Le peuple microbien 2759232212, 9782759232215

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Laurent Palka

Le peuple microbien

Laurent Palka

Le peuple microbien

Éditions Quæ

Collection Carnets de sciences Nos abeilles en péril Vincent Albouy, Yves Le Conte 2019, 192 p. Les secrets des algues Véronique Véo-Leclerc, Jean-Yves Floc’h 2019, 168 p. Anatomie curieuse des vagues scélérates Michel Olagnon, Janette Kerr 2019, 176 p. Les mammifères marins Jean-Pierre Sylvestre 2018, 168 p. Pollinisation, le génie de la nature Vincent Albouy 2018, 184 p. Des insectes en ville Vincent Albouy 2017, 184 p. Les insectes sociaux Éric Darrouzet, Bruno Corbara 2016, 168 p. Cap sur le grand continent blanc Jean-Pierre Sylvestre, Sylvain Mahuzier 2016, 184 p.

Éditions Quæ RD 10 78026 Versailles Cedex www.quae.com © Éditions Quæ, 2020

ISBN (papier) : 978-2-7592-3221-5

ISBN (pdf) : 978-2-7592-3222-2

ISBN (ePub) : 978-2-7592-3223-9

ISSN : 2110-2228

Le code de la propriété intellectuelle interdit la photocopie à usage collectif sans autorisation des ayants droit. Le non-respect de cette disposition met en danger l’édition, notamment scientifique, et est sanctionné pénalement. Toute reproduction même partielle du présent ouvrage est interdite sans autorisation du Centre français d’exploitation du droit de copie (CFC), 20 rue des Grands-Augustins, Paris 6e.

Sommaire

en images

La fabuleuse histoire du microbiote

Un atout pour la société

La vie terrestre des microorganismes

Des microalgues à grande échelle

Aux limites de la vie microbienne

À travers le temps et l’espace

Différents paysages du peuple microbien

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Sommaire Avant-propos. . ........................................................................................................................... 6 Guide de lecture.. ....................................................................................................................... 8

La fabuleuse histoire du microbiote........................................................................... 15 Un monde difficile à classer.. .................................................................................................. 17 Un monde difficile à nommer.. ...............................................................................................20 Une mosaïque de microbiotes. . ............................................................................................... 21 Tout au long de la vie............................................................................................................. 25 Des bactéries aux commandes.............................................................................................. 27 Le cerveau sous contrôle...................................................................................................... 30 Des microbiotes aux vertus insoupçonnées. . ....................................................................... 32 Des bactéries abondantes chez les bébés.............................................................................. 34 Quand des bactéries s’installent dans l’estomac................................................................. 36

Un atout pour la société................................................................................................39 Les antibiotiques en question. . ...............................................................................................41 Des pathogènes et le monde. . ................................................................................................44 La peur des microbes.. ............................................................................................................46 Une source d’innovations.......................................................................................................48 Un potentiel à exploiter. . ......................................................................................................... 51 Des bactéries du lait dans le fromage..................................................................................... 56 Des paillettes de cyanobactéries............................................................................................... 58 Une moisissure dans les habitations........................................................................................60 Un virus à la mauvaise réputation........................................................................................... 62 Un virus XXL.....................................................................................................................................64

Des microalgues à grande échelle. . ............................................................................67 Les efflorescences planctoniques........................................................................................ 69 Des bactéries pas comme les autres. . ...................................................................................70 Des poupées russes microbiennes.. ....................................................................................... 73 Des efflorescences de protistes. . ........................................................................................... 74 Le rôle des virus.. ....................................................................................................................76 Le risque de la fertilisation marine.. ..................................................................................... 77 Des colonies de cyanobactéries à la surface de l’eau.......................................................80 Quand les cyanobactéries changent la couleur de l’eau................................................... 82 Des colliers de cyanobactéries................................................................................................... 84 La plus petite microalgue eucaryote au monde...................................................................86 Une microalgue en forme de Spoutnik....................................................................................88 Une diatomée en dentelle.............................................................................................................90 Un dinoflagellé en forme de toupie.......................................................................................... 92

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La vie terrestre des micro-organismes...................................................................95 Un cilié aquatique en pleine forêt. . .......................................................................................97 Le pouvoir de se faufiler. . ..................................................................................................... 99 L’union fait la force..............................................................................................................100 Un réseau souterrain très utile. . ......................................................................................... 102 Des nématodes à la rescousse.. ........................................................................................... 104 Tout se transforme............................................................................................................... 105 Un champignon en symbiose avec les racines.................................................................... 108 Un ver prédateur dans la forêt................................................................................................. 110 Une cyanobactérie qui aime l’obscurité..................................................................................112 Une amibe et ses chlorelles dans les tourbières..................................................................114

Aux limites de la vie microbienne.............................................................................. 117 La bactérie du désert............................................................................................................ 119 Une archée qui ne manque pas de sel. . .............................................................................. 120 La vie en eau chaude. . ........................................................................................................... 121 La vie sous la calotte glaciaire............................................................................................ 123 Dans les abysses et au-delà................................................................................................ 125 La biosphère profonde.. ........................................................................................................ 128 Quand les extrêmes se combinent...................................................................................... 130 Du sel sans modération pour cette archée...........................................................................132 Une bactérie aux nombreux records.......................................................................................134 Une archée des abysses............................................................................................................. 136 Un virus géant des extrêmes.................................................................................................... 138

À travers le temps et l’espace. . ................................................................................... 141 Les premières traces microbiennes. . ................................................................................... 143 Les microfossiles................................................................................................................... 144 Un Jurassic Park microbien................................................................................................. 146 Des micro-organismes dans l’espace.................................................................................. 149 Un microfossile qui rayonne.......................................................................................................152 Des bactéries du temps des dinosaures.................................................................................154 Une diatomée marine du Crétacé........................................................................................... 156 Des amibes du Crétacé................................................................................................................ 158 L’indestructible « ourson d’eau »........................................................................................... 160 Des cyanobactéries nutritives.................................................................................................. 162 Épilogue. . ................................................................................................................................ 164 Bibliographie. . ........................................................................................................................ 168 Remerciements...................................................................................................................... 169 Les auteurs des fiches......................................................................................................... 170 Crédits iconographiques (hors fiches)................................................................................ 173

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Avant-propos Ce livre est un voyage naturaliste extraordinaire, comme dans le roman de Jules Verne Voyage au centre de la Terre. À ceci près qu’il explore les entrailles non pas d’un volcan, mais du corps humain, des animaux et des plantes, de la ville, de l’océan, du sol, de la calotte glaciaire, des abysses et au-delà, de la biosphère profonde et même de la Station spatiale internationale. C’est une exploration tous azimuts et à toutes les échelles spatiales et temporelles, mais pour chercher quoi ? Durant votre lecture, vous ne tomberez pas nez à nez avec des champignons géants fantastiques ou des « fossiles vivants » (quoique…), comme dans le roman de Jules Verne, mais sur un monde bien réel, même si sa perception dépend des instruments utilisés et si l’imaginaire n’est pas très loin : le peuple microbien, celui des virus, bactéries, archées, microalgues, protistes ciliés et amibes, nématodes et tardigrades. En six chapitres, vous découvrirez la mosaïque de microbiotes du corps humain et les liens inattendus qu’ils entretiennent avec les organes. La manière dont notre société utilise les microorganismes et s’il faut en avoir peur, en particulier dans les transports en commun. Ce que révèlent les efflorescences dans les océans et les cours d’eau. Comment les micro-organismes s’adaptent, s’associent et tissent leur « toile » dans les sols. Quelles sont leurs limites dans les milieux chauds, froids, sous haute pression ou hypersalés. Et enfin, quelles traces ont-ils laissées dans le passé et sont-ils présents dans l’espace. Un monde d’une extrême diversité et complexité que la science n’en finit pas de dévoiler. Chaque chapitre offre un foisonnement d’explications, tantôt élémentaires, tantôt approfondies, et d’anecdotes souvent insolites, assemblées comme les pièces d’un gigantesque puzzle. Ne soyez pas surpris si l’échelle du gène est omniprésente. C’est à ce niveau que l’on identifie aujourd’hui les espèces et les communautés, quel que soit leur milieu (salive, selles, sol, océan, etc.), que l’on repère les micro-organismes et les virus inconnus, que l’on dénombre les populations et que l’on comprend comment elles interagissent. On ne peut pas s’en passer. Mais travailler à l’échelle du gène ne permet pas de décrire le phénotype, c’est-à-dire les caractères apparents d’une espèce. Or pour exister pleinement, il est nécessaire d’être vu et décrit. Dès lors, un deuxième outil scientifique plus ancien et non moins essentiel est indispensable, le microscope.

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C’est pourquoi chaque chapitre est complété par des photographies prises à différents grossissements. Beaucoup sont sous forme de fiches didactiques qui décrivent des spécimens, l’endroit où ils ont été trouvés, quels caractères permettent de les identifier, leur écologie, leur relation avec l’homme. Ces photographies et les explications qui les accompagnent sont le résultat du travail de scientifiques qui partagent des connaissances produites au Muséum national d’histoire naturelle, à l’université, au Centre national de la recherche scientifique (CNRS), à l’Institut national de recherche pour l’agriculture, l’alimentation et l’environnement (INRAE), au Genoscope, à l’Institut français de recherche pour l’exploitation de la mer (Ifremer), à l’Institut national de la santé et de la recherche médicale (Inserm) ou à l’Institut Pasteur. C’est une chance d’y avoir accès. Avant de laisser place à la lecture, je voudrais dire combien Micropia, le premier musée consacré avec bonheur aux micro-organismes et aux virus, que j’ai visité peu après son ouverture en septembre 2014 à Amsterdam, m’a convaincu d’en parler de façon positive, et de montrer qu’ils sont plus bénéfiques et fascinants que dangereux. Patatras ! La rédaction du livre s’achève en pleine pandémie cauchemardesque du Coronavirus. Je reste malgré tout confiant que toutes les explications, anecdotes et illustrations susciteront la curiosité et l’émerveillement plutôt que la peur, et vous donneront l’envie d’en savoir plus sur ce peuple microbien, si loin de nous et si présent à la fois. Que le voyage extraordinaire commence.

Ce livre est dédié à Alain Couté, un copain d’abord, scientifique et explorateur, notamment des fonds marins. Jamais, au grand jamais, son trou dans l’eau ne se refermera.

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Guide

de lecture

Généralement, pour voyager, il est nécessaire de préparer un minimum d’affaires à emporter. Ici, ce sont des définitions réunies dans ce guide de lecture qui serviront de bagages. Vous en trouverez aussi en chemin, c’est-à-dire dans le texte à la suite des termes pour lesquels une explication est nécessaire. La cellule est l’unité morphologique et fonctionnelle de base chez tous les êtres vivants, a fortiori les bactéries, les archées et les protistes, pour lesquels elle constitue la totalité du soma, autrement dit du corps. Avec une simple cellule, ces micro-organismes, dits « unicellulaires », doivent assurer toutes les fonctions vitales : la nutrition, la croissance, la reproduction, etc. Les bactéries sont des procaryotes, c’est-à-dire des cellules sans noyau et sans organite, à l’exception des thylakoïdes des cyanobactéries dont il sera question dans le chapitre sur les efflorescences. Les bactéries ne possèdent pas de noyau, mais une masse immergée dans le cytoplasme, le nucléoïde, contenant de l’ADN circulaire lié à des protéines. La morphologie des bactéries est simple, soit sphérique (coccus), soit en bâtonnets droits (bacilles), courbés, spiralés ou hélicoïdaux. La plupart mesurent en moyenne un micromètre (µm) de long, ce qui correspond à un millième de millimètre. Les plus petites ont été trouvées en 2015 dans une nappe aquifère aux États-Unis et font un peu plus de 0,1 µm. D’autres sont géantes. Une cellule de Thiomargarita namibiensis est un coccus de 500 µm de diamètre (0,5 mm). L’espèce a été isolée en 1999 dans les sédiments océaniques riches en soufre le long des côtes de Namibie, à environ 100 mètres de profondeur. L’originalité des bactéries n’est pas là, mais dans leur capacité à fabriquer une couche périphérique : le peptidoglycane. Cette couche est fine chez certaines espèces et épaisse chez d’autres. La distinction provient d’une méthode de coloration, inventée par un médecin danois du nom de Gram à la fin du xixe siècle, qui permet de classer les bactéries en deux grands groupes. Les Gram négatives, où la couche est fine, et les Gram positives, où elle est épaisse. Les bactéries qui n’en possèdent pas sont des exceptions, comme les mycoplasmes, des pathogènes pour l’homme. La plupart des micro-organismes autres que les bactéries ne le fabriquent pas, sauf un groupe d’archées, les méthanomicrobiales, qui synthétisent un peptidoglycane un peu différent et réagissent à la coloration de Gram. Selon Patrick Forterre, de l’Institut Pasteur, il est possible que ces archées aient récupéré certains gènes venant des bactéries pour se « bricoler » leur propre peptidoglycane. 8

Sous cette couche se trouve la membrane cytoplasmique, qui délimite le cytoplasme, c’est-à-dire le contenu de la cellule, et au-dessus une membrane externe, mais uniquement chez les Gram négatives. L’ensemble constitue la paroi. D’autres bactéries sont recouvertes par une ou plusieurs enveloppes protectrices supplémentaires, par exemple une capsule ou une couche S que l’on retrouvera chez les archées. Beaucoup de Gram négatives possèdent à leur surface de petits filaments appelés « pili ». Les uns sont impliqués dans l’adhésion aux surfaces et les autres dans les échanges de gènes entre cellules. Les bactéries peuvent aussi posséder un ou plusieurs longs flagelles qui leur permettent de se déplacer. Le cytoplasme contient des petits bouts d’ADN circulaires, ou plasmides, échangés via les pili, ainsi que des vacuoles renfermant des réserves, comme du soufre, du gaz ou des pigments. Combien y a-t-il d’espèces ? Difficile à dire, probablement des millions, bien qu’on en ait décrit seulement 11 000. On sait qu’il y en a énormément au regard des centaines de millions de séquences génétiques, pour la plupart inconnues, déposées jusqu’à aujourd’hui dans les bases de données. Les archées ressemblent beaucoup aux bactéries, à tel point qu’il est impossible de les différencier au microscope. Elles ont plus ou moins la même dimension. Ce sont également des procaryotes et l’ADN se trouve aussi dans un nucléoïde. La cellule a généralement une morphologie de coccus ou de bacille, exceptionnellement une forme carrée ou rectangulaire. Elle peut être recouverte de pili et posséder un ou plusieurs flagelles. La membrane est souvent recouverte par une couche S composée de protéines ou de glycoprotéines dont la structure ressemble à un cristal. En fait, la principale différence se trouve dans la composition de la membrane et les processus moléculaires touchant l’ADN. La membrane des archées ne possède pas de bicouche lipidique comme les bactéries (et les eucaryotes), mais de longues chaînes d’isoprènes ramifiées. Un isoprène est une petite molécule carbonée. Cette composition de la membrane expliquerait la capacité des archées à résister à des conditions extrêmes. La machinerie de réplication (copie d’ADN en ADN), de transcription (copie d’ADN en ARN) et de traduction (synthèse des protéines) est éloignée de celle des bactéries, mais proche des eucaryotes. Par ailleurs, deux caractères extracellulaires ne se retrouvent pas chez les bactéries. Certaines espèces d’archées thermophiles possèdent des canules, c’est-à-dire des tubes creux. D’autres ont des appendices appelés « hami » terminés par des grappins qui pourraient servir pour s’attacher aux surfaces. Enfin, le nombre d’espèces d’archées décrites est de l’ordre de 500, mais, comme pour les bactéries, il en reste probablement beaucoup à découvrir. 9

Les protistes ont une membrane cytoplasmique identique à celle des bactéries. Néanmoins, ce sont des eucaryotes. L’ADN ne se trouve pas dans un nucléoïde mais dans un organite spécial, le noyau. De l’ADN est présent également en dehors du noyau, dans d’autres organites, les mitochondries ou les plastes dont il sera question. Les organites sont des compartiments délimités par une membrane interne qui ont une fonction spécifique. Le mot a été choisi par analogie avec les organes. La cellule des protistes est plus complexe que celle des bactéries et des archées. La diversité morphologique est également plus grande, par la présence ou non de structures extracellulaires comme les cils, les flagelles, un exosquelette siliceux ou calcaire, une loge ou une thèque, des structures buccales chez les ciliés. Selon les espèces, la dimension varie de quelques µm chez les pico-eucaryotes à des centaines chez les plus grands ciliés ou les amibes. Le nombre d’espèces décrites est d’environ 41 000, mais il est lui aussi largement sous-estimé et devrait se situer entre 1 et 10 millions. Les virus ont une place particulière parce qu’ils se situent à la frontière du vivant, de par leur dimension, généralement de quelques dizaines à quelques centaines de nanomètres (1 nm = 0,001 µm), du fait qu’ils sont dépourvus d’organites et de ribosomes et qu’ils n’ont pas de métabolisme. Par exemple, les virus ne respirent pas et ne digèrent pas. Tous contiennent soit de l’ADN, soit de l’ARN, contenu non pas dans un nucléoïde ou un noyau, mais dans une coque protéique appelée « capside ». Celle-ci peut être elle-même enveloppée par une membrane lipidique. La capside a une forme symétrique, en icosaèdre (20 faces triangulaires), hélicoïdale, enveloppée ou non symétrique. Sont-ils des micro-organismes ou pas ? Selon la définition, un organisme est une entité fonctionnelle délimitée et organisée. Les virus le sont. Mais cette entité doit être autonome. Or les virus sont des parasites obligatoires. Leur cycle passe nécessairement par deux stades. Intracellulaire lorsqu’ils se multiplient à l’intérieur d’un procaryote ou d’un eucaryote. On parle de « virocell ». Extracellulaire lorsqu’ils se disséminent dans le milieu. C’est le stade virion. Le terme de virus correspond aux deux stades. Mais cette absence d’autonomie n’est-elle pas le propre de tous les parasites ? La question de savoir si les virus sont des micro-organismes reste donc posée. C’est pourquoi ils seront considérés à part tout au long du livre. Les virus sont des parasites spécifiques, soit des bactéries, soit des archées, soit des eucaryotes. En 2014, on dénombrait 1 251 espèces chez les bactéries, 63 chez les archées et 2 321 chez les eucaryotes. Mais, là encore, ce compte est largement sous-estimé. Du fait de cette spécificité, on comprend que le Coronavirus à l’origine de la pandémie, qui est un virus d’eucaryotes (que nous 10

sommes), ne peut pas parasiter la bactérie Prevotella du microbiote du tube digestif et s’en servir de cheval de Troie, comme il a été avancé dans les médias et sur internet. Il existe aussi des virus de virus appelés « virophages » qui parasitent les virus géants, ou girus. Parmi ces derniers, Pandoravirus mesure 1 µm et possède un génome également géant avec 2 500 gènes. Le plus grand, Pithovirus, mesure 1,5 µm et peut être observé au microscope photonique. L’adjectif « photonique » vient des photons qui composent la lumière du jour et se propagent par oscillations sous forme d’ondes. Un microscope photonique utilise donc la lumière blanche. Lorsque celle-ci éclaire des cellules, elle les traverse. Elle passe ensuite dans la lentille grossissante d’un objectif qui va créer une image agrandie. Cette image arrive ensuite dans un oculaire, qui l’augmente encore, derrière lequel se trouve l’œil de l’observateur, un appareil photographique ou une caméra. Le microscope permet donc un agrandissement. Mais agrandir ne suffit pas, il faut aussi voir net. On appelle cette capacité « le pouvoir de résolution ». La limite de résolution du microscope photonique est de 0,2 µm. Pour améliorer l’observation, on peut colorer les cellules, par exemple avec de l’argent, de façon à mettre en évidence certaines structures. On utilise aussi des marqueurs fluorescents, qui se fixent généralement à l’ADN et sont visibles non plus en lumière blanche, mais sous les rayons ultraviolets. On utilise alors un microscope à fluorescence. L’étude plus fine des micro-organismes et surtout des virus nécessite de descendre en dessous de 0,2 µm de résolution. Pour cela, on utilise un faisceau d’électrons à la place de la lumière blanche. Le microscope n’est plus photonique, mais électronique. Le faisceau d’électrons se propage par des oscillations, comme la lumière, mais avec une longueur d’onde plus courte que celle des photons, ce qui augmente la capacité de résolution. La limite passe de 0,2 à 0,0005 µm, ou 0,5 nm. Une fois émis par un canon à électrons, le faisceau passe à travers la cellule en étant transmis. On parle alors de microscopie électronique à transmission. Pour augmenter la visibilité des structures, on ajoute un métal qui se lie à celles-ci et sera opaque aux électrons tout en augmentant le contraste. La microscopie électronique à transmission permet d’observer l’intérieur d’une cellule ou d’une capside. Certaines images présentées dans le livre ont été réalisées en microscopie électronique à transmission par coloration négative. Dans ce cas, les micro-organismes ont été recouverts avec de l’acétate d’uranyle pour faire ressortir uniquement les contours. Il ne s’agit plus de transmission. On peut aussi obtenir une image en trois dimensions à partir d’un faisceau d’électrons qui balayent la surface. L’objet est alors métallisé avec une fine pellicule d’or, de palladium ou de platine, puis bombardé par le faisceau d’électrons du microscope. Les atomes de surface du métal émettent 11

alors des électrons secondaires qui sont détectés, canalisés puis dirigés vers un écran cathodique pour donner une image en relief. Les aspérités apparaissent claires et les dépressions foncées. C’est la microscopie électronique à balayage. Le problème avec la microscopie, photonique ou électronique, est qu’elle nécessite au préalable d’avoir isolé les micro-organismes et de savoir les cultiver. Or seule une infime minorité peut l’être, ce qui a longtemps constitué un frein en microbiologie. On passe aujourd’hui par un moyen indépendant de l’observation directe, un marqueur génétique. Un marqueur est un élément qui permet d’identifier ou de suivre celui qui le contient. Ici on va choisir une séquence d’un gène qui possède des régions variant relativement peu dans l’histoire du vivant et d’autres beaucoup, notamment au niveau de l’espèce ou du genre. Ce gène est celui de l’ARN 16S chez les procaryotes, ou 18S chez les eucaryotes, c’est-à-dire l’ARN qui compose la petite sous-unité des ribosomes. Les ribosomes sont le siège de la synthèse des protéines. Ils sont formés de deux parties, une petite et une grosse sous-unité. Tous les micro-organismes en possèdent, sauf les virus. Dans leur cas, on choisit un gène qui code pour une protéine de la capside. Comment accède-t-on à ce gène ? La technique consiste à extraire l’ADN d’un milieu et à amplifier une séquence de ce gène. On le fait grâce à la PCR, ou polymerase chain reaction, qui signifie « réaction de polymérisation en chaîne ». C’est une technique de biologie moléculaire qui permet d’obtenir des millions de copies d’une séquence génétique après l’avoir multipliée par une suite de cycles d’amplifications. Le produit obtenu, ou amplicon, est alors séquencé. La machine, appelée « séquenceur », établit l’ordre et la succession des nucléotides qui composent la séquence. Les résultats sont ensuite comparés, grâce à la bio-informatique, et rassemblés en fonction de leur similarité. On obtient des clusters de séquences appelés OTU, ou operational taxonomic unit (unité taxonomique opérationnelle). Les séquences sont identifiées en les comparant aux séquences connues et enregistrées dans les bases de données. Beaucoup d’OTU n’ont pas de références et sont non identifiées. On parle de « matière noire microbienne ». On peut aussi comparer les séquences et les positionner dans l’arbre du vivant. Plus il y aura de différences, plus les espèces et les genres seront éloignés. L’analyse permet également de rechercher des ancêtres communs et d’établir des classifications phylogénétiques. Il n’est pas toujours nécessaire d’utiliser un marqueur génétique. On peut identifier ou repérer tous les micro-organismes et les virus présents dans un milieu donné par la métagénomique, ou génomique environnementale. Cette technique consiste à extraire l’ADN en vrac d’un milieu complexe comme un prélèvement de salive, de selles, de sol ou d’océan. Une fois extrait et 12

purifié, l’ADN est découpé en fragments puis séquencé. Les séquences sont alors assemblées par bio-informatique pour reconstituer des génomes. Cette technique s’est développée surtout depuis 2010, lorsque le coût du séquençage est devenu bon marché, que le nombre de séquences a pu être obtenu en un temps relativement court et après la cartographie de beaucoup de génomes. On parle de séquenceurs de nouvelle génération. Enfin, la PCR ne sert pas uniquement à amplifier des séquences. Elle permet aussi de dénombrer les micro-organismes et les virus grâce à une molécule fluorescente que l’on ajoute à la PCR. On peut alors mesurer la fluorescence au cours de chaque cycle d’amplification et estimer la quantité d’amplicons produits au fur et à mesure. C’est la technique de la PCR quantitative (qPCR), ou PCR en temps réel (RT-PCR). Il est possible d’en déduire la quantité initiale de gènes amplifiés. Chaque génome possédant une quantité précise de gènes, on peut ainsi déterminer le nombre de génomes et donc de micro-organismes et de virus. C’est cette technique qui est utilisée aujourd’hui dans le corps humain ou l’environnement.

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La fabuleuse histoire du microbiote

L E PE U P L E M IC RO B I E N

La fabuleuse histoire du microbiote

Le réel existe en dehors de nous. On en prélève continuellement des parties, que l’on transforme en représentations à partir de nos observations, nos mesures, avec nos instruments matériels et conceptuels. C’est à ce moment-là que le réel devient réalité, et celle-ci évolue. Ce processus nous concerne tous. En science, tout dépend de l’instrument utilisé. C’est exactement ce qu’il se passe pour le monde microbien. Depuis l’avènement et la démocratisation de la PCR, du séquençage, de la métagénomique et de la bio-informatique, on assiste à un véritable renouvellement de notre vision et de notre compréhension des micro-organismes et des virus, dont le microbiote est sans doute le point d’orgue. À tel point que la société toute entière s’y intéresse. Ce fut aussi le cas à la fin du xviiie siècle avec l’invention du microscope photonique et, dans une certaine mesure, au début du xxe avec celle du microscope électronique. Que nous réserve l’avenir ? Que saura-t-on de ce monde dans cinquante ans et au-delà ? Pour l’heure, essayons de voir comment les connaissances se sont mises en place et quelle vision nous offrent les instruments d’aujourd’hui. Pour cela, il faut commencer par remonter le temps.

■■ Page précédente Si l’on fait un prélèvement sur la peau d’un bras sain et que l’on en extrait l’ADN, on découvrira alors que l’information génétique qui en résulte ne provient pas seulement du génome humain, mais reflète aussi un microbiote spécifique.

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L a fabuleuse h istoire du microbiote

■ ■ Un monde difficile à classer Tout commence en 1838, alors que le microscope photonique n’en est qu’à ses balbutiements. L’Allemand Christian Gottfried Ehrenberg range les bâtonnets découverts quelques décennies plus tôt par le Hollandais Antoni van Leewenhoek, qu’il nomme bacterium, dans le règne animal, leur trouvant une ressemblance avec les vers. Quelques années plus tard, en 1857, le botaniste suisse Karl Wilhelm von Nägeli les change de place en les classant parmi les plantes, aux côtés des cyanobactéries. Avant que l’Allemand Ernst Haeckel ne remette tout en question en 1866. E. Haeckel propose une nouvelle branche dans l’arbre du vivant, à côté des Animalia (animaux) et des Plantae (plantes), qu’il nomme Protista (protistes). Pro voulant dire « avant », il désigne ainsi les premiers êtres vivants apparus sur la Terre, où il rassemble les bactéries et autres animalcules. Mais son compatriote botaniste et microbiologiste Ferdinand Julius Cohn change encore une fois les bactéries de place et les remet en 1872 dans le règne végétal, en tant que plantes primitives. Une valse-hésitation qui va durer. Au début du xxe siècle, l’arbre du vivant auquel tout le monde se réfère est celui proposé par E. Haeckel. Mais en 1925, le protistologue français Édouard Chatton estime cette classification insuffisante. Il constate que les microorganismes se répartissent en deux catégories selon que les chromosomes, support de l’information génétique, se trouvent ou non dans un compartiment spécial de la cellule appelé « noyau » ou « caryon ». Il propose de nommer « eucaryotes » les protistes qui possèdent un noyau, et « procaryotes » les bactéries qui n’en possèdent pas. Procaryote signifie « avant l’apparition du noyau » dans l’évolution. Les bactéries sont alors considérées comme des formes encore plus primitives que les protistes. Cette distinction entre eucaryotes et procaryotes fera consensus pour séparer en deux branches tous les organismes vivants, d’un côté les protistes, les animaux, les champignons et les végétaux, et de l’autre les bactéries. Jusqu’à ce qu’un biologiste moléculaire, l’Américain Carl Woese, remette en question cette dichotomie. 17

L E PE U P L E M IC RO B I E N

Dans les années 1960, C. Woese comparait des séquences de gènes. Pas n’importe quels gènes, ceux qui codent pour l’ARN ribosomique, la molécule qui compose les ribosomes. Comme le raconte en 2013 Harry Noller de l’université de Santa Cruz, en Californie, qui côtoya C. Woese, celui-ci se mit à rechercher les séquences d’ARN ribosomique chez toutes les espèces de bactéries qui lui tombaient sous la main. Mais un jour, en étudiant une espèce productrice de méthane, il se rendit compte que les séquences étaient différentes de celles des bactéries. On était en 1977, et C. Woese venait de découvrir ce qu’il appellera en premier lieu les archéobactéries puis les archées tout court. Tout d’abord accueillie avec scepticisme et même hostilité, cette découverte finit par être acceptée et bouleversa l’arbre du vivant. De deux branches on passa à trois, c’est-à-dire les bactéries, les archées et les eucaryotes.

animaux Domaine des bactéries Domaine des archées

Domaine des eucaryotes

champignons plantes

protistes

Notre conception de l’arbre du vivant est en perpétuel mouvement et ses racines suscitent aujourd’hui des débats quelquefois passionnés. Deux versions s’affrontent. Celle illustrée ici de manière très simplifiée soutient que les eucaryotes, dont nous sommes, et les archées dériveraient d’un ancêtre commun. Un autre scénario suppose que les eucaryotes seraient le fruit d’une fusion entre une bactérie et une archée. Quelle que soit la version, l’arbre du vivant se compose au bout du compte de trois domaines : les bactéries, les archées et les eucaryotes. C’est une représentation phylogénétique réalisée à partir de l’ARN ribosomique. On notera que les virus, qui ne contiennent pas de ribosomes, n’en font pas partie.

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L A FA B U L E U S E h I S T O I R E D U M I C R O B I O T E

Une équipe de l’université d’Uppsala, en Suède, a annoncé en 2015 avoir découvert le chaînon manquant entre archées et eucaryotes. Les chercheurs ont séquencé le génome d’une nouvelle lignée d’archées qu’ils ont appelée Lokiarcheota. Une lignée est l’ensemble des descendants d’un ancêtre commun. Selon eux, les Lokiarcheota et les eucaryotes descendraient des archées d’Asgard, nom issu de la mythologie nordique. Le génome des Lokiarcheota a été reconstitué par la métagénomique à partir de l’ADN de sédiments marins. Ces sédiments ont été prélevés pendant l’été 2010 le long d’une chaîne de sources hydrothermales située vers 3 500 mètres de profondeur dans l’Atlantique, entre le Groenland et la Norvège, nommée « château de Loki ».

Candidatus Prometheoarchaeum syntrophicum est une espèce d’archée que l’on voit ici en microscopie électronique à balayage. Elle est en forme de coccus d’environ 0,5 µm de diamètre (flèche rouge) prolongé par des filaments (flèche jaune). Elle se multiplie très lentement et utilise comme nourriture des acides aminés qu’elle dégrade en produisant de l’hydrogène. Mais cet hydrogène est toxique et elle ne pourrait pas survivre si des bactéries à proximité ne le consommaient pas. C’est une association appelée « syntrophie » qui a donné le nom à l’espèce. 1 µm

On savait que les Lokiarcheota existaient, mais on ne les avait jamais vues au microscope, faute de les avoir cultivées. C’est désormais chose faite. En 2020, une équipe japonaise a annoncé avoir isolé et cultivé une espèce d’Asgard dans des conditions tout à fait exceptionnelles. Il s’agit de Candidatus Prometheoarchaeum syntrophicum, qui provient de sédiments marins prélevés en 2006 à 2 533 mètres de profondeur, à proximité de la dorsale de Nankai, dans l’océan Pacifique. Candidatus est un terme de la nomenclature qui indique que le nom est provisoire faute de connaître le phénotype. Il s’écrit en italique, et les noms de genre et d’espèce en caractères droits, contrairement à la norme. L’archée devrait perdre cette nomenclature provisoire puisqu’elle a été observée au microscope. Ce qui est exceptionnel, c’est la durée d’incubation. Généralement, une culture se fait en quelques jours. Là, il en aura fallu 2 013, soit 5 ans et demi, en présence de méthane et de CO2 et à 10 °C avant de pouvoir observer des cellules et de connaître leur phénotype ! 19

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■ ■ Un monde difficile à nommer Les mots sont importants car ils façonnent notre pensée et sont difficiles à retirer s’ils ne conviennent plus. C’est ce que nous allons voir ici. Le xixe siècle a vu la découverte du staphylocoque, du bacille de la tuberculose, du choléra et de la peste. Dès lors, il n’était plus question d’animalcules, ni même de bacterium, mais de « germes », mot utilisé par Louis Pasteur. Le germe est ce qui peut potentiellement se multiplier et rendre malade. Le mot et sa connotation négative nous ont fait entrer, et pour longtemps, dans le stéréotype du pathogène. Heureusement, deux autres vocables apparus à peu d’années d’intervalle ont très vite contrebalancé cette connotation. Il s’agit de « microorganisme » et de « microbe ». Le mot « micro-organisme » est construit sur le préfixe mikrós, « petit », pour évoquer un organisme microscopique. Il fut utilisé pour la première fois en 1874 par François Henri Peudefer, rédacteur au Journal officiel et dans des journaux scientifiques et de vulgarisation. Puis vint le terme « microbe », formé avec le suffixe bíos, qui signifie « vie ». Il fut inventé en 1878 par le chirurgien militaire Charles-Emmanuel Sédillot. Les microbes étaient désormais reconnus comme des êtres non seulement microscopiques, mais vivants. Un autre vocable fut aussi longtemps employé, et l’est encore aujourd’hui, pour évoquer les bactéries notamment du tube digestif ou du sol. C’est le mot « flore » ou « microflore ». Or « flore » signifie une communauté d’espèces de plantes. Alors, pourquoi qualifier ainsi les communautés bactériennes ? C’est probablement un héritage du xixe siècle, quand les bactéries étaient comme on l’a vu classées parmi les plantes. Son utilisation n’a évidemment plus de sens depuis longtemps. Et le mot « virus », me direz-vous ? Il vient du latin virus, qui signifie poison ou venin, et regroupait jusqu’à la fin du xixe siècle tous les agents infectieux. Ceux qui subsistaient après avoir enlevé les bactéries par filtration. Tout ce vocabulaire s’enrichira encore une fois à partir de 2001 lorsque débutera l’odyssée du microbiote. Cette année-là, le microbiologiste américain et prix Nobel de médecine Joshua Lederberg, de l’université Rockfeller à New York, propose un néologisme : « microbiome ». Il le définit comme l’ensemble des bactéries, archées, champignons et virus installés durablement sur et dans notre corps, qu’ils soient bénéfiques ou pathogènes. Le terme va ensuite se restreindre, surtout chez les Anglo-Saxons, à l’ensemble des génomes microbiens. C’est le mot « microbiote » qui représente en fait l’ensemble des communautés, en accord avec le terme « biote », qui signifie en écologie la totalité des êtres vivants présents dans un même habitat. L’homme, l’animal et la plante sont 20

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des hôtes qui constituent un tel habitat. Un hôte est un organisme qui en héberge d’autres et avec lesquels il partage son cycle de vie. L’association entre l’hôte et son microbiote est tellement intime qu’elle a donné corps en 2008 à une nouvelle théorie, celle de l’holobionte. Selon celle-ci, l’entité soumise à la sélection naturelle, un des mécanismes de l’évolution, ne serait pas l’hôte seul, mais le tout formé de l’hôte et de son ou ses microbiotes.

■ ■ Une mosaïque de microbiotes Le microbiote du corps humain est plus que la somme des bactéries, des archées, des champignons et des virus. C’est un système où les communautés bénéfiques et pathogènes sont en équilibre. Si cet équilibre est rompu, il se produit une dysbiose. Le préfixe « dys- » introduit l’idée de trouble, voire de pathologie. Il ne faut pas créer de déséquilibre au risque de compromettre notre santé. Cependant, le corps humain ne contient pas un seul mais autant de microbiotes qu’il y a d’habitats différents. On l’a découvert en prélevant de l’ADN et en le séquençant.

Narine Oropharynx Poumon

Bouche Estomac Intestin grêle Côlon

Pénis Vagin

Le corps humain est une mosaïque de microbiotes dont la composition est dominée par les communautés bactériennes et qui varie selon l’endroit (la tête, l’appareil respiratoire, digestif, génital, la peau, etc.). Le schéma montre comment les grands groupes bactériens se répartissent de la tête aux pieds.

Appareil respiratoire

Appareil tégumentaire Cheveux Visage Avant-bras Orteils

Appareil digestif

Appareil génital

Groupes bactériens Actinobactéries Firmicutes Bactéroïdètes Protéobactéries Fusobactéries Cyanobactéries Autres

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Le microbiote de la bouche Lorsque A. van Leeuwenhoek observait un peu de tartre prélevé sur ses dents, ce qu’il dessinait ressemblait beaucoup à l’espèce bactérienne Leptotrichia buccalis. On sait aujourd’hui que celle-ci fait partie des bactéries présentes en permanence dans la bouche. Elle peut être pathogène lorsque les défenses immunitaires sont affaiblies, mais elle joue avant tout un rôle de barrière en acidifiant le milieu. Elle empêche les bactéries extérieures de s’installer et de créer une dysbiose. Une bouche en bonne santé contient près de 6 milliards de bactéries réparties en 700 espèces, ce qui en fait le deuxième microbiote le plus diversifié du corps humain après celui de l’intestin. Le brossage avec du dentifrice ou le rince-bouche le modifie-t-il ? C’est une question qui vient tout de suite à l’esprit. La réponse est à découvrir du côté de chercheurs suisses, qui ont montré en 2018 que le fluorure de sodium, contenu dans ces deux produits et qui permet de lutter contre l’apparition des caries et la mauvaise haleine, n’affecte ni le nombre de bactéries ni leur diversité. La réponse est donc probablement non, ouf ! Ce qui n’est pas le cas avec le tabac. Fumer fait disparaître certaines espèces bénéfiques du genre Leptotrichia et en favorise d’autres, notamment des Streptococcus, en créant une dysbiose. Heureusement, tout revient à la normale si l’on arrête. En effet, le microbiote buccal de l’ancien fumeur n’est pas différent du microbiote de celui qui n’a jamais fumé.

Le microbiote des poumons Il y a encore dix ans, le poumon sain était considéré comme stérile. Or, en étudiant cet organe chez des volontaires en bonne santé, on y a découvert des communautés de bactéries, de champignons et de virus. Au début, on a cru que les volontaires étaient porteurs sains, avant de comprendre qu’il s’agissait d’un microbiote. Un porteur sain est une personne infectée, mais qui ne développe pas de pathologie. Comme chacun sait, le poumon est un organe voué à l’absorption de l’oxygène. Or beaucoup de bactéries qui y vivent en permanence sont anaérobies strictes, c’est-à-dire qu’elles ne peuvent pas se développer en présence d’oxygène. C’est un paradoxe. Par ailleurs, d’une manière générale, les bactéries sont peu abondantes et ont plusieurs origines. Elles proviennent de l’air inspiré, bien sûr, mais aussi de la bouche, ce qui peut avoir des conséquences inattendues. En effet, on sait que les deux microbiotes 22

L a fabuleuse h istoire du microbiote

se ressemblent et sont interconnectés. En 2020, une étude a montré qu’une mauvaise hygiène dentaire pouvait conduire à… une pneumonie. Ainsi, lorsqu’on se brosse les dents, on ne prend pas soin uniquement de ses dents, mais aussi de ses poumons.

