros páramos y bosques alto andinos del noroccidente de la Cordillera Central que representan parte de la distribución de esta especie, permanecen protegidos bajo la figura de Reserva Forestal desde 1991 (Páez et Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Dado el estado de conservación de esta especie, se hace imprescindible realizar monitoreos continuos que permitan 1) determinar el tamaño y estructura de las poblaciones, 2) evaluar aspectos ecológicos relevantes como el uso y calidad del hábitat, 3) documentar aspectos de la historia de vida como dieta, comunicación y hábitos reproductivos y 4) evaluar el efecto del cambio climático sobre la distribución de la especie. Finalmente, es pertinente desarrollar proyectos de educación ambiental encaminados a resaltar el impacto negativo que tienen actividades como la deforestación, la minería y la ganadería sobre la persistencia de las poblaciones de anfibios en ecosistemas altamente vulnerables como los páramos. Agradecimientos Al MHUA por permitir el acceso a los especímenes. Los resultados de este trabajo fueron gracias al apoyo financiero CODI, Universidad de Antioquia en el marco del proyecto CODI-Regiones 2017-17209, y a la Iniciativa Anfibios de Montaña, de la Seccional Oriente de la Universidad de Antioquia. A los miembros del Grupo Herpetológico de Antioquia y a K. Venegas, E. Patiño, A. Castaño, H. Correa y D. Botero del Semillero BIO, por su asistencia en campo. Esta ficha tuvo asistencia de J. M. Villa Berrio, E. Ruiz y J. D. Vásquez-Restrepo. 49

Pristimantis scoloblepharus Literatura citada AmphibiaWeb. 2018. Information on amphibian biology and conservation. Electronic database accessible at http://amphibiaweb.org/ Berkeley, California, USA. Acceso el 26 de junio de 2017. Bernal, M. H. y J. D. Lynch. 2008. Review and analysis of altitudinal distribution of the Andean anurans in Colombia. Zootaxa 1826: 1-25. Castro, F., M. I. Herrera y J. D. Lynch. 2004. Pristimantis scoloblepharus. En: IUCN 2017. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2017.1 Electronic database accessible at www.iucnredlist.org. Acceso el 26 de junio de 2017. CITES. 2017. Apéndices I, II, II. https://cites.org/eng/ app/appendices.php. Acceso el 26 de junio del 2017. Frost, D. R. 2018. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6. Electronic database accessible at http://research.amnh.org/herpetology/ amphibia/index.html. American Museum of Natural History, New York, USA. Acceso el 26 de octubre de 2018. González-Durán, G. A., M. Targino, M. Rada y T. Grant. 2017. Phylogenetic relationships and morphology of the Pristimantis leptolophus species group (Amphibia: Anura: Brachycephaloidea), with the recognition of a new species group in Pristimantis Jiménez de la Espada, 1870. Hedges, S. B., W. E. Duellman y M. P. Heinicke. 2008. New World direct-developing frogs (Anura: Terrarana): molecular phylogeny, classification, biogeography, and conservation. Zootaxa 1737: 1-182. Heinicke, M. P., W. E. Duellman y S. B. Hedges. 2007. Major Caribbean and Central American frog faunas originated by ancient oceanic dispersal. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 104: 10092-10097. Jiménez de la Espada, M. (1871 "1870"). Faunae neotropicalis species quaedam nondum cognitae. Jornal des Sciencias Mathematicas Physicas e Naturales, Academia Real das Sciencias de Lisboa 3: 57-65. Lynch, J. D. 1991. New diminutive Eleutherodactylus from the Cordillera Central of Colombia (Amphibia: Leptodactylidae). Journal of Herpetology 25: 344-352. Lynch, J. D. y W. E. Duellman. 1997. Frogs of the genus Eleutherodactylus in western Ecuador. Systematics, ecology, and biogeography. Special Publication. Natural History Museum, University of Kansas 23: 1-236. Páez, V., S. P. Galeano y J. Urbina. 2004. Rana de lluvia Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Marín y Rivera-Correa 2019 cejuda. Eleutherodactylus scoloblepharus. Pp. 252255. En: Rueda-Almonacid, J. V., J. D. Lynch y A. Amézquita eds., Libro Rojo de los Anfibios de Colombia. Panamericana Formas e Impresos SA. Bogotá-Colombia. Rivera-Correa, M., C. Jiménez-Rivillas y J. M. Daza. 2017. Phylogenetic analysis of the Neotropical Pristimantis leptolophus species group (Anura: Craugastoridae): molecular approach and description of a new polymorphic species. Zootaxa 4242: 313-343. UICN. 2017. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2018-2. Electronic database accesible at http://www.iucnredlist.org. Acceso el 26 de junio de 2017.

Acerca de los autores Carlos M. Marín es biólogo y estudiante de posgrado de la Universidad de Antioquia. Está interesado en el estudio de los factores ecológicos que generan los patrones de distribución y diversificación de anfibios y reptiles Neotropicales. Mauricio Rivera-Correa es profesor e investigador de la Universidad de Antioquia. Sus intereses se centran en biodiversidad, evolución y sistemática de anfibios neotropicales y su conexión directa con conservación biológica. 50

Pristimantis scoloblepharus

Marín y Rivera-Correa 2019

Apéndice I. Coordenadas de localidades donde se ha registrado Pristimantis scoloblepharus de acuerdo con Rivera-Correa et al. (2017). Departamento

Municipio

Vereda

Latitud

Longitud

Altitud

Antioquia

Bello

Charco Verde

6,35453

-75,64111

2600

Antioquia

Belmira

Río Arriba

6,62889

-75,68889

2620

Antioquia

Envigado

Pantanillo

6,18181

-75,49215

2980

Antioquia

Liborina

La Aldea

6,76585

-75,72717

3000

Antioquia

San José de la Montaña

El Caribe

6,78533

-75,67117

2724

Antioquia

Santa Rosa de Osos

San Antonio

6,60210

-75,30384

2161

Antioquia

Santa Rosa de Osos

Vallecitos

6,74081

-75,4783

2600

Antioquia

Sonsón

La Paloma

5,71963

-75,24909

3100

Antioquia

Sonsón

La Paloma

5,71662

-75,24991

3092

Antioquia

Sonsón

La Quiebra de San Pablo

5,68964

-75,24736

2930

Antioquia

Sonsón

Chaverras

5,72579

-75,24874

3300

Antioquia

Sonsón

Sirgua Arriba

5,63897

-75,28733

2400

Antioquia

Sonsón

Chaverras

5,70090

-75,24972

2780

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

51

Volumen 5 (1): 52-55

Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Pristimantis veletis (Lynch y Rueda-Almonacid, 1997)

Ranita de lluvia camuflada

Juliana Fernandes-Primon1, Marco Rada1 1

Laboratorio de Anfibios, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo (USP), Brasil

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Marco Rada Taxonomía y sistemática

Descripción morfológica

Pristimantis veletis (Lynch y Rueda-Almonacid 1997) fue descrita originalmente como Eleutherodactylus veletis. Las relaciones evolutivas de esa especie son actualmente desconocidas, debido a que no ha sido incluida en estudios filogenéticos previos (Hedges et al. 2008, Padial et al. 2014). De acuerdo con Hedges et al. (2008), P. veletis no es asignada en ninguno de los grupos de especies reconocidos para el género. Según Lynch y Rueda-Almonacid (1997), P. veletis es similar morfológicamente a P. cabrerai, pero la piel del dorso de P. cabrerai es verrugosa y su tímpano se encuentra oculto debajo de la piel.

Pristimantis veletis es una especie de tamaño pequeño, los machos adultos poseen una longitud rostro-cloacal de 25,9-27,8 mm, 31,5-36,6 mm en hembras adultas. Pristimantis veletis se caracteriza por tener la piel del dorso lisa y la del vientre aereolada, sin pliegues dorsolaterales, ni crestas craniales; por la presencia de un tímpano redondo y odontóforos vomerinos prominentes ovales a subtriangulares y por presentar un rostro subacuminado en vista dorsal y redondeado en vista lateral. Los machos de esa especie poseen pulgares con almohadillas nupciales y no presentan hendiduras vocales. Los dedos de la mano son finos y largos, con quillas laterales estrechas. El primer dedo es menor que el segundo y los dedos externos poseen discos redondeados. Al igual que

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

52

Pristimantis veletis

Fernandes-Primon y Rada 2019 Historia natural Pristimantis veletis es una especie de actividad nocturna al margen de ríos y quebradas, allí suele ser encontrada en la vegetación a 1,5 m del suelo. Durante el día, es observada en el suelo sobre la hojarasca. Lynch y Rueda-Almonacid (1997) reportan una postura de la especie con 18 huevos encontrada en musgo a un metro de altura del suelo. Amenazas La principal amenaza es la perdida de hábitat por deforestación causada por la entresaca de madera para subsistencia, además el desarrollo de la agricultura transformando los bosques en áreas de cultivo. Estado de conservación

Figura 1. Pristimantis veletis vista ventral. Localidad tipo, MAR 2967. Fotografía: Marco Rada.