Le microbiote de l’estomac Comme le poumon, l’estomac a été longtemps considéré comme stérile jusqu’au début des années 1980. Aujourd’hui, on sait qu’il contient son propre microbiote composé de cinq grands groupes de bactéries : protéobactéries (69,3 %), firmicutes (14,7 %), bactéroïdètes (9,0 %), actinobactéries (4,3 %) et fusobactéries (1,3 %). Au sein du groupe dominant des protéobactéries, une espèce pathogène peut s’installer de manière durable. C’est Helicobacter pylori. En cas d’infection par H. pylori, une dysbiose s’installe.

Le microbiote de l’intestin C’est sans conteste le microbiote le plus riche du corps humain. Il contient 10 à 100 milliards de bactéries et près de 2 000 espèces y ont été recensées sur tous les continents. Un adulte en bonne santé a un microbiote intestinal plus diversifié qu’un sujet malade. Bien sûr, toutes les espèces ne jouent pas le même rôle. Certaines sortent du lot. Akkermansia muciniphila renforce la barrière intestinale, et sa raréfaction est une cause de l’obésité et des pathologies cardiovasculaires qui en découlent. Faecalibacterium prausnitzii produit une protéine anti-inflammatoire. Cette espèce est même considérée comme un marqueur de bonne santé digestive. Citons également un genre très important pour ses bienfaits, sur lequel nous reviendrons, Bifidobacterium. La composition varie selon le mode de vie, l’alimentation et l’âge. Par exemple, le peuple Yanomami, qui vit en autarcie le long de l’Orénoque, un fleuve d’Amérique du Sud, possède un microbiote intestinal plus diversifié que celui des Américains. De même, le microbiote des jeunes de Florence en Italie est riche en firmicutes, qui réalisent le métabolisme des graisses, alors que celui des jeunes du Burkina Faso contient une majorité de bactéroïdètes, qui métabolisent les fibres. Ces variations selon les régions du monde ont amené des chercheurs du célèbre MIT à Cambridge (Institut de technologie du Massachusetts), Eric Alm et ses collaborateurs, dont deux postdoctorants français, à fonder en 2018 le Conservatoire du microbiome planétaire. Ils échantillonnent des selles auprès de peuples indigènes pour isoler des bactéries, séquencer leur génome et conserver les souches congelées pour les générations futures. 23

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Le mode de vie façonne également, et de manière tout à fait étonnante, le microbiote intestinal des personnes âgées. L’équipe de Paul O’Toole de l’université de Cork, en Irlande, a montré en 2012 que les pensionnaires des maisons de retraite irlandaises long séjour n’avaient pas le même microbiote que les personnes qui restaient chez elles. Celui des pensionnaires de longue durée était moins riche et contenait une majorité de bactéries responsables de la digestion des graisses, tandis que les personnes âgées restées chez elles avaient un microbiote correspondant à la digestion des fibres. On aurait pu penser le contraire. L’hygiène de vie est aussi très importante. En étudiant le microbiote intestinal de femmes qui avaient une activité physique régulière intense et d’autres qui étaient peu actives, une équipe espagnole a montré en 2017 que l’activité physique favorisait un genre bactérien particulier, Coprococcus. Or cette bactérie est en nombre réduit chez les personnes qui souffrent de dépression. C’est donc, comme le sport, une bactérie bonne pour le moral.

Le microbiote de la peau La peau est l’organe le plus grand du corps humain. Elle contient une multitude d’habitats très divers, humides, secs ou riches en glandes sébacées, tous associés à un microbiote spécifique. La composition diffère entre la tête, le tronc, les bras, le ventre et les membres inférieurs. Certains sont dominés par les bétaprotéobactéries sur la peau sèche et les propionibactéries au niveau des glandes sébacées, alors que les genres Corynebacterium et Staphylococcus se trouvent plutôt dans les zones humides. Les microbiotes contiennent également des archées, des champignons et des virus. Des chercheurs ont montré en 2017 que les archées sont plus abondantes sur la peau des jeunes de moins de 12 ans ou des adultes de plus de 60 ans et sur les peaux sèches, moins riches en sébum et en lipides. Elles sont représentées principalement par les Thaumarchaeota. Le genre Haloferax a également été signalé, mais sa présence est étonnante, car ces archées affectionnent plutôt les milieux hypersalés. On trouve également des champignons comme la levure lipophile du genre Malassezia et des virus, les plus communs étant les bactériophages, ou phages, c’est-à-dire les virus parasites de bactéries. Si on regarde attentivement le schéma de la mosaïque, on remarque que des cyanobactéries sont mentionnées au niveau du cuir chevelu, ce qui a de quoi étonner. En effet, que certaines restent dans les cheveux après un plongeon dans un étang ou un lac est tout à fait normal. Mais qu’elles fassent partie 24

L a fabuleuse h istoire du microbiote

du microbiote du cuir chevelu est en revanche discutable. Selon Julie Segre, de l’Institut national de recherche sur le génome humain à Bethesda, aux États-Unis, il s’agit sans doute d’une erreur dans l’analyse du séquençage. Ce ne serait pas la première fois. En 2014, des chercheurs ont prétendu que le placenta avait son propre microbiote, ce qui donna lieu à un éditorial incendiaire dans le fameux journal médical britannique The Lancet, intitulé « Les études du microbiome et les baleines bleues dans l’Himalaya ». Autrement dit, rechercher des marqueurs génétiques peut mener à des conclusions aberrantes.

■ ■ Tout au long de la vie Le séquençage fournit des informations tout aussi étonnantes concernant le fœtus. Celui-ci serait déjà en contact avec des bactéries transmises par la mère. Cette hypothèse ne fait pas l’unanimité parmi les spécialistes, mais une expérience menée chez des souris de laboratoire et publiée en 2008 semble la confirmer. Des femelles gravides, c’est-à-dire qui portaient un fœtus, avaient reçu par voie orale une souche d’Enterococcus faecium extraite du lait d’une femme en bonne santé. Une souche est définie comme un variant génétique au sein d’une même espèce, dû à une ou plusieurs mutations dans le génome. Dans l’expérience, la souche contenait en plus une séquence génétique artificielle, préalablement introduite par les chercheurs en guise de marqueur. Retrouver cette séquence chez le souriceau apportait donc la preuve que les bactéries étaient obligatoirement passées depuis l’intestin de la femelle gravide dans le fœtus. Ce qui fut confirmé. La souche fut retrouvée dans le méconium des souriceaux nés par césarienne, pas dans le groupe témoin où les souris n’avaient pas reçu la souche d’E. faecium. Le méconium est le nom donné aux selles produites avant le premier allaitement. Si le fœtus est sans doute déjà en contact avec des bactéries, ce n’est qu’après la naissance que le nouveau-né est réellement « ensemencé », mais il existe actuellement une controverse sur les conséquences du mode d’accouchement. Jusqu’en 2016, les résultats montraient que le microbiote des enfants nés par césarienne contenait les bactéries de la peau de la mère, alors que les enfants nés par voie basse recevaient celles du vagin. Cette différence, associée au fait que les enfants nés par césarienne ont un peu plus de risques de souffrir d’obésité, d’asthme ou d’allergies, donna très vite naissance à la mode dite de l’« ensemencement vaginal », ou vaginal seeding. Cette méthode consiste à imprégner une gaze avec les sécrétions vaginales de la mère et à badigeonner le nouveau-né avec. Les méfaits de la césarienne ne sont 25

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cependant pas si clairs, car une étude publiée en 2017, et menée à Houston au Texas sur 81 femmes enceintes, a montré que le microbiote de l’enfant évolue pendant les six premières semaines de vie, mais que cette évolution n’est pas liée au mode d’accouchement. Actinobactéries

Abondance en pourcentage

100

75

Protéobactéries

Bifidobacteriaceae

Enterobacteriaceae

Corynebacteriaceae

Pseudomonadaceae

Micrococcaceae

Moraxellaceae Pasteurellaceae

Bactéroïdètes Bacteroidaceae

50

Autres 25

Xanthomonadaceae Bradyrhizobiaceae

Firmicutes Streptococcaceae Staphylococcaceae Gemellaceae

0

Lait maternel

Peau de l’aréole

Selles de l’enfant

Veillonellaceae Clostridiaceae

Chez la femme, le lait maternel et l’aréole, qui correspond à la zone autour du mamelon, renferment des microbiotes différents de celui du tube digestif du nouveau-né. C’est ce qu’a révélé une étude sur 107 dyades publiée en 2017. Une dyade est une paire composée de la mère et de l’enfant. Les enfants étaient des nouveau-nés jusqu’à l’âge de 1 an. Dans cette étude, les protéobactéries (Moraxellaceae) dominaient le microbiote du lait maternel, les firmicutes (Streptococcaceae, Staphylococcaceae) celui de la peau de l’aréole et les actinobactéries (Bifidobacteriaceae) et les protéobactéries (Enterobacteriaceae) celui des selles des nouveau-nés. En taxonomie, une « famille » est un rang qui regroupe les genres qui présentent le plus de similitudes entre eux. Chez les bactéries, le nom de famille se termine par le suffixe -ceae.

Bien que la composition bactérienne des selles du nouveau-né jusqu’à 1 an semble différente de celle du lait maternel et de l’aréole, en tétant le sein, le bébé avale des bactéries qui vont contribuer à l’installation progressive de son microbiote intestinal. Ce transfert est crucial pour sa santé. Si le processus est interrompu, le nouveau-né peut développer une dysbiose qui pourrait contribuer à une plus grande susceptibilité à des maladies chroniques chez l’enfant ou l’adulte comme l’allergie, l’asthme ou l’obésité. Cependant, quel que 26

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soit le mode d’allaitement, le microbiote intestinal de l’enfant est en place vers l’âge de 3 ans. En grandissant, il se produit une maturation du microbiote qui devient résilient, c’est-à-dire capable de revenir à un état proche de celui qui existait avant la dysbiose, notamment en cas de traitement aux antibiotiques. Qu’en est-il du microbiote de la bouche, de l’intestin et de la peau de personnes qui vivent en contacts permanents, c’est-à-dire en couple ou en famille ? Y a-t-il un échange ? On commence à comprendre ce qu’il se passe. La composition de chacun des trois microbiotes est plus proche au sein d’une même famille que chez des individus de foyers différents, surtout au niveau de la peau. Une équipe de chercheurs américains l’a montré en 2013 en étudiant 17 familles aux États-Unis. Ils ont révélé que le partage du microbiote cutané se fait non seulement entre parents et enfants, mais aussi avec les animaux domestiques, les chiens en l’occurrence. Une autre étude publiée en 2014 par une équipe néerlandaise s’est intéressée au microbiote de la bouche en analysant la salive et le haut de la langue. Résultat : il est plus proche chez deux personnes qui se donnent des baisers que chez deux individus qui n’ont pas de contact. Près de 80 millions de bactéries sont échangées après un baiser de 10 secondes !

■ ■ Des bactéries aux commandes Tout le monde connaît la mouche du vinaigre, Drosophila melanogaster, qui s’envole dès que l’on prend un fruit dans le saladier en été. Ce sont de toutes petites mouches qui ne mesurent pas plus de 2 à 3 mm, et pourtant leur tube digestif contient un microbiote composé de 5 à 20 espèces de bactéries, dont certaines jouent un rôle particulier. En 1989, Diane Dodd, une biologiste américaine, avait remarqué que les femelles ne s’accouplaient qu’avec les mâles qui avaient consommé la même nourriture qu’elles, et réciproquement. Deux décennies plus tard, des chercheurs de Tel Aviv observèrent que le nombre d’accouplements diminuait et que la préférence entre congénères était abolie lorsque des antibiotiques étaient ajoutés à la nourriture des mouches. Sans bactéries vivantes dans leur tube digestif, les drosophiles se reproduisaient moins et sans choisir leur congénère. Une fois l’effet des antibiotiques dissipé, ils donnèrent la même nourriture sans antibiotiques et enrichie en différentes espèces du microbiote. Seule l’espèce Lactobacillus plantarum permit de rétablir les préférences. Cette espèce est donc impliquée dans l’accouplement des drosophiles. Elle le ferait en modifiant la production de phéromones. Ce sont des métabolites secondaires qui n’entrent pas dans le métabolisme des insectes, mais servent de messagers chimiques. 27

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Une autre espèce bactérienne, Wolbachia pipientis, est également présente dans le tube digestif des drosophiles et les protège contre les virus à ARN. Ce phénomène suscite beaucoup d’intérêt chez un autre insecte, le moustique Aedes aegypti. C’est le vecteur de la dengue, de Zika et du chikungunya, trois virus également à ARN. Or le moustique ne contient pas W. pipiensis. C’est pourquoi en 2009, Luciano Moreira, un chercheur de l’université de Belo horizonte au Brésil, et ses collaborateurs australiens ont eu l’idée d’introduire une souche de W. pipiensis dans les moustiques. Bingo ! Les bactéries pouvaient non seulement s’installer durablement, mais également inhiber la multiplication des trois types de virus, réduisant la transmission. Le mécanisme de cet antagonisme n’est pas encore connu. On pense que la souche bactérienne activerait certains gènes responsables du système immunitaire des moustiques.

B

A

50 µm

100 µm

Wolbachia pipientis et le virus de la dengue ne se développent pas au même endroit dans le moustique Aedes aegypti. Les bactéries et les virions sont suivis ici avec un microscope à fluorescence. La fluorescence est souvent utilisée pour localiser les micro-organismes. On l’obtient en ajoutant une molécule qui émet une lumière lorsqu’elle se lie à l’ADN ou à l’ARN. Les bactéries fluorescent ici en rouge dans l’abdomen (A). Elles se trouvent au sein des ovules dont le noyau est marqué en bleu. Les virions, quant à eux, se trouvent dans les glandes salivaires (B), où ils fluorescent aussi en rouge. On comprend par conséquent que les bactéries se retrouvent dans les œufs, tandis que les virions sont inoculés au moment du repas sanguin.

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Le succès de L. Moreira et de ses collaborateurs a fait germer l’idée suivante pour lutter contre la dengue. Libérer dans l’environnement des œufs de moustiques issus d’élevage contenant la bactérie Wolbachia pour que les adultes la transmettent à leurs congénères sauvages en se reproduisant. Un test a été réalisé à grande échelle dans plusieurs quartiers d’une ville du nord de l’Australie régulièrement touchée par des attaques de dengue depuis 2001. Le lâcher a mis à contribution la population, notamment les élèves des écoles primaires et leurs parents, auxquels des boîtes contenant les œufs de moustiques avaient été distribuées. Élèves et parents devaient ajouter un peu d’eau pour favoriser l’éclosion, puis placer les boîtes à l’extérieur, dans le jardin ou sur le balcon. Le lâcher a duré 28 mois et s’est terminé en 2015. L’opération a été couronnée de succès, puisqu’aucun nouveau cas de transmission de la dengue n’a été déclaré entre 2015 et 2018. D’autres pays ont suivi l’exemple dans le cadre d’un programme international de lutte mondiale contre les arbovirus (World Mosquito Program, ou WMP). Les arbovirus sont les virus transmis par la piqûre de moustiques ou de puces. Le WMP a organisé un lâcher à Nouméa en Nouvelle-Calédonie le 10 juillet 2019. Wolbachia agit sur les virus qui infectent les moustiques, mais également sur les moustiques eux-mêmes dont elle manipule à son profit la reproduction. Elle le fait en colonisant les femelles, ce qui avantage sa propre transmission de génération en génération. Wolbachia provoque l’incompatibilité cytoplasmique. « Incompatibilité » veut dire rejet et « cytoplasmique » signifie que le facteur qui cause ce rejet se trouve dans les cellules. Ce phénomène se produit entre les spermatozoïdes et les ovules au moment de la reproduction et conduit à la mort de l’embryon. S’il est connu depuis les années 1950, un début d’explication date seulement de 2017. Deux gènes de Wolbachia et les protéines correspondantes seraient à l’origine de cette incompatibilité. Celleci est unidirectionnelle si seul le mâle est porteur. Elle est bidirectionnelle si mâles et femelles portent deux souches de Wolbachia incompatibles entre elles. Plus il y aura de mâles porteurs de Wolbachia dans la nature, plus le nombre d’embryons non viables augmentera. C’est l’idée dont s’est inspirée une équipe chinoise pour lutter contre A. albopictus, plus connu sous le nom de « moustique tigre ». Lui aussi est un vecteur de virus. L’équipe a réalisé un test unidirectionnel concluant en relâchant 160 000 moustiques par hectare et par semaine. Les mâles étaient porteurs de Wolbachia et les femelles avaient été préalablement stérilisées par irradiation pour tuer les bactéries dans les ovules. Au bout de deux ans, le nombre de femelles attrapées dans les filets baissa de plus de 80 % et le nombre de piqûres dans la population humaine de 96 %. 29

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■ ■ Le cerveau sous contrôle Le microbiote des drosophiles peut contenir, en plus de L. plantarum, une autre espèce, L. brevis, qui n’agit pas sur l’accouplement des mouches mais sur leur locomotion. Une expérience publiée en 2018 a consisté à élever des femelles dépourvues de microbiote dans leur tube digestif et à mesurer la vitesse et la durée de leurs déplacements sur une surface solide. Résultat : les mouches sans microbiote se déplaçaient plus vite que leurs congénères dont le microbiote était intact. Après réintroduction de L. brevis, les mouches reprenaient leur locomotion initiale plus lente. Cette espèce agit donc sur la vitesse de locomotion. Quel est l’intérêt ? Sarkis Mazmanian, un coauteur de l’expérience de 2018, n’est pas entomologiste, mais microbiologiste à l’Institut de technologie de Pasadena, en Californie (Caltech). Il s’intéresse à L. brevis car elle produit une enzyme, la xylose isomérase, qui agit sur un neurotransmetteur présent chez les drosophiles, l’octopamine. Or l’octopamine a un analogue chez les mammifères et l’homme, la noradrénaline. Celle-ci est un précurseur de l’adrénaline, un autre neurotransmetteur qui, à l’inverse de l’octopamine, a un effet stimulateur sur le mouvement, le stress, l’excitation, les émotions, etc. Tout le monde a déjà eu une poussée d’adrénaline. Ainsi, S. Mazmanian essaie de décrypter l’influence du microbiote intestinal sur le cerveau des drosophiles dans l’espoir de mieux comprendre ce qu’il se passe chez l’être humain. Son objectif est de traiter non pas le cerveau, mais le microbiote pour soigner des troubles neurologiques comme la maladie de Parkinson. Une recherche d’ADN dans les selles de patients atteints de cette maladie a montré en effet que le microbiote intestinal était différent de celui de patients en bonne santé et que, lorsque le microbiote d’un malade était transplanté dans des souris axéniques, c’est-à-dire stériles (sans microbiote), celles-ci développaient les symptômes de Parkinson. Des résultats similaires avec des souris ont été obtenus en 2017 pour la sclérose en plaques, une maladie inflammatoire qui attaque le système nerveux central. Il existe en fait un axe de communication permanent entre le cerveau et le tube digestif via les neurones qui tapissent la paroi intestinale et forment le système nerveux entérique. Ne parle-t-on pas de l’intestin comme du deuxième cerveau ? C’est un axe essentiel qui fonctionne dans les deux sens, et les dysbioses peuvent contribuer à des pathologies neurologiques. On a constaté que non seulement les malades de Parkinson, de la sclérose en plaques, mais aussi d’Alzheimer ou de l’autisme ont un microbiote intestinal différent de celui de personnes en bonne santé. Chez les autistes, 30

L a fabuleuse h istoire du microbiote

la dysbiose a même été détectée dans les urines. Celles-ci contiennent des vésicules bactériennes. Ce sont des petits sacs issus du bourgeonnement de la membrane externe qui renferment de l’ADN. Les bactéries Gram négatives de l’intestin en libèrent beaucoup. En prélevant ces vésicules et en étudiant l’ADN qu’elles contiennent, on peut donc savoir ce qu’il se passe dans l’intestin. La dysbiose chez les autistes se traduit par des désordres intestinaux, c’est-à-dire une constipation et des diarrhées. On peut rétablir un microbiote sain par une transplantation fécale. C’est une technique qui consiste à introduire dans le tube digestif d’un malade un extrait de selles d’une personne en bonne santé. Si cette thérapie n’est pas nouvelle, puisque la transplantation de matières fécales, appelée « la soupe », était utilisée en Chine il y a 1 700 ans, elle se développe aujourd’hui. Elle a été utilisée récemment chez des autistes et a amélioré non seulement les désordres intestinaux, mais aussi les symptômes comportementaux sur le long terme. Les effets étaient toujours bénéfiques deux ans après la fin du traitement, avec une augmentation de l’abondance de deux genres, Bifidobacterium et Prevotella. Le transfert de microbiote fécal est aujourd’hui uniquement recommandé en soin courant pour le traitement des récidives d’infections à Clostridium difficile. Cette bactérie est un bacille qui devient pathogène après un traitement aux antibiotiques. Dans ce cas, la transplantation est considérée comme un médicament (statut réglementaire de la France), avec un taux de réussite de 90 à 95 %. Le cerveau est sous l’influence des bactéries de l’intestin, mais il a toujours été considéré comme un organe stérile. Or des résultats présentés en 2018 lors d’un colloque à San Diego, en Californie, prétendent le contraire. Des chercheurs de l’université d’Alabama, au Texas, ont annoncé avoir trouvé au microscope électronique à transmission des bactéries dans des cellules nerveuses chez des personnes décédées, ou chez des souris de laboratoire, qui ne souffraient pas d’infection et dans des régions cérébrales qui ne montraient pas de signe d’inflammation. Beaucoup de bactéries étaient segmentées donc en division. Ont-ils découvert un microbiote dans le cerveau ? On peut en douter, car les bactéries capables d’entrer dans des cellules sont des parasites, ce qui n’est pas le cas du microbiote. La question que soulèvent ces résultats, s’ils ne sont pas dus à une contamination post mortem, est en fait de savoir si des bactéries peuvent traverser la barrière réputée infranchissable entre la circulation sanguine et le système nerveux central. Des analyses supplémentaires sont nécessaires, en identifiant par séquençage la ou les espèces en question, et doivent être publiées, ce qui n’a toujours pas été fait depuis 2018. 31

L E PE U P L E M IC RO B I E N

■ ■ Des microbiotes aux vertus insoupçonnées L’association hôte-microbiote est la règle chez les animaux, notamment les ruminants. Leur panse, ou rumen, est en effet un immense fermenteur de 100 litres dominé par quelque 100 milliards de bactéries par millilitre, avec en plus des archées, des champignons, des ciliés et leurs virus. Tout en interagissant, les micro-organismes dégradent les végétaux ingérés et permettent l’assimilation des acides gras à travers l’épithélium. Ce que l’on sait moins, c’est qu’une grande partie des bactéries quittent à un moment donné le rumen et passent dans l’intestin où elles sont digérées. Elles constituent une source importante de protéines et d’acides aminés. Autrement dit, la vache se nourrit en consommant son microbiote. La présence d’un microbiote est vitale également pour la faune des écosystèmes hydrothermaux. Au fond de l’Atlantique vivent des crevettes aveugles (Rimicaris exoculata) entassées par milliers les unes sur les autres. Leur cavité branchiale contient des bactéries autotrophes, c’est-à-dire qui synthétisent leurs propres molécules organiques, à partir des sulfures (H 2S), du fer, du méthane et de l’hydrogène contenus dans les fluides qui jaillissent des « fumeurs noirs ». Des scientifiques de Sorbonne Université sur le campus de Jussieu, à Paris, ont montré qu’une partie des molécules synthétisées par les bactéries passent dans les tissus des crevettes et les nourrissent. Sans leur microbiote, les crevettes ne pourraient pas s’adapter à ce milieu. Les plantes dépendent aussi des bactéries. Elles en possèdent non seulement au niveau des racines, mais également dans la partie aérienne. Certains conifères contiennent dans les aiguilles des espèces fixatrices d’azote qui participent à la nutrition des arbres. D’autres végétaux abritent des bactéries produisant des molécules tensioactives dont le rôle est d’augmenter la répartition de l’eau sur les feuilles et son absorption. « Tensioactives » signifie que ces molécules permettent d’accroître les capacités d’étalement de l’eau en abaissant la tension superficielle. D’autres encore ont un microbiote étonnant. Une équipe espagnole a traité du sureau noir, Sambucus nigra, en vaporisant sur les feuilles et les fleurs un cocktail de trois antibiotiques à large spectre. Les scientifiques ont ensuite étudié les terpènes produits, puis comparé les résultats avec ceux obtenus avec des plantes non traitées. Les terpènes sont des molécules odorantes, comme le menthol, caractéristique des feuilles de menthe. Ce sont des métabolites secondaires qui interviennent dans la reproduction en attirant les insectes pollinisateurs. 32

L a fabuleuse h istoire du microbiote

Les résultats publiés en 2014 ont montré que le traitement aux antibiotiques avait réduit de deux tiers la quantité de terpènes produits par le sureau. Les terpènes qui manquaient provenaient en majorité non pas de la plante, mais des bactéries présentes en permanence à la surface des feuilles et des fleurs, autrement dit du microbiote. De là à supposer que la pollinisation du sureau, et peut-être d’autres plantes à fleurs, dépendrait en partie du microbiote des fleurs, il n’y a qu’un pas. Peut-être même que le microbiote des fleurs interagit avec celui des insectes pollinisateurs ? Un monde jusque-là insoupçonné s’ouvre à nous.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Des bactéries abondantes chez les bébés

Zone de division

Ramification

4 µm

Vue au microscope électronique à balayage. © T. Meylheuc/ Mima2/INRAE.

L’espèce Bifidobacterium adolescentis est composée de bacilles irréguliers, ramifiés en Y ou avec des extrémités en raquette. Cette forme n’est pas observée dans toutes les espèces du genre. Ces ramifications dépendent des stress et du milieu, de la concentration en cations et de la présence de certains acides aminés. Selon les espèces du genre et les milieux utilisés pour les cultiver, cette polymorphie est plus ou moins identifiable : certaines espèces peuvent apparaître sous forme de bacilles courts ou ronds appelés « coccobacilles ». Sur le cliché, les cellules sont en division. Ces bifidobactéries ont été isolées à partir des selles d’un nourrisson en bonne santé. Particulièrement adaptées au tube digestif, elles s’établissent en grand nombre dans le côlon dès les premiers jours de vie. Le genre a été décrit pour la première fois en 1889 par Henry Tissier, pédiatre à l’Institut Pasteur, à partir des selles d’un enfant nourri au sein.

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L a fabuleuse h istoire du microbiote

Identification

On peut reconnaître les bifidobactéries à leur forme en les observant, mais ce n’est pas toujours facile et cela n’est jamais suffisant pour les identifier de façon certaine. En effet, lorsqu’on les cultive sur un milieu solide comme de la gélose riche en sucres, les colonies sont régulières, blanches, crémeuses et lisses. Leur paroi est caractéristique des bactéries Gram positives. L’identification au niveau de l’espèce se fait par séquençage de l’ADN ou par spectrométrie de masse.

Écologie

Les bifidobactéries ne vivent que dans des milieux sans oxygène. Elles sont anaérobies. On les trouve dans la bouche, l’intestin, le vagin, et nous avons tous l’espèce B. longum dans notre tube digestif. Le genre colonise aussi l’intestin de nombreux mammifères, d’oiseaux et de certains insectes.

Relations avec l’homme

La plupart des espèces sont bénéfiques pour la santé. Elles se transmettent de la mère à l’enfant au moment de l’accouchement et pendant l’allaitement, puis colonisent le côlon du bébé en consommant les sucres du lait maternel. Leur abondance diminue avec l’âge, pour devenir minoritaire chez le sujet âgé. Certaines espèces produisent des vitamines comme l’acide folique (B9), ont un rôle de barrière contre les pathogènes et/ou stimulent le système immunitaire. Seule l’espèce B. dentium a un pouvoir pathogène : elle est associée aux carries dentaires.

p a r M u r i e l T h o m a s et A n n e - J u d i t h Wa l i g o ra - D u p r i et

Taille

La taille est comprise entre 1,8 et 2 µm de longueur pour 0,8 à 1,2 µm de largeur. Au sein du genre, la taille peut varier de 1,5 à 8,0 µm de longueur pour 0,5 à 1,3 µm de largeur.

Le bifidus actif De nombreuses espèces sont utilisées par l’industrie agroalimentaire et pharmaceutique en tant que probiotiques, soit seules, soit en présence de sucres qui favorisent leur croissance. C’est le cas dans les yaourts au bifidus actif. Ce sont des bactéries du genre Bifidobacterium actives, c’est-à-dire vivantes. Par leur capacité propre à métaboliser les sucres complexes, les bifidobactéries libèrent des composés utilisés par le microbiote intestinal. Ainsi libérées, des molécules comme l’acétate et le lactate nourrissent d’autres bactéries qui elles-mêmes fournissent du butyrate, une autre molécule indispensable à nos cellules intestinales.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Quand des bactéries s’installent dans l’estomac Helicobacter pylori est une bactérie en forme de grand bâtonnet torsadé qui donne son nom au genre. Les torsades ne sont pas visibles ici en Cellule bactérienne raison de la couleur foncée due à la technique de préparation pour la microscopie, appelée Flagelle étendu « coloration négative ». Chaque cellule est légèrement incurvée et munie de 4 à 6 flagelles longs et fins, terminés par une extrémité renflée. Seuls deux sont visibles ici et prennent naissance à un pôle de la cellule, sur le côté droit de l’image. L’un serpente le long de la Flagelle recroquevillé cellule puis s’étend au-delà, tandis que l’autre muni d’un renflement 1 µm est recroquevillé. La forme en hélice et les à son extrémité flagelles permettent à la bactérie de se mouvoir rapidement dans le mucus de l’estomac. Photo prise Le spécimen provient d’une souche de collection conservée au Centre au microscope national de référence des Campylobacters et Hélicobacters du CHU électronique de Bordeaux. Il a été photographié après avoir été cultivé dans des souris à transmission. de laboratoire pour étudier son effet sur l’estomac. © L. Bruhl/Centre national de référence des Campylobacters et des Hélicobacters, CHU de Bordeaux.

Taille

Les cellules mesurent environ 3 à 5 µm de longueur et 0,5 à 1 µm de largeur.

Identification

Pendant quelques années, l’espèce a été intégrée au genre Campylobacter, qui regroupe des bactéries incurvées et munies de flagelles. Ce n’est qu’après le séquençage de son ADN que la bactérie a été définitivement nommée. Aujourd’hui, son identification se fait généralement selon des critères classiques phénotypiques : mobilité, morphologie, coloration de Gram, activité enzymatique (oxydase, catalase et uréase). Sa présence peut être détectée à l’aide d’anticorps spécifiques.

Écologie

H. pylori est l’espèce la plus commune dans la muqueuse gastrique humaine, mais elle n’est pas la seule. D’autres comme H. heilmannii, que l’on trouve dans l’estomac des animaux domestiques, peuvent être transmises à l’homme. Toutes résistent au pH très acide de l’estomac, qui varie de 1,5 la nuit à 5 en début de digestion. Les bactéries libèrent dans le milieu une enzyme, l’uréase, qui produit du CO2 et de l’ammoniac ; ce dernier neutralise l’acidité autour de la bactérie.

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Relations avec l’homme

H. pylori infecterait près de 50 % de la population mondiale et, en France, 5 à 10 % des enfants et 10 à 50 % des adultes, dont une personne sur deux de plus de 60 ans. La contamination se produit principalement pendant l’enfance par voie orale-orale, gastro-orale ou fécale-orale, lorsque les vomissements et régurgitations sont plus fréquents et que les enfants portent la main à la bouche. La bactérie, qui persiste dans l’estomac tant qu’elle n’est pas éliminée par des antibiotiques, induit une inflammation de la muqueuse gastrique. Cette gastrite peut évoluer dans 5 % des cas en ulcère et dans moins de 1 % en cancer gastrique.

Un médecin qui avait de l’estomac ! Le nom d’espèce pylori fait référence au passage appelé « pylore », entre l’estomac et le duodénum. La bactérie fut observée une première fois au début du xxe siècle par des scientifiques allemands. Mais comme ils n’arrivaient pas à la cultiver, les recherches furent abandonnées. Jusqu’au jour où, près d’un siècle plus tard, deux médecins australiens qui travaillaient sur le contenu gastrique de patients atteints d’ulcères associèrent cette pathologie à la présence de la bactérie, alors que l’on pensait que l’ulcère de l’estomac était dû au stress et à la nourriture pimentée. Pour le prouver, l’un des deux médecins, qui n’avait pas de gastrite, avala une culture de H. pylori. Quelque temps après, lorsque les symptômes apparurent, il prit des antibiotiques et fut guéri. Leurs travaux leur valurent le prix Nobel en 2005.

par Philippe Lehours et Francis Mégraud

L a fabuleuse h istoire du microbiote

Une espèce préhistorique Ötzi est la momie d’un homme du Néolithique vieille de 5 300 ans selon la datation par le carbone 14. Elle a été découverte en 1991 congelée dans les glaces des Alpes de l’Ötztal, à la frontière entre l’Italie et l’Autriche. L’examen de son estomac, non pas par les critères classiques, mais par les nouvelles techniques d’analyse de l’ADN ancien, a révélé la présence d’une souche de H.  pylori. En la comparant à la souche européenne moderne qui est un hybride entre les souches africaine et asiatique, l’analyse a montré qu’il s’agissait de la souche asiatique, pas encore hybridée. Ainsi, non seulement cette découverte révèle que l’espèce était déjà présente chez l’homme préhistorique, mais elle interroge sur l’histoire des migrations humaines.

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Un atout pour la société

L E PE U P L E M IC RO B I E N

U n at o u t p o u r la société

La découverte du microbiote humain a bouleversé notre vision du monde microbien et revient à regarder les micro-organismes sous un nouveau jour, souvent positif. Cependant, le ressenti reste toujours le même. Pas besoin de sondage pour s’en convaincre. C’est la peur des pathogènes, et la pandémie actuelle de Coronavirus ne va rien arranger. Pourtant, les espèces ou les souches dangereuses pour l’homme ne sont pas les plus nombreuses. C’est frappant chez les archées, puisqu’aucun pathogène n’est connu à ce jour. Les pathogènes sont une minorité, mais contre laquelle il faut bien évidemment lutter. Cette lutte commence au sein même des bactéries, dont beaucoup ont la capacité de se combattre mutuellement. Ce phénomène naturel s’appelle un antagonisme microbien. Nous avons vu que Leptotrichia buccalis empêche les bactéries extérieures de s’installer dans la bouche en acidifiant la salive. Un autre exemple est celui de Bdellovibrio, un genre très courant dans les sols, les océans ou l’intestin des oiseaux et des mammifères, qui parasite d’autres bactéries. Il pénètre dans les cellules et s’y multiplie, ce qui conduit à leur lyse, c’est-à-dire leur destruction. D’autres bactéries libèrent dans le milieu des molécules à effet antiseptique. Par exemple, Lactococcus lactis synthétise la nisine, une molécule à large spectre bactéricide utilisée dans l’industrie agroalimentaire comme conservateur naturel. Par ailleurs, des molécules produites naturellement par des bactéries ou des champignons ont un effet antibiotique.

■■ Page précédente Partout dans les villes denses, surtout aux heures de pointe, les rames du métro se remplissent d’une multitude d’êtres humains entassés, accompagnés de leur microbiote, comme sans doute ici à São Paulo au Brésil.

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U n atout pour la société

■ ■ Les antibiotiques en question « Anti » veut dire « contre », mais contre quoi ? Est-ce que le suffixe concerne tous les organismes vivants ? Non, ces molécules tuent ou inhibent uniquement les bactéries, pas les eucaryotes ou les virus. Elles agissent en rendant les membranes perméables, en empêchant la division ou en bloquant la synthèse des protéines et le métabolisme. René Dubos, agronome français qui pris la nationalité américaine, isola l’une des premières, la gramicidine, à partir de Bacillus brevis, une espèce bactérienne présente dans les sols. Cette molécule fut utilisée pour guérir les blessures pendant la Seconde Guerre mondiale, ce qui montra l’intérêt thérapeutique des antibiotiques en général et stimula les recherches sur la pénicilline. Pour la petite histoire, la gramicidine fut étudiée en 1946-1947 par une étudiante en chimie de l’université d’Oxford, en Angleterre, qui deviendra célèbre dans un autre domaine… Margaret Thatcher, qui exerça les fonctions de Premier ministre du Royaume-Uni. Les antibiotiques ont permis à la médecine de faire reculer la mortalité et ont été un immense progrès pour l’humanité. C’est une évidence. Ce qui pose problème cependant, c’est leur utilisation. Plus le spectre d’action est large, moins l’effet est ciblé, et plus les bactéries bénéfiques sont décimées. Dans ce cas, il peut se produire une dysbiose laissant la place à certains pathogènes résistants. C’est ce qui se passe lorsque Clostridium difficile se développe dans les intestins après un traitement aux antibiotiques, entraînant des diarrhées sévères. Or ces désordres digestifs doivent être évités à tout prix. Pour compenser la perte du microbiote intestinal, le médecin peut prescrire des gélules contenant des bactéries bénéfiques, en tant que probiotiques. Lactobacillus helveticus

9,00 × 10 8

Lactococcus lactis

9,00 × 10 8

Bifidobacterium longum

6,75 × 10 8

Bifidobacterium breve

4,50 × 10 8

Lactobacillus rhamnosus

4,50 × 10 8

Streptococcus thermophilus

4,50 × 10 8

Bifidobacterium bifidum

2,25 × 10 8

Lactobacillus casei

2,25 × 10 8

Lactobacillus plantarum

2,25 × 10 8

Contenu d’une gélule vendue en pharmacie et destinée à rééquilibrer le microbiote intestinal en cas de traitement aux antibiotiques. Une gélule contient neuf espèces de bactéries. Le mélange est administré avec deux sucres, le glucose et le fructose, pour stimuler la croissance lorsque la gélule s’ouvre dans l’intestin.

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Chaque gélule libère 4,5 milliards de bactéries. On sait qu’elles sont vivantes, car elles sont dénombrées sous forme d’unité formant colonie, ou UFC. Lorsque les bactéries sont étalées sur un milieu nutritif solide, comme de la gélose, chaque cellule se multiplie des centaines de fois, ce qui crée à la surface une colonie qui ressemble à une tache blanchâtre ou colorée visible à l’œil nu. Compter le nombre de taches revient donc à compter le nombre de colonies et donc de cellules ayant formé une colonie. En fait, c’est une chance que les antibiotiques nous soignent, parce qu’en théorie ils devraient nous… tuer. N’oublions pas que ce sont les produits d’un antagonisme microbien. Pour le comprendre, il faut s’intéresser à des organites que nous possédons tous dans chacune de nos cellules, les mitochondries, dont la fonction spécifique est la respiration. Or ces organites sont d’anciennes… bactéries. Oui, comme tous les eucaryotes, nous avons quelque chose de bactérien en nous, et pas seulement le microbiote. On le sait, car les mitochondries sont entourées d’une double membrane et possèdent leur propre génome. Comment est-ce possible ? Une théorie permet de comprendre ce qui a dû se passer. Il y a près de deux milliards d’années, une cellule ancestrale vivant dans un milieu anaérobie aurait piégé une bactérie capable d’utiliser l’oxygène. Une fois internalisée, la bactérie se serait installée dans le cytoplasme, serait devenue un endosymbionte et aurait continué à se multiplier en même temps que la cellule hôte. Au fil des générations, elle se serait métamorphosée, passant de l’état de cellule vivante à celui d’organite cellulaire. C’est la théorie endosymbiotique. On sait que les mitochondries de tous les eucaryotes actuels dérivent d’une seule et même espèce au sein de la classe des alphaprotéobactéries. En taxonomie, une classe rassemble tous les « ordres » qui comportent le plus de similitudes entre eux, tandis qu’un ordre se situe un rang juste au-dessus de la famille. Il s’agirait d’une rickettsie ressemblant à Rickettsia prowazekii, qui est aujourd’hui un parasite intracellulaire, l’agent du typhus. Son génome comporte tous les gènes mitochondriaux de tous les eucaryotes, même les nôtres. La théorie endosymbiotique, que l’on doit à la scientifique américaine Lynn Margulis en 1967, est largement admise aujourd’hui. Ce qui est contesté en revanche, c’est la nature de la cellule ancestrale. Comme pour l’arbre du vivant, deux scénarios s’opposent. Le premier suppose qu’il s’agirait d’une archée d’Asgard qui aurait internalisé une bactérie en syntrophie, peut-être en la capturant grâce à des filaments comme ceux de Candidatus Prometheoarchaeum syntrophicum. Le deuxième scénario propose que la cellule ancestrale possédait déjà un noyau. 42

U n atout pour la société

On sait que le génome mitochondrial de tous les eucaryotes contient des gènes viraux. Selon Jonathan Filée et Patrick Forterre, qui ont annoncé cette découverte en 2005, cela voudrait dire que la rickettsie était elle-même parasitée par un virus il y a deux milliards d’années. Comment peut-on le dater ? En fait, c’est une estimation faite grâce à l’horloge moléculaire, théorie qui prétend que l’accumulation des mutations est constante. Par conséquent, en connaissant le nombre de mutations d’un groupe de gènes et le pas de temps de leur apparition, on peut estimer le temps qui s’est écoulé. Si les mitochondries ont une origine bactérienne, alors pourquoi les antibiotiques n’ont-ils pas d’effet sur elles ? On ne peut pas vivre avec des mitochondries qui ne fonctionnent pas. Pour répondre à cette question, il faut s’intéresser maintenant à la membrane. La plupart des antibiotiques sont des inhibiteurs de la synthèse de peptidoglycane. Or les mitochondries n’en possèdent pas. Elles ont perdu la capacité de le synthétiser. Peut-être parce que beaucoup de gènes mitochondriaux ont migré dans le noyau. Les mitochondries ne sont plus des bactéries. C’est pourquoi la plupart des antibiotiques ne peuvent pas inhiber les mitochondries, ouf ! Un autre point problématique concernant l’utilisation des antibiotiques fait régulièrement les titres des journaux. De plus en plus d’espèces et de souches de bactéries deviennent résistantes. L’antibiorésistance ne cesse de se propager dans le monde et devient une menace planétaire. Que fera-t-on si les antibiotiques n’ont plus d’effet ? En France, les autorités sanitaires en parlent constamment et à juste titre. La résistance survient lorsque, dans une population de bactéries, certaines cellules ne sont plus sensibles à une molécule antibiotique, ou à plusieurs à la fois, suite à une mutation dans le génome. Comment y faire face ? Pour le moment, la question n’a pas de réponse, hormis l’utilisation raisonnée des antibiotiques. Cependant, une méthode a refait surface ces dernières années. Elle consiste à administrer à un patient des phages, c’està-dire des virus spécifiques des bactéries et qui n’ont aucun effet sur nos cellules puisque nous sommes des eucaryotes. Félix Hérelle, de l’Institut Pasteur à Paris, l’avait déjà compris en 1917 en développant la phagothérapie avec un Géorgien, George Eliava. Le phage reconnaît la bactérie et s’accroche à sa surface par la queue. Puis il injecte son ADN. Une fois à l’intérieur, les gènes viraux détournent le fonctionnement du génome de la bactérie pour se répliquer des centaines de fois et exprimer les protéines nécessaires à la construction de la tête et de la queue des nouveaux virions. Une fois synthétisés, ces derniers lysent la bactérie parasitée puis se répandent dans le milieu. De cette façon, les phages peuvent détruire des bactéries 43

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antibiorésistantes. De fait, ils régulent naturellement les populations bactériennes, notamment dans le microbiote intestinal et dans les océans. Certains sont spécifiques d’une espèce, voire d’une souche, ce qui leur donne une valeur thérapeutique.

0,2 µm

Vue de deux phages de la famille des Myoviridae isolés d’une culture de Pseudomonas aeruginosa, une espèce de bactéries pathogènes. Les phages sont composés de deux parties, une tête appelée « capside » en forme d’hexagone contenant de l’ADN, et une queue terminée par des crochets et des fibres caudales. La photo a été prise en microscopie électronique à transmission en coloration négative.

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Le revers de la médaille est qu’il faut connaître l’espèce ou la souche de bactéries à l’origine de l’infection avant d’administrer le phage, ce qui retarde le traitement et constitue un handicap. C’est pourquoi la phagothérapie a toujours cédé le pas aux antibiotiques. Mais aujourd’hui, celle-ci pourrait être une solution pour lutter contre les bactéries multirésistantes chez les patients en situation d’impasse thérapeutique, c’est-à-dire chez lesquels tous les remèdes se sont révélés inefficaces. Quelques patients ont pu recevoir un traitement compassionnel en France. C’est une démarche qui permet de traiter des malades qui n’ont aucun autre recours et plus le temps d’attendre la fin des essais cliniques et du processus d’autorisation. Ce type de traitement n’est effectué qu’après une recommandation de l’Agence nationale de sécurité du médicament.

■ ■ Des pathogènes et le monde Même si les micro-organismes et les virus sont souvent non mobiles, ils peuvent se transmettre d’individu à individu, par l’intermédiaire de vecteurs comme les moustiques ou par les courants d’air ou d’eau. Ils se répandent ainsi

U n atout pour la société

dans une population et la déciment. On le verra dans le chapitre suivant chez les microalgues, mais ils peuvent faire de même chez les animaux, les plantes et bien sûr l’homme. On parle alors d’épidémie, c’est-à-dire la propagation, généralement rapide, d’une maladie infectieuse par contagion. Lorsque l’épidémie s’étend à différents continents, il s’agit de pandémie, comme celle actuelle du Coronavirus (SARS-CoV-2), qui se transmet principalement par les aérosols au cours de la respiration. Son génome est composé d’ARN, et la capside sphérique hérissée de protéines est recouverte d’une membrane lipidique qui provient de sa sortie par bourgeonnement de la cellule infectée. Partis de la ville de Wuhan en Chine en décembre 2019, les virions, qui mesurent moins de 0,1 µm, se sont répandus en Europe et dans le monde à une vitesse supersonique. À la mi-mars 2020, 137 pays étaient atteints, contaminant 150 000 personnes et faisant des milliers de victimes. On connaît la suite. Parmi les pandémies les plus graves qu’ait connues l’humanité, on peut citer la grippe espagnole un siècle plus tôt, avec quelque 50 millions de morts à travers le monde, et celle plus ancienne de la variole. Dans sa thèse soutenue en 2006, Nathalie Pinjon-Brown explique que la colonisation du Mexique au xvi e siècle ne fut pas uniquement humaine, mais aussi virale. Christophe Colomb et les conquistadores comme Hernan Cortés introduisirent involontairement le virus de la variole qui décima les Mexicas (Aztèques). D’autres Amérindiens sédentaires (Mayas, Incas) furent également touchés, tout comme les Indiens Hurons du Canada. La variole fera des millions de morts de par le monde, jusqu’à la campagne de vaccination organisée par l’Organisation mondiale de la santé en 1950, et sera déclarée éradiquée en 1980. Le virus de la variole est conservé dans deux laboratoires, en Russie et aux États-Unis. Mais certaines voix s’élèvent pour demander qu’il soit détruit définitivement par peur d’une dissémination accidentelle. Ce qui aurait pu se produire au cours de l’incendie survenu le 16 septembre 2019 dans le laboratoire russe.

0,1 µm

Des virions de la variole ont été photographiés au microscope électronique à transmission en 1975. La forme en ruban visible à l’intérieur du virion de gauche contient l’ADN.

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À ce risque s’ajoute le terrorisme, d’autant plus inquiétant que des chercheurs canadiens ont montré, en 2018, qu’il est possible de fabriquer le virus de la variole. Ils ont synthétisé celui de la variole du cheval, qui provoque la maladie de la vaccine, une forme proche de la variole humaine, mais bégnine. On connaît la vaccine depuis longtemps, car elle fut utilisée au xixe siècle comme vaccin chez l’homme.

■ ■ La peur des microbes La pandémie actuelle du Coronavirus nous marquera psychologiquement et pour longtemps, au risque d’amplifier une peur collective, surtout dans les grandes métropoles, qui existe déjà et porte un nom. C’est la mysophobie, ou germophobie, c’est-à-dire la phobie des microbes. Qui n’a pas pensé à la suite de douleurs à l’estomac à la bactérie Helicobacter pylori ? Qui ne s’est jamais inquiété devant les moisissures des maisons comme Aspergillus ? Qui n’a pas fantasmé en pensant au virus Ebola, pourtant cantonné à l’Afrique équatoriale ? La mysophobie naît de l’invisible, et du fait que cet invisible peut se trouver partout. C’est le cas notamment dans les transports en commun. Un projet primé au concours Lépine 2019 est emblématique à cet égard. Quatre étudiants de l’université Paris-Sorbonne ont mis au point un protège-main portatif qui se place sur la paume pour s’agripper aux barres de maintien du métro sans les toucher. Ce dispositif aura probablement du succès dans les années à venir. Mais il faut aussi voir les choses positivement. Pour contrebalancer la mysophobie ambiante, l’artiste britannique Craig Ward a transformé le monde microbien du métro de New York en œuvre d’art. Il a parcouru les 22 lignes avec des éponges stériles qu’il a appliquées sur diverses surfaces, barres, sièges, etc. Il a ensuite déposé chaque éponge sur un milieu nutritif gélosé qu’il a laissé incuber dans son atelier pendant une semaine. Il en résulte une série d’images intitulée Subvisual Subway, qui révèle un portrait invisible de la ville. Outre cette œuvre artistique, des projets de recherche ont également vu le jour ces dernières années pour révéler au grand jour les micro-organismes du métro. En 2015, une équipe a publié les résultats d’une campagne de séquençage massif de l’ADN prélevé dans les 468 stations de New York et dans les rames. Le projet a identifié 637 espèces de bactéries dont une plus abondante que les autres, Pseudomonas stutzeri, qui se trouve sur la peau mais aussi dans le sol. Si elle peut être pathogène pour l’homme, elle provoque rarement des maladies. D’autres espèces provenaient du tube digestif et des organes génitaux. 46

U n atout pour la société

Les chercheurs ont même mis au jour des bactéries… marines. Celles-ci se trouvaient dans une station qui avait été inondée par l’océan lors de l’ouragan Sandy en 2012. S’il n’y a pas de quoi alimenter les peurs, d’autres résultats de cette étude font quand même réfléchir. Parmi les séquences génétiques identifiées dans plusieurs stations se trouvaient celles de Bacillus anthracis, à l’origine de la maladie du charbon, ou anthrax, et de Yersinia pestis, le bacille de la peste bubonique ! Mais, comme pour les cyanobactéries du cuir chevelu ou le microbiote du placenta, des séquences génétiques ne signifient pas que les micro-organismes correspondants soient vivants ou même intacts. Ce qui est également rassurant, c’est qu’aucun cas de maladie du charbon ou de peste n’a été relevé depuis des décennies à New York ou aux alentours.

Œuvre artistique intitulée Subvisual Subway, ou la face cachée du métro, réalisée à partir des micro-organismes prélevés dans le métro de New York en 2015 et cultivés dans des boîtes de Petri remplies avec un milieu de culture gélosé. Chaque point correspond à une colonie. Une boîte mesure 9 cm de diamètre.

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Un autre séquençage massif d’ADN, publié en 2018, a été réalisé cette fois dans les stations et les rames du métro de Hong Kong. Les chercheurs n’ont pas prélevé les échantillons sur les surfaces comme précédemment, mais sur les paumes des voyageurs. Des volontaires s’étaient lavé les mains selon une procédure standard, puis avaient pris le métro en tenant les rampes, les barres de maintien et d’autres surfaces pendant 30 minutes. Ils devaient voyager aux heures de pointe, soit le matin entre 9 h et 11 h 30, soit l’après-midi entre 19 h et 21 h 30. Résultat : 140 espèces de bactéries furent identifiées sur les paumes dont Propionibacterium acnes, qui fait partie du microbiote cutané de la plupart des jeunes et des adultes en bonne santé. Cette bactérie est à l’origine des boutons de la puberté. Les résultats ont également montré que les phages spécifiques à cette espèce étaient aussi abondants. Si l’on compare les résultats, on s’aperçoit que le nombre d’espèces de bactéries est très différent, 637 dans les stations et les rames du métro de New York et 140 sur les mains des usagers de celui de Hong Kong, ce qui amène deux hypothèses. Les communautés bactériennes du métro ne seraient pas les mêmes selon la ville ou même le pays. Ou alors, les bactéries qui se trouvent dans les stations et les rames ne se retrouveraient pas automatiquement sur les mains. La deuxième hypothèse est plutôt rassurante.

■ ■ Une source d’innovations Si l’on dépasse sa peur, on s’aperçoit vite que les micro-organismes sont un atout pour la société et une source inépuisable d’innovations. Le fameux ciseau moléculaire CRISPR-Cas9 qui révolutionne la génétique aujourd’hui en est un exemple frappant. Emmanuelle Charpentier et Jennifer Doudna se sont inspirées des bactéries pour le concevoir. Ce système de défense immunitaire a été trouvé dans 48 % des génomes séquencés de bactéries et dans 90 % des génomes séquencés d’archées. Même s’il est extrêmement complexe, il est utile de le schématiser pour comprendre d’où vient le nouvel outil du génie génétique dont on parle tant. Imaginez une bactérie confrontée pour la première fois à un virion qui a pénétré dans la cellule. Si la bactérie survit et se multiplie et que les gènes viraux s’intègrent dans son génome, il va se passer quelque chose de tout à fait étonnant. L’ADN viral intégré sera entouré par des séquences génétiques particulières. Des séquences palindromiques, c’est-à-dire qui se lisent de la même façon dans les deux sens, comme les mots « mon » et « nom ». L’ensemble, composé des fragments d’ADN viral entourés des séquences palindromiques, 48

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constitue des régions du génome bactérien appelées CRISPR (Clustered Regularly Interspaced Short Palindromic Repeats), ou « répétitions palindromiques courtes régulièrement espacées en grappes ». Ces régions, au nom plus que barbare, sont associées à certains gènes, appelés « Cas », qui codent pour des enzymes coupeuses d’ADN, appelées « endonucléases ». Lorsque l’ADN bactérien est transcrit en ARN, les régions CRISPR le sont aussi. L’ARN correspondant se lie aux endonucléases issues des gènes Cas. Dès lors, le système immunitaire est en place. Si de l’ADN viral pénètre dans la bactérie et s’il est complémentaire avec cet ARN, c’est-à-dire s’il provient du même virus, le système CRISPR-Cas9 viendra alors s’hybrider, entraînant l’endonucléase qui coupera l’ADN viral. C’est ce mécanisme de défense qui a inspiré les deux chercheuses. Plus simplement, l’homme a longtemps utilisé les bactéries et les levures de manière intuitive pour conserver et transformer les aliments, depuis la Haute Antiquité. L’exemple le plus évident est sans doute la fabrication du vin et du fromage. Le processus de vinification est dû aux levures (champignons unicellulaires) du genre Saccharomyces, qui produisent du CO2 et de l’alcool à partir de la transformation des sucres. Si la fermentation alcoolique a été

1 µm

Le ciseau moléculaire CRISPR-Cas9 a été très étudié chez la bactérie Streptococcus pyogenes, que l’on voit ici en microscopie électronique à balayage. Les cellules forment des chaînes de coccus. Elles sont en train de se diviser, ce qui les fait ressembler à des macarons.

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pratiquée durant des siècles, elle n’a été comprise sur le plan biologique et biochimique que dans la seconde moitié du xixe siècle par Louis Pasteur et Eduard Buchner. Ce sont les levures qui orientent le goût, les arômes et le degré d’alcool. La vinification conventionnelle consiste à choisir la ou les souches du commerce en fonction du vin souhaité et à les ajouter une fois réhydratées dans la cuve contenant le jus de raisin. En un mot, c’est ce qu’on appelle le levurage pour amorcer la fermentation alcoolique. Dans le cas des vins bio, cet ajout est réduit au profit des levures sauvages dites « indigènes ». Il l’est encore plus en biodynamie et proscrit pour les vins naturels, qui se basent uniquement sur les levures se trouvant sur le raisin. Le degré d’alcool ne peut pas augmenter indéfiniment, car il devient toxique pour les levures qui meurent généralement au-delà de 15 %. La fermentation alcoolique est également à la base de la fabrication du pain, mais dans ce cas l’alcool et les levures sont éliminés par la chaleur au moment de la cuisson. L’autre exemple est la préparation du fromage. Tout commence avec la coagulation du lait, par l’action de levains (bactéries lactiques) et d’un coagulant enzymatique (la présure) ajouté à une dose plus ou moins forte. L’ajout de levains lactiques permet de transformer le lactose en acide lactique, ce qui acidifie le milieu et contribue à sa conservation. Dans le cas des pâtes pressées cuites, l’acidification est surtout due à l’action de bactéries thermophiles comme Streptococcus thermophilus ou le genre Lactobacillus. L’acidification précipite certaines protéines, les caséines, aboutissant à un produit solide, le caillé. Ce caillé sera consommé tel quel dans le cas du fromage blanc, ou affiné pendant des semaines ou des mois pour donner la multitude de variétés de fromages à pâte molle ou dure que l’on connaît. L’affinage est réalisé par des communautés de bactéries, de levures et de moisissures qui se succèdent et libèrent des arômes. Cette microbiodiversité diffère selon le type d’élevage, la saison, et varie d’un lait à l’autre. Le livre Microflore du lait cru, publié en 2011 et dirigé par Cécile Laithier, nous apprend que le lait de vache, de chèvre et de brebis contient une grande diversité de bactéries, des levures et des moisissures. On trouve par exemple dans le lait de vache et par millilitre 100 à 1 000 staphylocoques, autant de bactéries corynéformes et de Pseudomonas. Les lactocoques, lactobacilles, leuconostoques, entérocoques et les levures sont en moins grand nombre, entre 10 et 100 cellules par millilitre. Enfin les moisissures, les bactéries coliformes et propioniques sont encore moins abondantes et ne dépassent pas 10 cellules par millilitre. Certaines bactéries dangereuses pour le consommateur, comme Escherichia coli, Listeria monocytogenes, Staphylococcus aureus ou Salmonella, peuvent être présentes, mais d’une manière accidentelle, et la toxicité dépend avant tout de la souche. 50

U n atout pour la société

Des fromages tout à fait particuliers ont été confectionnés pour une exposition tenue au Victoria and Albert Museum de Londres en octobre 2019. Ils ont été fabriqués à partir de bactéries non pas du lait, mais prélevées… sur le corps de personnalités britanniques. Ainsi, du fromage appelé abusivement « comté » a été élaboré avec le microbiote du nez d’un chef cuisinier, de la mozzarella avec celui du nombril d’un rappeur ou du cheddar avec celui des oreilles d’un chanteur. L’exposition, au goût douteux, sans parler du plan gustatif, ne précisait pas si les fromages étaient comestibles ! En 2004, l’Inra, désormais INRAE, a mis en place le Centre international de ressources microbiennes (CIRM) pour conserver et valoriser auprès du monde académique et industriel cinq collections de micro-organismes réparties sur différents sites géographiques : les champignons filamenteux à Marseille, les levures à Jouy-en-Josas, les bactéries associées aux plantes à Angers, les bactéries de l’alimentation à Rennes et les bactéries pathogènes à Tours. Le CIRM conserve plus de 15 000 souches de bactéries.

■ ■ Un potentiel à exploiter Le microbiote du corps humain ouvre des perspectives d’applications extrêmement intéressantes. Par exemple, on peut compléter les communautés de l’intestin avec des probiotiques. Ce sont des bactéries vivantes, incorporées dans les aliments ou prises sous forme de poudre ou de cachets, comme Bifidobacterium, qui améliorent la santé quand elles sont ingérées en quantité suffisante. Elles apportent un bienfait au niveau de l’épithélium intestinal en consommant les éléments nutritifs à la place des pathogènes, en bloquant les sites de fixation de ces derniers et en stimulant les défenses immunitaires. Elles libèrent également des molécules utiles qui seront métabolisées par le microbiote intestinal. Les bactéries administrées sous forme probiotique s’installent-elles au sein du microbiote ? On pense qu’elles ne sont que de passage, mais on n’en a pas (encore) la preuve, contrairement au microbiote administré par transplantation fécale, qui s’installe à long terme. Comme on l’a vu dans le chapitre précédent, on peut soigner une dysbiose en apportant au malade le microbiote intestinal d’une personne en bonne santé. Cette méthode de transplantation est un autre champ d’application sur lequel beaucoup d’espoirs sont fondés pour prévenir et traiter les désordres et les pathologies chroniques. Un autre exemple d’application concerne le microbiote du vagin. Un groupe d’étudiants de l’université de Montpellier propose un nouveau type de contraception féminine en modifiant génétiquement une des 51

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espèces les plus abondantes, Lactobacillus jensenii. L’idée est d’introduire dans son génome un gène codant pour une molécule qui inhibe le déplacement des spermatozoïdes. Les étudiants assurent que cette modification génétique est réversible et qu’il est possible de stopper l’activité spermicide de ces bactéries. On ne demande qu’à les croire ! Les bactéries offrent beaucoup d’autres possibilités en dehors du microbiote humain, notamment dans le domaine de la bio-inspiration. C’est une démarche qui consiste à s’inspirer du vivant pour innover, comme l’ont fait Emmanuelle Charpentier et Jennifer Doudna en mettant au point l’outil d’édition génétique CRISPR-Cas9. Dans une publication de 2016, une équipe de l’université de Californie, à Berkeley, a montré qu’il est possible de provoquer la photosynthèse chez des bactéries qui ne contiennent pas de thylakoïdes ni de pigments. Les chercheurs ont fait précipiter des nanocristaux de cadmium en présence de soufre par l’espèce Moorella thermoacetica à la surface de ses cellules. Ils ont alors obtenu des bactéries recouvertes de sulfure de cadmium. Or ce composé fonctionne à la manière d’un panneau solaire. Il capte les photons. L’énergie lumineuse ainsi retenue est ensuite transformée en énergie chimique. Grâce à cet apport, les bactéries sont capables de synthétiser de l’acide acétique à partir de CO 2 et d’eau avec une productivité élevée (80 %), capacité qui trouve beaucoup d’applications dans l’industrie agroalimentaire ou pharmaceutique. Les bactéries peuvent également être utilisées pour provoquer un autre phénomène présentant un intérêt, la production de lumière. L’idée, qui ne fait pas l’unanimité parmi les scientifiques, est d’éclairer les vitrines et les panneaux de signalisation des villes avec la bioluminescence. Elle ne fait pas l’unanimité, car certains pensent que cette illumination coûtera très cher et n’est pas une solution économiquement viable. Ce phénomène naturel est cependant très intéressant et mérite d’être approfondi. Il a été très bien étudié chez Allivibrio fisheri. Cette bactérie marine émet plus de lumière lorsqu’elle vit en symbiose dans une poche à l’intérieur des tissus de céphalopodes ou de poissons. Dans ce milieu fermé, l’émission de lumière survient quand les cellules sont suffisamment nombreuses et proches les unes des autres. À ce moment-là, chaque bactérie se met à échanger des signaux moléculaires, phénomène appelé « quorum sensing ». Ces signaux activent alors certains gènes codant pour une enzyme, la luciférase, qui transforme une autre molécule, la luciférine, en lumière de couleur bleu-vert. Cette bioluminescence ne peut se produire qu’en présence d’oxygène, qui est apporté par la circulation sanguine au niveau de la poche contenant les bactéries. Lorsque le flux sanguin est fort, la lumière émise est intense, lorsqu’il est réduit, la lumière s’éteint. Un autre facteur intervient, 52

U n atout pour la société

la température. Chez certaines souches de A. fisheri, la bioluminescence ne survient que si la température de la poche reste inférieure à une vingtaine de degrés. D’autres bactéries continuent à émettre de la lumière jusqu’à 30 °C. En 2019, un spectacle du festival d’Avignon a utilisé pour la première fois des panneaux de plexiglas contenant une espèce proche, Photobacterium phosphoreum, pour éclairer la scène d’un théâtre en pleine canicule. Comme chacun sait, l’heure n’est plus aux ressources fossiles, mais renouvelables. Le monde de l’industrie en a pris conscience et se tourne de plus en plus vers les microalgues dans les secteurs de l’agroalimentaire, de la santé, de la cosmétique, de l’énergie, des matériaux et de l’environnement. Ainsi, les cyanobactéries du genre Arthrospira, commercialisées sous le nom de « spiruline », ou Aphanizomenon flos-aquae, sous celui de « klamath », sont vendues comme compléments alimentaires. Autre exemple, une startup suisse créée en 2016 propose de fabriquer des steaks à base de chlorelles. Les cultures de chlorelles sont également pressenties pour réduire l’utilisation d’huile de palme, notamment dans les cosmétiques. C’est dans cet objectif que le projet d’une gigantesque ferme sur 32 hectares est en cours dans les Côtes-d’Armor, en Bretagne. Cette ferme est cependant contestée en justice par une association locale qui lui reproche d’avoir été construite aux dépens des zones humides.

Les chlorelles (chlorophytes) sont des microalgues rondes possédant un ou plusieurs plastes où se déroule la photosynthèse et qui leur donnent une couleur verte. Les spécimens observés ici au microscope photonique sont issus d’une culture en laboratoire.

5 µm

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Les microalgues ont donné beaucoup d’espoir ces dernières années dans le domaine des biocarburants. On peut en effet fabriquer du gazole, du kérosène ou de l’éthanol à partir de molécules produites au cours de la photosynthèse, les glycérolipides. À la condition cependant de carencer le milieu. Les microalgues produisent ces lipides seulement si elles manquent d’azote. Piéger du CO2 atmosphérique par des microalgues comme Dunaliella, Haematococcus ou Nannochloropsis dans d’immenses photobioréacteurs ou dans des bacs à l’air libre est donc très séduisant, et le potentiel est là. Le problème est la rentabilité à l’échelle industrielle. Le coût de fabrication est encore trop élevé. Cette source d’énergie coûte plus cher à produire qu’elle ne rapporte. Un inconvénient qui ne permet pas à cette filière de concurrencer le moteur électrique. Malgré tout, la recherche se poursuit. La plateforme HélioBiotec du Commissariat à l’énergie atomique et aux énergies alternatives, à Cadarache, cherche à développer les potentialités des microalgues dans le domaine des bioénergies. La capacité des microalgues à piéger le CO2 est de plus en plus mise à contribution pour « filtrer » l’air des villes. L’idée, présentée pour la première fois à la COP 21 en 2015, est de placer des cultures dans des endroits où l’air est très pollué. La COP est la Conférence des Parties, organe de négociations internationales sur l’environnement. Le projet, présenté en 2015, a été expérimenté entre 2017 et 2018 place d’Alésia, à Paris, dans le XIVe arrondissement, sous la forme d’une colonne contenant des microalgues qui rappelle une colonne Morris. D’autres ont été testées pour capter les fumées d’un incinérateur à Colombes et à Créteil. Une colonne a été installée à la gare de Poissy, une autre est prévue à Toulouse et dans la région de Chamonix. L’idée est non seulement de servir de piège à polluants, mais aussi de générer de l’énergie verte en injectant une partie de la biomasse des microalgues produite dans le réseau d’assainissement jusqu’à la station d’épuration pour être transformée en méthane, puis en électricité et en chaleur. Dans le même esprit, le projet WaterLilly 2.0 de l’architecte italien Cesare Griffa propose de recouvrir les façades des immeubles avec des sacs contenant des cultures de microalgues. Une fois ces photobioréacteurs saturés, il projette de les remplacer et de collecter la biomasse pour en extraire les molécules d’intérêt (protéines, glycérolipides, acides aminés, etc.). Certaines microalgues présentent également l’avantage de réaliser des synthèses à pression et à température ambiantes. C’est ce qu’on appelle la « chimie douce », initiée par Jacques Livage du Collège de France, de l’Académie des sciences et membre du conseil scientifique du CEEBIOS, centre européen d’excellence en biomimétisme qui a ouvert ses portes en 2015. La chimie douce 54

U n atout pour la société

permet de s’inspirer, entre autres, des diatomées. En effet, l’homme fabrique du verre avec du sable depuis des siècles par fusion, en le chauffant jusqu’à 1 500 °C. Les diatomées le font à température ambiante à partir de la silice dissoute pour construire leur frustule. De même, il existe un procédé industriel mis au point au début du xxe siècle permettant de synthétiser de l’ammoniac pour fabriquer des engrais azotés à partir d’azote atmosphérique. Mais il nécessite 300 bars de pression et une température de 450 °C, alors que les bactéries et les cyanobactéries fixatrices , appelées « diazotrophes », le font là encore à pression et à température ambiantes.

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Des bactéries du lait dans le fromage

1 µm

Photo prise au microscope électronique à balayage. © A. Bonnotte/ DImaCell (Dispositif d’imagerie cellulaire Bourgogne-FrancheComté).

Les bactéries présentées ici appartiennent à l’espèce Lactobacillus paracasei et ont été cultivées dans un milieu nutritif. Lact vient du latin lactis, ou « lait », et bacillus signifie « bacille ». Ce sont donc des bactéries du lait. Elles se présentent sous la forme de bacilles souvent groupés en chaînettes. Lorsque la culture dure plusieurs jours, les bacilles peuvent prendre une forme plus allongée. Ils sont immobiles, car ne possèdent pas de flagelle pour se déplacer. L’espèce a été extraite, avec d’autres micro-organismes, de la pâte d’un fromage à pâte pressée cuite, plus précisément un Comté, affiné en cave pendant neuf mois. Une fois mises en culture, les bactéries ont été congelées à − 80 °C, additionnées de glycérol, un composé chimique visqueux qui permet de conserver les cellules vivantes en empêchant les cristaux de glace de les détruire. C’est à partir de cet échantillon congelé que les bactéries photographiées ici ont été cultivées.

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Taille

Les cellules ont une taille variant entre 1,5 et 6 µm de longueur.

Identification

Les bactéries prennent la couleur mauve après la coloration de Gram, ce qui signifie qu’elles possèdent une paroi épaisse caractéristique des bactéries Gram positives. Elles se développent en anaérobiose, c’est-àdire dans des milieux sans oxygène, même si elles tolèrent sa présence et produisent de l’acide lactique en fermentant les sucres.

pa r Yvet te B o u t o n

U n atout pour la société

Écologie

Naturellement présente dans le lait de ferme, l’espèce L. paracasei participe, aux côtés d’autres micro-organismes, à l’affinage et au développement des arômes de différentes sortes de fromages, en mettant en œuvre de nombreuses enzymes. Le genre Lactobacillus comprend plus de 200 espèces que l’on trouve dans de nombreux milieux naturels, sols, plantes, muqueuses humaines et animales.

Relations avec l’homme

Les lactobacilles, nom vernaculaire du genre Lactobacillus, sont utilisés par l’homme depuis très longtemps pour conserver les aliments par la fermentation. Les premières preuves historiques datent de la période néolithique, soit il y a environ 8 000 ans. Aujourd’hui, on sait que certains lactobacilles ont des propriétés intéressantes pour lutter contre les bactéries pathogènes ou d’altération. D’autres présentent un potentiel probiotique et peuvent être ajoutés aux aliments. C’est le cas de L. paracasei.

Des cristaux de tyrosine ! Au cours de l’affinage, des mini-cristaux peuvent apparaître au sein des fromages à pâte dure comme le comté. Contrairement à une idée répandue, il ne s’agit pas de sel, mais de petits amas de tyrosine, un des acides aminés constituant les caséines, protéines majeures du lait. Sous l’action des enzymes protéolytiques des lactobacilles, la tyrosine, peu soluble dans l’eau, s’accumule en minuscules grains blancs surtout visibles dans de vieux fromages.

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Des paillettes de cyanobactéries A

10 cm

B

C Cellules végétatives

Akinète

Hétérocyte

100 µm Photos prises au microscope photonique. © C. Duval et C. Bernard/MNHN.

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20 µm

Aphanizomenon est un genre photosynthétique, filamenteux, capable de produire en eau douce des efflorescences très denses, de couleur verte (A). Les filaments sont parfois isolés, mais forment souvent des colonies regroupées en faisceaux parallèles (B). Chaque filament (C) contient des cellules végétatives et d’autres caractérisées par un rôle spécifique : les hétérocytes fixent l’azote atmosphérique, et les akinètes constituent des formes de résistance. Les spécimens photographiés ici ont été isolés du plan d’eau de Champssur-Marne, en Île-de-France.

Taille

Toutes les cellules d’un filament sont cylindriques, mais diffèrent en taille. Les cellules végétatives mesurent 4 à 4,8 µm de largeur et 4 à 12,1 µm de longueur, les hétérocytes, 5 à 6 µm et 5 à 9,8 µm, et les akinètes, 6 à 8 µm et 7,8 à 30 µm. Ces critères sont utilisés, parmi d’autres, pour identifier les espèces.

Identification

Aphanizomenon flos-aquae est l’espèce type. Autrement dit, c’est elle qui a été utilisée pour décrire le genre Aphanizomenon. L’identification des espèces se fait d’après la forme des filaments, la taille des cellules et leur ultrastructure, ainsi que par l’étude des gènes.

Écologie

Ces cyanobactéries se trouvent généralement en zones tempérées et principalement dans les eaux eutrophes, c’est-à-dire très riches en nutriments. La plupart des espèces colonisent la colonne d’eau et sont planctoniques. Les vacuoles à gaz leur permettent de réguler leur positionnement et de former des accumulations de surface appelées « écumes ».

par Cécile Bernard et Charlotte Duval

U N AT O U T P O U R L A S O C I É T É

Relations avec l’homme

Comme le genre Arthrospira, ou spiruline, certaines espèces d’Aphanizomenon sont utilisées comme complément alimentaire. Mais quelques souches produisent des toxines incluant des neurotoxines (anatoxines, saxitoxines) et/ou des hépatotoxines (cylindrospermopsines). Un grand nombre d’études ont mis en évidence la présence de ces composés toxiques dans des produits à base d’Aphanizomenon.

Des « bienfaits » sous surveillance Le klamath est composé de A. flos-aquae provenant du lac Klamath, dans l’Oregon, à l’ouest des États-Unis. Il est commercialisé pour ses qualités nutritives dues à sa teneur riche en protéines, en acides aminés, en vitamines, en minéraux et autres composés comme la phényléthylamine, une molécule de la famille des amphétamines qui agissent comme des stimulants et produisent un effet d’euphorie. Cependant, la capacité d’Aphanizomenon à produire un grand nombre de molécules aux propriétés toxiques incite à s’informer sur l’origine du produit et à s’assurer de son innocuité.

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Une moisissure dans les habitations Conidies ou spores Phialides Vésicule Conidiophore

Aspergillus fumigatus est un champignon filamenteux, teinté ici au bleu de lactophénol. La photo montre un conidiophore terminé par une vésicule en forme d’hémisphère. Sur la vésicule se trouvent des cellules allongées, ou phialides. Celles-ci portent une multitude de conidies (spores), ce qui explique l’intensité de la coloration et le nom de conidiophore, signifiant « qui porte des conidies ». Une partie d’entre elles est disséminée autour du spécimen. Le conidiophore est d’ordinaire fixé perpendiculairement à un filament mycélien, non visible sur la photo. Le spécimen a été isolé à partir d’une expectoration (crachat) d’un patient atteint de mucoviscidose. L’échantillon a été mis en culture pendant 7 jours à 37 °C sur une gélose favorisant la pousse des moisissures. L’espèce a ensuite été déterminée au microscope photonique.

Taille

De la base du conidiophore au sommet des phialides, le spécimen mesure environ 170 µm de longueur, et les conidies sphériques 2 à 3 µm de diamètre.

20 µm Photo prise au microscope photonique. © S. Rocchi/Service de mycologie, CHRU Jean-Minjoz.

Identification

A. fumigatus est difficile à identifier parmi les 200 espèces du genre. Chaque spécimen se caractérise par une vésicule hémisphérique au bout d’un conidiophore court et évasé. Les phialides sont directement portées par la vésicule, dressées et densément groupées. On compte 30 à 40 chaînes de 50 conidies pour chaque rangée de phialides.

Écologie

L’espèce se trouve dans les sols, où elle participe à la dégradation de la matière organique, mais dissémine ses conidies aussi à l’intérieur des habitations. Les conidies germent en formant des filaments mycéliens d’où se développent les conidiophores puis les phialides. A. fumigatus est thermotolérante, c’est-à-dire capable de se développer à 37 °C, mais peut supporter des températures au-dessus de 50 °C.

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Relations avec l’homme

Inhalée, la moisissure peut provoquer différentes pathologies respiratoires appelées « aspergilloses ». L’aspergillose invasive est une infection grave chez les patients immunodéprimés. Une autre aspergillose, broncho-pulmonaire allergique, se rencontre chez les sujets atteints de mucoviscidose. L’environnement intérieur peut être déterminant : dans une étude franc-comtoise de 2014, un tiers des malades ayant développé une aspergillose invasive habitaient des logements très contaminés par A. fumigatus, même si les moisissures n’étaient pas visibles.

pa r Steffi Rocchi

U n atout pour la société

Trois modes de reproduction ! Les scientifiques ont longtemps cru que A. fumigatus ne se reproduisait que de façon asexuée, grâce à des conidies contenant le même matériel génétique. Mais cette espèce a en réalité deux autres modes de reproduction : sexuée et parasexuée. La reproduction sexuée survient lorsque deux filaments génétiquement complémentaires s’apparient et forment un organe reproducteur en forme de sphère, le cleistothèce, qui contient de petits sacs, les asques, remplis de conidies. Dans la reproduction parasexuée, deux filaments mycéliens peuvent entrer en contact. Les cellules fusionnent et se divisent pour donner un nouvel individu.

À travers l’espace et le temps En plus d’être microscopiques, les conidies de A. fumigatus sont hydrophobes, ce qui facilite leur mise en suspension dans l’air et leur dissémination par le vent. Elles peuvent être transportées sur de très longues distances, et même traverser l’Atlantique. La dispersion dépend en partie de la forme et de l’ornementation des conidies, qui influencent l’aérosolisation, ainsi que de leur aptitude à survivre dans des environnements hostiles. Le vent est le vecteur le plus important, mais il n’est pas le seul. Les conidies sont aussi dispersées par les plantes, les animaux et les humains. L’exemple de Toutânkhamon est édifiant à cet égard. Les espèces A. niger et A. flavus ont été découvertes sur la momie et seraient responsables de la fameuse malédiction du pharaon. Vraisemblablement présentes avant la fermeture du sarcophage, c’est-à-dire depuis des millénaires, les moisissures auraient été libérées au moment de l’ouverture et auraient causé des pathologies mortelles chez certains des archéologues présents !

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Un virus à la mauvaise réputation

0,1 µm

Photo prise au microscope électronique à transmission. © N. Malausse/ Institut Pasteur, Unité de génétique moléculaire des virus à ARN ; G. PéhauArnaudet/Institut Pasteur, BioImagerie ultrastructurale.

Le virus influenza, ici de type A, sous-type H1N1, est un virus à ARN. Sa particule virale (ou virion) possède une enveloppe recouverte de deux molécules complexes qui permettent d’identifier les sous-types HN : l’hémagglutinine, que l’on note H, responsable de la fixation du virion à la cellule hôte et de son entrée, et la neuraminidase, ou N, impliquée dans la libération des nouveaux virions. Ce virus est à l’origine d’une maladie bien connue de tous, la grippe. La première observation directe d’un virion d’influenza remonte à 1943, un peu plus de dix ans après l’invention du microscope électronique. Si les symptômes de la grippe étaient connus depuis l’Antiquité, son caractère viral ne fut proposé qu’en 1931 chez le porc et en 1933 chez l’homme.

Taille

Le virion mesure entre 0,08 et 0,12 µm de diamètre.

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Identification

L’identification du virus de la grippe se fait par un diagnostic sérologique, autrement dit par la détection des anticorps, ou moléculaire à partir de son génome.

Écologie

Les oiseaux aquatiques sauvages constituent le réservoir principal du virus influenza de type A, bien que plusieurs sous-types soient capables de se répliquer chez certains mammifères comme les porcs ou les humains, où ils infectent les cellules épithéliales du nez, de la gorge et des poumons.

par Morgan Gaïa

U N AT O U T P O U R L A S O C I É T É

Relations avec l’homme

Le virus est hautement transmissible. La transmission des virions se fait au niveau des yeux, du nez et de la bouche, soit par inhalation d’aérosols contenant des gouttelettes de salive qu’une personne infectée rejette en émettant des postillons ou en éternuant, soit par contact direct avec du mucus ou indirect via une surface contaminée. Plusieurs pandémies grippales ont frappé durement l’humanité au fil des siècles. La plus célèbre est celle de 1918, dite « grippe espagnole », qui a provoqué environ 50 millions de morts à travers le monde. D’autres sont plus récentes, comme en 1957 ou en 1968 avec un million de victimes chacune, et en 2009 avec près de 300 000 morts tous pays confondus. Un des effets de l’infection est un affaiblissement des défenses immunitaires. Les décès sont principalement dus à des maladies associées.