De acuerdo con la UICN (Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza), Pristimantis veletis es una especie rara, su población actual está declinando y se encuentra en la categoría peligro crítico (CR) (Castro et al. 2004). La justificación para esta categoría incluye una distribución inferior a los 100 km² y el conocimien-

los dígitos de la mano, los dedos de los pies son finos y largos con quillas laterales y las membranas interdigitales están ausentes. El dedo V es mayor que el dedo III, pero no alcanza el tubérculo subarticular distal del dedo IV. Tubérculo del talón cónico presente. En vida, P. veletis presenta una coloración dorsal muy variable: café claro, café-oliva, café rojizo o café-amarillo con marcas más oscuras. El vientre es café con finas manchas crema o gris claro con retículos oscuros o café claro (Fig. 1). La gula presenta una serie de bandas cafés en forma de «V». En alcohol, el dorso es gris con marcas más oscuras con borde crema, la superficie ventral es crema con retículos café y la superficie posterior del muslo es café con puntos crema (Lynch y Rueda-Almonacid 1997). Distribución geográfica Pristimantis veletis es una especie endémica de Colombia y es conocida sólo en los alrededores de la localidad tipo en el municipio de Pensilvania y de Samaná, a una altitud entre 1850-2450 m s. n. m. en la vertiente oriental de la Cordillera Central, departamento de Caldas (Fig.2, Apéndice I). Ambas localidades se encuentran dentro del Parque Natural Selva de Florencia. Figura 2. Mapa de distribución de Pristimantis veletis en Colombia.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

53

Pristimantis veletis to de solo dos localidades en donde existe una disminución en el tamaño y calidad del hábitat. Además, la especie es considerada en peligro (EN) según Libro rojo de los anfibios de Colombia debido a que el área es pequeña, fragmentada y fluctuante (Rueda-Almonacid et al. 2004). Pristimantis veletis no se encuentra catalogada en ningún apéndice CITES (2017). Perspectivas para la investigación y conservación Es necesaria la documentación de aspectos como la dieta, uso de hábitat, ecología reproductiva y desarrollo ontogenético de los juveniles. También se requieren estudios enfocados a conocer el estado actual y las principales amenazas a las poblaciones de la especie. Además, es necesario conocer su posición filogenética, por ejemplo, el grupo taxonómico dentro del género Pristimantis al que pertenece y sus relaciones evolutivas más cercanas (quién o quiénes son sus especies hermanas).

Fernandes-Primon y Rada 2019 phy, and conservation. Zootaxa 1737: 1-182. Lynch, J. D. y J. V. Rueda-Almonacid. 1997. Three new frogs (Eleutherodactylus: Leptodactylidae) from cloud forest in eastern Departamento Caldas, Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 21: 131-142. Padial, J. M., T. Grant y D. Frost. 2014. Molecular systematics of terraranas (Anura: Brachycephaloidea) with an assesment of the effects of alignment and optimality criteria. Zootaxa 3825: 1-132. Rueda-Almonacid, J. V., J. D. Lynch y A. Amézquita. 2004. Libro Rojo de los Anfibios de Colombia. Serie Libros de Especies Amenazadas de Colombia. Instituto de Ciencias Naturales-Universidad Nacional de Colombia, Ministerio del Medio Ambiente, Bogotá, DC-Colombia 384 pp.

Agradecimientos Por el apoyo financiero en campo para la búsqueda de esta y otras especies del género Pristimantis agradecemos a la Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP; Procesos 2012/10000-5). El estudio de la diversidad de anfibios en Colombia por parte de MAR ha sido facilitado a través de los programas de Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior, CAPES bajo los programas PEC-PG y PNPD (proceso 2016.1.263.41.6). Por el apoyo logístico durante la visita a la localidad tipo, agradecemos a los funcionarios del PNN Selva de Florencia en Caldas: Armando Herrera y Johana Echeverry, Andrés Felipe Cardona-Toro y Arley Duque. Extendemos nuestro agradecimiento a Gustavo González-Duarte, Humberto-Piñeros y Giovanni Chaves-Portilla por su ayuda en campo. Literatura citada Castro, F., M. I. Herrera y J. D. Lynch. 2004. Pristimantis veletis. En: IUCN. 2017. IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2017.1. Eletronic database accessible at http:// http://www.iucnredlist.org/. Acceso el 02 de julio de 2017. CITES. 2017. Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres. Fecha de acceso: 01 de julio de 2017. Hedges, S. B., W. E. Duellman y M. P. Heinicke. 2008. New world direct-developing frogs (Anura: Terrarana): Molecular phylogeny, classification, biogeograAsociación Colombiana de Herpetología - ACH

Acerca de los autores Juliana Fernades Primon es bióloga y actualmente es estudiante de maestría en la Universidad de São Paulo en São Paulo, Brasil; sus intereses se enfocan en estudiar la biología de la invasión por medio de la bioacústica. Marco Rada es biólogo con interés de investigación en la diversidad, evolución y sistemática de anfibios neotropicales, integrando diferentes fuentes y líneas de evidencia como el ADN, la morfología y el comportamiento, para entender patrones y procesos de especiación. 54

Pristimantis veletis

Fernandes-Primon y Rada 2019

Apéndice I. Localidades y coordenadas geográficas donde se ha registrado Pristimantis veletis en Colombia. Fuente: 1) http://www.biovirtual. unal.edu.co/es; 2) este trabajo. Departamento

Municipio

Localidad

Latitud

Longitud

Altitud

Voucher

Fuente

Caldas

Pensilvania

km 24 carretera Pensilvania a Arboleda, por camino que conduce a Florencia, Caldas, sítio Puerto Suarez

5,47105

-75,1193

2000- 2450

ICNMHN 36538-40, 37206, 37212-18, 37220; MAR 2967

1, 2

Caldas

Samaná

5,5218

-75,0604

1850-1950

ICNMHN 3720737211

1

Caldas

Samaná

5,52189

-75,0604

-

ICNMHN 37219, 37221

1

corregimiento de Florencia, ca 6-10 km SW Florencia, sítio El Estadero corregimiento de Florencia, zona del Rancho Quemado y El Estadero

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

55

Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Volumen 5 (1): 56-63

Rhadinaea decorata (Günther, 1858)

Culebra café adornada

Juan D. Vásquez-Restrepo1, Felipe A. Toro-Cardona1, 2 Grupo Herpetológico de Antioquia, Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia Laboratorio de Bioclimatología, Instituto de Ecología A. C. (INECOL), Xalapa, Veracruz, México

1 2

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Esteban Alzate-Basto Taxonomía y sistemática Rhadinaea decorata fue descrita inicialmente por Günther (1858) con el nombre de Coronella decorata, a partir de dos especímenes de México depositados en la colección de serpientes del Museo Británico de Historia Natural (lectotipo: BMNH 1946.1.9.4). Posteriormente, Cope (1860) la asigna de manera provisional al género Diadophis, hasta que un par de años más tarde (1863) propone el género Rhadinaea y la incluye dentro de este basándose en caracteres morfológicos. Amaral (1930) la reclasifica e incluye dentro del género Liophis como L. decoratus. En su revisión del género Rhadinaea, Myers (1974) Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

reconoce 11 sinonimias para esta especie, algunas de ellas debido a cambios de género y otras a que ha sido descrita más de una vez. Jan (1863) fue el primero quien describió de nuevo esta especie bajo el nombre de Enicognathus vittatus, luego Cope (1871) la describe como Dromicus ignitus a partir de especímenes colectados en la actual Panamá y Werner (1903) la denomina Erythrolamprus longicaudus. No obstante, la combinación R. decorata ha sido reconocida por diferentes autores como el nombre válido para esta especie (Taylor 1949, Peters y Orejas-Miranda 1970, Myers 1974, Wallach et al. 2014). Actualmente la hipótesis filogenética más reciente que incluye a estas serpientes, sugiere que Rhadinaea es el grupo hermano del género Urotheca, y estos dos, el grupo hermano de Coniophanes (Sheehy 2012). 56

Rhadinaea decorata Descripción morfológica Serpientes de tamaño pequeño, con una longitud total máxima reportada de 47 cm (Savage 2002). La cola es larga y representa entre el 35 al 47% de la longitud total del cuerpo. Con 1 o 2 preoculares, en ocasiones con una subpreocular; normalmente 2 postoculares, a veces 1 o 3; 8 labiales superiores, rara vez 9 y estando la 4-5 o la 3-4-5 en contacto con el ojo; de 8 a 11 infralabiales, usualmente 10; por lo general 1+2 temporales, aunque pueden encontrarse individuos con 1+1 o 1+1+2; 17 hileras de escamas dorsales, rara vez con reducción anterior y/o posterior, lisas o en ocasiones con una quilla leve en la región pre y supracloacal; pueden o no presentar 1 o 2 fosetas apicales en la región nucal; de 110 a 134 ventrales [103 a 141]; de 85 a 124 pares de subcaudales y placa anal dividida (Myers 1974, Savage 2002). Son opistoglifas, con 17 a 21 dientes maxilares. La superficie dorsal de la cabeza es de color café uniforme sin marcas, con una banda postocular clara bordeada por un par de líneas negras más delgadas. Las escamas supralabiales son de color claro, inmaculadas o con una serie de pequeños puntos negros, y con una línea negra en el borde superior que se extiende desde el ojo hasta poco más de la última labial superior (Myers 1974). En el dorso con un par de líneas longitudinales claras que se extienden de manera continua desde la región nucal hacia la parte posterior del cuerpo, en donde se hacen más difusas, tomando una coloración anaranjada (Fig. 1). Las líneas

Vásquez-Restrepo y Toro-Cardona 2019 dorsales también se encuentran bordeadas por un par líneas negras más delgadas, la inferior se extiende de manera continua atravesando todo el cuerpo, aproximadamente entre la cuarta o quinta hilera de escamas dorsales, mientras que la superior desaparece gradualmente. En los especímenes revisados para Colombia como parte de este trabajo (Tabla 1), la banda postocular es continua y se une a las líneas laterales del cuerpo (Fig. 2), sin embargo, existe un patrón de variación descrito por Myers (1974), en el cual la proporción de individuos con la banda postocular discontinua aumenta hacia latitudes mayores (Fig. 3). La coloración dorsal es café, siendo de un tono más claro en la parte superior sobre las líneas laterales que recorren el cuerpo, y de un tono más oscuro en la parte dorsal costal bajo estas. En algunos individuos puede darse la presencia de una franja oscura apenas perceptible, de entre una a tres escamas de ancho en la línea media dorsal. La coloración ventral es clara en la parte inferior de la cabeza, pero se torna amarillenta e inclusive rojiza en la región nucal y hacia la parte posterior del cuerpo (Myers 1974, Savage 2002). En los individuos examinados para la región andina y el valle del río Magdalena, la superficie ventral de la cabeza, el cuerpo y la cola son de color blanco o crema uniforme, algunos de ellos con visos azul claro hacia la parte posterior de la cola (en preservado). Las escamas ventrales poseen pequeños puntos negros hacia los bordes externos, los cuales forman una línea sólida al final de la cola.

Figura 1. Indivíduo de Rhadinaea decorata encontrado entre la hojarasca (MHUA-R 14859). Fotografía: Claudia Molina-Zuluaga.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

57

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

2

1

H

M

M

H

M

H

M

H

H

M

M

DOC 228 (MHUA)

ICN 10861

MHUA-R 14029

MHUA-R 14390

MHUA-R 14551

MHUA-R 14552

MHUA-R 14644

MHUA-R 14859

MHUA-R 15224

MHUA-R 15277

MLS 2076

Preoculares 22 2 2 12 2/1 2 22 22 2 2 12

Longitud SVL: 192 mm TL: 30 mm1 SVL: 222 mm TL: 139 mm1 SVL: 178 mm TL: 163 mm SVL: 185 mm TL: 135 mm SVL: 197 mm TL: 128 mm SVL: 172 mm TL: 130 mm SVL: 204 mm TL: 138 mm SVL: 180 mm TL: 150 mm SVL: 197 mm TL: 114 mm1 SVL: 207 mm TL: 150 mm SVL: 90 mm TL: 64 mm SVL: 215 mm TL: 163 mm

Cola incompleta Con una subpreocular en uno o ambos lados

H

Sexo

CBUCES-D 181

Voucher

2

2

2

2

2

2

2

2

-

2

2

2

Postoculares

1+2

1+2

1+2

1+2

1+2

1+2

1+1

1+2

1+2/1+1

1+1

1+2

1+2

Temporales

8 (4+5)

8 (3-5)

8 (3-5)

8 (4+5)

8 (4+5)

8 (4+5)

8 (3-5)

8 (4+5)

-

8 (4+5)

8 (4+5)

9 (4-6)

Supralabiales

10-11 (1-6)

10 (1-6)

10 (1-6)

10 (1-6)

10 (1-6)

9/10 (1-6)

9 (1-6)

10 (1-6)

-

10 (1-6)

9 (1-6)

10 (1-6)

Infralabiales

*

17-17-17

17-17-17

17-17-17

17-17-17

17-17-17

17-17-17

17-17-17

17-17-17

-

17-17-17

17-17-17

Dorsales

141

116

113

109

104

115

110

110

119

103

110

110

Ventrales

Dividida

Dividida

Dividida

Dividida

Dividida

Dividida

Dividida

Dividida

Dividida

Dividida

Dividida

Dividida

Anal

96 pares

110 pares

100 pares

73 pares1

98 pares

94 pares

98 pares

93 pares

92 pares

101 pares

82 pares1

16 pares1

Subcaudales

Tabla 1. Lepidosis de los especímenes de Rhadinaea decorata examinados (CBUCES-D: Colección de Herperología de la Universidad CES, DOC: Colección de docencia del Museo de Herpetología Universidad de Antioquia, ICN: Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional, MHUA: Museo de Herpetología Universidad de Antioquia, MLS: Museo de La Salle). SVL: Longitud rostro cloaca, TL: Longitud de la cola. Los valores para los caracteres bilaterales se presentan para ambos lados (der/izq) cuando no son iguales.

Rhadinaea decorata Vásquez-Restrepo y Toro-Cardona 2019

58

Rhadinaea decorata

Vásquez-Restrepo y Toro-Cardona 2019

Figura 2. Variación de la banda postocular en algunos de los individuos examinados de Rhadinaea decorata para Colombia.

Los hemipenes de Rhadinaea presentan de acuerdo a Myers (1974) tres regiones diferenciables: el capitulum, una región medial espinosa y una base ornamentada con pequeñas espínulas. En R. decorata estas estructuras presentan variación en cuanto a longitud y cantidad de espinas (Myers 1974). El hemipene es capitado, con calices papilados en el capitulum hacia la cara sulcada y espinulado hacia la asulcada (Fig. 4). El sulcus spermaticus centrifugal hacia la región proximal, el cual se extiende hasta la base del capitulum donde se bifurca, llegando cada surco hasta poco antes de la zona más distal. En el borde inferior del capitulum aparece un anillo de espinas curvas en forma de gancho, las cuales son más grandes hacia el lado asulcado y se hacen más pequeñas hacia el sulcado [de 15 a 50 según Myers (1974)], con una espina adicional de cada lado bajo la segunda desde el sulcus. Del lado asulcado se encuentran dos hileras longitudinales de grandes espinas, con dos o tres cada una y separadas entre si por un espacio desnudo. Adicionalmente, la base presenta gran cantidad de pequeñas espínulas. En los hemipenes examinados (MHUA-R 14029, 14551 y 14694) a diferencia de la descripción de Myers (1974), el número de espinas bajo el capitulum varía de 8 a 12 sin incluir las inferiores a la segunda, o de 10 a 14 incluyéndolas. Distribución geográfica Figura 3. Variación geográfica del patrón postocular en Rhadinaea decorata según Myers (1974). La imagen es una adaptación de la original, los grupos GAP y NON GAP fueron aquí definidos para efectos de comparación.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Rhadinaea decorata es una especie de distribución transandina, que se encuentra desde el sureste de México hasta el noroccidente de Ecuador, en elevaciones que 59

Rhadinaea decorata

Vásquez-Restrepo y Toro-Cardona 2019

Figura 4. Hemipene de Rhadinaea decorata (MHUA-R 14029). hsr: anillo de espinas, lhs: grandes espinas curvas, pc: cálices papilados, s: espinulas, sc: capitulum espinulado, sp: sulcus spermaticus. Los hemipenes fueron preparados siguiendo el procedimiento descrito por Zaher y Prudente (2003) y Sales-Nunes (2011), con vaselina azul para contrastar las partes blandas y rojo de alizarina para estructuras calcáreas.

van de 0 a 1750 m s. n. m. (Myers 1974, Pérez-Santos y Moreno 1988, Savage 2002, Wallach et al. 2014). La presencia de esta especie en Colombia estaba poco documentada, limitandose a algunos comentarios personales (Dunn 1944, F. Castro com. pers. en Uetz y Hosek 2019) y recientemente a un par de registros de Restrepo et al. (2017) y Medina-Rangel et al. (2017). Es una especie rara en las colecciones del país, y los datos de los pocos especímenes conocidos hasta ahora no habían sido publicados (Apéndice I). En Colombia esta especie se encuentra en los departamentos de Antioquia, Caldas, Chocó y Córdoba, en elevaciones entre los 346 y los 1436 m s. n. m. (Fig. 5). Historia natural Rhadinaea decorata habita en bosques poco perturbados, bosques húmedos y muy húmedos de tierras bajas, premontanos y bosques lluviosos, aunque en ocasiones también se le puede encontrar en bosques secundarios (Savage 2002) o cultivos (p.e. caña de azucar, com. pers. de los autores). Son serpientes terrestres y diurnas, que suelen observarse entre las raíces de árboles, troncos caídos y zonas con abundante hojarasca (Savage 2002, Köhler 2003). Actualmente existe un gran vacío de información sobre muchos de los aspectos de la biología y ecología de esta especie, pero se sabe que parte de su dieta consta de lombrices, salamandras, pequeños lagartos (p.e. Holcosus festivus), y ranas de los géneros Eleutherodactylus y/o Pristimantis y sus huevos (Taylor 1949, Savage 2002, Lewis y Grant 2007, Köhler 2003). Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Amenazas Actualmente se desconoce por completo el estado de las poblaciones de Rhadinaea decorata en Colombia. La mayoría de registros conocidos provienen de zonas con altas tasas de deforestación y minería ilegal, lo cual supone una amenaza potencial para la especie. Además, al igual que muchas otras especies de serpientes, el desconocimiento y el miedo hacia estos animales es una de sus principales amenazas (Lynch 2012). Estado de conservación Según el listado global de la UICN, el estado de conservación de esta especie es preocupación menor (LC) (Cháves et al. 2017). No se encuentra dentro del listado nacional de especies amenazadas (Morales-Betancourt et al. 2015), ni incluida dentro de alguno de los apéndices CITES. Perspectivas para la investigación y conservación Teniendo en cuenta que esta es una especie de amplia distribución, con una variación morfológica apreciable, y que hace parte de un género que ha sido pobremente muestreado a nivel molecular (Lawson et al. 2005, Mulcahy 2007, Mulcahy et al. 2011, Pyron et al. 2011, Sheehy 2012), es posible que pueda existir un complejo de especies bajo el nombre Rhadinaea decorata, lo cual hace de estas serpientes un grupo interesante para estudios de sistemática y taxonomía. De igual forma, aún se 60

Rhadinaea decorata

Figura 5. Mapa de distribución de Rhadinaea decorata en Colombia.