Un virus en kit Le virus de la grippe est très changeant et difficilement prévisible. Il évolue par mutation relativement rapide. On parle de glissement génétique. En outre, ce virus présente une particularité : son génome, au lieu de prendre la forme d’une seule molécule d’ARN, est segmenté. Chez le type A, le génome se scinde en huit parties. Lorsque deux virions infectent la même cellule, les nouvelles particules virales formées héritent de chaque segment provenant de l’un ou l’autre des virions initiaux, soit 256 combinaisons possibles. On parle alors de réassortiment génétique. Les risques pandémiques viennent de là : un virus de la grippe issu du mélange d’une souche peu virulente, mais qui se propage très facilement chez l’homme, avec une souche qui n’infecte pas du tout les humains, mais qui est très virulente chez les oiseaux, peut former un nouveau virus très virulent qui circule chez l’homme.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Un virus XXL

1 µm Photo prise au microscope électronique à transmission par coloration négative. © C.S. Goldsmith et P. Rollin/Centre pour le contrôle et la prévention des maladies, Atlanta, États-Unis.

Ebola est un virus appartenant à la famille des filovirus, en forme de filaments, avec des replis, des boucles et des ramifications. Il est pléiomorphe, car il peut prendre des formes différentes selon la position et la longueur des filaments. Le virus appartient au genre Ebolavirus, découvert en 1976 au cours de deux épidémies au Zaïre (actuelle République démocratique du Congo) et au Soudan. Le nom d’Ebola vient d’une rivière éponyme à proximité du village où l’épidémie avait eu lieu. S’est ensuivie une période de silence épidémiologique de quatorze ans, pendant laquelle aucune contamination humaine n’a été recensée. Mais depuis les années 1990, quatre espèces (Zaïre, Soudan, Bundibugyo et Taï Forest) émergent régulièrement dans différents pays d’Afrique subsaharienne. Une cinquième du nom de Reston a été décrite, mais ne serait pas pathogène pour l’homme.

Taille

Le spécimen photographié est formé d’un filament d’environ 15 µm de longueur pour 0,08 µm de diamètre. La fraction la plus infectieuse contient majoritairement des virions de 1 µm de longueur.

Identification

La morphologie filamenteuse permet de reconnaître un filovirus, mais l’identification de l’espèce nécessite de faire l’analyse de son matériel génétique constitué d’ARN.

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Écologie

La transmission se fait de l’animal sauvage à l’homme. C’est une zoonose. Le virus est hébergé dans un réservoir naturel — formé probablement de chauves-souris frugivores, mais ce n’est pas encore prouvé — dans lequel il se maintient sans induire de maladie. En revanche, les grands singes, l’homme et peut-être d’autres mammifères sont quant à eux des hôtes intermédiaires accidentels chez qui le virus est très pathogène.

Relations avec l’homme

pa r Sylvain Baize

U n atout pour la société

La transmission aux humains est le plus souvent liée à la chasse et se produit lorsque le chasseur touche les fluides biologiques et les tissus des animaux infectés. Au sein d’une population, le virus se propage entre les fluides (salive, sang, sperme, vomi, diarrhées) d’un(e) malade et la peau ou les muqueuses d’une personne saine. Lorsque le patient infecté survit, une transmission sexuelle à partir du sperme peut survenir plus d’un an après l’infection. Le virus ne serait pas transmis par la toux ou les piqûres de moustique.

Le courage des médecins En 1976, les médecins occidentaux qui arrivèrent sur le lieu des épidémies ne connaissaient rien d’Ebola et ne savaient pas comment il se transmettait. Il leur fallut bien du courage quand on sait que le virus induit une fièvre hémorragique très souvent mortelle en deux à trois semaines après l’infection. Ils remarquèrent que les malades, surtout des femmes, avaient participé à la toilette de personnes décédées de la fièvre hémorragique.

Une vaccination en anneaux Il n’existe à ce jour aucun traitement curatif spécifique, à l’exception de quelques molécules encore expérimentales et surtout de la prise en charge des symptômes (fièvre, diarrhée, vomissements) qui diminue la mortalité. Un vaccin pas encore mis sur le marché a été utilisé avec succès contre l’espèce Zaïre dans le cadre d’une vaccination en anneaux au cours d’épidémies en 2015 et 2019. La vaccination en anneaux consiste à vacciner tous les proches qui ont été en contact avec la personne infectée avant qu’elle ne déclare la maladie.

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Des microalgues à grande échelle

L E PE U P L E M IC RO B I E N

Des microalgues à grande échelle

Chaque année, les eaux continentales ou marines changent de couleur par endroits. Elles virent au vert, brun, jaune ou rouge, et les berges ou les plages se couvrent d’écume ou de mousse. Ce phénomène n’est pas nouveau. Il avait été rapporté en son temps par Charles Darwin au large du Pérou et des îles Galápagos. Aujourd’hui, il est signalé sur toute la planète. D’une grande beauté vue du ciel, il est le signe que quelque chose se passe. De quoi s’agit-il ? Prélevez quelques gouttes d’une eau qui a changé de couleur et regardez au microscope ou à la loupe binoculaire. Vous verrez une profusion de formes unicellulaires (solitaires ou en colonies) et filamenteuses qui appartiennent au microphytoplancton, c’est-à-dire aux microalgues. Les algues ne constituent pas un taxon, c’est-à-dire une unité dans la classification du vivant, mais un assemblage traditionnel d’organismes synthétisant leur propre matière organique par la photosynthèse oxygénique. À l’échelle microscopique, cet assemblage comprend les cyanobactéries et les protistes photosynthétiques, dont la taille varie entre 0,5 et plusieurs centaines de micromètres selon les espèces. Cette profusion constitue une efflorescence planctonique. « Plancton » signifie « mode de vie non fixé et errant », car les microorganismes ne peuvent pas lutter contre le mouvement de l’eau qui les emporte ou les laisse sur place en fonction du vent et des courants.

■■ Page précédente Une volute verte sur fond bleu a été photographiée depuis un satellite. Elle est le reflet d’une efflorescence de cyanobactéries dans le lac Atitlán, à environ 1 500 mètres d’altitude aux abords du volcan éponyme au Guatemala, en Amérique centrale.

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D es microalgues à grande éc h elle

■ ■ Les efflorescences planctoniques Des milliers de microalgues dévoilent ainsi leur présence au grand jour. Une efflorescence planctonique peut se produire sur des centaines de kilomètres carrés en milieu marin et se voit depuis les satellites. Un autre terme est souvent employé pour décrire ce phénomène, celui de bloom.

A

B

C

D

Hans W. Paerl et ses collaborateurs de l’Institute of Marine Sciences de Caroline du Nord ont photographié des efflorescences spectaculaires de microalgues : des cyanobactéries du genre Microcystis (A) et des chlorophytes (B) dans la rivière Neuse en Caroline du Nord ; des dinoflagellés du genre Prorocentrum dans la mer du Nord (C) ; des diatomées du genre Pseudo-nitzschia dans la baie de Monterey (Californie), et une loutre de mer dans l’océan Pacifique (D).

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Les microalgues sont responsables des efflorescences, car les populations sont capables, en conditions favorables, de se multiplier de manière exponentielle, c’est-à-dire très rapide, continue et dans un laps de temps court. Elles peuvent le faire grâce à la photosynthèse et à la multiplication asexuée. Pas besoin de chercher sa nourriture ou un partenaire sexuel. Tout est là, le CO2, la lumière, l’eau et les minéraux. Les cyanobactéries, comme tous les procaryotes, se multiplient en se scindant en deux par scissiparité. Les protistes se divisent par mitose, un mode de multiplication cellulaire mettant en jeu des mécanismes nucléaires, donc différents de ceux des procaryotes. Si les minéraux affluent et que la température est suffisamment élevée, au-delà de 15 °C, alors les conditions sont réunies pour produire une efflorescence et un changement de couleur de l’eau. Dans l’hémisphère nord, ce phénomène survient en période estivale. Lorsque les cellules meurent, la membrane plasmique qui les enveloppe se lyse. Elle ne peut plus retenir le contenu cellulaire, c’est-à-dire le cytoplasme, qui se répand dans le milieu. Or le cytoplasme contient des molécules dont les propriétés sont tensioactives et hydrophobes comme celles du savon. Une fois libérées, ces molécules forment des bulles et de la mousse qui marquent par conséquent la fin de l’efflorescence. Pour observer ces changements de couleurs en temps réel, les scientifiques doivent être au bon endroit au bon moment. Ce qui n’est évidemment pas facile. C’est là qu’interviennent les sciences participatives, dont un des objectifs est de fournir des données que les chercheurs ne peuvent acquérir par eux-mêmes. Les professionnels, pêcheurs, ostréiculteurs, etc., de même que les habitants du littoral et les promeneurs sont invités à faire un signalement lorsque les eaux se colorent, s’il apparaît de la mousse à la surface ou sur les plages ou si des poissons flottent sur le dos. Pour cela, l’Ifremer, Institut français de recherche pour l’exploitation de la mer, a lancé en 2013 une application sur smartphone intitulée Phenomer pour que le grand public puisse signaler ce type de manifestation. Cette application concerne pour le moment la Bretagne et la Loire-Atlantique. Et ça marche, puisque des articles scientifiques sont publiés grâce aux yeux des citoyens.

■ ■ Des bactéries pas comme les autres Comme leur nom l’indique, les cyanobactéries sont des bactéries, mais à part. Ce sont les seules qui contiennent dans leurs cellules une structure membranaire, le thylakoïde, douée d’une fonction spécifique : la photosynthèse oxygénique. Le thylakoïde est composé de lamelles qui contiennent 70

D es microalgues à grande éc h elle

des pigments photosynthétiques. Ces pigments sont des molécules sensibles à la lumière, c’est-à-dire aux photons. Lorsqu’un photon entre en contact avec l’atome d’un pigment, celui-ci est excité et accumule de l’énergie. L’atome revient ensuite à son état initial en libérant l’énergie accumulée. On a alors transformation de l’énergie lumineuse en énergie chimique. Celle-ci sera utilisée pour casser les molécules d’eau et libérer de l’oxygène, une des étapes de la photosynthèse oxygénique. Deux types de pigments photosynthétiques sont capables de transformer l’énergie lumineuse en énergie chimique, la chlorophylle et la bactériochlorophylle. D’autres existent, mais ne peuvent pas le faire, comme la phycocyanine et l’allophycocyanine, qui donnent leur couleur bleu-vert aux cyanobactéries, appelées autrefois « algues bleues ». Cyano vient du grec ancien et signifie « bleu sombre ». La chlorophylle libère de l’oxygène, ce qui n’est pas le cas de la bactériochlorophylle, pigment des bactéries pourpres ou vertes sulfureuses qui vivent en conditions anaérobies.

A

Les cyanobactéries du genre Prochlorococcus mesurent moins de 2 µm et appartiennent au picoplancton. « Pico » vient de l’italien piccolo (petit). Les photos ont été prises en microscopie électronique : (A) à balayage pour donner une vue générale et (B) à transmission pour montrer des coupes de cellules et leur contenu.

B

2 µm

0,3 µm

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Près de 1 700 espèces ont été décrites jusqu’à présent. Leur découverte s’est déroulée au fil des époques, des instruments et des techniques. Par exemple, les cellules minuscules de Prochlorococcus passaient inaperçues au microscope jusqu’au jour où Penny Chisholm, du MIT à Cambridge, utilisa un appareil de laboratoire qui venait d’être inventé, le cytomètre en flux. On était dans les années 1980. Un liquide entraîne les cellules à grande vitesse à travers le faisceau d’un laser, ce qui permet de les compter et de les caractériser en fonction de la lumière réémise. On peut aussi les classer suivant plusieurs critères et les trier. C’est ainsi que Prochlorococcus fut isolé et cultivé avant d’être observé au microscope électronique. Ces cyanobactéries sont marines et ont un mode de vie solitaire. Elles peuvent atteindre des concentrations aussi élevées que 100 000 cellules par millilitre et être responsables de 5 % de la photosynthèse de la planète, ce qui est considérable. Microcystis compose également le picoplancton, mais plutôt dans les eaux douces et en faisant des colonies. Oscillatoria appartient au nanoplancton, dont la taille varie entre 2 et 20 µm. Ce genre possède des filaments, ou trichomes, qui ont un mouvement pendulaire caractéristique et se déplacent par lentes oscillations, d’où son nom. Arthrospira, Dolichospermum et Planktothrix sont d’autres genres également filamenteux. De cette diversité, 750 souches de cyanobactéries sont conservées vivantes à l’Institut Pasteur, ce qui permet de les étudier, et 1 800 au Muséum national d’histoire naturelle, au sein d’une collection comprenant aussi des protistes. Les cyanobactéries ont un rôle majeur dans le fonctionnement des écosystèmes grâce à la photosynthèse et à la fixation de l’azote atmosphérique dont nous reparlerons, mais elles sont aussi de grandes productrices de toxines, des substances dangereuses pour la santé. Elles le deviennent lorsque la cellule qui les contient est lysée, généralement par la digestion, c’est-à-dire après avoir été ingérée. C’est le cas lorsque des chiens s’abreuvent au bord d’une rivière ou d’un plan d’eau, comme le 25 août 2017, où le genre Oscillatoria a provoqué la mort de 13 d’entre eux dans le bassin de la Loire. Les toxines peuvent être aussi libérées par accident. L’exemple le plus grave s’est produit au Brésil en 1996, non pas au bord d’un plan d’eau, mais dans une clinique au cours d’une dialyse. Celle-ci avait été réalisée avec de l’eau puisée dans un bassin de rétention. L’eau avait été traitée avec du chlore et filtrée. Si elle était bien stérile, les analyses montrèrent la présence de toxines que des cyanobactéries avaient probablement libérées après avoir été lysées soit par le chlore, soit par la filtration, soit de façon naturelle dans le bassin. Sur 131 patients dialysés, 116 montrèrent des symptômes d’intoxication et 52 en moururent. 72

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■ ■ Des poupées russes microbiennes À la différence des cyanobactéries, les thylakoïdes des protistes photosynthétiques ne sont pas libres dans le cytoplasme, mais enfermés dans des plastes. Ce sont des organites qui possèdent leur propre ADN et auraient comme origine… une cyanobactérie. Pour le comprendre, il faut se tourner vers la théorie endosymbiotique, déjà citée pour expliquer l’origine de la mitochondrie, et revenir dans un lointain passé. Il y a près de 1,5 milliard d’années, une cyanobactérie aurait été non seulement piégée mais phagocytée par une cellule ancestrale (possédant déjà une mitochondrie). La phagocytose est le mécanisme membranaire qui permet aux cellules de capturer de grosses particules présentes dans le milieu extérieur et de les internaliser dans une vacuole au sein du cytoplasme. Mais au lieu d’être digérée, la cyanobactérie aurait survécu en symbiose, fournissant sans doute des molécules carbonées en échange d’éléments minéraux et d’un environnement stable. Cette association, avantageuse pour les deux partenaires, aurait été conservée de génération en génération. La cyanobactérie aurait évolué en perdant des gènes et des structures typiques des bactéries et serait devenue un organite cellulaire, le plaste. On parle d’« endosymbiose primaire ».

Tous les plastes dans l’arbre du vivant dérivent d’un ancêtre commun et seraient les vestiges d’une succession d’endosymbioses emboîtées comme des poupées russes. C’est la théorie endosymbiotique. On la vérifie grâce au nombre de membranes des plastes visibles en microscopie électronique et à l’étude de leur ADN. Seule l’endosymbiose primaire a été datée.

Cyanobactérie Hôte se nourrissant par phagocytose

Endosymbiose primaire

Plaste limité par deux membranes

Plaste limité par trois membranes (les trois autres ont régressé)

Endosymbiose tertiaire

Plaste limité par quatre membranes (ou moins après régression)

Endosymbiose secondaire

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

L’endosymbiose primaire peut-être observée aujourd’hui chez un groupe de végétaux très vaste qui rassemble toutes les plantes terrestres et certaines algues rouges, les glaucophytes et les algues vertes (chlorophytes). C’est parmi ces dernières que l’on trouve l’espèce de protiste la plus petite jamais observée sur la planète. Ostreococcus tauri a la dimension d’une bactérie et a été découverte, grâce aussi à la cytométrie en flux, dans les eaux saumâtres de l’étang de Thau, entre le Cap d’Agde et Sète, au début des années 1990 par Claude Courties, de l’Observatoire océanologique de Banyuls-sur-Mer. Le processus ne se serait pas arrêté là. Une microalgue rouge unicellulaire issue de l’endosymbiose primaire aurait été phagocytée à son tour par une cellule prédatrice. Celle-ci aurait alors acquis un plaste limité par quatre membranes : les deux issues de l’endosymbiose primaire plus celle de la microalgue rouge et celle de la vacuole de phagocytose. Cette « endosymbiose secondaire » se retrouve aujourd’hui en particulier chez les euglènes. Ce sont des flagellés très communs qui font la photosynthèse pendant la période éclairée, mais deviennent des prédateurs durant la nuit en se nourrissant de bactéries. Et le phénomène aurait continué. Une microalgue cryptophyte issue d’une endosymbiose secondaire aurait été ingérée par une cellule et, suivant le même processus, serait devenue le plaste que l’on trouve chez les coccolithophoridés et les diatomées. On parle d’« endosymbiose tertiaire ». Enfin, une algue brun-doré serait devenue le plaste ancestral des dinoflagellés en constituant une « endosymbiose quaternaire », qui n’est pas illustrée sur le schéma. De manière étonnante, cette endosymbiose concerne aussi un groupe qui aujourd’hui n’a rien à voir avec les microalgues car il rassemble des parasites. L’exemple le plus connu est Plasmodium, l’agent du paludisme, chez qui le plaste n’existe plus qu’à l’état vestigial. Il s’est transformé et ne fait plus la photosynthèse.

■ ■ Des efflorescences de protistes Comme les cyanobactéries, les protistes produisent des efflorescences planctoniques à l’aide de la photosynthèse, mais aussi grâce à des bactéries. Par exemple, le dinoflagellé Gymnodinium catenatum dépend de Marinobacter et de Brachybacterium. En effet, si au laboratoire on ajoute des antibiotiques dans le milieu de culture, les dinoflagellés meurent. C’est donc que les bactéries leur sont indispensables. D’une manière générale, la croissance des protistes photosynthétiques est stimulée par des substances produites par les bactéries. Parmi ces substances, on trouve les auxines, qui sont des hormones 74

D es microalgues à grande éc h elle

de croissance des végétaux, la vitamine B12 ou les sidérophores, des molécules riches en fer, lequel est nécessaire à la photosynthèse. En retour, les bactéries se nourrissent des molécules carbonées synthétisées par les protistes. C’est là encore une symbiose mutualiste. D’autres bactéries peuvent cependant avoir un effet opposé, algicide, comme certaines espèces de Deinococcus. Une efflorescence de protistes, due à Emiliania huxleyi, l’espèce la plus abondante parmi les coccolithophoridés, est survenue dans la Manche en 2006. Elle fut très spectaculaire et photographiée par satellite du début jusqu’à la fin, pendant plus d’un mois. Le mot « coccolithophoridés » signifie littéralement « qui porte des coccolithes », c’est-à-dire des écailles de carbonate de calcium, ou calcite. Les coccolithes sont finement ciselés et mesurent quelques microns de diamètre. Ils sont minéralisés dans le cytoplasme avant d’être excrétés à la surface de la cellule. Cependant, E. huxleyi ne porte pas toujours de coccolithes.

7-13 juillet

21-27 juillet

9-15 août

21-27 août

L’efflorescence d’Emiliania huxleyi, qui s’est produite en 2006 dans la Manche, apparaît ici sous la forme d’une tache blanchâtre entre la Bretagne et le sud de l’Angleterre. La tache provient de la réverbération de la lumière du soleil sur les coccolithes. Elle est survenue début juillet puis a disparu à la fin août.

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E. huxleyi existe en fait sous deux formes si différentes qu’on a longtemps cru qu’il s’agissait de deux espèces distinctes : l’une est recouverte de coccolithes et non mobile quand l’autre est lisse, flagellée et mobile. Les deux constituent les étapes du cycle biologique de l’espèce. Si chaque forme fait la photosynthèse, seule celle qui porte les coccolithes peut engendrer des efflorescences, comme celle de 2006 dans la Manche.

A

B n

Reproduction sexuée

n

2n 5 µm Le cycle biologique d’Emiliania huxleyi passe par un stade mobile à deux flagelles. Cette forme flagellée contient un exemplaire de chaque chromosome, noté n. Lorsque deux flagellés à n chromosomes entrent en contact, ils fusionnent. Il s’agit d’une reproduction sexuée (A). La cellule fille qui en est issue contient alors les chromosomes de chaque parent, soit 2n chromosomes. Elle se métamorphose ensuite en perdant ses flagelles et se met à synthétiser les coccolithes (B).

■ ■ Le rôle des virus Comme le montrent les photos satellite, les efflorescences de E.  huxleyi ne durent qu’un temps. Elles périclitent d’elles-mêmes ou avec une « aide » extérieure. En 2006, des chercheurs de l’université de Plymouth, en Angleterre, comprirent d’où pouvait venir cette aide extérieure en constatant, à l’endroit de l’efflorescence, la présence de virions à ADN. C’étaient des géants, avec une capside hexagonale d’un diamètre proche de 0,2 µm. Ils appartenaient à un virus connu aujourd’hui sous le nom d’Emiliania huxleyi virus (EhV). Il fait partie de la famille des Phycodnaviridae, qui infectent un large spectre de microalgues marines mais aussi d’eau douce. EhV ne s’attaque qu’à E. huxleyi. Les virions adhèrent aux cellules. Une fois internalisés, ils se multiplient, ce qui provoque la lyse et décime la population. Les cellules lysées sédimentent. C’est la fin de l’efflorescence. Mais le phénomène s’avère encore plus complexe, comme l’ont montré ensuite d’autres chercheurs de la station de biologie marine de Roscoff, en Bretagne. 76

D E S M IC ROA LG U E S À G R A N D E É C h E L L E

En cultivant E. huxleyi en laboratoire, les scientifiques remarquèrent le fait suivant. Lorsqu’une fiole erlenmeyer contenait uniquement des cellules à coccolithes, la culture était trouble. En présence du EhV, elle devenait translucide, ce qui confirmait la lyse des microalgues. Cependant, lorsqu’un erlenmeyer contenait uniquement la forme flagellée, la présence du virus n’avait plus d’effet visible. Étrangement, la culture restait trouble. Pourquoi ? C’est l’observation par microscopie électronique à transmission qui donna l’explication. Elle révéla la présence des virions uniquement dans les cellules à coccolithes, pas dans les flagellés. Pour confirmer ce résultat, les scientifiques recherchèrent par PCR un gène codant pour une protéine de la capside. Idem, ils ne trouvèrent le gène que dans des extraits de cellules à coccolithes.

A

B

C

D

Expérience en erlenmeyers (flacons de laboratoire) après 11 jours de culture d’Emiliania huxleyi. (A) cellules à coccolithes en présence du virus EhV ; (B) cellules à coccolithes sans virus ; (C) flagellés en présence de EhV ; (D) flagellés sans virus.

EhV ne lyse pas E. huxleyi sous forme flagellée, car les virions n’adhèrent pas aux cellules lisses, de sorte qu’ils ne peuvent pas être internalisés. Si le phénomène reste inexpliqué, il revêt une importance particulière. Dans le milieu naturel, après la sédimentation des cellules à coccolithes, l’espace se libère. Les flagellés ont alors plus de chance d’entrer en contact et de fusionner pour donner de nouvelles cellules à 2n chromosomes capables de synthétiser des coccolithes et tout recommencer. Ainsi, EhV n’empêche pas le cycle biologique des microalgues de se poursuivre. Au contraire, il l’accélère.

■ Le risque de la fertilisation marine Avec ou sans attaque de virus, les efflorescences de coccolithophoridés périclitent, ce qui provoque la sédimentation d’une quantité massive de calcite. Ce carbone minéral s’accumule au fond de l’océan et ne retourne pas dans l’atmosphère. C’est ce qu’on appelle un puits de carbone. Ainsi, le cycle biologique de E. huxleyi contribue à réduire la quantité de CO2 atmosphérique et donc l’effet de serre. 77

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L’effet positif sur le piégeage du CO2 est cependant limité parce que les microalgues ne font pas d’efflorescences partout sur la planète, comme le montrent les faibles concentrations de chlorophylle au milieu des océans. Cette limitation est due à une carence en fer qui est indispensable au piégeage du CO2 dans les plastes : pas de fer, pas de CO2 piégé et donc pas de photosynthèse. Or le fer est un oligoélément qui se trouve principalement sur les continents dans les roches sédimentaires. Il est acheminé en mer par les fleuves et les vents. Une partie se retrouve dans les sédiments marins et remonte à la surface le long des côtes sous l’action des vents (upwelling), ce qui explique les concentrations élevées en chlorophylle. C’est ce que l’on appelle la fertilisation marine naturelle. Au large, le manque de fer est un facteur limitant pour le phytoplancton et la production halieutique. Alors l’idée est venue à certains de déverser du fer pour déclencher des efflorescences planctoniques et nourrir ainsi les poissons. Un homme d’affaires a tenté cette fertilisation marine artificielle en 2012, en affrétant un bateau au large du Canada pour déverser des centaines de tonnes de fer et fertiliser 10 000 kilomètres carrés d’océans.

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D es microalgues à grande éc h elle

Oui mais voilà, en 2010, la Conférence mondiale sur la biodiversité de Nagoya au Japon est passée par là et a interdit la fertilisation marine artificielle. Pourquoi ? Parce que déverser dans l’océan des tonnes de fer peut avoir des conséquences écologiques catastrophiques. L’apport massif risque en effet de provoquer une efflorescence toxique, comme celle de Pseudo-nitzschia. Cette diatomée synthétise une neurotoxine, l’acide domoïque, qui fait perdre le sens de l’orientation aux animaux le long de la chaîne alimentaire et les empoisonne. Un tel phénomène, naturel cette fois, s’est produit à deux reprises dans la baie de Monterey en Californie, en 1991 et trente ans auparavant. Une nuit d’août 1961, la ville de Santa Cruz avait vu des nuées d’oiseaux de mer se jeter contre les maisons éclairées en régurgitant des anchois. Une étude menée en 2012 révéla que les restes d’animaux collectés à l’époque, et conservés depuis, contenaient de l’acide domoïque. Les oiseaux avaient consommé des anchois qui s’étaient eux-mêmes nourris de Pseudo-nitzschia contenant l’acide domoïque. Cette histoire avait donné lieu peu de temps après, en 1963, à un film célèbre, Les Oiseaux, d’Alfred Hitchcock !

Lorsqu’on regarde la carte de la répartition mondiale de la chlorophylle dans les océans réalisée par la NASA de mars à juin 2006, on constate que la plupart des régions sont bleues ou vertes, ce qui signifie qu’elles sont pauvres en chlorophylle. Seules des bandes rouges très fines, qui correspondent à des zones riches, apparaissent çà et là le long des côtes.

Concentration en chlorophylle (mg/m3) 0,01

0,1

1

10 20

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Des colonies de cyanobactéries à la surface de l’eau A

Vacuoles à gaz

C

B

Carboxysome

Thylakoïdes 50 µm Photos prises en microscopie photonique et électronique à transmission. © C. Duval, C. Bernard et C. Djediat/MNHN.

10 µm

Cyanophycine

0,5 µm

Les cyanobactéries du genre Microcystis sont unicellulaires et se rassemblent en colonies (A et B). Celles-ci forment des amas visibles à l’œil nu, qui flottent à la surface de l’eau. Chaque cellule (C) contient des thylakoïdes, lieux de la photosynthèse, mais aussi : des granules de cyanophycine, une molécule composée d’acides aminés utilisée comme réserve d’azote et de carbone ; des carboxysomes contenant des enzymes impliquées dans la fixation du CO2 dissous ; et de nombreuses vacuoles à gaz, ou aérotopes, qui leur permettent de flotter dans la colonne d’eau. Les cyanobactéries ont été isolées d’un plan d’eau à Champs-sur-Marne, en Île-de-France, dans lequel des développements massifs de Microcystis sont observés chaque année en période estivale. Des cellules ont été isolées en laboratoire, maintenues en culture pour être conservées dans les collections du Muséum, au Jardin des plantes à Paris.

Taille

Chaque cellule, sphérique, mesure entre 1 et 3 µm de diamètre, et une colonie peut atteindre 1 mm de diamètre.

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Écologie

Ces cyanobactéries se trouvent principalement dans les lacs, les étangs et les rivières. Du printemps à la fin de l’été, elles forment des efflorescences contenant des milliards de colonies qui peuvent se déplacer dans la colonne d’eau grâce aux vacuoles à gaz, du fond, où il y a plus de nutriments, vers la lumière pour réaliser la photosynthèse. Le mode de vie colonial favorise-t-il les échanges entre les cellules, donc une meilleure survie ? Une question à laquelle la science tente de répondre.

Relations avec l’homme

Les cellules peuvent produire des microcystines, une famille d’hépatotoxines qui provoque des vomissements et des désordres, voire des hémorragies hépatiques en cas de très fortes concentrations. Celles-ci surviennent lors d’efflorescences qui se produisent parfois dans les plans d’eau utilisés comme réservoir d’eau potable ou les bases de loisirs. Des restrictions d’usage sont mises en place en France lorsque les concentrations dépassent 1 µg par litre d’eau de boisson et 13 µg par litre pour les activités récréatives. Le seuil se base sur une des toxines, la microcystine LR, qui sert de référence. Il n’y a pas de lien avéré entre la présence des baigneurs et les efflorescences.

par Cécile Bernard et Charlotte Duval

Identification

Au microscope photonique, le genre Microcystis se reconnaît à la couleur bleu-vert, parfois grisâtre ou jaunâtre, des cellules et à la forme des colonies. La taille des cellules et l’aspect des colonies ont longtemps été les critères de différenciation des espèces. Cependant, l’analyse des génomes a remis en cause ces critères, et la classification est en cours de révision.

Un marqueur d’eutrophisation Dans le monde entier, les efflorescences de Microcystis sont un indicateur de l’eutrophisation des étangs, des lacs et des rivières, souvent associée à une augmentation de la concentration en nutriments. D’autres facteurs tels que la température interviennent également. Ces efflorescences ont un impact majeur sur le fonctionnement des écosystèmes et sur la santé humaine et animale. Bien que de nombreuses stratégies de gestion aient été proposées et testées, sans succès, la seule qui soit réellement viable et efficace est la réduction des apports de nutriments dans l’environnement. Autrement dit, il s’agit de réduire l’épandage de fertilisants qui se retrouvent dans les rivières, puis dans les lacs.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Quand les cyanobactéries changent la couleur de l’eau A

10 µm

B

C

Thylakoïdes

Vacuole à gaz

Lipides

0,5 µm

10 µm Cyanophycine Photos prises en microscopie photonique et électronique à transmission. © C. Duval, C. Bernard et C. Djediat/MNHN.

Le genre Planktothrix se compose de cyanobactéries filamenteuses. Les filaments ont deux morphotypes (aspects) selon leur pigmentation : de couleur verte, très caractéristique s’ils contiennent de la phycocyanine comme pigment principal (A), ou rouge si ce pigment est la phycoérythrine (B). La coupe transversale montre que les thylakoïdes occupent tout l’espace cellulaire (C). On observe également des granules noirs de cyanophycine, denses et de petite taille, ainsi que des inclusions lipidiques et des vacuoles à gaz. Les cyanobactéries ont été isolées en Île-de-France. Les filaments verts proviennent d’un plan d’eau eutrophe, c’est-à-dire riche en nutriments, à Viry-Châtillon. Les rouges ont été isolés du lac du Bourget, un plan d’eau oligotrophe pauvre en nutriments. Ils sont conservés dans les collections du Muséum, au Jardin des plantes à Paris.

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Identification

Le genre se reconnaît à la forme droite des filaments, la taille des cellules, le mode de division et l’organisation des thylakoïdes. La couleur des filaments, verte ou rouge, a longtemps été un critère de distinction entre les espèces, mais ce critère n’est plus utilisé aujourd’hui. La révision de ce genre est en cours grâce aux études des gènes.

Écologie

Les deux morphotypes sont fréquemment observés dans les eaux douces, sous des latitudes tempérées, même s’ils colonisent aussi les eaux saumâtres. Dans le lac de Zurich, les filaments se trouvent entre 10 et 15 mètres de profondeur ; ils peuvent remonter à la surface au printemps et en automne, grâce aux vacuoles à gaz, et à la faveur des processus saisonniers de brassage de l’eau.

par Cécile Bernard et Charlotte Duval

Taille

Les filaments mesurent jusqu’à 4 mm de longueur et ont une largeur de 3,5 à 10 µm. Ils sont constitués d’un empilement de cellules plus larges que hautes, toutes identiques. La croissance des filaments se fait par division transversale des cellules. Lorsque le filament atteint une certaine taille (variable selon les conditions de l’environnement), il se scinde en plusieurs filaments de plus petite taille.

Relations avec l’homme

Un grand nombre de filaments de Planktothrix produisent des toxines de type microcystines. Celles-ci ont pour organe cible le système digestif et sont appelées « hépatotoxines ». Elles provoquent les mêmes symptômes que les toxines produites par le genre Microcystis (vomissements, hémorragies hépatiques). Les usages des plans d’eau sont contrôlés et gérés en se basant sur les mêmes seuils de concentration en microcystines.

Le sang des Bourguignons Les deux morphotypes peuvent produire des efflorescences récurrentes dans certains lacs des Alpes suisses, de Morat ou de Zurich. Lorsqu’elles sont dues aux filaments rouges, la surface de l’eau se colore en rouge « lie de vin », un phénomène que les riverains nomment « sang des Bourguignons » en référence à un fait historique. Au Moyen Âge, une bataille entre Suisses et Bourguignons au bord du lac de Morat se solda par une défaite de ces derniers. La légende prétend que le sang des nombreuses victimes aurait coloré les eaux en rouge.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Des colliers de cyanobactéries B

A

10 µm

C

Cellule végétative Hétérocyte Akinète

10 µm Photos prises au microscope photonique. © C. Duval et C. Bernard/MNHN.

10 µm

Les cyanobactéries du genre Dolichospermum sont des formes filamenteuses. Chaque filament, enroulé sur lui-même, contient des cellules majoritairement sphériques, de couleur verte et qui assurent la photosynthèse (A et B). Ce sont des cellules végétatives. Le zoom (C) montre qu’il existe deux autres types de cellules qui ont chacune une forme et une fonction spécifiques. L’hétérocyte est une cellule d’aspect translucide qui fixe l’azote atmosphérique (N2). L’akinète, de forme oblongue, est une spore qui contient des réserves. Lorsque les conditions sont favorables, l’akinète germe et forme un nouveau filament. Les filaments proviennent d’un plan d’eau d’Île-de-France, à Champssur-Marne. Ils ont été isolés un à un puis cultivés pour obtenir un grand nombre de cellules. Chaque culture est conservée dans les collections du Muséum, au Jardin des plantes à Paris.

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Taille

Les cellules végétatives mesurent entre 8 et 14 µm de diamètre et les hétérocytes entre 8 et 15 µm. Les akinètes font en moyenne 18 µm de longueur et 16 µm de largeur. Les filaments ont des tailles variables et se composent d’une à plusieurs centaines de cellules.

Identification

Anciennement connu sous le nom d’Anabaena, le genre Dolichospermum est reconnaissable par les filaments enroulés et les trois types de cellules différenciées. L’identification des espèces se base sur la forme des filaments, la taille des trois types de cellules, l’analyse des génomes et l’organisation des structures cellulaires.

Écologie

Dolichospermum se rencontre principalement en eaux douces ou saumâtres. Les filaments se retrouvent dans la colonne d’eau, mode de vie planctonique, isolés ou en petites grappes. Les cellules végétatives contiennent des vacuoles à gaz, non visibles ici, qui permettent aux filaments de flotter dans la colonne d’eau ou à la surface.

par Cécile Bernard et Charlotte Duval

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Relations avec l’homme

Comme Microcystis et Planktothrix, Dolichospermum peut produire des microcystines qui affectent le foie ou des anatoxines et des saxitoxines qui touchent le système nerveux. Le risque est d’autant plus grand en cas d’efflorescences car ces phénomènes s’accompagnent de fortes concentrations en toxines.

Une arme de guerre Les saxitoxines font partie des substances naturelles les plus virulentes qui soient, plus toxiques que le sarin. Ce sont des toxines tellement puissantes qu’elles sont mentionnées dans la Convention sur l’interdiction des armes chimiques, signée à Paris en 1993 par la communauté internationale. Ces toxines sont aussi produites par des micro-organismes marins appartenant aux dinoflagellés. Elles sont également nommées PSP (paralytic shellfish poisons, ou toxines paralysantes), car elles induisent des effets neurotoxiques après la consommation de coquillages ayant accumulé les toxines. Les premiers signes et symptômes apparaissent très vite, dans les 20 à 30 minutes suivant l’ingestion.

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La plus petite microalgue eucaryote au monde Chloroplaste

Noyau

Photo prise au microscope électronique à transmission. © C. Courties/ Observatoire océanologique de Banyuls-sur-Mer.

La photo montre l’ultrastructure d’Ostreococcus tauri, une microalgue verte de la taille d’une bactérie. C’est le plus petit eucaryote décrit sur Terre. La cellule contient un noyau massif renfermant les chromosomes, un chloroplaste encore plus volumineux qui occupe la moitié de la cellule et assure la photosynthèse, et, entre les deux, une mitochondrie pour la respiration et un appareil de Golgi où sont synthétisées les protéines.

L’espèce a été découverte en 1992 dans l’étang de Thau, d’où elle tire son nom. C’est 0,1 µm une lagune située entre Sète et Marseillan, en Méditerranée occidentale. Trop petite pour être observée au microscope photonique, elle a d’abord été détectée grâce à la cytométrie en flux. Puis il a fallu cultiver les cellules isolées en laboratoire avant de les observer au microscope électronique.

Taille

La microalgue mesure environ 0,8 µm dans l’étang de Thau mais, cultivée au laboratoire dans un milieu riche en nutriments, sa taille peut doubler et avoisiner 2 µm.

Identification

L’espèce a été décrite en microscopie électronique en fonction de son ultrastructure et de sa taille, puis a été caractérisée par des séquences génétiques. Aujourd’hui, d’autres espèces d’Ostreococcus dont la morphologie est inconnue sont souvent signalées par séquençage de l’ADN dans des échantillons collectés en mer, mais on ignore à quoi elles ressemblent.

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Écologie

O. tauri est l’espèce qui domine dans le microphytoplancton de l’étang de Thau. Elle fait partie des pico-eucaryotes puisque sa dimension est inférieure à 2 µm. L’espèce présente un cycle saisonnier avec des pics d’abondance souvent supérieurs à 100 000 cellules par millilitre au printemps et à l’automne. Elle est aussi présente dans les océans, mais moins abondante.

Relations avec l’homme

Le nom Ostreococcus fait référence à la famille des Ostreoidea, c’est-à-dire des huîtres. Or l’étang de Thau est un haut lieu de la conchyliculture française et représente 10 % de la production nationale. Une des raisons de cette productivité ? Les huîtres consomment d’innombrables cellules comme des diatomées et des dinoflagellés, mais aussi 15 à 20 % d’Ostreococcus beaucoup plus petits. Ces pico-eucaryotes rendent un service écosystémique à la filière et ont donc une valeur économique.

par Claude Courties

D es microalgues à grande éc h elle

Une microalgue face au réchauffement climatique En consommant les pico-eucaryotes, les huîtres régulent le cycle saisonnier de O. tauri et rendent également un service en favorisant le renouvellement de la population. Cependant, ce mécanisme naturel de régulation est en passe de changer radicalement en réponse au réchauffement climatique. Si la température de l’eau augmente et que sa concentration en oxygène diminue, les huîtres ne pourront plus respirer et leur taux de mortalité augmentera. Cela aura sans doute à terme des répercussions sur le cycle saisonnier de O. tauri.

Des efflorescences invisibles Contrairement aux cyanobactéries et aux autres microalgues, les efflorescences de O. tauri ne changent pas la couleur de l’eau. Un tube à essai contenant 1 million de cellules par millilitre, cultivées au laboratoire, est aussi translucide qu’un tube contenant de l’eau minérale. Une pâle coloration vert-jaune apparaît seulement lorsque la population s’élève à 2 ou 3 millions de cellules par millilitre. Or l’étang de Thau est loin d’atteindre cette concentration, même en période de pics d’abondance.