sabe muy poco sobre la ecología de estos animales, por lo que también son organismos con los cuales se puede desarrollar investigación en esta área. Agradecimientos Queremos agradecer al Museo de Herpetología Universidad de Antioquia (MHUA) y a la Colección de Herpetología de la Universidad CES (CBUCES-D), por permitirnos utilizar su material. Al profesor John Lynch, por compartirnos algunos de los datos de los especímenes depositados en el Instituto de Ciencias Naturales (ICN) y el Museo de La Salle (MLS). A Esteban Alzate y Claudia Molina, por permitirnos usar sus fotografías. A Guido Medina, por compartirnos sus registros de Chocó. A Juan P. Hurtado y Duvan Zambrano, por sus comentarios sobre esta ficha. A Hernán Martínez, por su ayuda en el proceso de preparación de los hemipenes. Y a Juan M. Daza, por alentarnos a publicar algo sobre esta especie. Literatura citada Amaral, A. 1930. Estudos sobre ophidios neotropicos XVIII. Lista remissiva dos ophidios da região neoAsociación Colombiana de Herpetología - ACH

Vásquez-Restrepo y Toro-Cardona 2019 tropica. Memórias do Instituto Butantan 4: 126-271. Chaves, G., G. Köhler, W. Lamar y L. W. Porras. 2017. Rhadinaea decorata. The IUCN Red List of Threatened Species 2017. Electronic database accessible at http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2017-2.RLTS. T198401A2525266.en. Acceso el 23 de marzo de 2018. Cope, E. D. 1860. Catalogue of the Colubridae in the Museum of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia, with Notes and Descriptions of New Species. Part II. Proceedings of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia 12: 241-266. Cope, E. D. 1863. Descriptions of New American Squamata in the Museum of the Smtihsonian Institution. Proceedings of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia 15: 100-106. Cope, E. D. 1871. Ninth Contribution to the Herpetology of Tropical America. Proceedings of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia 23: 200-224. Dunn, E. R. 1944. A Revision of the Colombian Snakes of the Genera Leimadophis, Lygophys, Liophis, Rhadinaea, and Pliocercus, with a Note on Colombian Coniophanes. Caldasia 2 : 479-495. Günther, A. 1858. Catalogue of Colubrine Snakes of the British Museum. Londres. XVI pp + 281 pp. Jan, G. 1863. Enumerazione sistematica degli ofidi appartenenti al gruppo Coronellidae. Archivio per la Zoologia l’Anatomia e la Fisiologia 2: 213-330. Köhler, G. 2003. Reptiles of Central America. Offenbach: Herpeton. 367 pp. Lawson, R., J. B. Slowinski, B. I. Crother y F. T. Burbrink. 2005. Phylogeny of the Colubroidea (Serpentes): New Evidence from Mithocondrial and Nuclear Genes. Molecular Phylogenetics and Evolution 37: 581-601. Lewis, T. R. y P. B. C. Grant. 2007. On the Diet of Rhadinaea decorata (Günther, 1858). Herpetozoa 20: 91. Lynch, J. D. 2012. El contexto de las serpientes de Colombia con un análisis de las amenazas contra su conservación. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales XXXVI: 435-449. Medina-Rangel, G. F., G. Cárdenas-Arévalo y L. E. Rentería-Moreno. 2017. Herpetofauna del Cerro Tacarcuna. Serranía del Darién, Unguía, Chocó, Colombia. Guía de Campo. IIAP-Instituto de Investigaciones Ambientales del Pacífico y Expedición Colombia-BIO 2016-2017 COLCIENCIAS. Quibdó, Chocó, Colombia. 146 pp. Morales-Betancourt, M. A., C. A. Lasso, V. P. Páez y B. C. Bock. 2015. Libro rojo de reptiles de Colombia. 61

Rhadinaea decorata Instituto de investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Universidad de Antioquia. Bogotá D. C. 255 pp. Mulcahy, D. G. 2007. Molecular Systematics of Neotropical Cat-Eyed Snakes: A Test of the Monophyly of Leptodeirini (Colubridae: Dipsadinae) with Implications for Character Evolution and Biogeography. Biological Journal of the Linnean Society 92: 483. Mulcahy, D. G., T. H. Beckstead y J. W. Sites Jr. 2011. Molecular Systematics of the Leptodeirini (Colubroidea: Dipsadidae) Revisited: Species-Tree Analyses and Multi-Locus Data. Copeia 2011: 407-4017. Myers, C. W. 1974. The Systematics of Rhadinaea (Colubridae), a Genus of New World Snakes. Bulletin of American Museum of Natural History 153: 1-262. Pérez-Santos, C. y A. G. Moreno. 1988. Ofidios de Colombia. Museo Regionale di Scienze Naturali, Torino. 517 pp. Peters, J. A. y B. Orejas-Miranda. 1970. Catalogue of the Neotropical Squamata: Part I: Snakes. Bulletin of United States National Museum 297: 1-347. Pyron, A. R., F. T. Burbrink, G. R. Colli,A. N. Montes de Oca, L. J. Vitt, C. A. Kuczynski y J. J. Wiens. 2011. The Phylogeny of Advanced Snakes (Colubroidea), with Discovery of a New Subfamily and Comparison of Support Methods for Likelihood Trees. Molecular Phylogenetics and Evolution 58: 239-342. Restrepo, A., C. Molina-Zuluaga, J. P. Hurtado, C. M. Marín y J. M. Daza. 2017. Amphibians and reptiles from two localities in the northern Andes of Colombia. Check List 13 (4): 203-237. Sales-Nunes, P. M. 2011. Morfologia hemipeniana dos lagartos microteídos e suas implicações nas rela ções filogenéticas da família Gymnophthalmidae (Teiioidea: Squamata). Tesis doctoral Vol. 1, Universidade de São Paulo. São Paulo, Brasil. 137 pp. Savage, J. M. 2002. The Amphibians and Reptiles of Costa Rica: A herpetofauna between wo Continents, between Two Seas. University of Chicago Press. 954 pp. Sheehy, C. M. 2012. Phylogenetic Relationships and Feeding Behavior of Neotropical Snail-Eating Snakes. Tesis doctoral, Universidad de Texas. Arlington, Texas. 126 pp. Taylor, E. H. 1949. A Preliminary Account of the Herpetology of the State of San Luis Potosi, Mexico. University of Kansas Science Bulletin 33: 169-215. Uetz, P. y J. Hošek. 2019. The Reptile Database. Electronic database accesible at: http://www.reptile-database.org. Acceso el 23 de febrero de 2019. Wallach, V., L. W. Kenneth y J. Boundy. 2014. Snakes of Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Vásquez-Restrepo y Toro-Cardona 2019 the World: A Catalogue of Living and Extinct Species. CRC Press. 1237 pp. Werner, F. 1903. Ueber Reptilien und Batrachier aus Guatemala und China in der zoologischen Staats-Sammlung in München nebst einem Anhang über seltene Formen aus anderen Gegenden. Abhandl. Königl. Bayer. Akad. Munich 22: 343-384. Zaher, H. y A. L. C. Prudente. 2003. Hemipenes of Siphlophis (Serpentes, Xenodontinae) and Techniques of Hemipenial Preparation in Snakes: A Response to Dowling. Herpetological Review 34 (4): 302-307.

Acerca de los autores Juan D. Vásquez-Restrepo es biólogo de la Universidad de Antioquia con énfasis en herpetología. Está interesado en la Sistemática y Taxonomía de reptiles, especialmente de serpientes. También ha trabajado en los últimos años en pro de la divulgación científica sobre la importancia de estos animales. Felipe A. Toro es biólogo egresado de la Universidad de Antioquia. Actualmente es estudiante de maestría del Instituto de Ecología A. C. (INECOL). Está interesado en el estudio de los patrones de diversidad y distribución de anfibios y reptiles neotropicales, con énfasis en la conservación de los mismos. 62

Rhadinaea decorata

Vásquez-Restrepo y Toro-Cardona 2019

Apéndice I. Registros confirmados de Rhadinaea decorata para Colombia con voucher en colecciones biológicas nacionales (CBUCES-D: Colección de Herperología de la Universidad CES, DOC: Colección de docencia del Museo de Herpetología Universidad de Antioquia, ICN: Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional, MHUA: Museo de Herpetología Universidad de Antioquia, MLS: Museo de La Salle). Los registros marcados con * fueron georreferenciados con base en la localidad. Voucher CBUCES-D 181

Departamento Antioquia

Municipio

Localidad

Latitud

Longitud

Elevación

6,533208

-74,812298

1015

N.R.

N.R.

N.R.

Maceo

Finca Songo Sorongo

DOC 228 (MHUA) N.R.

N.R

Colombia

ICN-R 10861*

Antioquia

San Carlos

Quebrada San José

6,177200

-74,862100

970

ICN-R 13034

Chocó

Unguía

Cerro Tacarcuna

8,063000

-77,223000

1360

MHUA-R 14029

Antioquia

Valdivia

N. R.

7,290241

-75,399015

700

MHUA-R 14390

Córdoba

Tierralta

Camino a quebrada Urra

8,173600

-76,059200

346

MHUA-R 14551

Antioquia

Amalfi

Alto del Oso

6,900300

-75,153300

1436

MHUA-R 14552

Antioquia

Amalfi

Alto del Oso

6,900300

-75,153300

1436

MHUA-R 14644

Caldas

Victoria

Bosque Bella Vista

5,331500

-74,921028

1030

MHUA-R 14859

Antioquia

San Carlos

Quebrada la Negra

6,216700

-74,864680

844

MHUA-R 15224

Antioquia

San Roque

Playa Rica, Los Papayos

6,406070

-75,011080

1350

6,96663

-75,2832

1312

7,038360

-75,289020

1025

MHUA-R 15277

Antioquia

Campamento

En un cañaduzal cerca donde se unen los ríos Nechí y Tenche, vereda Los Ranchos

MLS 2076*

Antioquia

Campamento

N. R.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

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Volumen 5 (1): 64-72

Catálogo de anfibios y reptiles de Colombia

Tretioscincus bifasciatus (Dumeril, 1851)

Lagartija coliazul, limpia casa

Sintana Rojas-Montaño1, 2, Jeferson Villalba-Fuentes1, 2, Lilia Mejía-Quintero2, Tomás Mejía-Mejía2, José Luis Pérez-González1, 2, Luis Alberto Rueda-Solano1, 2, 3 Fundación Atelopus, Santa Marta, Colombia Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA) Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia 3 Grupo de Investigación Biomics, Facultad de Ciencias, Universidad de los Andes, Bogotá, Colombia 1 2

ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

Correspondencia: [email protected]

Fotografía: Luis Alberto Rueda-Solano Taxonomía y sistemática Tretioscincus bifasciatus (Gymnopthalmidae) fue descrita por Duméril y Duméril (1851) y nombrada inicialmente como Heteropus bisfaciatus. Posteriormente, fue sinonimizada como Tretioscincus castanicerus por Cope (1863). Shreve (1949) fue el primero en asignar su nomenclatura actual, además de separarla en dos subespecies T. b. bifasciatus distribuida para el norte del Caribe colombiano y T. b. kugleri para Venezuela y Aruba. La principal razón de esta división fue el patrón de coloración de las franAsociación Colombiana de Herpetología - ACH

jas dorsolaterales y manchas ventrales de los individuos. Sin embargo, para Marcuzzi (1950) y Rivas et al. (2012), T. b. kugleri no tiene validez, argumentado que el color en una especie puede ser variable, por tanto, no es una condición suficiente para dividirla en dos taxones. De acuerdo con estas observaciones, el nombre de Tretioscincus bifasciatus fue ratificado (Peters y Donoso-Barros 1970, Schwartz y Henderson 1991, Gorzula y Señaris 1998, McNish 2011). En la actualidad el género Tretioscincus está representado por tres especies, T. agilis, T. oriximinensis y T. bifasciatus.

64

Tretioscincus bifasciatus Descripción morfológica Los adultos de Tretioscincus bifasciatus alcanzan una longitud total de 133-138 mm, de la cabeza 12 mm, una longitud rostro cloaca de 41-67 mm (LRC) y una longitud caudal de 80-96 mm (Dumeril y Dumeril 1851, Shreve 1949). De acuerdo a la descripción original, la especie presenta una cabeza pequeña y triangular, hocico obtuso, placas subcefálicas poco desarrolladas, frontal rectangular, dos frontoparietales pequeñas, contiguas, e interparietales un poco más grandes, frontonasal grande, prefrontales poligonales, por lo general en contacto, pero en ocasiones separadas por escamas frontal y frontonasal. Placa frontal hexagonal o heptagonal, sin internasales; dos supraoculares, escamas parietales separadas por interparietal romboidal, una romboidal vertebral y una escama postparietal (a cada lado) ampliada trapezoidal, escamas del cuello lisas, y las del dorso quilladas prominentemente (una sola quilla por escama) al igual que las caudales, las quillas también están presentes bajo la cola, pero son menos prominentes. Párpado inferior transparente, posee 16 filas transversales de escamas alrededor del cuerpo, de 18 a 20 escamas entre gulares y escamas preanales. La cola es cilíndrica apenas más larga que el cuerpo, con extremidades cortas pero desarrolladas, los cuatro dedos anteriores relativamente homogéneos y menos desarrollados que los cinco dedos posteriores, el dedo interno reducido y garra más pequeña en las extremidades posteriores, los machos poseen entre cuatro y cinco poros femorales (Fig. 1) (Du-

Rojas-Montaño et al. 2019 méril y Duméril 1851, Cope 1863, Shreve 1949, Ayala y Castro inédito). Tretioscincus bifasciatus se caracteriza por su coloración uniforme dorsal gris-bronce, marrón cobrizo o marrón oscuro, similar a la coloración de la cabeza, con un tono verde olivo más oscuro en la vista dorsal que en la vista ventral. A cada lado de la espalda presenta unas bandas dorsolaterales amarillentas o de color crema, de aproximadamente 1 mm, las cuales se extienden desde el extremo del hocico, bordean la línea de unión de su cara superior con su cara lateral y se prolongan hasta el origen de la cola, donde terminan. Las bandas de la cola son de color azul brillantemente conspicuos, estas bandas están bordeadas por una franja dorsal longitudinal de color negro o marrón oscuro, que se extiende desde la punta del hocico a la parte anterior de la cola. Las partes laterales de cabeza y los flancos de color marrón o negro y franja longitudinal blanquecina en labiales (Duméril y Duméril 1851, Cope 1863, Ayala y Castro inédito). Posibles variaciones en la coloración caudal y líneas dorsolaterales serian un patrón que sugeriría dimorfismo sexual en esta especie (Mendem 1968). Distribución geográfica Tretioscincus bifasciatus se encuentra distribuida en toda la costa norte de Venezuela y planicie del Caribe y valles interandinos de Colombia, incluyendo las Islas de San Andrés y Providencia. Asimismo, en Guyana Francesa, Surinam, Aruba, Isla de Margarita y las Islas de Sotavento Holandesas (Hoogmoed 1973, Schwartz y Henderson 1991, Caicedo-Portilla et al. 2007, Rivas et al. 2012, Ayala y Castro inédito). En Colombia, su distribución abarca toda la región norte del país y a lo largo del Valle del río Magdalena, además de que su rango de distribución altitudinal está registrado desde el nivel del mar hasta los 1500 m s. n. m. (Fig. 2) (Cope 1863, Bernal-Carlo 1991, Medina-Rangel 2011, Gutiérrez-Cárdenas et al. 2016). Historia natural

Figura 1. (A) Ausencia de poros femorales en hembras de la especie Tretioscincus bifasciatus y (B) presencia en machos como carácter dimórfico sexual visible. Fotografía: José Luis Peréz-Gonzales.

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Tretioscincus bifasciatus son pequeños microteiidos crípticos de hábitos diurnos, suelen estar asociados a ecosistemas de bosque seco tropical y bosques húmedos, encontrándose principalmente en la hojarasca, acumulaciones de rocas, cerca de carreteras, potreros, matorrales y pendientes de cerros (Fig. 3) (Mendem 1968, Rueda-Almonacid et al. 2008, Caicedo-Portilla et al. 2010, Rueda-Solano y Castellanos-Barliza 2010, Ayala y Cas65

Tretioscincus bifasciatus

Figura 2. Mapa de distribución de Tretioscincus bifasciatus en Colombia.

tro inédito). Sin embargo, pueden encontrarse en áreas deforestadas, basurales de zonas urbanizadas y en los

Rojas-Montaño et al. 2019 alrededores de asentamientos humanos (Fig. 4) (Cope 1863, Caicedo et al. 2007, Suazo-Ortuño et al. 2008, Rueda-Almonacid et al. 2008, Ugueto y Rivas-Fuenmayor 2010, Carvajal et al. 2013). Tretioscincus bifasciatus es un forrajeador activo, con un espectro moderado de nicho alimenticio el cual se basa principalmente en cucarachas, arañas y saltamontes (Caicedo-Portilla et al. 2007, Medina-Rangel y Cárdenas-Arévalo 2015). Suelen encontrarse fácilmente termorregulando de manera expuesta (helio-térmicamente) en microhábitats como pequeñas rocas, hojarasca, árboles caídos, raíces de árboles, entre otros (Fig. 5). La mayor actividad de forrajeo y termorregulación de la especie se da durante periodos soleados, a inicios del día en rangos comprendidos entre las 9:00 y 12:00 horas y en momentos crepusculares entre las 14:00 y 16:00 horas (Caicedo-Portilla et al. 2007, Ayala y Castro inédito, Rojas-Montaño 2017 datos sin publicar). Las abundancias de la especie tienden a mantenerse estables en los hábitats independiente de la calidad de los mismos (Carvajal-Cogollo et al. 2007, Carvajal-Cogollo y Urbina-Cardona 2008). Sin embargo, ambientes intervenidos podrían favorecer ciertas condiciones como zonas más amplias de termorregulación a sus poblaciones (Carvajal-Cogollo et al. 2007, Carvajal-Cogollo y Urbina-Cardona 2008, Medina-Rangel 2011). Aunque en ambientes conservados, sus abundancias se relacionan favorablemente con el aumento de la densidad de los estratos y diámetros arbóreos (Medina-Rangel y Cárdenas-Árevalo 2015). Tre-

Figura 3. Individuos de Tretioscincus bifasciatus en sus diferentes microhábitats. Fotografía: Luis Alberto Rueda-Solano.

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Tretioscincus bifasciatus

Rojas-Montaño et al. 2019 caudal, que cumplen la función de desviar ataques con su movimiento o redireccionar aquellos que pueden ser dirigidos a la cabeza o tronco, hacia la cola azul brillante y llamativa la cual puede desprender para escapar de sus depredadores (Rueda-Almonacid et al. 2008, Watson et al. 2012, Murali y Kodandaramaiah 2016). Amenazas

Figura 4. Hábitats de Tretioscincus bifasciatus. (A) Parque Nacional Natural Tayrona. (B) Bosque seco del corregimiento de Bonda, Santa Marta. (C) Parcela de Cultivos, Municipio de Ciénaga, Magdalena. (D) localidad de Ceibotes, Valledupar. Fotografía: Luis Alberto Rueda-Solano, José Luis Pérez-González.

tioscincus bifasciatus posee como mecanismo de defensa contra ataques aviares las marcas deflectivas y autotomía

Las principales amenazas para Tretioscincus bifasciatus se deben a la pérdida de calidad de hábitat por intervención antrópica (Medina-Rangel y Cardenas-Arevalo 2015) generando reducción en el recurso alimenticio (Reznick y Ghalambor 2001), además de la fragmentación de hábitat que llevarían presumiblemente a sus poblaciones a sufrir los efectos de la endogamia. Estado de conservación Según la categoría de amenaza de la UICN (2017), Tretioscincus bifasciatus se encuentra categorizada como preocupación menor (LC). Es una especie que, debido a su amplia distribución, posee poblaciones relativa-

Figura 5. Comportamiento de termorregulación y forrajeo de Tretioscincus bifasciatus. Fotografía: Luis Alberto Rueda-Solano, José Luis Pérez-González, Sintana Rojas-Montaño.