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Une microalgue en forme de Spoutnik A

B

10 µm Photos prises au microscope photonique (A) et électronique à balayage (B). © A. Couté et C. Perrette/MNHN.

10 µm

Trachelomonas megalacantha var. crenulatocollis fait partie des euglènes. Ce sont des flagellés très communs. Cette espèce est cependant particulière, car elle possède une lorica. Ovoïde et rigide, cette enveloppe qui abrite la cellule prend une teinte orangée sous la lumière du microscope photonique à gauche (A). La lorica est aussi caractérisée par de grandes épines parfaitement visibles en microscopie électronique à droite (B). À l’apex de la lorica se trouve un orifice indiqué par la flèche jaune. Le spécimen photographié provient du Bénin, où il se développe dans des points d’eau isolés ou dans des mares, toujours en eau douce.

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D E S M IC ROA LG U E S À G R A N D E É C h E L L E

Identification

Le nom Trachelomonas signifie « cellule solitaire à col ». L’espèce megalacantha fait référence aux grandes épines et la variété crenulatocollis évoque un col crénelé. Ces euglènes ont en effet un long flagelle, pouvant mesurer trois fois la longueur de la lorica, qui sort par l’orifice de l’apex, mais non visible ici, et un deuxième, très court, qui n’émerge pas.

Écologie

T. megalacantha crenulatocollis vit en eau douce, surtout dans les milieux riches en matière organique, mais aussi en fer et en manganèse qui donnent la couleur orangée à la lorica. Elle pratique la photosynthèse le jour et phagocyte des particules et des bactéries la nuit. Comme toutes les espèces du genre, elle possède dans la partie antérieure de la cellule un organe sensible à la lumière, le stigma, qui intervient dans l’orientation du déplacement. La cellule avance en faisant tournoyer l’extrémité de son long flagelle.

pa r Alain Couté et Catherine Perrette

Taille

À la base des épines, la thèque mesure 45 µm de longueur sur 33 µm de largeur.

Relations avec l’homme

T. megalacantha crenulatocollis améliore la qualité de l’eau la journée en l’oxygénant grâce à la photosynthèse et participe également, la nuit, à l’épuration du milieu en ingérant des microparticules organiques issues de fragments d’animaux ou de plantes en décomposition. Une autre espèce, T. volvocina, fait partie de la liste des bio-indicateurs de la qualité des eaux continentales développée en 2013 au niveau national (indice phytoplancton) pour aider à la gestion des milieux lacustres en France.

Sous la lorica Les préparations microscopiques contenant des Trachelomonas se conservent en général très longtemps. Par exemple, certains spécimens montés entre lame et lamelle depuis plus de 90 ans gardent la couleur orangée de la lorica. Cependant, il arrive qu’une préparation ne soit pas suffisamment étanche et que l’eau contenant les euglènes s’évapore. Dans ce cas, la lorica se brise sous la pression exercée par le poids de la lamelle. On découvre combien elle est fragile. Apparaît soudain la cellule qui se trouve à l’intérieur. De couleur verte en raison de la chlorophylle contenue dans les chloroplastes, elle est fuselée et douée de mouvements de contorsion dus à des protéines contractiles situées sous la membrane.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Une diatomée en dentelle A

B

10 µm Photos prises au microscope électronique à balayage. © A. Couté et C. Perrette/MNHN.

10 µm

Comme toutes les diatomées, Isthmia enervis possède une coquille de silice, ou frustule, qui renferme la cellule. Le frustule, observé de profil à gauche (A), est orné d’une multitude de pores formant une fine dentelle. Il se compose de deux parties, l’épivalve, indiquée par la flèche simple, et l’hypovalve, indiquée par la flèche double. Les deux s’emboîtent dans une zone de jonction appelée le connectif (flèche rouge) dont on voit le zoom à droite (B). Ce spécimen a été récolté à l’aide d’un filet à plancton au large de l’île de la Réunion en octobre 2007, vers 20 mètres de profondeur. Il est tychoplanctonique, c’est-à-dire qu’il se trouve occasionnellement dans le plancton, car sa forme massive ne lui confère qu’une faible flottabilité et l’entraîne vers le fond. Les courants et l’agitation de l’eau le remettent en suspension.

Taille

Le spécimen mesure 190 µm de longueur et 110 µm de largeur.

Identification

L’espèce a été décrite pour la première fois il y a plus d’un siècle dans les échantillons prélevés par l’expédition scientifique océanographique Challenger, du nom d’une corvette britannique, entre 1872 et 1876. L’espèce se reconnaît à sa forme trapézoïdale, ses protubérances et sa dentelle de pores. Le contenu de la cellule vivante est jaune.

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Écologie

I. enervis est le plus souvent épiphyte, fixée sur des macroalgues ou sur les substrats rocheux. Elle peut constituer des agglomérats en bouquets ou des filaments irréguliers. Les pores permettent à la cellule de respirer, de puiser dans le milieu les éléments minéraux et de rejeter ses déchets. Grâce à sa composition en silice, le frustule laisse passer la lumière indispensable à la photosynthèse.

Relations avec l’homme

Avec de grandes quantités de diatomite, roche sédimentaire composée de frustules fossilisés que l’on broie et calcine, on obtient de la terre de diatomée, qui est commercialisée pour diverses utilisations. Elle est employée depuis longtemps pour filtrer le vin, la bière… ou les piscines privatives, pas les bassins olympiques qui nécessiteraient trop de matériau. La terre de diatomée entre aussi dans la composition de nombreux produits, par exemple dans certains dentifrices pour lisser les dents grâce à son effet abrasif.

De précieux indices

pa r Alain Couté et Catherine Perrette

D es microalgues à grande éc h elle

Les diatomées d’eau douce et marine ont des frustules de formes, d’ornementations ou de dimensions différentes qui vont permettre de les distinguer en médecine humaine. Ainsi, lors d’une noyade, les diatomées sont inhalées dans les poumons. Si une personne repêchée en mer a dans ses voies respiratoires des frustules typiques des diatomées d’eau douce, cela signifie que la noyade a eu lieu sur le continent. Leur absence indique par ailleurs que la personne repêchée était décédée avant d’être immergée. Ainsi, les frustules constituent de précieux indices pour la médecine légale.

Un problème de mémoire Certaines diatomées appartenant aux genres Nitzschia et Pseudonitzschia produisent des toxines, dont l’acide domoïque. Ce puissant neurotoxique s’accumule dans la chaîne alimentaire et provoque un comportement aberrant, comme le fait, pour certains grands mammifères marins, de s’échouer en nombre sur les plages ou, pour les oiseaux de mer, de déferler à l’intérieur des terres. Chez l’homme, l’acide domoïque produit des troubles digestifs suivis de pertes de mémoire après la consommation de fruits de mer, huîtres, moules ou pétoncles contenant la toxine. Ces troubles sont généralement réversibles.

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Un dinoflagellé en forme de toupie A

B

10 µm Photographies prises au microscope électronique à balayage. © A. Couté et C. Perrette/MNHN.

10 µm

L’espèce Protoperidinium grande est vue de face (A) et sur le plan apical (B). Ce dinoflagellé possède une thèque rigide plus ou moins transparente faite de plaques de cellulose. La thèque est parcourue par un sillon médian qui délimite une partie antérieure, ou épithèque, et une partie postérieure, ou hypothèque, terminée par deux pointes. Le sillon est traversé par une gouttière parallèle à l’axe principal de la cellule. La flèche blanche simple indique l’épithèque, les deux flèches blanches accolées l’hypothèque, la rouge le sillon médian et la jaune la gouttière. Le spécimen provient de la baie d’Annaba, sur les côtes algériennes de la Méditerranée. Il a été isolé en 2001, dans un prélèvement d’eau de mer réalisé en surface.

Taille

La thèque mesure 110 µm de la pointe de l’épithèque à l’extrémité des pointes de l’hypothèque, et son diamètre 100 µm.

Identification

Comme tous les dinoflagellés, P. grande possède deux flagelles disposés à angle droit, l’un dans le sillon et l’autre dans la gouttière. L’espèce se reconnaît à sa forme en toupie à deux pieds ainsi qu’à l’ornementation et à la disposition des plaques. On peut aussi voir par transparence un gros noyau typique, ou dinocaryon.

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DE es S M microalgues I C R O ­A L G U E S à grande À   G R A N D E éc ÉCh H elle ELLE

Relations avec l’homme

P. grande synthétise des toxines. Or les coquillages comme les moules ou les huîtres avalent les dinoflagellés en filtrant l’eau, d’autant plus l’été au cours des efflorescences. À ce moment-là, les microalgues ingérées sont tellement nombreuses qu’elles colmatent l’appareil filtrant des mollusques, entraînant l’accumulation des toxines dans les tissus. Ce fut le cas en 1994 à Killary en Irlande avec l’azaspiracide, une toxine responsable de troubles diarrhéiques qui avait causé de graves empoisonnements dans la population.

Attention danger

pa r Alain Couté et Catherine Perrette

Écologie

P. grande est une espèce marine. Chaque spécimen se déplace grâce aux battements d’un flagelle situé dans le sillon qui agit comme une hélice, et d’un flagelle inséré dans la gouttière qui fait office de gouvernail. Ce dinoflagellé réalise la photosynthèse, mais se nourrit aussi de micro-organismes, notamment de diatomées, grâce à une évagination du cytoplasme qui forme un pseudopode sortant de la thèque à l’intersection entre le sillon et la gouttière.

La ciguatera est un phénomène d’intoxication connu depuis le xvie siècle, suite à l’ingestion de poissons tropicaux. Ici, la toxine en cause est la ciguatoxine produite par Gambierdiscus toxicus, un dinoflagellé qui colonise les coraux morts, notamment en Polynésie française. Les dinoflagellés sont consommés par de petits poissons, ingérés ensuite par des plus gros. La toxine se concentre par bioaccumulation tout au long de la chaîne alimentaire. Lorsque la teneur dans la chair d’un poisson atteint un certain seuil, que ce dernier soit mangé cru ou cuit, des troubles neurologiques ou hépatiques peuvent se manifester chez l’humain.

Quand l’océan devient rouge Les efflorescences de dinoflagellés atteignent parfois plusieurs millions de cellules par litre, ce qui provoque généralement une coloration anormale de l’eau qui devient brune, rouge… et peut être toxique. En 2013, plusieurs journaux s’étaient fait l’écho d’une hécatombe de gros mammifères marins herbivores suite à une marée rouge. Ainsi, 170 lamantins s’étaient noyés au large de la Floride, après avoir ingurgité des dinoflagellés appartenant à l’espèce Karenia brevis. Celle-ci prolifère régulièrement le long des côtes quand l’océan devient rouge.

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La vie terrestre des microorganismes

L E PE U P L E M IC RO B I E N

La vie terrest re des microorganismes On connaît tous l’expédition Tara Océans, qui a écumé la planète. Elle a récolté un catalogue de millions de séquences génétiques de virus, bactéries, archées, microalgues et protistes hétérotrophes. En revanche, on sait moins qu’une autre, du nom de Malaspina, a recherché des séquences non seulement dans les océans, mais aussi 10 mètres au-dessus de l’eau. Résultat : 42 % des procaryotes et des protistes étaient d’origine continentale ou insulaire, démontrant ainsi que les unicellulaires voyagent d’un continent à l’autre et franchissent d’énormes distances, emportés par les vents dans le plancton aérien. Comme Aspergillus fumigatus qui, on l’a vu, peut traverser l’Atlantique. Ce sont des projets de recherche à grande échelle. Un autre, cette fois en France et sur la terre ferme, consiste, depuis 2001, à prélever les sols de l’Hexagone pour extraire et analyser l’ADN microbien dans le cadre du Réseau de mesures de la qualité des sols (RMQS). Il en résulte une carte géographique de la diversité des bactéries et des archées selon les régions. Par exemple, les actinobactéries, responsables de la dégradation de la cellulose, sont plus abondantes dans les sols acides d’Aquitaine et de la vallée du Rhône, alors que les bactéroïdètes préfèrent les sols de pH élevés en ChampagneArdenne et en Lorraine. Ainsi, le pH influence tantôt positivement tantôt négativement la distribution des micro-organismes. Un autre facteur est également déterminant dans les sols : l’eau. Pas besoin d’aller bien loin pour s’en rendre compte.

■■ Page précédente On trouve des réserves biologiques dans les forêts européennes comme ici en Alsace. En France, elles sont qualifiées d’intégrales lorsque seuls les scientifiques y ont accès pour étudier la dynamique de l’écosystème sans intervention humaine.

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L a vie terrestre des micro - organismes

■ ■ Un cilié aquatique en pleine forêt Ciliature

Monodinium est un beau protiste cilié de quelques dizaines de micromètres. Une couronne de longs cils entoure comme une chevelure ébouriffée une sorte de museau. Juste en dessous, un faisceau de stries s’enfonce dans la cellule et surmonte une forme en fer à cheval. Le museau correspond à la zone buccale, qui peut s’invaginer et phagocyter une proie. Les stries sont des peptides, sortes de fléchettes moléculaires éjectables de 5 à 10 µm Toxicystes de long contenues dans des vésicules appelées toxicystes. Le fer à cheval constitue le macronoyau qui contient les 15 µm chromosomes et les gènes nécessaires pour faire fonctionner la cellule. Juste à côté se trouve un petit satellite également nucléaire, le micronoyau, qui sert le moment venu à la reproduction sexuée. D’autres cils plus petits et épars couvrent le reste de la cellule. Ce cilié habite les étangs et les mares. Il est aquatique, et a pourtant été trouvé en pleine forêt de Fontainebleau, au fond de la cavité d’un chablis dans une réserve biologique intégrale. C’est une parcelle de plusieurs dizaines d’hectares où l’Office national des forêts laisse la régénération végétale se dérouler de façon naturelle. Les vieux arbres meurent et tombent au sol, laissant la place aux jeunes. Cette dynamique attire les insectes xylophages, mangeurs de bois, et les oiseaux qui s’en nourrissent. Des réserves comme celle-là, il en existe plusieurs dans ce massif forestier. Elles étaient jadis mises à la disposition des peintres de l’école de Barbizon, des écrivains et des poètes. Elles furent transformées en réserves biologiques et confiées aux scientifiques à partir des années 1950. On y trouve des arbres de tous les âges, certains déracinés, que l’on appelle des chablis. En tombant, les racines s’arrachent du sol en créant des cavités qui peuvent se remplir d’eau de pluie et former un habitat aquatique pour des ciliés comme Monodinium.

Appareil nucléaire

Ciliature buccale

Le spécimen a été coloré à l’argent. C’est une technique d’identification qui fait ressortir certaines structures cellulaires visibles au microscope photonique : ici la ciliature, les toxicystes et l’appareil nucléaire. Les grains d’argent se lient à ces structures puis sont révélés comme pour une photo sur papier argentique. La cellule est ensuite déshydratée puis montée entre lame et lamelle, et enfin enrobée de baume du Canada, une résine qui la conservera pendant des décennies.

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Un kyste de résistance a été formé trois jours avant d’être pris en photo. On observe une paroi composée d’un amas de couches superposées qui protègent la cellule. À l’intérieur, on ne distingue ni le noyau ni les mitochondries. Ce kyste appartient à un genre de ciliés ubiquiste, Colpoda. Il ne peut pas être identifié tel quel. Il faut attendre le dékystement pour pouvoir colorer le cilié à l’argent. On peut aussi extraire l’ADN directement à partir des kystes.

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Le volume d’eau de pluie dans les cavités est cependant trop faible pour résister à l’évaporation, qui ne manquera pas de se produire. Ce milieu éphémère disparaîtra et avec lui une myriade de micro-organismes. Que vat-il advenir de Monodinium ? Le cilié a deux possibilités. Soit il reste sous forme nageuse échevelée et va se désagréger lorsque la dernière goutte d’eau se sera évaporée. Soit il se métamorphose avant en s’enkystant et survit. C’est la dure loi du milieu terrestre. Ne survivent que les micro-organismes préparés au dessèchement et, pour cela, ils doivent perdre… de l’eau. L’évacuer du cytoplasme, qui devient alors de plus en plus concentré en même temps que la cellule diminue de taille et s’arrondit. Cette métamorphose se fait en recyclant la membrane plasmique qui s’accumule en couches à la périphérie pour constituer une paroi plus ou moins épaisse et protectrice. C’est ce qu’on appelle un kyste de résistance. Dans le cytoplasme devenu hyperconcentré, le métabolisme se met au ralenti. La cellule n’est pas totalement isolée du milieu extérieur grâce à des pores dans la paroi kystique. Elle est en dormance et se réactivera lorsque l’eau sera de retour. Comment Monodinium s’est-il retrouvé en pleine forêt ? A-t-il été emporté sous forme de kystes par le vent comme les protistes qui voyagent au-dessus de l’océan ? C’est une possibilité. En effet, lorsqu’un chablis se forme, il se crée une trouée dans la canopée, la cime des arbres. De la pluie peut alors tomber directement dans la cavité du chablis et former une flaque d’eau. Si un kyste de résistance du plancton aérien est entraîné par les précipitations dans la cavité, il se réactivera en se réhydratant. Imaginons qu’il en soit ainsi pour Monodinium. C’est un prédateur. Sa couronne de cils lui permet de nager très rapidement, en tournoyant sur lui-même, tout droit jusqu’à ce qu’il se heurte à quelque chose. Si ce quelque chose est un autre cilié, comme une paramécie, il l’immobilise grâce aux peptides qu’il éjecte et qu’il plante dans la membrane. Les peptides stoppent les flux ioniques membranaires. Les cils s’arrêtent de battre. C’est fini. La membrane plasmique de Monodinium s’invagine et engloutit sa proie. C’est un acte de prédation à l’échelle microscopique. Mais pour que Monodinium puisse chasser, il lui faut de l’espace. C’est possible dans la flaque d’eau, mais dans le sol, c’est plus compliqué.

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■ ■ Le pouvoir de se faufiler Le sol est un corps poreux. C’est ce que l’on appelle la porosphère, mot proposé en 1973 par Guy Vannier, du CNRS. Cette structure est déterminante car elle aurait participé au passage de la vie aquatique à la vie aérienne. Elle l’est également pour les micro-organismes. En effet, les pores et les galeries qui les connectent sont tour à tour remplis d’eau, d’eau et d’air ou seulement d’air. C’est à ces trois états hydriques que doit faire face Monodinium. On comprend alors aisément pourquoi le sol n’est pas un habitat pour un cilié à l’allure de tonneau comme lui. Non seulement l’espace est limité, mais le niveau de l’eau aussi, de sorte que ce grand prédateur ne peut pas nager à toute vitesse en tournoyant et chasser des proies. Hemisincirra en revanche est beaucoup plus adapté. C’est un cilié à l’allure vermiforme. La cellule est allongée, cylindrique et fine, ce qui lui permet de se faufiler et d’exOrifice ploiter au maxi­mum le réseau de buccal 60 µm galeries lorsqu’elles sont inondées. Mais cette morphologie a une conséquence. Vous voyez laquelle ? Regardons un autre cilié, Oxytricha, qui se situe en termes d’adaptation morpho­logique entre Monodinium Orifice buccal et Hemisincirra. La bouche d’Oxytricha est un large entonnoir dans lequel s’engouffrent des proies comme des petits ciliés ou flagellés. Or chez Hemisincirra, l’entonnoir est nettement plus petit, ce qui restreint la taille et la quantité de la nourriture ingérée. Le régime alimentaire se compose alors non plus de ciliés ou de flagellés, mais de bactéries et de spores de champignons. Ainsi, être adapté à la porosité c’est bien, mais on ne Hemisincirra Oxytricha mange pas ce que l’on veut !

Comparons deux genres de ciliés que l’on trouve dans le sol de la forêt de Fontainebleau : Oxytricha à gauche et Hemisincirra à droite. Le schéma montre la forme de la cellule et l’infraciliature, c’est-à-dire la base des cils, comme le révèle la coloration à l’argent. L’infraciliature est une empreinte de la ciliature. Elle entoure l’orifice buccal en haut et les bords de la cellule. La grande flèche indique le sens de l’adaptation à la porosité du sol.

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Par temps sec, seul un film d’eau permet aux ciliés de se déplacer dans les pores. Moins il pleuvra, plus ce film se rétractera comme une peau de chagrin. Dans ces conditions, la morphologie la plus adaptée pour se faufiler ne sera plus l’allure vermiforme, mais disciforme, c’est-à-dire en disque. Il faut être plat pour profiter des films d’eau les plus fins. Là encore, cette adaptation a une conséquence. L’entonnoir s’aplatit, ce qui réduit également la taille et la quantité de nourriture ingérée. Comme si la gorge se trouvait juste derrière les lèvres. Le régime alimentaire est constitué surtout de spores de champignons. Enfin, lorsque les pores du sol ne contiennent plus d’eau liquide, la seule forme adaptée est le kyste de résistance dont il a été question, non plus pour vivre, mais pour survivre.

■ ■ L’union fait la force On le voit, le sol n’est pas un milieu facile. C’est plutôt une sorte de désert parsemé d’oasis où il vaut mieux être adapté du point de vue de l’eau, mais aussi ne pas être seul pour se nourrir, notamment en azote. Rien d’étonnant donc que plantes et micro-organismes du sol aient développé des associations gagnant-gagnant. Les légumineuses forment la famille des Fabacées, comme le trèfle, le haricot ou la luzerne. Ces herbacées possèdent au niveau de leurs racines des poils racinaires. Ce ne sont pas à proprement parler des poils, mais des cellules de l’épiderme allongées comme des filaments. C’est là que les racines absorbent directement l’eau et les minéraux puisés dans le sol. Dans le cas des légumineuses, ils vont avoir un autre rôle. Les poils racinaires libèrent en permanence des molécules que certaines bactéries reconnaissent, notamment celles du genre Rhizobium. Dès lors va s’installer un dialogue moléculaire entre les protagonistes. Les bactéries entrent en contact avec la racine, tout en produisant une molécule (le facteur nod) que les poils racinaires reconnaissent, ce qui va déclencher leur métamorphose. Les poils racinaires se recourbent à leur extrémité, comme un doigt qui se plie, et enferment progressivement les bactéries. Il se forme alors une boursouflure caractéristique au niveau de la racine appelée « nodule ». Une fois à l’intérieur, les bactéries se mettent à fixer l’azote atmosphérique (N2) grâce à une enzyme, la nitrogénase, puis le transforment en ions ammonium (NH4+). C’est sous cette forme que l’azote sera assimilé par la plante pour fabriquer ses propres protéines. En retour, les bactéries profiteront des molécules carbonées issues de la photosynthèse. C’est à nouveau une symbiose mutualiste. 100

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L’intérieur d’un nodule peut être de deux couleurs, soit gris, soit rouge ou rosé. Si l’intérieur est gris, cela signifie que la symbiose ne fonctionne pas. Il faut que le nodule soit coloré. Pourquoi ? Comme les globules rouges, les nodules contiennent une protéine, l’hémoglobine, ou plutôt la leghémoglobine. Le préfixe « leg- » provient du mot « légumineuse ». Dans le sang, l’hémoglobine sert à transporter l’oxygène. Dans les nodules, la leghémoglobine capte aussi l’oxygène, mais pour qu’il ne soit pas trop concentré. Il en faut juste assez pour permettre aux Rhizobium de respirer, mais pas trop. En effet, un excès empêcherait le fonctionnement de la nitrogénase. Par ailleurs, comme l’hémoglobine, la leghémoglobine porte un atome de fer qui, lorsqu’il se fixe à un atome d’oxygène, devient rouge. Ainsi, un nodule qui fonctionne contient de la leghémoglobine chargée d’oxygène et il est rouge. Grâce à la fixation de l’azote atmosphérique par les Rhizobium, les légumineuses sont riches en molécules azotées, notamment en protéines. Mais les plantes ne passent pas une commande d’azote aux bactéries en leur demandant une quantité précise. De sorte que l’azote fixé par les bactéries et transformé en ammoniac n’est pas entièrement utilisé. Les plantes le rejettent alors via les exsudats au niveau de l’extrémité des racines, l’apex, ce qui contribue à enrichir le sol en azote, qui sera accessible aux autres plantes et aux micro-organismes. C’est une fertilisation naturelle. Ainsi, si vous voyez du trèfle pousser dans votre pelouse, même s’il fait désordre, pensez qu’il est en train de fertiliser le sol. D’autres bactéries s’associent aux plantes et fixent l’azote atmosphérique, mais sans faire de nodules. C’est le cas des cyanobactéries filamenteuses du genre Nostoc, que l’on retrouve dans les racines du cycas, une sorte de palmier avec une grosse tige appelée « stipe » en guise de tronc, de grandes feuilles en rosettes et des graines qui ressemblent à des noix de coco. Les cyanobactéries s’établissent à l’intérieur des racines en constituant des anneaux de couleur bleu-vert. Au microscope, ces anneaux révèlent de très nombreux filaments composés de colliers de cellules vertes photosynthétiques séparées çà et là par une cellule différente, l’hétérocyte, dont la fonction est de fixer l’azote atmosphérique. Comme chez Rhizobium, le N2 est piégé grâce à la nitrogénase mais, dans ce cas, l’enzyme est protégée de l’oxygène par une membrane. Par ailleurs, à la fixation de l’azote s’ajoute la production d’une neurotoxine, la BMAA, un acide aminé qui remonte des racines vers les parties aériennes, et notamment les graines. Dans les années 1950, l’île de Guam, située au sein de l’archipel des Mariannes, entre le Japon et la Papouasie-Nouvelle-Guinée, fut le théâtre d’une intoxication des Chamorros, un peuple autochtone qui raffolait des graines de cycas qu’il transformait en farine. Cette intoxication se traduisit 101

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par une maladie neurodégénérative, avec des symptômes de type sclérose latérale amyotrophique, Parkinson et démence, qui décima la population. Mais la cause restait mystérieuse. On savait que les racines étaient associées aux cyanobactéries, mais les quantités de BMAA présentes dans la farine n’étaient pas suffisantes pour expliquer ces symptômes. Le mystère dura plusieurs décennies jusqu’au jour où, en 2003, un ethnobotaniste australien montra que la toxine se concentrait par bioaccumulation dans l’organisme d’un autre amateur de graines, la chauve-souris. Or les locaux consommaient aussi en abondance ces petits mammifères, grâce aux armes abandonnées par l’armée américaine après la guerre avec le Japon. Ainsi, la toxine produite par les cyanobactéries suivait un itinéraire improbable, des racines des cycas aux hommes en passant par les chauves-souris.

■ ■ Un réseau souterrain très utile Si les plantes s’associent avec les bactéries, elles le font aussi avec d’autres partenaires, fongiques cette fois, en formant des mycorhizes, du grec myco, qui signifie « champignon », et rhiza, « racine ». Il en existe deux grands types selon l’emplacement des hyphes, c’est-à-dire les organes filamenteux des champignons. Les hyphes peuvent se situer à l’extérieur de la racine ou pénétrer à l’intérieur. Lorsqu’ils entourent la racine, on parle d’ectomycorhize. C’est le cas d’une partie des champignons à chapeau, ou carpophores, par exemple le cèpe ou la chanterelle. D’autres comme le rosé des prés et le pleurote ne s’associent pas, ils se nourrissent uniquement de matière organique morte. Ce sont des saprophytes. Lorsque les hyphes pénètrent à l’intérieur de la racine, on parle d’endomycorhize. Les champignons qui en sont à l’origine ne forment pas de chapeau et restent microscopiques. C’est l’association la plus répandue. Elle concerne 72 % des plantes à fleurs et à fruits, ou angiospermes, herbacées et ligneuses. Qu’ils soient ecto ou endomycorhizogènes, c’est-à-dire qui génèrent des mycorhizes, les champignons fournissent aux plantes de l’eau, du phosphore et de l’azote qu’ils puisent dans le sol, souvent loin des racines. En retour, les plantes cèdent des molécules carbonées produites par la photosynthèse. C’est encore une symbiose mutualiste. Cependant, il faut rajouter un troisième partenaire, car les champignons ne sont pas seuls, mais accompagnés par des bactéries. Il s’agit généralement du genre Pseudomonas qui forme des biofilms autour des hyphes. On appelle ces bactéries des auxiliaires de la mycorhization. Un biofilm est un ensemble complexe composé d’un microbiote enchevêtré dans 102

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Cellule racinaire

Arbuscule

Hyphe 50 µm

une matrice mucilagineuse contenant, au moment de sa formation, des polysaccharides. Ces polymères sont excrétés en permanence par les bactéries, notamment lorsqu’elles entrent en contact avec une surface. Le biofilm facilite la progression des hyphes dans le sol, tandis que les bactéries qui se trouvent à l’intérieur dissolvent les cristaux de phosphate. En effet, le phosphore a la fâcheuse tendance à s’adsorber sur les particules et à n’être plus accessible aux racines. Les hyphes sont capables de le solubiliser mais en absorbent davantage grâce aux bactéries. Non seulement les champignons nourrissent les plantes, mais ils les protègent contre les polluants en faisant office de filtres. Ils empêchent les substances toxiques de remonter dans les parties aériennes. Une étude publiée en 2019 le montre très bien. Elle a été réalisée dans la ville d’Edmonton au Canada, qui utilise beaucoup de sel pour faire fondre la glace. L’étude a montré qu’il est possible d’atténuer l’effet toxique du sel sur les arbres de la ville (le pin tordu) en inoculant avec les semis des champignons ectomycorhizogènes comme le genre Tuber, plus connu pour produire… des truffes. Une fois associées aux champignons par les mycorhizes, les plantes se trouvent connectées les unes aux autres grâce au réseau souterrain des hyphes extraracinaires. Dans les forêts, surtout les réserves biologiques dont il a été question précédemment, on parle de www, ou wood wide web par analogie avec internet. Ce réseau nourrit les plantes qui sont connectées.

Il existe plusieurs types d’endomycorhizes. Le plus fréquent est arbusculaire. Comme l’adjectif l’indique, le champignon forme une structure qui rappelle un petit arbre. Cette structure est due au fait que l’hyphe franchit la paroi des cellules racinaires, mais pas la membrane plasmique, et se développe autour en faisant une arborescence. C’est là que se passent les échanges. Les endomycorhizes peuvent être mises en évidence au microscope photonique après coloration de la racine. On voit alors les cellules racinaires qui ont une forme rectangulaire avec des coins arrondis, les hyphes et les arbuscules. Il existe également des vésicules qui contiennent des réserves de lipides, non visibles sur la photo.

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Ainsi un arbre adulte pourra alimenter une plantule. C’est le concept de mother tree développé par Suzanne Simard à l’université de Vancouver, au Canada. Les éléments nutritifs sont transférés d’arbre en arbre dans un réseau d’échanges à l’échelle de la forêt. Même les souches, c’est-à-dire les arbres coupés ou cassés, mais toujours enracinés, seraient connectées. Les plantes communiquent entre elles via le réseau d’hyphes, mais pas seulement pour la nutrition. En 2010, des chercheurs de l’université d’agriculture de Guangzhou, en Chine, ont testé la capacité des plantes à échanger de l’information. Ils ont cultivé des pieds de tomate deux par deux, soit mycorhizés et connectés, soit non mycorhizés et donc non connectés. À chaque fois, les pieds étaient séparés par une toile enfouie dans le sol dont les mailles ne laissaient passer que les hyphes, pas les racines. Il ne restait plus qu’à déclencher un message sous forme de signal de défense. Ils l’ont fait en déposant un champignon pathogène, Alternaria solani, dans le feuillage de l’un des deux pieds. Les chercheurs ont ensuite mesuré pendant cinq jours la concentration de six enzymes de défense produites dans les feuilles, et vérifié si les gènes correspondants étaient activés ou pas. Résultat : moins d’un jour après le début de l’expérience, chaque pied de tomate attaqué avait produit les enzymes, même celui qui n’était pas attaqué, mais connecté. En revanche, aucune des six enzymes n’avait été produite dans les feuilles du pied de tomate non attaqué et non connecté. Ainsi, grâce aux mycorhizes et aux hyphes, les plantes avertissent les autres et permettent à leurs congénères de se préparer à se défendre. C’est un bel exemple de transfert d’informations, même dans le potager. Cette communication se produit aussi dans la forêt entre les arbres, ce qui fait dire à Suzanne Simard que le réseau d’hyphes fonctionne comme le système nerveux qui fait passer des informations entre les neurones.

■ ■ Des nématodes à la rescousse Un autre type d’union implique des bactéries et des nématodes, encore au profit des plantes. Le sol est une étape indispensable du cycle biologique de nombreux insectes : ils y font leur développement larvaire en s’attaquant à l’extrémité des racines, qui libèrent des exsudats pour se nourrir. Ce faisant, les larves déchirent les cellules les plus tendres. Or celles-ci contiennent des molécules hydrophobes, des huiles essentielles, qui s’échappent et se volatilisent dans le sol. Ce sont des métabolites secondaires. Ce sont les mêmes molécules que les terpènes dont il a été question pour le microbiote des fleurs. 104

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Les nématodes présents dans les parages reconnaissent ces métabolites et se dirigent alors vers la source en remontant le gradient de concentration, c’est-à-dire en se dirigeant dans la direction où les molécules sont les plus concentrées. Deux familles de nématodes sont concernées, les Steinernematidae et les Heterorhabditidae, car ces vers ont une particularité. Ils contiennent dans leur tube digestif des petits sacs fixés à la paroi à l’intérieur desquels se trouvent des bactéries. Il s’agit à chaque fois d’une seule espèce, comme Xenorhabdus nematophila. Mais, quelle que soit l’espèce, les bactéries produisent trois types de molécules, des toxines, des enzymes et des antibiotiques. Une fois parvenus au niveau de la racine, les nématodes entrent en contact avec la larve, dans laquelle ils pénètrent par la bouche ou l’anus. Ils se mettent à se nourrir tout en rejetant des fèces. Dans le même temps, les petits sacs remplis de bactéries se détachent de la paroi du tube digestif des nématodes et sont expulsés avec les excréments, à l’intérieur de la larve. Les sacs finissent par se déchirer et libérer les bactéries qu’ils renfermaient. En se développant, celles-ci produisent des toxines qui tuent la larve, des enzymes qui liquéfient les tissus et des antibiotiques qui empêchent d’autres bactéries de décomposer trop vite la larve. Tout cela permet aux nématodes de se reproduire en donnant une myriade de juvéniles, jeunes nématodes qui vont ensuite s’échapper dans l’environnement. Ces nématodes entomopathogènes sont vendus dans le commerce sous forme de poudre contenant des œufs ou des individus en anhydrobiose, c’est-à-dire déshydratés comme les kystes. Ils sont utilisés par les agriculteurs pour la lutte biologique contre les ravageurs, mais servent également à l’industrie pharmaceutique dans la recherche de nouveaux antibiotiques.

■ ■ Tout se transforme La majorité des micro-organismes du sol jouent un autre rôle dans le fonctionnement des écosystèmes terrestres et des agrosystèmes, en participant à la transformation du carbone, de l’azote, du phosphore, du soufre, etc. Les éléments passent sous forme minérale puis à nouveau organique, puis minérale et ainsi de suite, en constituant un cycle perpétuel dont le vivant est une étape. Au niveau de la planète, on parle de cycles biogéochimiques. Celui de l’azote est un des plus importants. 105

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Tout commence par la fixation de l’azote moléculaire atmosphérique (N 2) que réalisent certaines espèces de bactéries ou de cyanobactéries, libres (Azotobacter, Nostoc), en association avec les plantes au niveau des racines (Rhizobium, Frankia, Nostoc) ou comme endophytes dans les parties aériennes. La fixation aboutit à la synthèse d’ions ammonium (NH 4+) qui sont ensuite immobilisés dans la biomasse ou transformés en nitrites (NO2) et en nitrates (NO3). C’est ce qu’on appelle la nitrification, autre activité microbienne très importante dans les sols. Elle est réalisée grâce des enzymes catalytiques produites par quelques genres bactériens comme Nitrosomonas et Nitrobacter. « Catalytique » signifie « qui accélère les réactions chimiques ». Certaines archées participent également à la nitrification, mais seulement à la production de nitrites et avec des enzymes différentes. Le processus de transformation de l’azote se poursuit lorsque l’oxygène des nitrates est consommé parce qu’il n’y a pas ou peu d’oxygène libre dans le milieu. C’est la dénitrification en conditions anaérobies. Les nitrates sont transformés en nitrites, puis finalement en N 2 qui revient dans l’atmosphère. Là encore, le processus est réalisé par les bactéries, mais les archées sont capables également de dénitrifier. La boucle est bouclée. Le cycle de l’azote passe aussi par la minéralisation de l’azote organique en NH 4+. C’est l’ammonification. Elle est stimulée s’il y a des consommateurs bactérivores comme les amibes, les ciliés, les flagellés ou les nématodes. Un sol ne comprenant que des bactéries — conditions qui n’existent en principe qu’au laboratoire — libère moins d’azote ammoniacal. Sans minéralisation de l’azote, du carbone, du phosphore, etc., la matière organique morte s’accumule. On le voit dans les tourbières des régions tempérées où l’activité minéralisatrice des micro-organismes est ralentie par le manque d’oxygène, le froid et/ou l’acidité, conduisant à la formation de tourbe. À l’inverse, trop de minéralisation peut aussi poser un problème. En 1991 avait débuté une expérience dans l’Arizona afin de « recréer » la biosphère en miniature dans un dôme de métal et de verre. À la fois fermé parce qu’aucune particule ne pouvait entrer ou sortir, mais ouvert pour faire entrer l’énergie lumineuse indispensable à la photosynthèse, le dôme s’appelait Biosphère 2 (biosphère 1 étant celle de la planète). Le but était d’étudier la possibilité de construire un type d’abri où l’homme pourrait se réfugier lorsque la vie sur Terre ne serait plus possible à l’air libre. Cinq biomes (désert, savane, forêt humide, marais et océan) avaient été reconstitués à l’intérieur, chacun s’étalant sur un peu plus d’un hectare. Huit scientifiques qu’on appelait les biosphériens s’étaient enfermés pour quatre ans dans cette enceinte contrôlée par ordinateur et bourrée de capteurs. 106

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Oui mais voilà, au bout de deux ans, les sondes enregistrèrent une baisse continue de l’oxygène jusqu’à atteindre le seuil critique de 14 %, en dessous duquel la vie n’est plus possible, ainsi qu’une hausse de la concentration en CO2. L’expérience habitée fut abandonnée, mais on chercha la cause de cette anomalie. Les fautives étaient les bactéries présentes dans le sol qui avaient consommé l’oxygène en décomposant la matière organique et avaient produit du CO2 dont la concentration était montée à 571 ppm, contre 350 ppm à l’extérieur. L’expérience fut donc un échec, mais on verra dans le dernier chapitre que l’idée d’utiliser les micro-organismes pour reproduire les cycles biogéochimiques un endroit clos et habité est toujours d’actualité.

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Un champignon en symbiose avec les racines Racines mycorhizées

Spores

Hyphes

Le champignon Rhizophagus irregularis ne forme pas ses spores dans un organe visible à l’œil nu. Cette espèce appartient au groupe des Gloméromycètes, qui vivent en symbiose avec les racines. Le champignon émet des filaments végétatifs très fins, les hyphes, qui colonisent le sol. Ici, ils sont connectés à des racines de carotte (Daucus carota). Les hyphes forment des spores arrondies et orangées.

400 µm Photo prise à la loupe binoculaire. © M.-A. Selosse et J. van Creij.

Le spécimen photographié s’est développé dans un milieu gélosé à partir de spores provenant d’une collection de référence exempte de toute autre espèce de champignon. Les collections de spores de Gloméromycètes sont utilisées en laboratoire pour étudier la symbiose avec les racines dans des conditions contrôlées.

Taille

Les hyphes photographiés ici ont une longueur de quelques millimètres. Leur diamètre varie de 10 à 50 µm, tandis que celui des spores est 10 à 50 fois plus grand.

Identification

L’espèce peut se reconnaître à la forme de ses spores, mais l’identification est plus fiable après une analyse génétique en recherchant des marqueurs génétiques spécifiques. Comme les espèces sont mal délimitées chez les Gloméromycètes, on se demande si des spécimens identifiés comme R. irregularis n’appartiennent pas, en fait, à plusieurs espèces.

Écologie

Comme tous les Gloméromycètes, ce champignon ne peut pas vivre seul. Il s’associe obligatoirement avec des racines pour obtenir des molécules qu’il ne peut synthétiser ou prélever dans le sol. En échange, il fournit à la plante du phosphore, de l’azote et de l’eau que ses hyphes absorbent dans le sol, parfois très loin des racines. Il a aussi un rôle protecteur contre les agents pathogènes.