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Tretioscincus bifasciatus mente estables, además de poder tolerar alteraciones en su hábitat, estableciéndose en áreas degradadas o urbanizadas y algunas poblaciones están incluidas en áreas protegidas (Gutiérrez-Cárdenas et al. 2016). Perspectivas para la investigación y conservación En la actualidad es limitada la información sobre Tretioscincus bifasciatus, por lo tanto, es necesario implementar trabajos de demografía poblacional, evolución, genética e historia natural sobre la especie. Se desarrollan estudios liderados por el grupo herpetológico de la Universidad del Magdalena, los cuales tienen lugar en el relicto de bosque seco tropical de la granja experimental del campus universitario y en remanentes de bosque seco en el departamento del Magdalena. Las investigaciones están direccionadas a conocer aspectos comportamentales y ecofisiológicos de poblaciones de Tretioscincus bifasciatus, así como documentar el rol funcional de la especie dentro del ecosistema de bosque seco del Caribe colombiano. Agradecimientos A Vicerrectoría de Investigación y a la Facultad de Ciencias Básicas de la Universidad del Magdalena, por el financiamiento del proyecto Tretios. Asimismo, al semillero Herpetológico de la Universidad del Magdalena (Los Froglets) adscrito al Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA), en especial a Keiner Tilvez por su aporte en la información y Tatiana Hernández, Jorge Eguis, Andrea Cotes, Luis Batista, Samir Villa y Omar Montaño, por su apoyo en salidas de campo. Literatura citada Ayala, S. C. y F. Castro. Inédito. Saurios de ColombiaLizard of Colombia. Bernal-Carlo, A. 1991. Herpetology of Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia: A biogeographical analysis. City University of New York. UMI. 325 pp. Caicedo-Portilla R., V. H. Serrano-Cardozo y M. P. Ramírez-Pinilla. 2007. Tretioscincus bifasciatus Diet. Herpetological Review 38: 463-464. Caicedo-Portilla, R., V. H. Serrano-Cardozo y M. P. Ramírez-Pinilla. 2010. Diet, microhabitat use and daily activity patterns of an Andean population of Mabuya (Squamata: Scincidae). South American Journal of Herpetology 5: 57-63. Carvajal-Cogollo, J. E., O. V. Castaño-Mora, G. CárdeAsociación Colombiana de Herpetología - ACH

Rojas-Montaño et al. 2019 nas-Arévalo y J. N. Urbina-Cardona. 2007. Reptiles de áreas asociadas a humedales de la planicie del departamento de Córdoba, Colombia. Caldasia 29: 427-438. Carvajal-Cogollo, J. E. y N. Urbina-Cardona. 2008. Patrones de diversidad y composición de reptiles fragmentados de bosque seco tropical en Córdoba, Colombia. Tropical Conservation Science 1: 397-416. Carvajal-Cogollo, J. E., Cárdenas-Arévalo, G., y Castaño-Mora, O. 2012. Reptiles de la región Caribe de Colombia. Colombia Diversidad Biótica XII: La Región Caribe de Colombia, Universidad Nacional de Colombia-Corpocesar. Bogotá: Arfo Editores, 91812. Carvajal-Cogollo, J. E., B. Vladimir y G. F. Medina-Rangel. 2013. Diversidad de reptiles en ciénagas del departamento del Cesar. Colombia Diversidad Biotica XIII; Reptiles del cesar: 511- 522. Cope, E. D. 1863. Contributions to Neotropical saurology. Proc. Academy of Natural Science of Philadelphia 14: 176-188. Duméril, A. M. C. y A. H. A. Duméril. 1851. Catalogue méthodique de la collection des reptiles du Muséum d'Histoire Naturelle de Paris. Gide et Baudry/Roret, Paris, 224 pp. Gorzula, S. y J. C. Señaris. 1998. Contribution to the herpetofauna of the Venezuelan Guayana I. A Data Base. Scientia Guaianae Nº 8, 270+32 p. Gutiérrez-Cárdenas, P., J. Caicedo, y G. Rivas. 2016. Tretioscincus bifasciatus. (Versión errata publicada en 2017). La Lista Roja de especies amenazadas de la UICN 2016. Electronic database accessible at http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016-3.RLTS. T44578867A44578876.en. Acceso el 28 de septiembre de 2017. Hoogmoed, M. 1973. Notes on the herpetofauna of Surinam IV. The lizards and amphisbaenians of Surinam. IUCN. 2017. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2017-2. Electronic database accessible at http://www.iucnredlist.org. Acceso el 9 de octubre 2017. Marcuzzi, G. 1950. Breves apuntes sobre algunos lagartos de Venezuela septentrional. Memoria de la Sociedad de Ciencias Naturales La Salle 26: 73−110. McNish M, T. 2011. La fauna del archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina, Colombia, Sudamérica. M y B LTDA, Bogotá. Colombia. Mendem, F. 1968. Desarrollo de la herpetología en Colombia. Revista académica colombiana de ciencias 13: 149- 199. 68

Tretioscincus bifasciatus Medina-Rangel, G. F. 2011. Diversidad alfa y beta de la comunidad de reptiles en el complejo cenagoso de Zapatosa, Colombia. Revista de Biología Tropical 59: 935-968. Medina-Rangel, G. F y G. Cárdenas-Arévalo. 2015. Relaciones espaciales y alimenticias del ensamblaje de reptiles del complejo cenagoso de Zapatosa, departamento del Cesar (Colombia). Papéis Avulsos de Zoologia (São Paulo) 55: 143-165. Murali, G. y U. Kodandaramaiah. 2016. Deceived by stripes: conspicuous patterning on vital anterior body parts can redirect predatory strikes to expendable posterior organs. Open Science 3: 160057. Peters, J. A. y R. Donoso-Barros. 1970. Catálogo de la Squamata Neotropical: Parte II. Lagartos y Amphisbaenians. Toro. US National Museum. 297: 293 pp Reznick, D. N. y C. K. Ghalambor. 2001. The population ecology of contemporary adaptations: what empirical studies reveal about the conditions that promote adaptive evolution. Genetica 112-113: 183-198. Rivas, G. A., C. R. Molina, G. N. Ugueto, T. R. Barros, C. L. Barrio-Amoros y P. L. Kok, 2012. Reptiles of Venezuela: an updated and commented checklist. Zootaxa 3211: 1-64. Rueda-Almonacid J. V., A. A. Velásquez, P. A. Galvis y J. Gualdrón-Duarte. 2008. Reptiles. Pp. 194-269 En: Guía ilustrada de fauna del Santuario de Vida Silvestre Los Besotes, Valledupar, Cesar, Colombia. Editors, Rodríguez-Mahecha JV, Rueda-Almonacid JV, Gutiérrez-Hinojosa TD. Serie de guías tropicales de campo Nº 7, Conservación Internacional, Editorial Panamericana, Formas e Impresos, Bogotá, Colombia. 574 pp. Rueda-Solano, L. A. y J. Castellanos-Barliza. 2010. Herpetofauna de Neguanje, Parque Nacional Natural Tayrona, caribe colombiano. Acta Biológica Colombiana 15 (1). Suazo-Ortuño, I., J. Alvarado-Díaz., y M. Martínez-Ramos. 2008. Effects of conversion of dry tropical forest to agricultural mosaic on herpetofaunal assemblages. Conservation Biology 22: 362-374. Schwartz, A. y R. W. Henderson. 1991. Anfibios y reptiles de las Indias Occidentales. University of Florida Press, Gainesville. 720 pp. Shreve, B. 1949. On Venezuelan reptiles and amphibians collected by Dr. H.G. Kugler. Bull. Museum of Comparative Zoology. Harvard Univ. 99: 519-537. Ugueto, G. N y G. A. Rivas-Fuenmayor. 2010. Anfibios y reptiles de Margarita, Coche y Cubagua Edición Chimaira, Frankfurt am Main. Watson, C. M., C. E. Roelke, P. N. Pasichnyk y C. L. Cox. Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

Rojas-Montaño et al. 2019 2012. The fitness consequences of the autotomous blue tail in lizards: an empirical test of predator response using clay models. Zoology 115: 339-344.

Acerca de los autores Sintana Rojas-Montaño es biólogo de la Facultad de Ciencias Básicas de la Universidad del Magdalena en Santa Marta, Colombia. Pertenece al semillero herpetológico Unimag adscrito al Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA) y miembro de la Fundación Atelopus. Sus intereses se enfocan en aspectos comportamentales, ecológicos y ambientales de los reptiles del bosque seco tropical. Jeferson Villalba-Fuentes es biólogo de la Universidad del Magdalena en Santa Marta, Colombia. Miembro de la Fundación Atelopus Sus intereses en investigación enfatizan aspectos ecológicos de la herpetofauna colombiana para la gestión de planes de conservación. 69

Tretioscincus bifasciatus

Rojas-Montaño et al. 2019

Lilia Rosa Mejía Quintero es estudiante de pregrado de biología en la Universidad del Magdalena en Santa Marta, Colombia. Sus intereses en investigación enfatizan aspectos ecológicos y comportamentales en anfibios. Tomás Alberto Mejía Mejía es estudiante de pregrado de biología en la Universidad del Magdalena en Santa Marta, Colombia. Sus intereses se enfocan en aspectos comportamentales, ecológicos y ambientales de los reptiles del bosque seco tropical. José Luis Pérez-González es biólogo del programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas de la Universidad del Magdalena en Santa Marta, Colombia. Pertenece al semillero Herpetológico Unimag adscrito al Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA) y miembro de la Fundación Atelopus, Sus intereses de investigación se enfocan en aspectos conductuales y ecológicos de herpetos, teniendo énfasis en comportamiento reproductivo y morfología en anuros. Luis Alberto Rueda-Solano es docente en el programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas de la Universidad del Magdalena en Santa Marta, Colombia. Pertenece al Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA), miembro de la Fundación Atelopus y al Grupo Biomics, Facultad de Ciencias, Universidad de los Andes, Bogotá, Colombia, donde actualmente cursa sus estudios de doctorado. Sus intereses de investigación se enfocan en la ecología comportamental, ecofisiología y conservación de la herpetofauna de la Región Caribe colombiana.

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Tretioscincus bifasciatus

Rojas-Montaño et al. 2019

Apéndice I. Coordenadas geográficas donde se distribuye Tretioscincus bifasciatus en Colombia. Fuentes: 1. Base de datos www.gbif.org; 2. www.biovirtual.unal.edu.co; 3. observaciones personales; 4. Carvajal-Cogollo et al. (2012). Departamento

Municipio

Localidad

Latitud

Longitud

Altitud

Fuente

Antioquia

Carepa

Tulenapa

7,7728

-76,67167

37

1

Antioquia

Dabeiba

Parque Principal, Cabecera Municipal

6,9597

-76,2359

467

1

Antioquia

San Luis

-

7,2572

-75,7594

1500

1

Antioquia

Sonson

Piedras Blancas

5,735556

-74,738056

320

1

Antioquia

Remedios

Fca. El sinu

7,031205

-74,69538

550

1

Antioquia

Anori

-

7,3214

-75,0022

350

1

Antioquia

Chigorodó

Chigorodó, Turbo

7,67000

-76,68000

-

1

Antioquia

Remedios

Remedios

7,0287

-74,70000

-

1

Antioquia

Medellin

-

6,251463

-75,571825

-

1

Atlántico

Barranquilla

-

10,82909

-75,035858

-

4

Bolivar

San Pablo

-

7,115639

-74,367694

520

1

Bolivar

Turbaco

Zona Matute

10,354542

-75,427853

-

3

Bolivar

Carmen de Bolivar

Vereda Camaron

9,843064

-75,293519

-

3

Bolivar

Carmen de Bolivar

Vereda Saltones de Mesa

9,792675

-75,301172

-

3

Bolivar

Turbana

Finca Mameyal

10,275642

-75,433403

-

3

Bolivar

San Juan Nepomuceno

Vereda la espantosa

9,9511

75,0838

-

3

Bolivar

Mompos

Santa Teresita

9,2419

-74,4267

25

1

Bolivar

Carmen de Bolivar

El Palmar

9,6031

75,2253

-

2

Boyacá

Puerto Boyacá

Puerto Romero

5,8431

74,3267

-

2

Caldas

La Dorada

Reserva natural privada río Manso (San Roque)

5,466667

-74,673889

-

1

Caldas

La Dorada

Reserva Natural privado río Manso, río Manso (San Roque)

5,466667

-74,673889

-

1

Cesar

Chimichagua

Candelaria-La Belleza (Candelaria)

9,200611

-73,875583

74

1

Cesar

Chimichagua

Santo domingo-Frag (SanRamón)

9,213972

-73,830417

107

1

Cesar

Chimichagua

Candelaria-La Belleza

9,201917

-73,872972

99

1

Cesar

Chimichagua

Caño guaraguao

9,2906882

-73,8036726

39

4

Cesar

Chimichagua

Cienaga de Zapatoza

9,2002012

-73,8165758

35

4

Cesar

Chimichagua

Candelaria-La Belleza

9,201750

-73,873528

90

1

Cesar

Chimichagua

Santo domingo-Frag (SanRamón)

9,213972

-73,830417

107

1

Cesar

El Paso

La Loma de Calenturitas

9,619079

-7.359.457

60

4

Cesar

El Copey

Las Pavas

7,84999

-73,66668

42

4

La Jagua de Ibirico La Jagua de Ibirico

La Victoria de San Isidro, Vereda Nueva Granada

9,588078

-73,235855

211

4

Vereda la Victoria

9,586683

73,235789

214

3

Cesar Cesar

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH

71

Tretioscincus bifasciatus Departamento

Rojas-Montaño et al. 2019

Municipio

Localidad

Latitud

Longitud

Altitud

Fuente

Cesar

Aguachica

Buturama

8.266.545

-73,6159058

127

4

Cesar

Aguachica

Bosque de Agüil

8,3130395

-73,6226909

158

4

Cesar

Valledupar

Valencia

10,2999878

-73,4000483

124

4

Cesar

Valledupar

Ecoparque Los Besotes

10,575833

-73,283333

596

1

Cordoba

Tierralta

Escuela Km 3

8,1736

-76,0592

346

1

Cordoba

Tierralta

PNN, Paramillo

7,5473875

-76,1260344

328

4

Córdoba

Lorica

Cienaga de Lorica

9,179722

-75,92444

-

1

Córdoba

Pueblo Nuevo

Cienaga Arcial, El porro, Cintura

8,500833

-75,532778

-

1

Cundinamarca

Nilo

-

4,307339

-74,619935

-

1

Cundinamarca

Cunday

Casco urbano

4,060163

-74,692115

-

1

Cundinamarca

Sasaima

Sasaima

5,000000

-74,450000

-

1

Cundinamarca

Yacopi

Guadualito

5,516111

-70,337222

820

2

Guajira

Barrancas

Caserio Campo Alegre

10,94167

-72,761667

152

1

Guajira

Riohacha

Arroyo de arenas, Río Barbacoa

11,27024

-72,903926

150

4

Guajira

Montes de Oca

-

11,1244444

-72,4258333

108

4

Guajira

Fonseca

Río Ranchería

10,9514842

-73,070029

-

4

Guajira

Hatonuevo

Bañaderos

11,120829

-72,763716

707

2

Magdalena

El Banco

Botileros

91,019200

-73,974640

-

4

Magdalena

Pueblo Viejo

Isla de salamanca

10,967222

-74,419722

-

4

Magdalena

Santa Marta

Don Diego

11,239104

-73,682265

-

4

Magdalena

Santa Marta

-

11,295655

-74,109297

-

1

Magdalena

Santa Marta

Bonda, Paso del Mango

11,19592

-74,101185

339

3

Magdalena

Santa Marta

Quebrada Valencia

11,242360

-73,799738

38

3

Magdalena

Cienaga

-

10,963895

-74,227119

-

3

Magdalena

Santa Marta

Parque Tayrona

11,305039

73,926386

100

3

Magdalena

Santa Marta

Universidad del Magdalena

11,221763

-74,186089

21

3

Magdalena

Troncosito

Casco urbano

9,228056

-74,3850

33

1

Santander

Barichara

Camino de Lengerke

6,706111

-73,24361

-

1

Santander

Barichara

Butaregua

6,720556

-73,203889

-

1

Santander

Puerto Wilches

Campo Duro, sector la bodega

7,4325

-73,768333

-

1

Sucre

Corozal

-

9,101715

-75,186911

-

1

Sucre

Colosó

Estación primates,qebrada el sereno

9,536167

-75,350167

387

1

Sucre

Colosó

Estación Primates

9,536167

-75,350167

386

1

Sucre

Colosó

El sereno alto

9,54294

-75,34

300

1

Sucre

Colosó

-

9,4967

-75,3556

137

1

Tolima

Honda

Hacienda el Tambor.Bosques de Berlinas

5,167528

-74,807889

394

1

Tolima

Honda

Hacienda el triunfo, quebrada lubebi (triunfo)

5,150000

-74,800189

340

1

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72

INSTRUCCIONES PARA LOS AUTORES Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia

Nombre científico, autor y año: de acuerdo con el Código Internacional de Nomenclatura Zoológica. Nombre común principal (si aplica). Autor (es) de la ficha: Nombre de los autores (use superíndice al finalizar el nombre para conectar con la afiliación institucional), afiliación institucional y correo electrónico de correspondencia. Ejemplo: Pilar Aubad1,3 Juan A. Estrada2 1 Grupo de Investigación de Herpetología Colombiana, Universidad de Casanare, Colombia. 2 Laboratorio de Ecología Evolutiva de Reptiles, Universidad de Sincelejo, Colombia. 3 correspondencia: [email protected] Taxonomía y sistemática: Describa la clasificación taxonómica, el histórico taxonómico, las relaciones sistemáticas y filogenéticas. Referencie los dos sinónimos más recientes asociados a la especie (si aplica). Mencione las subespecies actualmente reconocidas (si aplica). Descripción morfológica: Adultos: tamaño, morfología externa, coloración, distinción entre subespecies (si existen), variación geográfica, unidades evolutivamente significativas (si se conocen), unidades filogeográficas, dimorfismo sexual, diagnosis diferencial. Descripción breve de renacuajos (si aplica), neonatos y juveniles. Distribución geográfica: Describa de mayor a menor en escala espacial, país o países, departamento, municipio, corregimiento, vereda, localidad. Si la especies es de amplia distribución (p.e. la especie se distribuye en bosque El Chaquiral, Vereda El Roble, Corregimiento Puerto Parra…etc.) Historia natural: Describa las preferencias de hábitat, ámbito doméstico (home range), historia de vida, reproducción, demografía, depredación, dieta, comportamiento, ritmos de actividad y cantos, etc. Amenazas: Directas e indirectas basadas en la literatura y no en apreciaciones personales. Estado de conservación: Estado actual de conservación publicado en las Listas Rojas de la UICN Libro Rojo Na-