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Relations avec l’homme

Cette espèce est courante dans les sols, notamment agricoles, du monde entier — à tel point qu’on se demande si elle n’a pas été propagée par l’homme. Elle constitue un auxiliaire de culture prometteur, car l’association avec les plantes permet d’utiliser moins d’engrais minéraux comme les nitrates et les phosphates, et moins de pesticides, ce qui contribue à la lutte contre la pollution. Par ailleurs, la culture sans labour préserve les connexions entre les hyphes et les racines.

Un champignon manipulateur L’association forme une nouvelle structure mixte que l’on appelle endomycorhize. Autrement dit, la racine contient des hyphes à l’intérieur. Après avoir franchi l’épiderme, le champignon produit une petite molécule composée d’acides aminés, appelée « peptide », qui abolit les réponses immunitaires locales de la plante. Ainsi « anesthésiée », la racine tolère le champignon. De plus, le génome de R. irregularis ne possède aucun gène pour fabriquer ses membranes cellulaires : cette espèce importe de la plante non seulement des sucres, mais aussi des acides gras qui entrent dans la composition de ses membranes.

pa r Ma rc-And ré Selosse et Jel le van Creij

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Un dialogue ou un combat moléculaire ? Le rapprochement entre R. irregularis et la plante se fait par des échanges de signaux. La racine attire le champignon, voire induit la germination des spores présentes à proximité, en sécrétant dans le sol des molécules comme les strigolactones. Ces molécules ont deux effets contraires. Chez la plante, elles inhibent la ramification, mais stimulent la croissance des hyphes, lesquels se ramifient à son voisinage. De son côté, le champignon répond en émettant de petites molécules, proches de la chitine, qui stimulent la ramification de la racine. Les deux partenaires finissent par entrer en contact et le champignon pénètre dans la racine. Là, des hyphes grandissent en se faufilant, tandis que d’autres franchissent la paroi de certaines cellules et s’y ramifient, tout en repoussant sans la percer la membrane cellulaire. Les structures formées, appelées « arbuscules », permettent les échanges entre les deux partenaires. La présence d’un arbuscule atteste qu’une symbiose entre un Gloméromycète et une plante est fonctionnelle.

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Un ver prédateur dans la forêt A

Denticules

B Dent

Cuticule

Anus

œufs Vulve

200 µm Photos prises au microscope photonique. © P. Arpin/MNHN.

50 µm

Prionchulus muscorum est un nématode, ou ver rond en raison de sa forme cylindrique. À son extrémité antérieure se trouve la bouche et à l’autre l’anus et une queue conique recourbée (A). Ce spécimen est une femelle : on distingue deux œufs en formation en avant de la vulve. La cuticule est une enveloppe dure qui recouvre et protège le corps de l’animal. Un zoom de la bouche est visible en B. Ce spécimen provient du sol de la forêt de Fontainebleau. Il est monté entre lame et lamelle dans de la glycérine pure. Normalement translucide, la couleur brune n’est pas naturelle et provient d’une oxydation des tissus du ver après montage microscopique.

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Taille

L’espèce mesure entre 1,7 et 2,9 mm de longueur.

Identification

On reconnaît P. muscorum à la morphologie de sa cavité buccale, large et munie d’une forte dent dorsale de grande taille et de denticules régulièrement espacées le long de deux crêtes. La cuticule recouvrant les œufs est lisse ou festonnée.

par Pierre Arpin

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Écologie

Ce spécimen est un prédateur qui se nourrit d’autres nématodes. Les proies sont aspirées par la queue ou la tête, tandis que le corps est déchiré par les dents jouant le rôle d’une râpe. Il peut aussi les saisir en travers et aspirer l’intérieur après avoir cassé la cuticule. On le trouve dans l’humus ou les mousses, milieu dans lequel il a été décrit pour la première fois au Jardin des plantes à Paris par Dujardin en 1845, professeur au Muséum.

Relations avec l’homme

Malgré leur faible densité dans le sol, ces animaux prédateurs sont d’excellents indicateurs de la qualité des humus qui conditionne la croissance des arbres. Ils peuvent être ainsi utilisés en gestion sylvicole pour caractériser des processus d’évolution des humus. D’autres espèces de nématodes non parasites présentent un intérêt en agriculture. Ceux de la famille des Céphalobidés ont servi de support pour disséminer, dans les sols qui en sont dépourvus, une bactérie fixatrice d’azote indispensable à la culture du soja (Rhizobium japonicum), soit par leur cuticule, soit par leur tube digestif.

De quoi lutter contre les frelons asiatiques Certains nématodes deviennent parasites d’espèces invasives, comme ceux appartenant au genre Pheromermis découvert en 2015 en Dordogne et dans l’Allier. Les femelles pondent des œufs dans l’eau stagnante où des larves aquatiques, par exemple de papillons, les ingèrent. Après la métamorphose, ces derniers sont capturés par les frelons asiatiques pour nourrir leurs propres larves. Les nématodes passent alors du papillon dans l’abdomen des frelons, où ils vont se développer et se reproduire. Les vers finiront par tuer les frelons et, si ces derniers se trouvent au-dessus d’un point d’eau, les femelles s’échapperont et déposeront leurs œufs dans le milieu jusqu’à ce qu’une nouvelle larve les ingère, et ainsi de suite.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Une cyanobactérie qui aime l’obscurité B

A

5 µm

Photos prises aux microscopes photonique et électronique à balayage. © A. Couté et C. Perrette/MNHN

5 µm

Geitleria calcarea est une espèce de cyanobactérie filamenteuse formant des chapelets de cellules cylindriques entourées d’une gangue calcifiée. Si l’on observe l’intérieur de la gangue au microscope électronique à balayage (A), on découvre une cellule (flèche blanche) et sa gangue calcifiée (flèche rouge). La cellule, colorée artificiellement, a un orifice (flèche jaune) à chaque extrémité permettant les échanges entre cellules. Il faut dissoudre au laboratoire la gangue calcifiée pour observer le chapelet qui peut se ramifier (B). Chaque cellule contient un ou plusieurs granules de cyanophycine, qui constituent une réserve d’azote dont se nourrira la cyanobactérie. Le spécimen présenté ici a été récolté dans une grotte de la région du Poitou, près de Quinçay, en détachant un morceau du plafond,

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où l’obscurité était presque totale. Au cours de leur croissance, les cyanobactéries font précipiter le calcaire à leur périphérie. Lorsqu’elles se développent les unes à côté des autres sur le plafond d’une grotte, l’ensemble crée un revêtement de couleur gris bleuté.

Taille

Le diamètre d’une cellule varie entre 7 et 11 µm et sa longueur entre 12 et 15 µm.

Identification

L’espèce a été décrite pour la première fois en 1955 dans une caverne en Israël. Elle se reconnaît à son enveloppe calcaire typique et à son organisation filamenteuse et ramifiée.

Écologie

La cyanobactérie ne survit pas en pleine lumière. C’est pourquoi on la trouve exclusivement dans les parties les plus sombres des entrées des grandes cavités rocheuses de nature calcaire. Elle est malgré tout photosynthétique et possède un équipement pigmentaire lui permettant de réaliser la photosynthèse avec très peu de lumière.

pa r Alain Couté et Catherine Perrette

L a vie terrestre des micro - organismes

Relations avec l’homme

G. calcarea est une énigme pour la science. Comment les cellules peuventelles réaliser la photosynthèse avec si peu de lumière ? En fait, même dans les parties sombres des cavernes, elles reçoivent en permanence un faible éclairement, complété quelques jours par an en hiver par une lumière de courte durée, ce qui est peut-être suffisant pour assurer la photosynthèse. Cette capacité à se développer dans de telles conditions se rencontre chez d’autres espèces qui colonisent des cavités à 600 mètres sous terre dans l’obscurité totale. Selon une équipe espagnole qui a publié des résultats en 2018, ces cyanobactéries des profondeurs pourraient utiliser l’hydrogène comme source d’énergie.

Une cyanobactérie du temps des dinosaures G. calcarea est un micro-organisme cavernicole strict. Pour cette raison, on ne peut pas envisager une dissémination en pleine lumière d’un site à un autre soit d’une manière active par l’intermédiaire d’animaux comme les oiseaux, les insectes, les araignées, soit passive par les courants d’air. Sa récolte récente dans des cavernes de Madagascar conduit à penser que ce procaryote était présent en Afrique avant la formation de cette île, c’est-à-dire il y a environ 120 millions d’années.

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Une amibe et ses chlorelles dans les tourbières Thèque

Pore

Ouverture de la thèque Chlorelle Cellule

50 µm Photo prise au microscope photonique inversé. © V. Jassey/ CNRS-Ecolab.

Hyalosphenia papilio est une amibe qui vit dans une coquille microscopique appelée « thèque », qu’elle occupe entièrement. La thèque est aplatie et oblongue, ressemblant à la lame d’une hache ou d’une aile de papillon, d’où son nom. Un pore se trouve de chaque côté, à la base de la lame. La cellule contient son propre microbiote composé d’une multitude de microalgues endosymbiotiques, les chlorelles. La photosynthèse est possible grâce à la thèque, translucide, et à la présence de chlorophylle qui donne cette couleur verte. La cellule se prépare à faire sortir un pseudopode par l’ouverture de la thèque pour se déplacer ou se nourrir. Ce spécimen a été extrait de sphaignes, un genre de mousses, prélevées dans les tourbières de la réserve naturelle de Frasne, en BourgogneFranche-Comté. Plongé dans du formol, il pourra se conserver tel quel pendant des années, bien que la couleur verte risque de s’atténuer au cours du temps.

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Taille

Les amibes à thèque mesurent entre 20 et 300 µm de longueur.

Identification

H. papilio se reconnaît à sa thèque incolore à jaune pâle ou brune, transparente, percée de pores et complètement organique. Cependant, la morphologie ne suffit pas pour l’identifier avec certitude. En fait, 12 espèces ont la même apparence, mais sont génétiquement distinctes. La cellule contient toujours des chlorelles.

par Vincent Jassey

L a vie terrestre des micro - organismes

Écologie

L’espèce est typique des mousses des tourbières, principalement très humides, et des milieux ouverts. Lorsque la température du milieu oscille entre 5 et 30 °C, l’amibe à thèque se nourrit, grâce à son pseudopode, de bactéries, de ciliés, d’autres amibes, de rotifères et de nématodes qu’elle capture. Elle profite également des produits de la photosynthèse des chlorelles. Ainsi, H. papilio n’est jamais à court de nourriture. L’espèce est par ailleurs sensible à la présence de l’eau dans le milieu. Plus les conditions sont humides, plus le nombre de pores de la thèque augmente, ou à l’inverse diminue en cas de déficit en eau.

Relations avec l’homme

Cette espèce participerait au piégeage du CO2 atmosphérique dans les tourbières grâce aux chlorelles. Une étude publiée en 2015 par l’auteur de la fiche et des collaborateurs a montré qu’une diminution de moitié de la biomasse de ces amibes — la biomasse est ici l’ensemble de la matière organique composant les amibes — pourrait représenter une baisse de 13 % de CO2 piégé. Cette diminution de moitié de la biomasse s’est produite au cours de cinq étés caniculaires liés aux changements climatiques.

Des amibes à thèques pour étudier les volcans Suivre la fréquence des éruptions volcaniques et leur durée est une nécessité pour protéger les populations locales. C’est possible en recherchant et en étudiant les microparticules de téphra, des roches magmatiques qui se trouvent à proximité d’un volcan. Or certaines espèces cousines de H. papilio utilisent ces microparticules pour fabriquer leur thèque et figurent parmi les premiers microorganismes à coloniser les cendres refroidies. Ces amibes sont donc indicatrices d’une activité volcanique. C’est ce qu’ont montré en 2016 des scientifiques dans les scories de deux volcans de la cordillère des Andes au Chili, entrés en éruption en 2011 après 51 ans d’inactivité.

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Aux limites de la vie microbienne

L E PE U P L E M IC RO B I E N

Aux limites de la vie microbienne

Les micro-organismes et les virus occupent tous les recoins de la planète, des plus restreints aux plus vastes, quelquefois les plus hostiles. Plus on les cherche, plus on les trouve. À tel point qu’on en vient à se demander s’il existe un endroit sur Terre qu’ils n’habitent pas. Certains colonisent même des milieux impropres à la vie, en tout cas celle qui nous est familière. On appelle ces êtres aux limites de l’imaginable des « extrêmophiles », du latin extremus, « le plus à l’extérieur », et du grec philein, « aimer ». Ils affectionnent en effet le manque d’eau ou d’oxygène, les températures très élevées ou très basses, les hautes pressions, les milieux saturés en sels, des pH extrêmement acides, etc. Certains résistent parfois à plusieurs types de stress en même temps. Mais attention, on ne parle pas ici des formes de résistance comme les kystes qui permettent aux ciliés de survivre dans le sol, mais des micro-organismes et des virus qui se développent, c’est-à-dire qui restent actifs et se multiplient. Lorsqu’ils ne peuvent le faire que dans ces conditions, ils sont dits « extrêmophiles obligatoires ». Si leur activité reste possible en dehors de tout stress, ils  sont dits « extrêmophiles tolérants ». La  bactérie du désert en est un parfait exemple. Elle suit le cycle de l’eau.

■■ Page précédente Des scientifiques sont en train de recueillir, à la lumière des lampes, de l’eau jaillissant d’une paroi dans une mine d’or en Afrique du Sud, à la recherche de nématodes. Cette photo rappelle étrangement Voyage au centre de la Terre.

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A ux limites de la vie microbienne

■ ■ La bactérie du désert L’espèce Ramlibacter tataouinensis a été découverte dans des échantillons de sable prélevés en 1994 dans le désert tunisien. Le prélèvement avait été effectué à l’endroit où une météorite était tombée des décennies auparavant, en 1931. La chute avait été observée et des échantillons avaient été envoyés le jour même au Muséum national d’histoire naturelle à Paris pour être conservés. Mais il faudra attendre 63 ans pour que des géologues fassent une observation étonnante. Après avoir prélevé de nouveaux échantillons sur place, pour étudier comment la météorite pouvait se transformer au cours du temps sur Terre, ils remarquèrent au microscope électronique à balayage la présence de formes en bâtonnets d’une taille inhabituelle, sans pouvoir dire s’il s’agissait de minéraux ou de bactéries. Ces formes se trouvaient dans des zones d’altération de la météorite qui n’étaient pas présentes dans les échantillons conservés au Muséum. Les microbiologistes allaient prendre le relais pour savoir de quoi il s’agissait. Thierry Heulin, du CEA-CNRS à Saint-Paul-lez-Durance, et son équipe réussirent en 2003 à cultiver R. tataouinensis à partir des échantillons. C’était un nouveau genre et une nouvelle espèce avec des caractéristiques jamais observées jusqu’alors. Le nom d’espèce vient de Tataouine, une ville proche de l’endroit où les échantillons avaient été prélevés.

B

A

0,5 µm Les deux morphotypes de Ramlibacter tataouinensis, bacilles et coccus, sont visibles ici au microscope électronique à transmission en A. La flèche indique le début de la transformation d’un bacille en coccus. Les taches blanches sont des granules de polyhydroxybenzoate, qui est la forme de réserve de carbone classique des bactéries (l’équivalent de l’amidon chez les plantes et du glycogène chez les animaux et les champignons). L’habitat sec et caillouteux du désert tunisien dans lequel ils ont été trouvés est en B.

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R. tataouinensis se développe sous deux formes, des bacilles comme ceux observés par les géologues et des coccus. Les bacilles mesurent en moyenne 3 µm de long pour 0,2 µm de diamètre. Ils sont mobiles mais sans flagelle, et se déplacent par glissement, ou gliding, lorsqu’il y a suffisamment d’humidité. Les coccus mesurent 0,8 à 0,9 µm de diamètre et sont non mobiles. Ils possèdent les caractéristiques des kystes, avec une paroi épaisse qui assure une résistance contre la dessiccation. Mais, chose inhabituelle, ils se divisent. Et ce n’est pas tout. Certains gènes codent pour des protéines sensibles à la lumière, des bactériophytochromes, que l’on trouve d’habitude chez les organismes photosynthétiques. Les unes détectent les longueurs d’onde du rouge et de l’infrarouge, les autres du bleu. La perception de la lumière par ces protéines joue un rôle. Elle induit la transformation des coccus en bacilles et permettrait aux bactéries de détecter l’alternance entre le jour et la nuit pour profiter à l’aube des gouttes de rosée.

■ ■ Une archée qui ne manque pas de sel La bactérie du désert conserve son métabolisme dans des conditions de stress hydrique permanent, de dessiccation prolongée et de déshydratation rapide. C’est donc une espèce extrêmophile, mais elle est cependant tolérante puisqu’elle s’active aussi lorsqu’il y a un minimum d’eau. Haloquadratum walsbyi est en revanche une archée extrêmophile obligatoire. Elle est halophile, du grec halos, qui signifie « sel ». Pour qu’elle se multiplie, il faut que le milieu contienne une concentration de chlorure de sodium (sel) de 23 à 30 %, alors que la concentration moyenne de l’eau de mer est de 3,5 %. Cependant, la croissance est lente. Chaque cellule se divise tous les un ou deux jours. H. walsbyi a besoin d’une concentration élevée en sel dans le milieu extérieur pour maintenir sa membrane et son intégrité cellulaire. En dessous d’un certain seuil, la cellule ne peut plus se multiplier et, si la concentration continue à diminuer, elle éclate du fait de la pression osmotique. L’osmose est un phénomène physique qui entre en jeu à travers une membrane perméable pour équilibrer deux liquides de part et d’autre aux concentrations différentes. Dans ce cas, il se crée une pression qui oriente le liquide le moins concentré (hypotonique) vers le plus concentré (hypertonique) jusqu’à l’équilibre. Ainsi, lorsque le milieu extérieur où vit H. walsbyi est moins concentré que le milieu intracellulaire, l’eau entre dans les cellules, jusqu’à rompre la membrane et la faire éclater. D’autres archées (Haloferax, Halobacterium salinarum) vivent également dans les milieux naturels hypersalés, dans les mines de sel ou sur les cristaux utilisés pour conserver les aliments. 120

A ux limites de la vie microbienne

Outre cette affinité pour le sel, H. walsbyi a d’autres particularités. Tout d’abord, sa forme carrée ou rectangulaire est unique, car les bacilles ont généralement les extrémités arrondies. Sa taille peut dépasser 40 µm, ce qui est géant parmi les procaryotes. La cellule est plate, d’une épaisseur comprise entre 0,1 et 0,5 µm, et contient des vacuoles cylindriques alignées à la périphérie remplies de gaz. Pourquoi ? Celles-ci permettent à la cellule de flotter et de tirer profit de 5 µm la lumière. H. walsbyi est en effet phototrophe en raison d’une protéine membranaire, la protéorhodopsine, découverte dans les années 2000. Cette protéine a besoin d’absorber de la lumière pour être fonctionnelle et devenir une pompe à protons. Les protons sont des particules contenues dans les atomes. L’absorption d’un photon entraîne un changement de conformation de la protéine. Enfin, H. walsbyi possède ses propres virus dont le génome a été séquencé, mais aucun virion n’a été isolé pour le moment.

■ ■ La vie en eau chaude Sur le site internet de l’assurance maladie, on peut lire parmi les recommandations pour préparer un biberon avec l’eau du robinet : « Utilisez uniquement de l’eau froide, au-delà de 25 °C, l’eau peut être davantage chargée en microbes… » C’est sans doute un conseil à suivre, mais les microbes de l’eau du robinet ne sont pas forcément dangereux. Ils peuvent même être très utiles. Thermus aquaticus est une espèce de bactérie décrite pour la première fois en 1969 par un chercheur américain, Thomas D. Brock, et son étudiant, Hudson Freeze. Elle se présente sous la forme de grands bacilles non mobiles de 5 à 10 µm de long pour 0,5 à 0,8 µm de diamètre. Lorsqu’ils sont cultivés au laboratoire, les bacilles se placent bout à bout les uns derrière les autres ou en rosettes. T. aquaticus signifie littéralement « eau chaude », car l’espèce a été trouvée dans des sources hydrothermales du Parc national de Yellowstone, dans le Wyoming, et en Californie, mais aussi loin de là, dans l’eau chaude… du robinet. T. aquaticus est une espèce thermophile, autrement dit qui affectionne les hautes températures. Elle se reproduit à la vitesse maximale d’une division par heure entre 70 et 72 °C. Au-delà de 75 °C, les bacilles changent de forme et deviennent des filaments géants, mesurant jusqu’à 200 µm de long. Jusqu’à

Haloquadratum walsbyi est une archée de grande taille, comprise entre 2 et 5 µm, de sorte qu’il est possible de l’observer comme ici avec un microscope photonique. C’est la seule espèce du genre. Sa forme plate et carrée est unique. Les taches blanches à l’intérieur sont des vacuoles. Quand on applique expérimentalement une pression sur les cellules, les vacuoles éclatent. C’est le signe qu’elles sont remplies de gaz.

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La photographie des bacilles de Thermus aquaticus en microcopie électronique à transmission montre des formes circulaires et une allongée. Les formes circulaires ne sont pas des kystes, mais des cellules coupées transversalement au cours de la préparation pour la microscopie, et celle allongée est une coupe longitudinale de deux cellules en train de se diviser. Le chromosome apparaît en gris à l’intérieur et la membrane externe ondulée est typique des bactéries Gram négatives.

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cette découverte, personne ne croyait que des organismes vivants pouvaient résister à plus de 60 °C. Cette température correspond au seuil de dénaturation des grandes molécules comme l’ADN, l’ARN ou les protéines. La dénaturation est le changement de forme des macromolécules qui perdent leur conformation 0,5 µm tridimensionnelle. L’ADN ne peut plus se dupliquer ou être transcrit, l’ARN ne peut plus assurer la synthèse des protéines, et les protéines déjà synthétisées ne peuvent plus assurer leur fonction. La dénaturation conduit donc à la mort de la cellule. On pensait ainsi que le développement des micro-organismes n’était pas possible au-delà de cette température et que seules les formes de résistance (kystes, spores) pouvaient assurer la survie. T. aquaticus a remis en question ce dogme de la biologie. T. aquaticus a aussi bouleversé la biologie moléculaire lorsque l’on découvrit que ces bactéries produisaient à cette température une enzyme indispensable, l’ADN polymérase. C’est une molécule qui permet de copier fidèlement l’ADN au cours de la division cellulaire. Kary Mullis s’en est servi pour inventer la PCR dans les années 1980, ce qui lui valut le prix Nobel de chimie en 1993. L’enzyme est appelée la « Taq polymérase », d’après le nom de la bactérie. D’autres ADN polymérases ont été découvertes par la suite chez les thermophiles T. thermophilus, Pyrococcus furiosus et Thermococcus litoralis. Certains procaryotes se développent à des températures encore plus élevées. Ce sont des archées hyperthermophiles. Par exemple, Pyrolobus fumarii a été extraite pour la première fois en 1997 d’un fumeur noir à 3 650 mètres de profondeur, le long de la dorsale atlantique. La dorsale est une chaîne de montagnes sous-marines au fond de tous les océans sur des milliers de kilomètres. Elle est entrecoupée de failles géologiques où l’eau s’engouffre, se chauffe au contact du manteau terrestre puis ressort sous forme de fluides. Tels des geysers au sommet de cheminées appelées « fumeurs noirs » qui peuvent mesurer jusqu’à 15 mètres de hauteur, émergent des panaches noirs chargés en sulfures ou en oxydes de fer ou de manganèse. Les fluides sortent à 350 °C sans bouillir puis refroidissent jusqu’à 2 °C à quelques mètres aux alentours.

A ux limites de la vie microbienne

Au laboratoire, les cellules de P. fumarii se divisent toutes les 30 minutes à 106 °C, toutes les 8 heures à 113 °C et survivent seulement une heure à 121 °C. Au-delà, leur membrane se transforme en passoire. Une autre archée, Geogemma barossii, appelée dans un premier temps « souche 121 », est censée supporter un passage à l’autoclave pendant 10 heures à 121 °C sous 3 bars de pression. L’autoclave est une grosse cocotte-minute de laboratoire utilisée pour stériliser un milieu de culture ou du matériel. G. barossii proviendrait d’une source hydrothermale de la dorsale pacifique. « Censée », car cette expérience publiée en 2003 n’a jamais été reproduite, ni par les auteurs ni par d’autres chercheurs, ce qui laisse planer un doute quant à sa valeur. Selon Patrick Forterre, c’est même une fake news. Ce qui s’est déjà vu. En 1984, une publication prétendit qu’une souche bactérienne isolée également d’une source hydrothermale sous-marine avait été cultivée à 250 °C. Mais une expérience reproduite exactement dans les mêmes conditions la même année par une autre équipe démontra que ce résultat était dû à une contamination.

■ ■ La vie sous la calotte glaciaire L’Antarctique est la région de la planète où le mercure descend le plus bas en surface. Le record est de − 89,2 °C mesuré à la station de Vostok le 21 juillet 1983. Pour se faire une idée, les congélateurs de laboratoires qui stoppent toute activité biologique et biochimique descendent à – 80 °C. À Vostok, aucun micro-organisme ne peut donc se développer dans ces conditions à la surface, mais en dessous ? Dans les années 1960-1970, en pleine guerre froide, les Américains et les Soviétiques faisaient la course à la Lune, mais aussi aux profondeurs de la calotte glaciaire. Les Américains foraient à l’ouest et les Soviétiques à l’est. Quant aux Français, ils étaient plus au sud, en terre Adélie, dans la base Dumont d’Urville. Cela dura jusqu’à la chute du mur de Berlin en 1989. Dès lors, les Américains s’associèrent aux Russes et aux Français pour démarrer un forage qui deviendra en moins de dix ans le plus profond jamais réalisé. Avec 3 623 mètres exactement, il couvre une période de 420 000 ans. Le forage s’arrêta en 1998 quand on se rendit compte qu’il y avait un lac d’eau douce juste en dessous. Le huitième plus grand de la planète, qui occupe une superficie de 14 000 km 2 pour une profondeur de 70 mètres sous une épaisseur de glace de près de 4 000 mètres. L’eau reste liquide à une température de – 2 °C. Si on arrêta le forage, on continua les analyses. Qu’allait-on trouver ? 123

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Une équipe américaine annonça en 2008 avoir identifié dans la glace à proximité du lac les séquences génétiques de 18 espèces de bactéries et d’une douzaine de champignons, toutes connues comme cryophiles ou psychrophiles, cryo et psychro signifiant « froid ». Certaines cellules étaient en train de se diviser, mais peu abondantes, avec une moyenne de 5 à 6 cellules viables par millilitre. Donc, oui, des micro-organismes actifs ont bien été découverts sous la calotte glaciaire de Vostok. Ce n’est pas tout. Quelques années plus tôt, en 2004, une équipe franco-russe annonça avoir trouvé des séquences génétiques de bactéries… thermophiles, qui vivent normalement dans les sources chaudes entre 50 et 95 °C dans le Parc de Yellowstone. Comment est-ce possible ? Estce encore une fois des baleines bleues dans l’Himalaya ? L’équipe franco-russe pense que ce n’est pas un artefact. Les micro-organismes proviendraient de la roche. Sous le lac, le socle est fissuré et dans les fissures se trouvent des fluides hydrothermaux injectés à la faveur de mouvements tectoniques. On sait que ces mouvements ont lieu parce que de l’hélium a été détecté. Or cet hélium provient du dégazage de la roche sous l’effet d’un broyage tectonique. En fait, dans certains milieux gelés, l’eau peut rester sous forme liquide lorsqu’elle est saturée en sels. C’est le cas dans le pergélisol, ou permafrost, un sol gelé où la température se maintient entre − 1 et – 10 °C pendant des années ou des milliers d’années. Le pergélisol occupe 25 % des terres émergées de l’hémisphère nord. On le trouve dans le Grand Nord canadien, en Alaska, dans les plaines de Sibérie, au-dessus de 1 500 mètres en Scandinavie, à plus de 2 500 mètres dans les Alpes et vers 3 000 mètres au sommet de la Sierra Nevada, au sud-ouest de l’Andalousie en Espagne. Dans les îles arctiques au nord de la Norvège, le pergélisol descend jusqu’au niveau de la mer. On le rencontre également en Antarctique. D’une épaisseur variable selon la région, de quelques mètres à plusieurs centaines de mètres de profondeur, le pergélisol a une particularité. Il contient un réseau de films et de poches rempli de sédiments liquides salés. On appelle ce réseau le « cryopeg ». L’augmentation de la salinité abaisse le point de congélation. C’est le cas dans le pergélisol d’Alaska, où la concentration en chlorure de sodium peut atteindre par endroits 14 %, ce qui correspond à une température de congélation de − 10,2 °C. Ce cryopeg serait une relique de sédiments marins datant du Pléistocène tardif, il y a environ 15 000 ans. Les sédiments auraient été enfermés dans la glace au cours de la dernière régression marine due à la période glaciaire. En géologie, une régression marine est un abaissement sur le long terme du niveau des océans. Ainsi, en 2019, une équipe américaine a annoncé avoir trouvé dans le cryopeg d’Alaska une communauté bactérienne comptant jusqu’à 100 millions de cellules par millilitre, dominée par un genre, Marinobacter. 124

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■ ■ Dans les abysses et au-delà Un autre facteur physique permet à l’eau du lac Vostok de ne pas geler à – 2 °C et aux fluides hydrothermaux de ne pas bouillir lorsqu’ils sortent des fumeurs à 350 °C. C’est la pression hydrostatique, due au poids qu’exerce en permanence, sur une surface donnée, la colonne d’eau liquide ou solide. La pression augmente de 1 bar tous les 10 mètres. Elle est de 365 bars au niveau des fumeurs noirs et de 400 bars dans le lac Vostok. Puisque la pression de l’atmosphère au niveau de la mer est de 1 bar, soit une force de 1 kg par cm2, on en déduit que l’archée P. fumarii des sources hydrothermales profondes et les bactéries de Vostok sont exposées à une pression respectivement 365 et 400 fois plus élevée que celle qui s’exerce à la surface. Mais, contrairement à la température, il est difficile de se représenter cette force sur les microorganismes. On commence à s’en faire une idée avec l’histoire de Lulu. Le 16 octobre 1968, au large du village de Woods Hole dans le Massachusetts, des scientifiques à bord du catamaran Lulu s’apprêtaient à immerger dans l’Atlantique le submersible Alvin pour un programme d’observation sous-marine des baleines. Mis en service en 1964, c’est à son bord que des scientifiques découvrirent en 1979 les fameuses sources hydrothermales le long de la dorsale médio-atlantique, et en 1986 l’épave du Titanic. Revenons à octobre 1968 et à la mise à l’eau du submersible. Soudain, deux câbles en acier qui le maintenaient à une grue se rompent. L’engin tombe et l’eau s’engouffre par une trappe restée ouverte. Si l’équipage réussit à se sauver, le submersible sombre corps et biens à 1 650 mètres de profondeur. Il y restera jusqu’à son renflouement en août 1969. On peut lire cette histoire dans un article de la célèbre institution scientifique américaine Smithsonian. L’article raconte qu’une fois à l’air libre, les scientifiques découvrirent à l’intérieur le casse-croûte de l’équipage : du bouillon de viande dans un thermo dont le bouchon avait implosé, des pommes et des sandwiches à la sauce bolognaise enveloppés dans du papier ciré. Excepté la bolognaise décolorée et l’aspect mariné des pommes, tout le reste était parfaitement conservé après dix mois d’immersion. Les scientifiques avaient même goûté au bouillon et l’avaient trouvé tout à fait acceptable. La nourriture terrestre avait échappé à la décomposition, et même à l’altération, sous 165 bars de pression. Cet incident constitue un parfait exemple de sérendipité, qui signifie « faire une découverte par hasard », généralement après une erreur. En effet, cet incident est à l’origine d’un procédé de conservation des denrées alimentaires. C’est la technique hyperbare, qui consiste à exercer sur un aliment une pression de 2 000 à 7 000 bars à température ambiante durant 125

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Deux souches bactériennes isolées en 2016 de la fosse Challenger dans l’archipel des Mariannes : Paroceanicella profunda D4M1 à 10 890 mètres de profondeur (A) et Shewanella sp. MTB7 à 10 918 mètres (B). Les bactéries sont montrées ici au microscope électronique à transmission en coloration négative.

A

0,2 µm

126

un temps réduit, par exemple 15 minutes. Les propriétés organoleptiques et nutritionnelles sont conservées, bien que la structure tridimensionnelle des molécules soit modifiée. Dans un article de 2012, des chercheurs nantais menés par Michel Federighi indiquent que de telles pressions exercées sur les bactéries sont multicibles en agissant sur plusieurs compartiments cellulaires. Elles augmentent la perméabilité membranaire et inactivent certaines enzymes comme les polymérases. Les bacilles sont plus sensibles que les coccus et l’effet de la pression dépend de l’espèce. Ainsi, Lactobacillus plantarum est inactivée totalement sous 3 000 bars et Escherichia coli, une espèce du microbiote intestinal souvent cultivée dans les laboratoires, sous 5 000 bars. Mais ces pressions sont bien supérieures à celles qui s’exercent au fond de l’océan. La pression hydrostatique la plus élevée se produit au fond des fosses sous-marines, dont la plupart se trouvent dans l’océan Pacifique. Il faut descendre au-delà de la limite de 6 500 mètres qui sépare la plaine abyssale et la zone hadale. « Hadal » vient du grec hadès qui veut dire « maître des enfers ». La fosse la plus profonde se situe au large de l’archipel des Mariannes. C’est la fosse Challenger. Elle a été explorée pour la première fois le 28 février 1996 avec un submersible non habité, le Kaiko, qui signifie « fosse » en japonais. Des échantillons de sédiments furent prélevés stérilement à l’aide d’un bras manipulateur, à 10 898 mètres de profondeur exactement, sous environ 1 090 bars de pression. Une fois placés dans des récipients stériles, les prélèvements furent remontés à la surface et conservés sur le bateau océanographique entre 2 et 4 °C sous une pression de 1 000 bars. Les analyses révélèrent la présence de séquences génétiques appartenant à deux genres déjà connus, Shewanella et Moritella. Les souches isolées étaient psychrophiles et piézophiles obligatoires, du grec piézô, « presser ».

B

0,5 µm

A ux limites de la vie microbienne

A

0,1 µm

B

0,1 µm

Les sédiments de la zone hadale abritent des micro-organismes vivants. Certains auteurs appellent cette partie du globe, grande comme l’Australie, la «  biosphère hadale  ». C’est tout dire. On y trouve une communauté de procaryotes différente de celle des plaines abyssales. À 10 000 mètres de profondeur, les séquences génétiques sont dominées par des gammaprotéobactéries, un groupe ubiquiste auquel appartiennent les genres Shewanella et Moritella. Ces bactéries sont hétérotrophes et puisent leurs nutriments dans le milieu. En effet, aussi curieux que cela puisse paraître, les sédiments de la fosse des Mariannes contiennent des protéines, des carbohydrates et des lipides, en plus grande quantité que dans la plaine abyssale. D’où une abondance et une biomasse significativement plus élevées dans la fosse, avec 10 millions à 1 milliard de procaryotes par gramme de matière sèche. À cette profondeur, les micro-organismes sont aérobies et la consommation d’oxygène est deux fois plus grande. Dans les abysses, les séquences génétiques les plus nombreuses appartiennent aux archées Thaumarchaeota. Celles-ci sont chimiolithoautotrophes, c’est-àdire qu’elles produisent de la matière organique en tirant l’énergie par oxydation de l’ammoniac, grâce à l’oxygène dissous dans les sédiments. La présence des procaryotes dans les plaines abyssales et les fosses entraîne celles de leurs virus. Plus de 70 % des séquences génétiques virales trouvées sont inconnues, ce qui laisse supposer qu’il reste beaucoup de virus à découvrir dans ces milieux et qu’il y existerait une communauté virale spécifique. Pour le reste, la plupart des séquences correspondent à de l’ADN simple brin de Microviridae (bactériophages), de Circoviridae (virus d’animaux) et de Geminiviridae (virus de plantes). La lyse des cellules par les

Les photos ont été prises à 6 064 mètres de profondeur par une équipe danoise, dans la plaine abyssale de la fosse d’Atacama qui longe les côtes du Pérou et du Chili. Elles montrent en microscopie électronique à transmission à coloration négative une forme connue, celle d’un bactériophage (A), et une forme inconnue en étoile (B).

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

virus libère plus de carbone de bactéries et d’archées dans les zones hadales que dans les plaines abyssales. La quantité de carbone libérée dépend du lieu géographique. Elle est plus élevée dans la fosse du Japon, avec 6 à 8 mg de carbone libéré par m2 et par jour, que dans celle des Mariannes, avec 0,86 à 1,11 mg. Les sédiments contiendraient le plus grand réservoir de carbone de la planète et une microbiodiversité énorme encore inconnue. Comment sait-on que les micro-organismes sont actifs à cette profondeur ? Tout d’abord en recherchant ce que l’on appelle le « transcriptome », c’està-dire l’ensemble des ARN. Puisque l’ARN est le résultat de la transcription de l’ADN, il reflète donc une activité métabolique. À partir du transcriptome, il est possible de remonter à l’ADN qui en était à l’origine, grâce à une enzyme, la transcriptase inverse. Une fois l’ADN synthétisé, il n’y a plus qu’à le séquencer pour identifier le ou les micro-organismes correspondants. Une autre possibilité pour déterminer si les micro-organismes sont actifs est de mettre en évidence une respiration, par des variations de la concentration en oxygène. Dans un article publié dans le journal Science en 2012, une équipe danoise a montré que plus on remontait le temps dans une carotte d’argile rouge datant de 86 millions d’années prélevée au fond de l’océan Pacifique, plus le taux d’oxygène diminuait. Logiquement, si de l’oxygène était emprisonné dans la carotte, sa concentration ne devrait pas changer avec la profondeur, ou en tout cas de manière discontinue. Confrontés à cette diminution continue, les chercheurs en déduisirent qu’une activité microbienne avait lieu actuellement dans la carotte et était due à des micro-organismes d’un passé lointain. Ils émirent alors l’hypothèse que le temps de génération, c’est-à-dire le temps qui sépare deux divisions cellulaires, se déroulerait ici sur des centaines, voire des milliers d’années. C’est ce qu’on appelle les « microbes-Mathusalem ». Si leur existence se confirmait, ce qui n’est pas encore fait, un temps de génération à l’échelle des temps géologiques amènerait à changer radicalement notre façon de voir le monde naturel et la biosphère. Mais là, on n’atteint pas seulement les limites du vivant, mais aussi de l’entendement.

■ ■ La biosphère profonde La biosphère se définit à l’échelle planétaire comme la couche qui contient l’ensemble des organismes vivants, entre la lithosphère et l’atmosphère. Si sa limite inférieure a été longtemps le fond des océans et la surface des continents, elle s’étend aujourd’hui au sein de la croûte terrestre. C’est la biosphère profonde à des centaines de mètres, voire des kilomètres dans la roche-mère. 128

A ux limites de la vie microbienne

En 2018, une équipe internationale menée par une chercheuse en bio-informatique de New York, Cara Magnabosco, a fait un travail de collecte, de critique et de synthèse des connaissances sur ce sujet. C’est ce qu’on appelle une « méta-analyse ». L’équipe est arrivée à la conclusion suivante. Il existerait une biomasse microbienne cachée dans le sous-sol continental. Le nombre de micro-organismes au niveau de la planète, dominés par les bactéries, serait proche du quintillion, soit entre 2 et 6 × 1029 cellules. En comparaison, le nombre total de bactéries et d’archées entre le fond des océans et la surface des continents a été estimé à 1030 et celui des virus à 1032. La biosphère profonde fut longtemps considérée comme le domaine exclusif des bactéries, des archées et des virus, jusqu’en 2011. Cette année-là, Gaëtan Borgonie, biologiste de l’université de Gand, en Belgique, et Tullis Onstott, géologue de l’université de Princeton, aux États-Unis, aidés de leur équipe, découvrirent une nouvelle espèce de nématode à 1,4 km de profondeur dans l’eau qui jaillit des fissures d’une mine d’or. Il s’agit du premier animal trouvé à cette profondeur. Ils l’appelèrent Halicephalobus mephisto, le ver du diable, en référence à Méphistophélès, un 1 µm prince de l’enfer dans la légende de Faust. L’holotype, c’est-à-dire le spécimen qui a servi à décrire l’espèce, est conservé au Muséum de Gand. Après leur découverte, G. Borgonie, T. Onstott et leur équipe se demandèrent s’il y avait d’autres organismes vivants. Ils se mirent alors à les rechercher dans d’autres mines d’or d’Afrique du Sud, notamment celle de Kopanang, dans des couches datant de 12 300 années. Ils trouvèrent des protistes ciliés du genre Cyclidium et 42 nématodes de l’espèce Poikilolaimus oxycercus. Ils remontèrent aussi 40 vers annélides de l’espèce Aeolosoma hemprichi, 20 rotifères non identifiés et 2 vers plats, appelés plathelminthes, du genre Dochmiotrema. Les chercheurs pensent que ces organismes proviendraient de l’eau de surface et que leur présence à cette profondeur serait seulement opportuniste et dépendrait de la présence de nourriture, notamment de bactéries.