cional y Global y Categoría CITES. Perspectivas para la investigación y conservación: Investigación activa y actual, necesidades de investigación futura, objetivos reales de posibles investigaciones con la especie. Literatura citada: Contiene únicamente la lista de las referencias citadas en el texto. Los nombres de las revistas no se abreviarán. Se ordenarán alfabéticamente por autores y cronológicamente para un mismo autor. Si hay varias referencias de un mismo autor(es) en el mismo año se añadirán las letras a, b, c, etc. Sólo serán aceptadas citas de publicaciones electrónicas de fuentes con reconocimiento científico (p.e. Frost 2013, AmphibiaWeb 2013, Uetz et al 2012, IUCN 2012). Agradecimientos: Sea muy breve e indique solo los reconocimientos a personas e instituciones que contribuyeron directamente en la elaboración de la ficha. Tablas: Si alguna información es acompañada de tablas, cerciórese de que sean sucintas y que sean claras sin requerir leer el texto. Figuras: Las fotografías e ilustraciones deben estar en formato JPG o TIFF con resolución mínima de 150 dpi. Es obligatorio y necesario como mínimo una fotografía en vida del cuerpo entero de la especie, para ilustrar visualmente toda su forma, colores y texturas. Fotos adicionales (incluyendo especímenes de colección) e ilustraciones son opcionales. Fotos propiedad de autores diferentes a los de la ficha serán aceptadas bajo la autorización de uso no comercial del primero. Mapa (obligatorio): La ACHerpetología generará los mapas de distribución con los datos que provean los autores. Primero, los autores enviarán adjunto un archivo Excel con los puntos (coordenadas) de localidades en formato decimal (e.g., 5.23460, -74.98004). Estos puntos deben corresponder a localidades de ejemplares en museos o sitios donde la especie ha sido observada o estudiada y a registros publicados (en estudios ecológicos, de conservación, etc.). Segundo, si los autores no tienen coordenadas pero tienen información de un

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areal de distribución pueden sugerir y enviar el formato shape. Los evaluadores determinaran la pertinencia de los mapas basados en localidades no corroboradas por ejemplares o estudios publicados. Adjunte obligatoriamente además como Apéndice al final del texto dichas coordenadas acompañadas de la localidad, voucher (si posee), fuente de la información, en formato tabla.

y figuras irán adjuntas al final del texto acompañados de sus respectivas leyendas. Si la ficha es aceptada las fotos definitivas deben ser adjuntadas en la máxima resolución disponible en archivos independientes (en formato PNG, JPG o TIFF, no se admiten fotografías en formato RAW). Nombre los archivos enviados como los ejemplos a continuación:

Acerca de los autores: Al final de la ficha, cada autor suministrará un breve perfil profesional que no sobrepase 50 palabras por cada autor, con el propósito de dar a conocer a la comunidad herpetológica sus intereses de investigación. Por ejemplo: “Pilar Aubad está interesada en explicar los patrones de diversidad genética en paisajes altamente fragmentados usando SIG y estadística espacial con lagartijas de la familia Iguanidae como modelo de estudio” “Juan A. Estrada, se encuentra desarrollando nuevos métodos educativos en escuelas públicas como estrategia para cambiar la percepción de los anfibios y reptiles por parte de niños y jóvenes.”

Duarte_etal_Pristimantis_permixtus.doc Duarte_etal_Pristimantis_permixtus_FiguraPortada.jpg Duarte_etal_Pristimantis_permixtus_Figura1.jpg Duarte_etal_Pristimantis_permixtus_Figura2.jpg Duarte_etal_Pristimantis_permixtus_georeferencia.xls

SECCIÓN OPCIONAL: Aunque en las fichas se solicita identificar cuál es el estado de conservación de la especie que se encuentra publicado en las Listas Rojas de la UICN Libro Rojo Nacional y Global, es verdad que muchas especies de anfibios y reptiles de Colombia no han sido evaluadas o la categoría actual requiere ser revaluada. Si los autores consideran que tiene información suficiente para proponer una categoría de conservación bajo los criterios de la IUCN, pueden incluirla en su ficha. Consulte los criterios en: http://www.iucnredlist.org/documents/redlist_cats_ crit_sp.pdf NORMAS EDITORIALES: Las fichas serán sometidas al correo del CARC [email protected] en letra Times New Roman tamaño 12 a doble espacio, márgenes 2.5 cm, tamaño carta (US Letter), con numeración continua en cada línea. El asunto en el correo electrónico debe indicar que se trata de una ficha a someter (p.e. Ficha_Pristimantis_permixtus). Apéndices (en caso que requiera por ejemplo citar especímenes de museo revisados), tablas

Los nombres científicos de géneros, especies y subespecies y términos en latín (p.e. sensu, per se, canthus rostralis) se escribirán en cursiva (itálica). No subraye ninguna otra palabra o titulo. No utilice notas al pie de página. En el interior del texto para referenciar figuras use: Fig. o Figs. (p.e. Fig. 1, Figs. 1–2) y en la leyenda de la figura use: Figura. En el caso de referenciar tablas use: Tabla o Tablas (p.e. Tabla 1, Tablas 1–2), del mismo modo en la leyenda. Cuando requiera referenciar apéndice al interior del texto use minúscula seguido de número romano (p.e. Apéndice I) al final de la literatura en la leyenda referéncielo en mayúscula ejemplo: APÉNDICE I. La taxonomía sugerida de acuerdo con: Frost 2017 y Uetz et al. 2017 (http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/) (www.reptile-database.org). Las abreviaturas y sistema métrico decimal será usado con las normas del Sistema Internacional de Unidades (SI). Siempre se dejará un espacio libre entre el valor numérico y la unidad de medida (p. e. 16 km, 23 ºC). Para medidas relativas como m/seg., usar m.seg-1. Los números del cero a diez se escribirán siempre con letras, excepto si precedieran a una unidad de medida (p. e. 9 cm) o si se utilizan como marcadores (p. e. parcela 2, muestra 7). Utilizar punto para separar los millares, millones, etc., y la coma para separar en la cifra la parte entera de la decimal (p. e. 3,1416). Las horas del día se enumerarán de 0:00 a 24:00. Los años se expresarán con todas las cifras sin demarcadores de miles (p. e. 1996–1998). En

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español los nombres de los días, meses y puntos cardinales deben ser escritos en minúscula, a excepción de sus abreviaturas (N, S, E, O). La altura se citará con las iniciales de metros sobre el nivel del mar (p.e. 1180 m s. n. m.) Las coordenadas geográficas será en sistema decimal (p.e 4,598056, -74,075833). Usted puede convertir sus coordenadas sexagesimales a decimales en: http://demo.jorgeivanmeza.com/JavaScript/CoordConverter/0.1/test.html. Para períodos y fases del desarrollo ontogenético usar: períodos (embrión, larva, juvenil, adulto y senescente). Las fases son subdivisiones de cada período (p. e. embrión: clivaje, mórula, gástrula). Las abreviaturas y acrónimos institucionales se explicarán únicamente la primera vez que son usadas (p.e. ICN, Instituto de Ciencia Naturales). Al citar las referencias en el texto, se mencionarán los apellidos de los autores en caso de que sean uno o dos (utilice “y” entre los apellidos y no “&” o “and”); en el caso de tres o más autores se citará el apellido del primer autor seguido por et al. Si se mencionan varias referencias, éstas deben ser ordenadas cronológicamente y separadas por comas (p. e., Rojas 1978, Bailey et al. 1983, Sephton 2001, Septhon 2003, Páez 2006a, Páez 2006b, Bock y Páez 2009). Artículos Guayasamin, J. M., S. Castroviejo-Fisher, J. Ayarzagüeña, L. Trueb y C. Vilà. 2008. Phylogenetic relationships of glassfrog (Centrolenidae) based on mitocondrial and nuclear genes. Molecular Phylogenetics and Evolution 48: 574-595. Libros

las Tortugas Continentales de Colombia. Serie Editorial Recursos Hidrobiológicos y Pesqueros Continentales de Colombia. Instituto de Investigación de los Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH). Bogotá, Colombia. Tesis e informes técnicos Gallego-García, N. 2004. Anotaciones sobre la historia natural de la tortuga de río Podocnemis lewyana en el río Sinú, Córdoba, Colombia. Tesis de Grado, Universidad Nacional de Colombia. Bogotá, D.C., Colombia. 83 pp. Publicaciones Electrónicas IUCN. 2012. IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2012.2. Electronic Database accessible at http:// www.iucnredlist.org/. Acceso el 15 de Mayo de 2013. Frost, D. R. 2013. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 5.6 (9 January 2013). Electronic Database accessible at http://research.amnh.org / herpetology/ amphibia/ index.html. American Museum of Natural History, New York, USA. Acceso 28 Julio de 2013. EJEMPLO DE COMO CITAR UNA FICHA: Rivera-Correa, M. y P. D. A. Gutiérrez-Cárdenas. 2013. Dendropsophus norandinus Rivera-Correa y Gutiérrez-Cárdenas 2012. Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia 1: 6–9. Giraldo, A., M. F. Garcés-Restrepo y J. L. Carr. 2013. Kinosternon leucostomum (Duméril y Bibron en Duméril y Duméril 1851). Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia 1: 45–49.

Ernst, C. y R. Barbour. 1989. Turtles of the World. Smithsonian Institution Press, Washington, D.C. 313 pp. Capítulo en libro o en informe Páez, V. P., A. Restrepo-Isaza, M. Vargas-Ramírez, B. C. Bock, y N. Gallego-García. 2012. Podocnemis lewyana (Duméril 1852). Pp. 375-281. En: V. P. Páez, M. A. Morales-Betancourt, C. A. Lasso, O. V. Castaño-Mora y B.C. Bock. (Editores). V. Biología y Conservación de

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