Ce nématode, Halicephalobus mephisto, a été trouvé dans une galerie de la mine d’or Beatrix, en Afrique du Sud. La partie antérieure du nématode est observée en microscopie électronique à balayage.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

■ ■ Quand les extrêmes se combinent Les fluides hydrothermaux ne bouillent pas à 350 °C sous 365 bars de pression, et l’eau du lac Vostok ne gèle pas à – 2 °C sous 400 bars, car la pression empêche l’effet de la température. Qu’en est-il des micro-organismes et de l’habitabilité, c’est-à-dire la capacité d’un milieu à être habitable, à permettre la vie ? Les micro-organismes pourront-ils d’autant plus se développer et un milieu devenir d’autant plus habitable que les facteurs extrêmes s’opposeront ? C’est tout l’intérêt d’étudier les effets de ces facteurs non seulement de manière isolée, mais en combinaison. Jesse P. Anderson et ses collaborateurs du Centre d’astrobiologie d’Édimbourg, en Écosse, ont voulu répondre à ces questions en établissant des cartes d’habitabilité de la biosphère. Ils ont combiné des valeurs extrêmes de températures, pH, salinité et pression appliquées à 67 souches de procaryotes extrêmophiles. Ils en ont conclu que les conditions extrêmes déterminent l’habitabilité en agissant soit en synergie soit par antagonisme. Leurs travaux ont débouché sur une question intéressante : existe-t-il, sur Terre ou ailleurs, des combinaisons de facteurs extrêmes que la science ne connaît pas, ou pas encore ? Ils en citent une : les hautes pressions combinées aux valeurs de pH extrêmes. Au nord-ouest de l’Éthiopie, dans la dépression du Danakil, située sous le niveau de la mer, se trouve un site géothermal où l’hypersalinité (de 33 à plus de 50 %) agit en synchronie avec d’autres facteurs. Selon l’endroit, la température peut atteindre 110 °C et le pH aller jusqu’à une valeur négative exceptionnelle de − 1,6, ce qui est un record. L’abréviation pH signifie « potentiel hydrogène ». C’est un indicateur de l’acidité ou de l’alcalinité d’un milieu. Il est acide lorsque la valeur se situe généralement entre 7 et 0, alcalin si elle varie entre 7 et 14, et neutre si elle est égale à 7. Seules des archées acidophiles comme Picrophilus oshimae et P. torridus, découvertes en 1996 par une équipe allemande dans des fumerolles de sources chaudes à Hokkaido, au Japon, étaient connues pour se développer à des valeurs d’acidité de l’ordre de 0. Or cette limite est désormais dépassée dans le Danakil. Pour se faire une idée, le pH de l’acide chlorhydrique concentré à 37 % est de − 1,1. Le site géothermal est celui de Dallol, que le photographe Olivier Grunewald explore et tente de sauvegarder depuis de nombreuses années. À l’occasion d’un dîner en avril 2013 chez des amis en commun à Paris, Olivier me demanda si je connaissais des microbiologistes susceptibles d’être intéressés par ces conditions extrêmes. Le lendemain, je le mis en relation avec Purificación López-García, de l’université d’Orsay. Dès lors, l’exploration des microorganismes de Dallol et du désert du Danakil allait pouvoir commencer. 130

A ux limites de la vie microbienne

La première expédition eut lieu en janvier 2016, suivie de deux autres en 2017 et 2018. Puri et son collaborateur David Moreira rapportèrent des flacons remplis de fluides translucides, jaunes, bruns, noirs. Les résultats viennent de tomber en 2019 dans le journal Nature Ecology and Evolution. Il existe une énorme diversité de séquences génétiques appartenant à des archées dans des mares temporaires où la salinité est de 35 %, le pH entre 4 et 6 et la température de 30 °C. Comme si tous les phylums étaient présents dans ce désert. La 0,2 µm moitié fait partie des halobactéries. Malgré ce nom, ce ne sont pas des bactéries, mais des archées adaptées aux milieux saturés en sels. Un quart sont des Nanohaloarcheota, un groupe différent, mais composé également d’archées des milieux hypersalins. Aucune séquence génétique n’a cependant été identifiée dans les fluides prélevés là où la salinité varie entre 37 et 42 %, où le pH descend jusqu’à − 1,6 et où la température peut monter jusqu’à 108 °C. Ni dans le lac jaune, où la salinité dépasse 50 %, où le pH atteint 1,8 et la température 40 °C. Enfin, un autre résultat intéressant fait état de particules minérales qui ressemblent à des micro-organismes. Les auteurs parlent de biomorphes qui peuvent être confondus avec le vivant.

Sulfolobus monocaudavirus 1 (il existe 5 souches différentes) est un virus d’archées extrêmophiles vivant dans les sources chaudes (75-80 °C) et acides (pH 2-3) du Parc de Yellowstone. La forme en citron des virions, avec deux extrémités qui se développent de part et d’autre, est observée ici en microscopie électronique à transmission en coloration négative. Les virions ne sont pas connus pour lyser les archées et sortent dans le milieu extérieur par bourgeonnement. Les taches blanches sont un artefact.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Du sel sans modération pour cette archée A

B

5 µm Photo prise au microscope photonique à contraste de phase (A) et en lumière naturelle (B). © S. Ithurbide/UTS, Sydney, Australie.

Haloferax volcanii est un micro-organisme unicellulaire procaryote dont la cellule ressemble à une bactérie, mais qui n’en est pas. C’est une archée. Les cellules peuvent être rondes et plates, en forme de disques ou en bâtonnets appelés « bacilles », comme le montre le frottis (A) réalisé à partir d’une goutte de culture pure de laboratoire étalée sur une lame de verre. Lorsque l’on dépose une même goutte sur un milieu nutritif gélosé en boîte de Petri et qu’on l’étale également (B), des colonies se développent (points rouges). H. volcanii tient son nom non pas d’un volcan, mais du microbiologiste américain Benjamin E. Volcani qui en fit la découverte dans les années 1940. Le scientifique découvrit cette archée dans la mer Morte, célèbre lac salé du Proche-Orient dont la concentration en sels

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avoisine les 28 % et où il n’y a ni poissons ni algues macroscopiques. En comparaison, la salinité moyenne de l’eau de mer est de 3,5 %. À l’époque, les scientifiques pensaient qu’aucun être vivant ne pouvait vivre dans un environnement tellement salé que les baigneurs flottent sans nager et sans s’étendre sur le dos en faisant la planche.

Taille

Les disques ont une taille de 1 à 3 µm et les bacilles de 2 à 3 μm.

Identification

Il est impossible de différencier une archée d’une bactérie au microscope, du fait de leur trop grande ressemblance morphologique. On ne peut les distinguer qu’en étudiant la composition moléculaire de leur membrane et leur ADN. Les archées partagent plus de caractères moléculaires avec les eucaryotes qu’avec les bactéries.

par Solenne Ithurbide

A ux limites de la vie microbienne

Écologie

H. volcanii affectionne les milieux les plus salés de la planète. Cette espèce est dite « halophile ». Elle est tellement bien adaptée à ce type de milieu parmi les plus hostiles que, si on la place dans de l’eau sans sel, les cellules éclatent. Cette adaptation est due en partie à une concentration intracellulaire en sel élevée.

Relations avec l’homme

Le genre Haloferax a été retrouvé dans le corps humain sans causer de maladie. Par exemple, H. massilliensis, considérée comme extrêmement halophile, a été découverte récemment dans l’intestin, où elle fait partie du microbiote. D’autres archées seraient présentes sur la peau. Ces découvertes soulèvent beaucoup de questions quant aux rôles de ces archées dans l’équilibre du microbiome et la santé humaine.

H. volcanii voit la vie en rose ! La couleur rose saumoné des colonies visibles sur la photo de droite provient d’un pigment de la famille des carotènes, présent dans la membrane. De nombreuses espèces d’archées halophiles produisent la même substance et sont retrouvées en abondance dans les lacs salés de par le monde, notamment en Australie. Certains, comme le lac Hillier dans l’ouest du pays, sont remplis d’une eau d’un rose éclatant. Ces pigments ont également des propriétés antioxydantes et filtrantes des rayonnements ultraviolets du soleil, ce qui les protège notamment lors de l’assèchement des lacs et participe ainsi à leur adaptation aux fortes concentrations de sel.

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Une bactérie aux nombreux records A

B

5 µm Image acquise en microscopie photonique à épifluorescence (A) et en lumière naturelle (B). © S. Ithurbide et P. Servant/Institut I2BC, Paris-Saclay.

Deinococcus radiodurans est une bactérie de forme sphérique (coccus). Une culture de laboratoire est composée généralement de deux groupes de cellules accolées par deux et appelées « diplocoques », ou par quatre, « tétracoques ». Certaines structures cellulaires peuvent être mises en évidence en épifluorescence grâce à des colorants réagissant avec des composants cellulaires, les lipides des membranes, colorés ici en rouge, ou l’ADN, ici en bleu (A). Cultivée sur milieu gélosé, elle forme des colonies roses dues à la production de pigments de type carotène (B). L’espèce a été découverte de manière inattendue en 1956 dans l’Oregon, aux États-Unis, dans des boîtes de conserve de viande

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contaminée alors qu’elles avaient été stérilisées à de fortes doses de rayonnement gamma. Une analyse avait alors mis en évidence, à la surprise générale, la présence d’une espèce inconnue qui avait survécu, D. radiodurans.

Taille

Chaque diplocoque et tétracoque mesure environ 3 µm de diamètre.

Identification

On reconnaît D. radiodurans grâce à la couleur rose saumonée des colonies sur gélose. Les diplocoques et tétracoques sont aussi caractéristiques de cette espèce.

par Solenne Ithurbide

A ux limites de la vie microbienne

Écologie

Bien qu’elle ait été découverte dans des boîtes de conserve, D. radiodurans et d’autres membres de la famille des Deinococcaceae ont été isolés dans une grande diversité d’habitats naturels bien souvent exposés à des conditions extrêmes, comme dans des déserts froids de l’Antarctique, des déserts chauds du Sahara ou de Gobi, ou des sources chaudes en Italie.

Relations avec l’homme

D. radiodurans n’est pas pathogène pour l’homme. Elle est même très utile pour décrypter les mécanismes de résistance aux rayonnements ionisants comme les ultraviolets, et aux stress oxydatifs où des molécules riches en atomes d’oxygène sont à l’origine du vieillissement ou de pathologies comme certains cancers. Cette bactérie a également un grand intérêt en biotechnologie pour la production de composés antioxydants utilisés en cosmétique et pour la fabrication des biocarburants.

Championne toutes catégories ! Bien que la bactérie D. radiodurans soit principalement étudiée pour son extraordinaire résistance face aux radiations ou aux stress oxydatifs, elle est également championne dans d’autres domaines. Elle résiste à la sécheresse, au vide, aux solvants. Cette capacité à survivre dans n’importe quelle condition, D. radiodurans la doit à une boîte à outils moléculaires. Les divers stress auxquels elle résiste génèrent, entre autres, de multiples lésions au niveau de l’ADN, notamment un très grand nombre de cassures qui seraient fatales si elles n’étaient pas réparées. C’est grâce à des mécanismes de réparation extrêmement efficaces ainsi qu’à l’expression de protéines spécifiques que D. radiodurans peut réparer complètement son ADN, ce qu’elle fait rapidement, en seulement quelques heures.

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Une archée des abysses Cellules-filles

Pore du filtre

Anneau de constriction

3 µm Photo prise au microscope électronique à balayage. © N. Gayet/Ifremer.

Pyrococcus abyssi est une archée de forme sphérique (coccus). Les deux cellules accolées sont des cellules-filles issues d’une même cellule-mère en train de se diviser par fission binaire. Elles sont séparées par un anneau de constriction qui va se resserrer jusqu’à l’individualisation complète des deux cellules. La division était en train de se produire dans le milieu de culture lorsque celui-ci a été filtré au laboratoire. C’est pourquoi elles se trouvent sur une membrane perforée. L’archée était cultivée dans un milieu à base d’eau de mer contenant des éléments nutritifs (extrait de levure) et du soufre (natif) sous atmosphère d’azote et à 90 °C. L’espèce a été isolée pour la première fois à partir d’un fluide hydrothermal prélevé à 2 000 mètres de profondeur, aux abords d’une source hydrothermale. Sa découverte remonte au début des années 1990, lors d’une plongée du sous-marin Nautile de l’Ifremer au large des îles Fidji, dans le Pacifique. Le fluide correspond à de l’eau de mer qui s’est engouffrée à des centaines de mètres de profondeur dans des fissures

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de la roche et qui ressort à très haute température, acide et chargée entre autres en sulfures, méthane, gaz carbonique, hydrogène.

Taille

Une cellule mesure de 0,8 à 2 µm de diamètre.

Identification

Comme chez toutes les espèces du genre, les cellules sont très mobiles grâce à une touffe de flagelles très longs à un pôle de la cellule, non visibles au microscope à balayage. Seul le séquençage de l’ADN permet de remonter jusqu’à l’espèce.

pa r Anne Godfroy

A ux limites de la vie microbienne

Écologie

P. abyssi est hyperthermophile, car elle se multiplie au sein des fumeurs noirs qui se forment quand un fluide hyperchaud venant du plus profond de la croûte océanique (400 °C) rencontre l’eau de mer froide (2 °C). L’espèce peut se multiplier jusqu’à 105 °C sous une pression de 200 bars. Elle ne peut en revanche pas se développer en présence d’oxygène, même sous forme de traces. Elle est anaérobie stricte.

Relations avec l’homme

P. abyssi est également inhibée en présence d’hydrogène, mais pas lorsqu’il y a du soufre dans le milieu. Dans ce cas, elle transforme l’hydrogène en produisant de l’hydrogène sulfuré, ou H2S, qui n’est pas toxique pour elle, mais peut l’être s’il est respiré en grande quantité par un homme ou un animal. À faible concentration, elle parfume les laboratoires d’une forte odeur d’œuf pourri ! Par ailleurs, on a découvert ces dernières années que les cellules hébergent un virus appelé « PAV1 » qu’elles libèrent continuellement dans l’environnement. Ce virus est le premier virus d’archée isolé des abysses.

De la biodiversité même dans les abysses ! De nombreuses espèces de Pyrococcus ont été isolées et sont cultivées dans les laboratoires. Les chercheurs s’attachent à comprendre comment elles copient et réparent leur ADN dans des conditions aussi extrêmes que celles des sources hydrothermales. Une espèce proche appelée P. kukulkani a été isolée au large du Mexique, dans le golfe de Californie, et a été nommée ainsi en référence à Kukulkán, dieu maya de la terre, du feu et de l’eau. Une autre, P. yayanosii, a été isolée à une profondeur de 5 000 mètres sous 500 bars et refuse de se diviser à pression atmosphérique. Elle ne vit que sous haute pression. On dit qu’elle est piézophile obligatoire.

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Un virus géant des extrêmes Organite cellulaire Queue

Fibrilles

Capside 0,2 µm Photo prise au microscope électronique à transmission. © J. Abrahão/Centre de microscopie, université fédérale du Minas Gerais, Brésil.

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Tupanvirus est un genre de virus géant qui infecte les micro-organismes comme les amibes. Sa particule, ou virion, se compose d’une tête, ou capside, et d’une queue, les deux étant recouvertes de longs poils, les fibrilles. La photo montre un virion dans le cytoplasme d’une cellule infectée, au-dessous d’un organite cellulaire. Cette structure ressemble à celle de certains virus de bactéries, les bactériophages. Deux souches de Tupanvirus ont été isolées en 2018 par une équipe brésilienne, respectivement dans un lac avec une salinité et un pH extrêmes et dans des sédiments océaniques prélevés dans les abysses. Le genre Tupanvirus a été signalé la même année dans le sol de la forêt autour de l’université d’Harvard, aux États-Unis.

Taille

Si on inclut la longueur des fibrilles, la tête et la queue font environ 0,45 µm de diamètre chacune et la longueur de la queue 0,55 µm.

Identification

Malgré leur ressemblance morphologique, les virions de Tupanvirus sont clairement distinguables des bactériophages par leur grande taille. Ils sont ainsi identifiables par microscopie électronique, comme le montre la photo, par des analyses d’ADN à partir de séquences spécifiques et par l’étude des protéines de la capside.

par Morgan Gaïa

A ux limites de la vie microbienne

Écologie

Le genre Tupanvirus est parasite d’amibes et potentiellement d’autres micro-organismes unicellulaires parmi les protistes. Il partage donc leurs milieux, des sols aux océans, bien que sa découverte dans des environnements extrêmes ait été une surprise. Clairement, son écologie reste à approfondir. D’une manière générale, les virus géants semblent très abondants dans beaucoup de milieux différents.

Relations avec l’homme

Tupanvirus fait partie de la famille des Mimiviridae, nom qui vient de l’anglais mimicking microbes, « imitateurs de microbes ». Certains indices laissent supposer qu’un virus géant de cette famille pourrait provoquer des pneumonies chez les humains. En effet, une équipe de chercheurs de l’université de Marseille a publié en 2013 des résultats montrant qu’un virus géant avait été isolé chez une malade de 72 ans. Cet aspect est toutefois débattu : une observation unique reste insuffisante pour conclure à une causalité.

Étonnant Tupanvirus La découverte des premiers virus géants en 2003 a bouleversé notre vision du monde viral. Non seulement les virions peuvent être aussi grands que certaines petites bactéries, mais leur génome est géant et contient plusieurs centaines, voire quelques milliers de gènes. Plus encore, alors que tous les autres virus utilisent les gènes de l’hôte qu’ils parasitent pour produire les protéines virales dont ils ont besoin pour fabriquer leur capside, les virus géants possèdent beaucoup de ces gènes. Tupanvirus les a presque tous, excepté ceux qui codent pour les ribosomes, les organites où se produit la synthèse des protéines. Il utilise ceux des amibes qu’il parasite.

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À travers le temps et l’espace

L E PE U P L E M IC RO B I E N

À t ravers le temps et l’espace

Quand et comment la vie est-elle apparue sur Terre ? Existe-t-elle sur une autre planète ? Ce sont là des questions fondamentales que se posent de manière récurrente, et depuis longtemps, les scientifiques, mais aussi les philosophes, les auteurs de science-fiction et le grand public, et auxquelles il n’y a pas (encore) de réponses. Même si l’étude des micro-organismes extrêmophiles et l’exobiologie nous renseignent toujours plus précisément sur les conditions de l’émergence de la vie sur Terre et celle qui pourrait exister ailleurs. Les questions sont en fait liées. Nous allons voir que les premières formes de vie terrestre, dont on trouve des traces tangibles aujourd’hui, étaient unicellulaires et donc microbiennes, et que s’il en existe ailleurs, leur origine doit être la même. Pour explorer le passé lointain et le cosmos, des éléments de réponse sont à chercher dans les biosignatures, les microfossiles et les micro-organismes panchroniques (« qui traversent le temps »). Mais nous allons également voir que, même dans l’espace, les micro-organismes ne sont pas forcément extra-terrestres.

■■ Page précédente Les étoiles qui brillent ici dans le ciel du Kenya, traversé d’un trait continu par la Station spatiale internationale, sont comme les micro-organismes et les virus sous un microscope à fluorescence. Elles forment d’innombrables points lumineux.

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À T R AV E R S L E T E M P S E T L ’ E S PA C E

■ Les premières traces microbiennes

A

Dans un article publié en novembre 2019, une équipe de géologues australiens et français a annoncé avoir mesuré du carbone 13 dans des formations minérales datées d’environ 3,5 milliards d’années. Ces formations se trouvent dans la région de Pilbara, au nord-ouest de l’Australie. Elles remontent au Précambrien, une période qui débute à partir de la genèse de la Terre il y a 4,56 milliards d’années. Le carbone 13 de Pilbara fait partie B des biosignatures les plus anciennes et les plus crédibles jamais trouvées. Une biosignature est un atome ou une molécule organique qui signale le passage d’un être vivant actuel ou passé. Ici, il s’agit de l’un des deux isotopes stables du carbone, présent en faible quantité (1,07 %), alors que le carbone 12 est le plus répandu dans la nature (98,93 %). Les deux atomes de carbone sont des isotopes, car leur noyau contient le même nombre de protons et un nombre de neutrons différent. Le carbone 13 est stable, car il ne change pas au cours du temps, ce qui est précieux pour une biosignature. Par ailleurs, on sait que sa présence indique qu’il y a eu de la matière organique, car sa concentration est liée au CO2 et à la photosynthèse. Or les formations dans lesquelles il a été trouvé ne sont pas n’importe lesquelles. Ce sont des stromatolithes. Le mot vient du grec stroma, qui signifie « tapis », et lithe, « pierre ». Pourtant, il ne s’agit pas d’un tapis de pierres, mais de… cyanobactéries. Celles-ci produisent un biofilm. Elles le font en milieu aquatique peu profond, marin ou continental, salé ou d’eau douce, chaud, voire très chaud lorsqu’elles vivent dans les sources hydrothermales. Le biofilm piège les sédiments en suspension et favorise la précipitation des carbonates ou de la silice, formant ainsi une sorte de strate fine qui se rigidifie. Le processus se répète et

20 µm

Les stromatolithes sont des bioconstructions produites par des cyanobactéries, comme celles filamenteuses appartenant au genre Scytonema que l’on voit au microscope électronique à balayage (A). La photo a été prise dans la baie des Requins en Australie. D’autres stromatolithes en cours de formation ont été photographiés (B) en 2009 dans un petit étang côtier de la presqu’île de Sinis, à l’ouest de la Sardaigne (province d’Oristano).

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les strates s’empilent, édifiant au fur et à mesure une structure solide. Le tapis de cyanobactéries constitue la partie « vivante », en haut de la pile. Des stromatolithes calcaires se forment actuellement en Australie dans la baie des Requins (Shark Bay) ou, plus proches de nous, dans les sources pétrifiantes du Puy-de-Dôme ou en Sardaigne. Elles sont plutôt siliceuses dans les sources hydrothermales de Yellow Stone. On en déduit donc que les premières cyanobactéries apparues sur Terre ont construit les stromatolithes de Pilbara. Le biofilm les aurait protégées contre les ultraviolets avant qu’apparaisse la couche d’ozone. Il y a 3,5 milliards d’années, la stratosphère ne pouvait pas arrêter les rayons ultraviolets les plus nocifs, car la couche d’ozone qui les absorbe n’existait pas encore. Elle s’est formée il y a « seulement » 600 millions d’années. Par conséquent, pendant 3 milliards d’années, les cyanobactéries ont pratiqué la photosynthèse et libéré de l’oxygène, immergées dans les milieux aquatiques à l’abri des ultraviolets. L’oxygène a d’abord saturé l’eau avant d’être libéré dans l’atmosphère et de s’accumuler dans la haute atmosphère sous forme d’O2. Ce n’est qu’ensuite que les réactions photochimiques entre les ultraviolets et l’O2 ont créé l’ozone, couche composée de molécules non plus à deux, mais à trois atomes (O3). Grâce à cette protection, la vie a pu s’épanouir sur les continents. Ainsi, les cyanobactéries seraient responsables d’une des plus grandes transitions environnementales de l’histoire de la Terre : le passage à la vie aérienne. Les cyanobactéries n’étaient pas les seuls micro-organismes présents dans les milieux où se sont formés les stromatolithes de Pilbara. Toujours sur ce site, une équipe de l’université de Tokyo a découvert des inclusions de fluides emprisonnés dans des concrétions de silice datées de 3,46 milliards d’années. Dans ces fluides ont été identifiées des biosignatures isotopiques de méthane d’origine microbienne. Or les cyanobactéries n’en produisent pas. Les chercheurs pensent qu’il pourrait s’agir d’archées. Ce sont en effet aujourd’hui les seuls procaryotes producteurs de méthane en conditions anaérobies, comme celles qui régnaient alors.

■ ■ Les microfossiles Outre les biosignatures isotopiques, les micro-organismes ont laissé des restes fossilisés, c’est-à-dire minéralisés. Ce sont des microfossiles, et leur domaine d’étude est la micropaléontologie. Les premiers spécimens remontent à 1,5 milliard d’années dans des roches silicifiées en Chine. Ce sont des formes 144

À  travers le temps et l ’ espace

coloniales ou filamenteuses. D’autres se trouvent à Bitter Springs, en Australie, et remontent à plus de 850 millions d’années. Ces microfossiles contiennent des cyanobactéries, des microalgues vertes de type chlorelles, des champignons et des dinoflagellés. Ceux de Rhynie, du nom d’un village au nord-est de l’Écosse, sont plus récents, mais contiennent des informations capitales. Le site de Rhynie est célèbre en paléontologie pour sa biocénose continentale fossile exceptionnellement bien conservée depuis le Dévonien inférieur, il y a environ 410 millions d’années, période qui correspond à la colonisation des continents par la faune et la flore. La biocénose est l’ensemble des êtres vivants présents dans un même habitat. Celle de Rhynie aurait été pétrifiée dans un milieu inondé par des eaux riches en silice issues de sources chaudes géothermiques. Il se serait formé des silex contenant notamment Aglaophyton major, intermédiaire entre une bryophyte, c’est-à-dire une mousse, et une plante vasculaire. Ce végétal n’avait pas de racines, mais des rhizomes, des tiges souterraines. Or les coupes fines réalisées dans le silex montrent des structures ressemblant étonnamment à des mycorhizes. Si la ressemblance ne signifie pas que les structures avaient la même fonction, elle conforte l’hypothèse selon laquelle les champignons mycorhizogènes auraient permis la colonisation des continents par les algues, en faisant office de racines. L’Australien Mark Brundrett, l’un des grands spécialistes des mycorhizes, voit dans l’association du champignon actuel du genre Geosiphon et des cyanobactéries un « fossile vivant » des mycorhizes. En effet, Geosiphon fait partie du groupe des Gloméromycètes, les principaux champignons qui forment les mycorhizes à arbuscules. Aujourd’hui, l’espèce G. pyriformis vit en symbiose avec les cyanobactéries du genre Nostoc. Cette symbiose en rappelle une autre, celle qui constitue les lichens. Or ces derniers sont présents dans les silex de Rhynie, notamment Winfrenatia reticulata, le plus ancien spécimen fossile connu sur Terre. Le lichen est une symbiose entre deux groupes de microorganismes, un mycobionte (champignon) et un photobionte (microalgue). Cette association, très commune aujourd’hui, a sans doute contribué à l’érosion des roches au Dévonien et à la création des premiers sols.

Un échantillon de craie provenant de la région d’Étretat a été photographié en microscopie électronique à balayage. On observe un entrelacs d’exosquelettes de nanofossiles composé ici de coccolithes sédimentés au Crétacé.

5 µm

145

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D’autres exemples de microfossiles remontent à la crise Crétacé-Tertiaire vers – 65 millions d’années, lorsque 50 % des espèces de coccolithophoridés disparurent. C’est l’extinction de masse la plus connue, surtout pour la disparition des dinosaures non aviens, ceux qui n’ont pas évolué en oiseaux. Il en résulte d’innombrables coccolithes dans les falaises calcaires de Normandie ou de Douvres, en Angleterre. La craie contient également des exosquelettes d’autres protistes marins comme les radiolaires. Un milieu datant de la même époque renferme également des microorganismes, parfaitement conservés mais moins abondants et continentaux, c’est l’ambre du Crétacé. Cette résine de conifère contient des cyanobactéries, des diatomées, des amibes à thèques et des ciliés du genre Coleps. Les Coleps actuels ressemblent étonnamment à ceux trouvés dans l’ambre. Ils contiennent des plaques de carbonate de calcium dans leur membrane qui font office de carapace. Ce sont des prédateurs qui utilisent des toxicystes pour capturer leurs proies, comme Monodinium. Ils sont également nécrophages et consomment les animaux microscopiques morts.

■ ■ Un Jurassic Park microbien Aussi surprenant que cela puisse paraître, il suffit de décongeler un échantillon de pergélisol et de le mettre en suspension dans un milieu nutritif pour voir se développer des micro-organismes et des virus piégés par la dernière glaciation du Pléistocène. Le Pléistocène est la période géologique qui s’étend de 2,58 millions d’années à 11 700 ans avant le présent. Ainsi, il est possible de réactiver des virus, des bactéries, des cyanobactéries et d’autres microalgues, des archées, des levures, des amibes, flagellés, ciliés, des spores de champignons et des nématodes remontant… à l’homme de Néandertal. C’est notamment le cas des virus géants. Des échantillons de pergélisol contenant de la matière organique, datée par le carbone 14 à − 30 000 ans, avaient été prélevés de manière aseptique par des chercheurs russes au cours de l’année 2000 dans le district de Tchoukotka, dans la partie la plus orientale de la Sibérie. Le carbone 14 est un autre isotope du carbone, mais radioactif et présent uniquement à l’état de traces. Il est utilisé pour dater la matière organique jusqu’à 50 000 ans. Conservés tout d’abord congelés, les échantillons avaient été envoyés à l’université d’Aix-Marseille, où Jean-Michel Claverie et Chantal Abergel les avaient resuspendus dans une culture pure de l’amibe Acanthamoeba castellanii. C’est une espèce de protiste que l’on trouve dans le sol. Pourquoi resuspendre du sol congelé en présence d’amibes ? 146

À  travers le temps et l ’ espace

Tout d’abord, parce que les chercheurs suspectaient la présence de virus géants dans le pergélisol. Ensuite, parce que ces virus sont des parasites d’amibes et qu’ils en ont besoin pour se multiplier. Les chercheurs ont eu raison, car les échantillons mis en culture révélèrent la présence de plusieurs espèces de virus géants jamais découverts auparavant, dont un, Mollivirus sibericum, baptisé ainsi parce qu’il donne l’impression d’être mou. Des virions datant du Pléistocène qui se réactivent, voilà qui interroge. Tout d’abord sur le plan évolutif, car une relation entre un hôte et un parasite est le résultat d’une coévolution. Or il est étonnant qu’une fois réactivé, Mollivirus se comporte comme si de rien n’était et parasite un hôte avec lequel il n’a pas coévolué, en tout cas pendant 30 000 ans. Ensuite, que se passera-t-il si le réchauffement climatique s’accentue ? On sait que la profondeur de pergélisol qui dégèle augmente de plus en plus. D’autres pathogènes, connus ou inconnus, peuvent-ils se réactiver ? Dès 2011, des scientifiques russes alertaient sur le risque de réactivation non pas de virus, mais de bactéries, notamment Bacillus anthracis. La Sibérie est en effet une région où les épidémies de maladie du charbon (anthrax) émergent périodiquement au sein des populations de rennes depuis la fin du xixe siècle. Durant l’été 2016, une contagion s’est produite dans la péninsule de Yamal au

Anneaux entourant le virion du Mollivirus

A

Génome viral en cours d’encapsidation

B

0,2 µm

Cellules d’Acanthamoeba castellanii Mollivirus

5 µm Le virion de Mollivirus sibericum se compose d’un brin d’ADN et de protéines. Il est délimité par une capside formée d’un tégument et de plusieurs couches de fibrilles disposées en anneaux (A). Une fois sa synthèse achevée, le brin d’ADN est chargé dans la capside. C’est l’encapsidation. On voit l’ADN à gauche en train d’entrer dans la capside. Ce n’est pas un flagelle. La construction de la capside ainsi que la réplication du génome ont lieu dans l’amibe (B). En marquant l’ADN avec une molécule qui fluoresce, on peut suivre les virions, point en vert à droite, dans le cytoplasme.

147

L E PE U P L E M IC RO B I E N

nord-ouest, en territoire Nenets, un peuple nomade éleveur de rennes. L’épidémie toucha les troupeaux qui moururent en masse. Elle fut attribuée dans un premier temps à la température trop élevée qui était montée à 35 °C, ce qui est extrêmement chaud pour un été en Sibérie. Mais finalement, les analyses révélèrent la présence de B. anthracis. Le dernier épisode remontait à 1941 et, depuis 1968, le pathogène était considéré comme éradiqué de la péninsule par les autorités soviétiques. On avait arrêté de vacciner les rennes en 2007.

A

B

50 µm

Deux nématodes issus du pergélisol de Sibérie sont observés ici. L’un appartient au genre Panagrolaimus (A), et l’autre au genre Plectus (B). On voit le corps complet de Panagrolaimus en microscopie photonique et le détail de la cuticule et de la zone buccale de Plectus (hérissée d’organes sensoriels) en microscopie électronique à balayage.

148

3 µm

Combien de temps un micro-organisme peut-il rester viable dans un sol gelé ? Certains animaux microscopiques comme les tardigrades sont capables de résister à des conditions extrêmes en état de cryptobiose, c’est-à-dire quand le métabolisme n’est plus décelable. Dans une publication de 2016, une équipe japonaise signale que des tardigrades avaient été conservés à – 20 °C depuis 1983, date à laquelle de la mousse gelée avait été échantillonnée dans l’Antarctique. Ils ont été réactivés trente ans plus tard en plongeant la mousse dans de l’eau de Volvic additionnée de chlorelles. En conditions normales, ces animaux ont une durée de vie de 12 à 24 mois en milieu aquatique et de 15 à 30 mois en milieu terrestre. Pour d’autres animaux microscopiques comme les nématodes, le record de longévité dans un sol congelé est tout aussi impressionnant. Sur 300 échantillons de pergélisol de Sibérie prélevés en 2002 à une profondeur de 30 mètres et datés de − 32 000 ans, deux contenaient des nématodes viables appartenant aux genres Panagrolaimus et Plectus. Conservés un temps à – 20 °C, ils furent réactivés tout simplement en les nourrissant avec une souche d’Escherichia coli. Cette longévité des micro-organismes interroge encore une fois les limites du vivant sur la Terre. Elle questionne aussi ceux qui pourraient exister, ou seulement résister, sur des objets célestes, à commencer par le plus proche de nous, notre satellite naturel, la Lune.

À  travers le temps et l ’ espace

100 µm

■ ■ Des micro-organismes dans l’espace En 2007, un concours avait été lancé par la fondation californienne X Prize, qui attribue des prix dans beaucoup de domaines comme l’éducation, la santé, et notamment l’espace. Ce concours devait récompenser toute entreprise privée capable d’envoyer sur la Lune une fusée et de déposer à sa surface un robot qui devait parcourir au moins 500 mètres, tout en transmettant des images et des données vers la Terre. Initialement prévu en 2015 puis repoussé en 2018, le concours fut annulé faute de candidats ayant atteint les objectifs fixés. Une équipe israélienne qui avait posé sa candidature décida d’envoyer quand même sa sonde, nommée Bereshit. La fusée transportait des livres scannés, des échantillons d’ADN humain et des tardigrades en état de cryptobiose. Le 11 avril 2019, la sonde amorça l’alunissage, mais connut un problème et s’écrasa. On pense que les tardigrades ont été éparpillés autour du point d’impact. Sont-ils morts ou seront-ils capables de résister aux radiations et aux amplitudes de température dues à l’absence d’atmosphère, de – 170 °C sur la face obscure à 120 °C sur la face éclairée ? Si oui, que vont-ils devenir et combien de temps ? La Lune n’est donc peut-être plus un lieu sans vie ? Est-elle contaminée ? En fait, ces questions se

La photo est prise dans la météorite martienne ALH84001. Elle montre une forme oblongue sertie dans une matrice minérale d’orthopyroxène, qui évoque une structure biologique avec une paroi comme celle d’un kyste. C’est un type de biomorphe. Cette météorite est bien connue. Elle aurait été formée il y a 4,5 milliards d’années et serait tombée dans l’Antarctique il y a 13 000 ans. Elle contiendrait également des cristaux de magnétite ressemblant morphologiquement et chimiquement à ceux produits par des bactéries magnétotactiques terrestres. Ce sont des bactéries des sédiments qui s’orientent selon le champ magnétique terrestre.

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posent depuis longtemps pour d’autres micro-organismes. Ceux du microbiote intestinal des astronautes du programme Apollo qui ont laissé sur la Lune des sacs de matière fécale. L’astronaute Buzz Aldrin, célèbre membre du vol Apollo 11 en 1969, a même posté un message sur le média Vox.com plaignant celui qui trouvera le sien. Des bactéries et des champignons vivants sont bel et bien présents dans l’espace, mais dans la Station spatiale internationale. Une étude publiée en avril 2019 a dénombré entre 10 000 et 1 million de bactéries par mètre carré selon l’endroit de la station : des actinobactéries, des firmicutes, des protéobactéries et des champignons ascomycètes et basidiomycètes. Et ce n’est sans doute pas près de s’arrêter avec la perspective du tourisme spatial qui pointe à l’horizon, comme le projet DearMoon d’un milliardaire japonais ou celui du patron de SpaceX, devenu américain, Elon Musk. Le site internet de National Geographic rapporte à son sujet cette citation qui en dit long, à l’occasion d’un congrès international d’astronautique : « Nous sommes en 2017. Nous devrions déjà avoir une base lunaire. Pourquoi n’est-ce pas déjà le cas ? » De même, le voyage habité vers Mars n’est plus de la science-fiction. La NASA s’y prépare pour 2033, même si ce délai est jugé trop court. D’autres sont dans la course comme la Chine, la Russie, les Émirats arabes unis et l’Europe. Pourtant les obstacles sont loin d’être franchis. Outre les risques pour la santé, l’alimentation et les déchets des astronautes constituent le deuxième problème le plus aigu après celui des radiations. Selon Brigitte Lamaze, de l’Agence spatiale européenne (ASE), un astronaute a besoin chaque jour d’un kilo de nourriture, un kilo d’oxygène et trois kilos d’eau. Ainsi, pour un voyage de 400 jours aller-retour, le plus court selon le site Human Mission to Mars, il faudrait emporter deux tonnes de ressources (nourriture, oxygène, eau) par personne, ce qui n’est évidemment pas possible. L’idée est alors de faire produire et recycler ces ressources en cours de route par les micro-organismes. L’ASE travaille depuis 1989 à Barcelone sur le projet MEliSSA (MicroEcological Life Support System Alternative), auquel collaborent des équipes de recherche universitaires belge à Gand, canadienne à Guelph et française à Clermont-Ferrand. Les scientifiques cherchent à construire un système circulaire qui recycle l’eau, minéralise les déchets organiques et produit de l’oxygène en simulant le fonctionnement d’un écosystème et les cycles biogéochimiques. Ce système comporte cinq compartiments. Le premier contient la cyanobactérie Arthrospira et des plantes pour la production de biomasse et d’oxygène qui seront consommées par l’équipage dans le compartiment no 2. Le no 3 rassemble les déchets organiques des deux premiers compartiments (plantes et matière fécale) pour les décomposer, 150

À  travers le temps et l ’ espace

en conditions anaérobie et thermophile, en acides gras volatiles, minéraux et CO2. Cette fermentation est assurée par le microbiote intestinal de l’équipage. Pour des raisons de rendement dans la décomposition des protéines, des sucres et de la cellulose, cette étape est réalisée à une température de 55 °C. Le rendement est de 70 % de protéines décomposées et 44 % de fibres. Le CO 2 passe directement dans le compartiment no 1 pour alimenter la photosynthèse et le reste dans le suivant, le no 4, contenant une espèce particulière. Il s’agit de Rhodospirillum rubrum, une bactérie spiralée. Elle est particulière dans la mesure où, en condition anaérobie, elle fait la photosynthèse avec la bactériochlorophylle et des caroténoïdes qui lui donnent une couleur rouge. En présence d’oxygène, elle devient hétérotrophe et perd sa couleur. Elle fixe également l’azote atmosphérique grâce à la nitrogénase. Son rôle ici est de produire du NH4+, qui passe dans le compartiment no 5 où se déroule la nitrification par Nitrosomonas et Nitrobacter en présence d’oxygène produit par la photosynthèse et de l’urine de l’équipage. Les nitrates alimentent alors les cyanobactéries et les plantes. Selon Natalie Leys, une microbiologiste belge dont une interview est accessible sur le site internet de l’ASE, l’idée est de valoriser ce système de recyclage également sur Terre et sur… la Lune. On sait à peu près comment se comportent les bactéries et les archées sur notre planète, mais pas dans l’espace. La microgravité et les radiations ont-elles un effet ou pas ? C’est pourquoi des expériences ont lieu. Une publication de 2018 explique que des bactéries et des archées ont été envoyées pendant 44 jours dans le satellite Foton en orbite basse, à 2 000 km de la Terre. Les procaryotes étaient exposés quotidiennement et simultanément à trois facteurs physiques : une très faible apesanteur, des radiations deux fois plus élevées que dans la Station spatiale internationale et une température de 20 °C. Les chercheurs ont montré que les bactéries et les archées n’étaient pas affectées par ces conditions et qu’elles pouvaient même avoir un rendement encore plus élevé si elles étaient placées à 4 °C. Quoi qu’il en soit, cette perspective de conquête spatiale amène une nouvelle question que tout le monde devra se poser, les scientifiques, le grand public mais aussi les milliardaires, d’ordre éthique cette fois. Si l’on parvient à utiliser ainsi les bactéries, les cyanobactéries et les archées pour assurer les ressources nécessaires à des vols interplanétaires au long cours, voire même à la colonisation d’autres planètes, des accidents comme le crash de la fusée Bereshit ont des chances de se multiplier. On savait l’espace pollué (voir le catalogue des déchets laissés sur la Lune établi par la NASA) et peut-être déjà contaminé. Il est suceptible demain de l’être de manière exponentielle. Est-il acceptable de prendre ce risque ? 151

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Un microfossile qui rayonne

50 µm

Photo prise au microscope électronique à balayage. © P. Dumitrica, Institut de géologie et de géophysique, Bucarest, Roumanie.

Cladococcus est un micro-organisme marin qui possède un squelette siliceux interne avec des spicules en forme d’étoile. C’est un radiolaire, du latin radiolus, « petit rayon ». Finement ciselés et d’une symétrie radiale parfaite, les spicules rayonnent dans les trois dimensions à partir d’une coque centrale percée d’une multitude de pores. Lorsque le radiolaire est vivant, le squelette est recouvert par la cellule dont le cytoplasme forme de longs et fins prolongements appelés « pseudopodes ». Ici, seul le squelette apparaît, la matière organique n’est plus présente. Ce spécimen a été extrait par des processus chimiques avec d’autres micro-organismes d’une roche, ancienne boue du fond de l’océan.

152

C’est un fossile qui date de quelques dizaines de milliers d’années. Il a été lavé, filtré puis trié sous un microscope optique, avant d’être introduit dans un microscope électronique à balayage.

Taille

Les radiolaires fossiles ou actuels ont un diamètre de 50 à 300 µm.

Identification

Les radiolaires fossiles se reconnaissent à leur squelette siliceux, même si tous n’en possèdent pas. Ceux actuels sont identifiés également à partir de leur ADN.

p a r Pa t r i c k D e Wev e r

À  travers le temps et l ’ espace

Écologie

La plupart des radiolaires actuels vivent dans la partie supérieure de l’océan. On dit qu’ils sont pélagiques. Ils ne nagent pas et se déplacent en fonction des courants, montent ou descendent selon l’agitation ou la température des eaux. Ils se nourrissent en capturant des proies de tous les côtés avec leurs pseudopodes. Ils complètent leur alimentation grâce à des microalgues qui vivent dans le cytoplasme et leur fournissent des molécules carbonées issues de la photosynthèse. On pense que les radiolaires fossiles avaient le même mode de vie.

Relations avec l’homme

Quand les squelettes sédimentent sur le fond, ils se transforment au cours des temps géologiques en jaspe rouge, très utilisé comme roche ornementale en marqueterie de pietra dure ou comme pierre semiprécieuse, par exemple la cornaline, dans des constructions de prestige comme le château de Versailles ou l’Opéra Garnier.

Une source de bio-inspiration Le squelette réticulé des radiolaires a inspiré les architectes et les artistes, notamment de l’Art Nouveau. L’exemple le plus célèbre fut la porte monumentale de l’exposition universelle de Paris en 1900, pour laquelle l’architecte René Binet avait déclaré avoir copié l’espèce de radiolaire Pterocanium trilobum dessinée par le naturaliste Ernst Haeckel au xixe siècle. René Binet s’inspira d’une autre espèce, Sethophormis eupilium, pour concevoir la coupole des grands magasins du Printemps. Peu de matière requise, solidité et esthétique sont les qualités indubitables du squelette des radiolaires.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Des bactéries du temps des dinosaures A

B

5 µm Photos prise au microscope électronique à balayage (A) et au microscope confocal (B). © J.-P. et S. Saint Martin/ MNHN.

Grâce à différents microscopes, photonique, électronique et confocal, il est possible d’observer l’intérieur de la résine fossilisée de conifères, appelée « ambre », qui date du Crétacé supérieur, il y a 80 à 100 millions d’années. Ces observations révèlent la présence de microfossiles filamenteux en réseaux. Il s’agit de gaines de Leptotrichites, un genre de bactéries formant des tubes réguliers et ramifiés qui peuvent occuper la totalité d’un grain d’ambre et le rendre opaque. Ces restes bactériens ont été découverts dans de l’ambre provenant de diverses régions de France, d’Espagne ou d’Allemagne. La confection de lames minces pétrographiques, technique utilisée pour les échantillons de roche, a été essentielle pour observer et comprendre les détails structuraux infra-micrométriques.

154

5 µm

Taille

Le diamètre d’un filament a pu être mesuré et varie entre 6 et 10 μm, mais il est difficile de repérer les deux extrémités d’un même filament pour en estimer la longueur.

Identification

Le genre Leptotrichites se reconnaît à la constitution de sa gaine et à l’espace à l’intérieur, ou lumen, d’un diamètre compris entre 1 et 1,5 μm. Les filaments présentent une ramification dichotomique, souvent marquée par un léger renflement. Il existe une seule espèce, d’abord repérée en 1996 dans de l’ambre du Crétacé moyen du Kansas, puis décrite et désignée sous le nom de L. resinatus en 2005 dans de l’ambre du Crétacé d’Allemagne.

Écologie

La présence d’une gaine a des conséquences nutritionnelles et écologiques pour les bactéries filamenteuses. Elle a un rôle de fixation et de protection. Le genre Leptotrichites colonisait la résine encore liquide en utilisant ses composants, notamment des sucres, comme nutriments. En ce sens, on peut considérer ces bactéries comme résinicoles et la résine comme un vrai milieu de culture !

par Jean-Paul et Simona Saint Martin

À  travers le temps et l ’ espace

Relations avec l’homme

Le genre Leptotrichites ressemble beaucoup au genre actuel Leptothrix, composé de bactéries à gaine Gram négatives qui forment des réseaux de filaments aussi bien dans les muqueuses du corps humain, notamment la bouche, que dans les eaux douces, où elles fixent des oxydes de fer et/ou de manganèse dans ou sur la gaine. Cette bactérie peut provoquer des infections chez l’homme et se développer dans les conduites d’eau et les stations d’épuration, provoquant des phénomènes d’encombrement.

Un fossile controversé Les microfossiles de bactéries sont assez communs dans l’ambre du Crétacé supérieur, mais leur identification a donné lieu à une intense controverse entre chercheurs sur la véritable nature de ces filaments résinicoles. Un article de 2018 signé par les auteurs de cette fiche a exploré trois options : bactérie à gaine, cyanobactérie ou champignon filamenteux. C’est par l’étude de l’ultrastructure qu’ils ont pu raisonnablement envisager l’option d’une bactérie à gaine.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Une diatomée marine du Crétacé A

B

10 µm Photos prises avec un microscope photonique Zeiss Axioscope 40. © J.-P. et S. Saint Martin/ MNHN.

50 µm

Voici deux spécimens d’une diatomée fossile dont le squelette, ou frustule, a une forme cylindrique et présente une couronne de longues épines fines et rigides à chaque extrémité (A). Leur pointe peut être marquée par une auréole de contact irisée (B). La photographie B a été prise en vue valvaire (par une extrémité). Ces deux microalgues ont été découvertes inopinément ces dernières années lors de l’examen d’innombrables fragments d’ambre où l’on recherchait des inclusions d’arthropodes. Cet ambre avait été récolté en Vendée dans des couches sédimentaires à caractère continental, riches en lignite datées du Crétacé supérieur. Un même fragment peut ainsi renfermer des insectes, des araignées et des spicules d’éponges.

Taille

Le frustule mesure environ 120 µm, tandis que les épines ont une dimension de 240 à 295 µm.

Identification

Ces diatomées fossiles appartiennent au genre Corethron, qui se reconnaît à son frustule cylindrique aux extrémités bombées, composé de deux valves emboîtées et unies par une ceinture très développée. Chaque valve porte une couronne d’épines crénelées au profil en forme de T. L’identification au niveau de l’espèce n’est pas possible.

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À  travers le temps et l ’ espace

Relations avec l’homme

L’ambre a préservé de manière exceptionnelle des exemplaires de diatomées. Cependant, les diatomées fossiles sont surtout connues par une roche sédimentaire, la diatomite, constituée par l’accumulation de frustules. Les diatomites du monde entier sont connues du Crétacé supérieur au Quaternaire (− 2,6 millions d’années jusqu’à aujourd’hui). En France, les principaux gisements sont situés dans le Massif central. Les frustules se caractérisent par de nombreux pores qui rendent la roche absorbante, propriété très utile dans les industries du bâtiment, des cosmétiques, la fabrication des filtres, etc. En 1867, Alfred Nobel a renversé de la nitroglycérine, explosif hautement instable, sur de la terre de diatomée sans qu’elle explose : il venait de découvrir la dynamite.

par Jean-Paul et Simona Saint Martin

Écologie

Corethron est un genre actuel composé d’espèces marines planctoniques qui affectionnent les eaux froides des hautes latitudes. C’est le seul genre de diatomées actuelles possédant des épines mobiles. Lorsque l’azote dont elles ont besoin pour se développer vient à manquer, certaines espèces peuvent migrer vers des eaux plus profondes pour accéder aux nitrates. Elles stockent alors ceux-ci dans leurs vacuoles, avant de remonter en surface pour faire la photosynthèse.

Mais que vient faire cette diatomée dans l’ambre ? La préservation d’une diatomée marine dans l’ambre, matériel issu d’une résine d’arbre, peut paraître improbable. La présence des auréoles de contact irisées visibles à la pointe des épines permet de résoudre ce mystère. En effet, chaque auréole résulte de l’impact du frustule, transporté par voie aérienne depuis la surface de la mer, sur de la résine fraîche liquide, produite par des conifères se développant dans un environnement littoral.

Un produit naturel de lutte contre les insectes Facilement broyable, la diatomite se transforme en poudre composée de minuscules particules de frustules siliceux, dures et coupantes comme du verre. Cette propriété, utilisée contre les insectes dont on cherche à se débarrasser, comme les punaises de lits, évite d’employer des insecticides. Lorsque les insectes avalent la poudre en même temps que leur nourriture, ou qu’ils s’en recouvrent en se déplaçant, les particules provoquent alors des lésions internes ou externes qui les tuent.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Des amibes du Crétacé A

B Invagination

Ouverture 5 µm Photos prises avec un microscope photonique. © J.-P. et S. Saint Martin/ MNHN.

5 µm

Deux thèques ont été piégées ici dans de la résine fossilisée. Chacune est une enveloppe rigide qui abritait, avant d’être enrobée, une amibe. Les deux thèques apparaissent sous forme globuleuse, de couleur généralement jaune-orangé ou brunâtre. Le cercle visible dans la partie supérieure (A) représente l’ouverture par laquelle sortait une partie de l’amibe pour se nourrir et se déplacer. Le spécimen de profil (B), plus petit, montre que la thèque est un hémisphère tronqué au niveau de l’ouverture qui se situe au fond d’une invagination. Ces amibes à thèque ont été découvertes dans des nodules de résine de quelques millimètres à plusieurs centimètres de diamètre, prélevés en Charente-Maritime en 2014. L’ambre provient de dépôts lignitifères datant de – 100 millions d’années (Crétacé). Ces dépôts sont riches en lignite, c’est-à-dire en charbon fossile. Pour observer les micro-inclusions, le nodule a été scié, poli, fixé sur une lame et recouvert d’une lamelle. Cette technique permet de distinguer clairement des micro-organismes de très petite taille dans leur détail en faisant varier la mise au point et en utilisant ensuite un logiciel d’assemblage d’images (focus stacking). Des amibes à thèque ont été également signalées dans des ambres d’âges différents, parfois très anciens, comme celui du Trias d’Italie daté de – 220 millions d’années.

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Taille

Le diamètre des thèques est de l’ordre de 10 à 25 µm.

Identification

La détermination se fait au microscope photonique à partir de la morphologie de la thèque, mais l’identification formelle est difficile. La forme, la présence d’une ouverture et l’absence de particules minérales rappellent la thèque du genre actuel Arcella, l’invagination de l’ouverture observée à droite pouvant en être une caractéristique.

Écologie

Le piégeage de ces spécimens du Crétacé est un indicateur écologique en soi, car la résine provient d’arbres. Ainsi, au moment où ils ont été piégés, les spécimens se trouvaient sur des écorces ou des aiguilles, dans le sol ou dans un milieu lacustre à proximité. D’autre part, il révèle la présence de ces amibes il y a 100 millions d’années et permet de faire un parallèle avec les formes similaires actuelles et leur écologie.

Relations avec l’homme

L’ambre est une pierre semi-précieuse qui sert à faire des bijoux. Cette matière a donc une valeur commerciale et attire les faussaires, qui la remplacent par du plastique. Or le plastique ne contient pas de micro-organismes à l’intérieur. La présence d’amibes à thèque est donc un gage d’authenticité de l’ambre. Rechercher les micro-organismes peut même s’avérer une méthode de vérification imparable. L’ambre présente un intérêt commercial seulement s’il contient un fossile visible à l’intérieur.

par Jean-Paul et Simona Saint Martin

À  travers le temps et l ’ espace

En bloc L’incorporation des amibes à thèque dans la résine qui se transformera en ambre peut surprendre. En effet, la résine est censée concerner les parties aériennes des arbres producteurs. Cependant, sous l’effet d’un stress, l’émission de résine peut être très abondante, avec des écoulements successifs que l’on retrouve dans la structure des nodules d’ambre, le long des troncs, jusqu’au sol. La résine peut aussi plus directement tomber en bloc sur le sol ou dans un milieu aquatique sous-jacent (flaques au pied des arbres, marais, voire rivages…). Un fragment d’ambre peut ainsi réunir une microbiodiversité issue de milieux variés selon l’histoire de l’écoulement de la résine originelle.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

L’indestructible « ourson d’eau » A

B

Bouche 10 µm

Griffes Photos en noir et blanc prises au microscope électronique à balayage. Vue d’ensemble de l’animal (A) et vue de détail des griffes (B). © A. Couté et C. Perrette/MNHN.

1 µm

Cet animal microscopique est un tardigrade au corps massif muni de huit membres très courts terminés par des griffes qu’il utilise pour s’agripper au substrat végétal, minéral ou même à la glace. Il possède deux yeux et une bouche à l’avant du corps et des appendices sensitifs : deux à l’arrière de la tête et deux sur la partie postérieure (flèches). L’individu photographié ici est hermaphrodite, à la fois mâle et femelle, ce qui n’est pas courant, les sexes étant généralement séparés chez la plupart des autres espèces. Le spécimen provient des îles Glorieuses, petit archipel français de l’océan Indien situé au nord-ouest de Madagascar. En 2003, du sable corallien rapporté d’une plongée à 15 mètres de profondeur avait été filtré puis observé à la loupe binoculaire. C’est à ce moment-là que l’animal a été découvert, par hasard au milieu des particules de sable, des débris organiques et des frustules de diatomées.

Taille

Le spécimen présenté ici mesure 120 µm de longueur.

Identification

Les tardigrades se reconnaissent à leur allure d’ourson microscopique, à leurs quatre paires de pattes non articulées, terminées par des griffes en nombre pair, et à leur cuticule, ou enveloppe externe souple ou rigide. La présence de deux yeux n’est pas systématique. Certains n’en ont pas. Le nombre varie selon l’espèce, tout comme la couleur.

Écologie

Environ 1 100 espèces ont été décrites. Après avoir été rangés dans les vers ou dans les arthropodes, avec les acariens, ils constituent

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désormais un embranchement à part entière, au sein des Ecdysozoaires (ou animaux qui muent) et des Cuticulates (ou animaux ayant une épicuticule, ou exosquelette). Ils se rencontrent dans tous les types de milieux, végétaux, minéraux et aquatiques marins ou dulçaquicoles. On en connaît jusqu’à 4 000 mètres de profondeur dans les océans et 6 000 mètres d’altitude dans l’Himalaya. Certaines espèces se nourrissent de mousses et de lichens, tandis que d’autres mangent des nématodes.

Relations avec l’homme

La recherche sur les tardigrades pourrait s’avérer utile en santé humaine. Ainsi a-t-on mis en évidence l’intérêt de certains pigments chez une espèce terrestre, Ramazzottius varieornatus, de couleur rose, qui montre une résistance extraordinaire aux rayons ultraviolets. Or, lorsque ce pigment rose n’est plus synthétisé, comme chez les mutants incolores, cette résistance disparaît.

Un animal très lent Le mot « tardigrade » vient du latin tardus gradus, qui signifie « pas lent », et a été donné par le savant italien Lazzaro Spallanzani à la fin du xviiie siècle. En effet, le tardigrade se déplace lentement. Cette lenteur est due à une particularité, l’absence de muscles transverses.

pa r Alain Couté et Catherine Perrette

À  travers le temps et l ’ espace

Des animaux de l’extrême Les tardigrades sont caractérisés par une capacité exceptionnelle à rester en vie dans des conditions extrêmement hostiles. Ils résistent ainsi à des températures inimaginables, − 272 °C ou + 150 °C, au vide absolu ou à des pressions de 6 millions d’hectopascals, soit 6 000 bars (alors que la normale est de 1 000 hectopascals = 1 bar), à des rayons ionisants, cosmiques, ou à des substances chimiques très toxiques (oxyde de carbone, hydrogène sulfuré). Outre les pigments, cette résistance exceptionnelle est due à leur aptitude à se déshydrater et à des protéines qui leur sont propres, les Dsup (damage suppressor, qui protègent leur ADN) et les TDP, ou IDP (intraspecific disordered proteins, qui enrobent les organes vitaux d’une substance visqueuse, analogue à du verre, annihilant les effets des agressions environnementales). Des chercheurs ont montré en 2016 qu’une de ces protéines Dsup protège aussi l’ADN de cellules humaines en cultures contre les radiations en réduisant d’environ 40 % les dommages.

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L E PE U P L E M IC RO B I E N

Des cyanobactéries nutritives A

B

Thylakoïdes

C

Vacuoles à gaz

Cyanophycine

Carboxysome

Photos prises en microscopie photonique et électronique à transmission. © C. Duval, C. Bernard et C. Djediat/MNHN.

1 µm

10 µm

10 µm

Les cyanobactéries du genre Arthrospira sont des procaryotes de forme filamenteuse. Chaque filament, de couleur bleu-vert, est constitué d’une succession de cellules dont on voit le contenu en microscopie électronique. On distingue les thylakoïdes, où se déroule la photosynthèse ; des carboxysomes, qui contiennent les enzymes nécessaires à la fixation du carbone atmosphérique ; des réserves d’azote sous forme de granules de cyanophycine ; et de nombreuses vacuoles à gaz. Les cyanobactéries proviennent d’un lac de cratère sur l’île de Mayotte dans l’océan Indien, le Dziani Dzaha. Les conditions extrêmes de ce lac (alcalinité, salinité, présence de sulfates et de méthane) sont probablement à l’origine de la forme « atypique » d’Arthrospira isolée de ce lac : droite et dépourvue de spires. Ces spécimens font partie des collections du Muséum, au Jardin des plantes à Paris.

Taille

Les filaments mesurent de 170 µm à plus de 2 mm. Les cellules sont toujours plus courtes (3 à 7 μm) que larges (9 à 12 μm).

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Identification

Les spécimens photographiés ici appartiennent à l’espèce Arthrospira fusiformis, qui se reconnaît au caractère morphologique bien particulier des filaments droits. Chez les autres espèces, ils sont spiralés ou enroulés sur toute leur longueur, spira signifiant « spire ».

Écologie

Les espèces du genre Arthrospira vivent dans des conditions de salinité très variables. La plupart se trouvent dans les lacs et les réservoirs salins, alcalins et riches en minéraux. Parce qu’elles flottent dans la colonne d’eau, on dit qu’elles ont un mode de vie planctonique. D’autres se rencontrent en eau douce, sur le fond ou à proximité, lorsque le milieu est peu profond, ce qui leur confère un mode de vie benthique. Cependant, Arthrospira possède des vacuoles à gaz qui lui permettent de réguler son positionnement dans la masse d’eau, du fond vers la surface en fonction des conditions d’ensoleillement ou de concentration en nutriments.

Relations avec l’homme

Connues sous le nom de « spiruline », ces cyanobactéries ont des propriétés étonnantes. En effet, elles peuvent contenir jusqu’à 70 % de protéines (contre près de 28 % pour un steak), des vitamines A et B12 et des acides gras polyinsaturés de type oméga 6. Cette composition est d’autant plus importante qu’elles se multiplient massivement non seulement dans la nature, mais également dans des bioréacteurs, ce qui permet de produire les molécules d’intérêt à l’échelle industrielle. Elles sont actuellement cultivées en grandes quantités dans de nombreux pays et commercialisées comme complément alimentaire sous diverses formes (gélules, poudre, paillettes). En France, les producteurs s’appellent des spiruliniers. On en dénombre plus de 200.

par Cécile Bernard et Charlotte Duval

À  travers le temps et l ’ espace

Des cyanobactéries contre la malnutrition Les peuples qui vivent autour du lac Tchad, en Afrique centrale, connaissent la spiruline depuis des générations. Les femmes la récoltent et la sèchent à même le sable, pour en faire des galettes et s’en nourrir ou soigner des problèmes de peau. Aujourd’hui, cultivées en bassins, ces cyanobactéries apparaissent comme un atout d’avenir pour combattre la malnutrition et aider au développement économique de cette région. Tel est l’objectif du Projet spiruline, lancé en 2007 avec l’aide de l’Organisation des Nations unies pour l’alimentation et l’agriculture (FAO) et l’Union européenne. D’autres projets de culture de la spiruline en bassins sont nés depuis, au Niger ou à Madagascar.

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Épilogue Les biosignatures de Pilbara indiquent que des cyanobactéries et des archées méthanogènes étaient présentes sur Terre il y a 3,5 milliards d’années. Cependant, d’autres micro-organismes, qui n’ont pas laissé de traces, étaient là bien avant. Ce sont les ancêtres de tous les êtres vivants actuels. On les appelle LUCA, pour last universal common ancestors, ou derniers ancêtres communs universels. On sait qu’ils ont existé, car les génomes des bactéries, des archées et des eucaryotes ont en commun une centaine de gènes dits « universels » qui codent pour des ARN et des protéines. S’ils partagent des gènes, c’est donc qu’ils ont des ancêtres communs. On pense que les LUCA avaient un génome à ARN et contenaient des ribosomes capables de synthétiser des protéines. Or les ribosomes sont des machines moléculaires complexes qui n’ont pu apparaître qu’après une première période d’évolution. Les LUCA avaient donc probablement eux aussi des ancêtres. On ne sait pas où ils vivaient. Certains pensent qu’ils occupaient des anfractuosités proches des sources chaudes terrestres ou des cheminées hydrothermales sous-marines, bien que nous sachions qu’ils n’étaient pas hyperthermophiles. Il y a donc 3,5 milliards d’années, la biosphère ne contenait que des microorganismes et probablement leurs virus. Or on sait que la biosphère reviendra à ce point de départ, quand la chaleur à la surface de la Terre aura fait disparaître les macro-organismes, dont nous faisons évidemment partie, avant que vienne le tour du peuple microbien. Cette chaleur résultera non pas du réchauffement climatique, mais de la température du Soleil. En effet, le cœur de notre étoile s’échauffe inexorablement. Une équipe d’astrophysiciens écossais a déclaré, en 2012, que les derniers micro-organismes sur Terre seront des extrêmophiles, et que ceux-ci tireront leur révérence dans 2,8 milliards d’années, tandis que la planète continuera dans un état stérile avant d’être engloutie par le Soleil transformé en géante rouge. En dépit de cette perspective de fin du monde, d’autres scientifiques ont eu le raisonnement inverse en 2014 : que se passerait-il si, d’un coup de baguette magique, tous les micro-organismes et les virus de la planète disparaissaient en même temps, avant nous ? Des hommes ainsi stériles, certains en ont rêvé il y a longtemps. Dans les années 1960, on imaginait une vie humaine sans microbes, et pas seulement sans pathogènes. On pensait que la conquête spatiale présentait deux risques majeurs. Contaminer l’espace et rapporter des germes sur la planète, comme 164

dans le film de science-fiction de 1971, Le Mystère Andromède, où un virus extraterrestre se propage après le crash d’un satellite sur Terre. Pour éviter ces risques, certains préconisaient d’envoyer dans l’espace des hommes qui seraient nés puis auraient vécu dans un environnement dépourvu de microorganismes. Ce n’est pas sans rappeler les « bébés bulles », qui ne sont pas, malheureusement, de la science-fiction. Ces enfants, dont le système immunitaire n’est plus ou peu fonctionnel, doivent vivre dans un milieu stérilisé afin d’éviter les contaminations externes qui leur seraient fatales. Mais un monde stérile est-il un scénario réaliste ? Sans une majorité de micro-organismes et de virus, l’humanité, les agrosystèmes et les écosystèmes ne pourraient pas se perpétuer bien longtemps. C’est la conclusion à laquelle sont parvenus deux chercheurs, Américain et Canadien, en 2014. L’homme devrait remplacer non seulement ses propres microbiotes, mais aussi au minimum les bactéries, cyanobactéries et archées de l’environnement pour assurer la production d’oxygène, la nutrition des plantes, la décomposition de la matière organique et les cycles biogéochimiques, etc. Des systèmes circulaires artificiels comme l’imaginent les scientifiques du projet MELiSSA n’y parviendraient pas à grande échelle et à long terme. Les micro-organismes et les virus rendent ce que l’on appelle des services écosystémiques que l’homme ne peut remplacer indéfiniment. Déjà en 1963, le biologiste britannique Julian Huxley, dont le père donna son nom à l’espèce de coccolithophoridés Emilinia huxleyi, affirmait qu’un monde sans microbes était une absurdité. Que serait devenue l’humanité sans les micro-organismes et les virus est en revanche une interrogation qui a du sens, car elle met en lumière à quel point nous leur sommes liés. Prenons deux hypothèses émises récemment, sur le placenta et la lignase. Le placenta est la poche nutritive où baigne le fœtus pendant la grossesse, et la lignase est une enzyme qui décompose la lignine, une macromolécule présente chez les végétaux. On sait que des gènes viraux sont intégrés dans notre génome et qu’ils remplissent des fonctions essentielles. En 2011, deux chercheurs de l’Institut Gustave-Roussy à Villejuif ont montré que certains de ces gènes étaient à l’origine de la synthèse des syncytines, des protéines indispensables à la formation du placenta. Ils ont même émis l’hypothèse qu’un virus aurait conduit, il y a plus de 150 millions d’années, à l’émergence des mammifères placentaires, dont nous faisons partie. Cependant, par honnêteté intellectuelle, je me dois de rapporter le fait suivant. En juillet 2019, j’avais invité l’un des chercheurs dont je viens de parler, Anne Dupressoir, à rédiger une fiche sur le sujet, ce qu’elle avait décliné. S’agissant d’une idée pas suffisamment étayée, elle avait préféré ne pas lui faire davantage de publicité, ce qui est tout à son honneur. 165

Même séduisante, il ne faut pas prendre une hypothèse pour la réalité. Certes, mais celle du placenta a le mérite de faire réfléchir. Sans ce virus, les mammifères actuels (que nous sommes) accoucheraient-ils de larves comme les kangourous (marsupiaux) ou pondraient-il des œufs comme les ornithorynques (monotrèmes) ? Venons-en à la lignine. Extrêmement résistante, cette molécule donne au bois sa rigidité et constitue un composant du charbon. Elle serait apparue au Dévonien il y a 380 millions d’années, avec l’avènement des plantes vasculaires, comme les fougères, et se serait accumulée durant les deux périodes géologiques suivantes, le Carbonifère et le Permien, produisant les dépôts de charbon de la planète. L’hypothèse classique considère que le charbon se serait formé parce que la décomposition était inhibée par un manque d’oxygène dans les sédiments des marécages où se trouvaient les forêts. Or une étude publiée par une équipe américaine en 2012 en avance une autre. Le charbon de bois se serait formé parce que les champignons n’avaient pas encore « inventé » la lignase. Ce n’est qu’à la fin du Carbonifère qu’ils seraient devenus capables de produire l’enzyme. À partir de cette période, la lignine aurait commencé à être décomposée, ce qui se serait accompagné d’une diminution progressive et continue de la formation du charbon. Autrement dit, si la lignase avait été inventée par les champignons dès le Dévonien, il n’y aurait pas eu d’accumulation de bois, donc pas de formation de charbon, et notre civilisation aurait été tout autre ! Je conclurai en répétant que le peuple microbien ne doit pas nous effrayer. Non seulement il est plus bénéfique et fascinant que dangereux, mais nous lui sommes liés, qu’on le veuille ou non. Il est donc indispensable de changer notre regard sur lui, en le faisant connaître de plus en plus, par exemple en mêlant la science et l’art comme dans cette image « warholienne » de Bifidobacterium sur la page ci-contre.

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Bibliographie Bernard C., 2014. Les cyanobactéries et leurs toxines. Revue francophone des laboratoires, 460, 68 p. Biacchsi S., Chevalier C., Galloux M., Langevin C., Le Goffic R., Brémont M., 2017. Les virus, ennemis ou alliés ?, Éditions Quæ, 114 p. Briandet R., Naïtali M., 2019. Biofilms, la vie des microbes en société, Éditions Quæ, 175 p. Forterre P., 2007. Microbes de l’enfer, Éditions Belin, Pour la science, 256 p. Karimi B., Chemidlin Prevost-Bouré N., Dequiedt S., Terrat S., L. Ranjard, 2018. Atlas français des bactéries du sol, Éditions Biotope/Publications scientifiques du Muséum national d’histoire naturelle, 191 p. Laithier C. (dir.), 2011. Microflore du lait cru. Vers une meilleure connaissance des écosystèmes microbiens du lait et de leurs facteurs de variation, CNAOL Éditions, Chamalières, 129 p. Lorch A., 2011. Les micro-organismes efficaces au quotidien. Au service de la terre, des animaux et des hommes, Éditions Le Souffle d’Or, 400 p. Marteau P., Doré J., 2017. Le microbiote intestinal. Un organe à part entière, John Libbey Eurotext, 338 p. Prescott L.M., Willey J., Sherwood L., Woolverton C.J., 2018. Microbiologie, 5e édition française, De Boeck supérieur, Louvain, 1120 p. Prieur D., 2014. Les bactéries de l’extrême : des abysses à l’espace, De Boeck, 192 p. Selosse M.A., 2019. Jamais seuls, Acte Sud, 368 p.

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Remerciements J’ai pris beaucoup de plaisir à porter cet ouvrage de bout en bout. Ce fut un travail de longue haleine, qui se termine ici avec bonheur. Pour cela, je remercie vivement mon collègue Marc-André Selosse qui a eu la délicate attention de proposer mon nom aux éditions Quæ et Sylvie Blanchard, éditrice, qui m’a fait confiance et encouragé jusqu’à la fin, et Juliette Blanchet, éditrice, pour avoir beaucoup amélioré le texte en repérant la moindre faute ou source de confusion. Mais cet ouvrage n’aurait pas pu voir le jour sans les nombreux collègues qui m’ont prêté main-forte d’une manière ou d’une autre. Je tiens à les remercier chaleureusement, notamment celles et ceux qui ont : • accepté de rédiger une ou plusieurs fiches, en m’excusant de les avoir si souvent ennuyé(e)s, presque harcelé(e)s ; • relu les chapitres ou des passages et ont apporté des améliorations, tout en répondant à mes nombreuses questions : –– chapitres : Muriel Thomas (INRAE), Michel Federighi (Oniris/INRAE) et la Société française de microbiologie, Alain Couté (MNHN), Éric Lateltin (CNRS), Naoise Nunan (CNRS), Patrick Forterre (Institut Pasteur) et Chantal Abergel (CNRS, université d’Aix-Marseille), –– passages : Yves Bertheau (INRAE/MNHN), Yvette Bouton (INRAE), Laurent Debarbieux (Institut Pasteur), Bruno de Reviers (MNHN), Anne Dupressoir (Institut Gustave-Roussy), Marcel Koken (CNRS), Patrick Forterre (Institut Pasteur), Enrique Lara Pandi (Jardin botanique de Madrid) et Jean-Paul Saint Martin (MNHN) ; • envoyé gracieusement des illustrations. Leurs noms sont mentionnés dans la liste des crédits photos ; • répondu à mes nombreuses questions avec tellement de gentillesse et de compétence : Gaëtan Borgonie (Extreme Life Isyensya, Gand, Belgique), Guillaume Borrel (Institut Pasteur), Thomas D. Brock (University of Wisconsin-Madison, États-Unis), Mark Brundrett (University of Western Australia, Australie), Marlène Chiarello (University of Mississippi, États-Unis), Gilles de Lucas et Thierry Heulin (CEA), Mart Krupovic (Institut Pasteur), Inaki Ithurbe-Ormaetxe (World Mosquito Program, Australie), Hans W. Paerl (Institute of Marine Sciences, Caroline du Nord, États-Unis), Julie Segre (National Human Genome Research Institute, États-Unis), Clemens Schauberger (University of Southern Denmark, Danemark). Enfin, je tiens à dire toute ma gratitude à deux collègues que j’ai beaucoup, beaucoup sollicités, au point de les saturer. De ce point de vue, on peut dire qu’ils sont extrêmophiles : Alain Couté et Patrick Forterre. 169

Les

auteurs des fiches

Pierre Arpin est ancien professeur d’écologie au Muséum national d’histoire naturelle à Brunoy (Essonne). Retraité, ses recherches portaient sur la place et le rôle des nématodes dans l’écosystème forestier, en relation avec les bactéries, la formation des humus et la dynamique de la forêt. Sylvain Baize est directeur de recherche de l’Institut Pasteur à Lyon. Il dirige l’Unité de biologie des infections virales émergentes et le Centre national de référence des fièvres hémorragiques virales. Ses travaux sont focalisés sur la fièvre de Lassa et la maladie à virus Ebola. Cécile Bernard est professeure au Muséum national d’histoire naturelle à Paris. Écotoxicologue microbienne, elle a dirigé l’équipe de recherche Cyanobactéries, cyanotoxines et environnement. Elle étudie la diversité et le rôle des cyanobactéries dans les écosystèmes aquatiques d’eau douce. Yvette Bouton est docteure en microbiologie, chargée de recherche au Comité interprofessionnel de gestion du Comté, basé à INRAE de Poligny (Jura). Elle étudie la biodiversité microbienne du lait en lien avec les pratiques agricoles et fromagères des filières d’Appellation d’origine protégée. Claude Courties est ingénieur de recherche au CNRS. Aujourd’hui retraité, il a passé son doctorat en biologie animale à l’université de Bordeaux I et s’est spécialisé dès 1986 en cytométrie en flux, technique qu’il a utilisée pour étudier le microplancton lors de campagnes océanographiques. Alain Couté, professeur émérite du Muséum national d’histoire naturelle, était spécialiste des micro-algues, dont il avait décrit 150 espèces nouvelles. Il avait dirigé durant dix années le laboratoire de cryptogamie et géré pendant vingt ans le service commun de microscopie électronique. Il est décédé le 16 août 2020 des suites d'une maladie foudroyante. Jelle van Creij est doctorant à l’université de Wageningen aux Pays-Bas, où il étudie la génétique des champignons. Il cherche à identifier la composition des génomes nucléaires des spores et des populations de champignons mycorhiziens arbusculaires ainsi que leurs interactions. 170

Charlotte Duval est technicienne au Muséum national d’histoire naturelle à Paris dans l’équipe de recherche Cyanobactéries, cyanotoxines et environnement. Elle isole et identifie les cyanobactéries par des approches moléculaires et d’imagerie. Elle est responsable de collection. Morgan Gaïa est docteur en microbiologie. Après avoir isolé et identifié des virus géants et leurs virophages, il s’intéresse aujourd’hui aux rôles que les virus géants ont pu jouer dans l’émergence des eucaryotes. Il effectue actuellement un postdoctorat au Genoscope à Évry. Anne Godfroy est docteure en microbiologie à l’Ifremer, au Laboratoire de microbiologie des environnements extrêmes à Brest. Elle étudie le fonctionnement et le rôle des communautés microbiennes qui vivent à haute température dans les écosystèmes hydrothermaux sous-marins profonds. Solenne Ithurbide, docteure de l’université Paris-Saclay, s’intéresse aux extrêmophiles comme Deinococcus radiodurans ou Haloferax volcanii. Après un postdoctorat à l’université technologique de Sydney, en Australie, elle travaille actuellement à l’université de Freiburg en Allemagne. Vincent Jassey est chargé de recherches au CNRS. Basé à l’université Paul-Sabatier de Toulouse, il étudie le rôle des plantes et des micro-organismes dans le fonctionnement des écosystèmes, et notamment leurs réponses aux changements climatiques, principalement dans les tourbières. Philippe Lehours est professeur des universités et praticien hospitalier en bactériologie à l’université et au CHU de Bordeaux. Il dirige une équipe Inserm sur les infections à Helicobacter. Il est directeur scientifique du Centre national de référence des Campylobacters et Hélicobacters. Francis Mégraud est professeur émérite de bactériologie à la Faculté de médecine de l’université de Bordeaux. Il est fondateur du Centre national de référence des Campylo­bacters et Hélicobacters et d’une équipe Inserm sur les infections à Helico­ bacter. Il est secrétaire général de l’European Helicobacter and Microbiota Study Group. Catherine Perrette est attachée bénévole au Muséum national d’histoire naturelle à Paris. Elle a participé, aux côtés d’A. Couté, à de nombreuses missions (Parc du Mercantour, Groenland, Nouvelle-Calédonie…). Elle est directrice de la micro-entreprise Eau-Céans et conférencière. 171

Steffi Rocchi est docteure en microbiologie et ingénieure de recherche dans le Service de mycologie au CHRU de Besançon. Elle s’intéresse aux allergies et aux maladies infectieuses liées à une exposition proximale du corps humain avec les moisissures, les bactéries et les acariens. Jean-Paul Saint Martin est paléontologue, professeur émérite du Muséum national d’histoire naturelle à Paris. Après l’étude des fossiles des derniers récifs coralliens tropicaux de Méditerranée, il s’est spécialisé sur les stromatolithes et les micro-organismes des gisements à ambre. Simona Saint Martin est paléontologue, attachée honoraire du Muséum national d’histoire naturelle à Paris. Docteure d’État en Roumanie, elle est spécialiste des diatomées des terrains du Miocène dans tout l’espace méditerranéen et de celles découvertes dans l’ambre du Crétacé. Marc-André Selosse est professeur au Muséum national d’histoire naturelle à Paris et aux universités de Gdansk en Pologne et Kunming en Chine. Les travaux de ses équipes portent sur les symbioses mycorhiziennes et sont téléchargeables sur http://isyeb.mnhn.fr/fr/annuaire/marc-andre-selosse-404. Muriel Thomas est directrice de recherche à INRAE de Jouy-en-Josas dans l’institut Micalis. À l’issue d’un cursus universitaire en biologie moléculaire, elle étudie l’impact de la nutrition et des microbiotes digestifs et pulmonaires sur la santé humaine digestive et respiratoire. Anne-Judith Waligora-Dupriet est docteure en pharmacie et en microbiologie. Maître de conférences à l’Université de Paris, elle focalise ses recherches sur la mise en place du microbiote intestinal chez le jeune enfant et sur la prévention et la prise en charge des dysbioses. Patrick De Wever, géologue, est professeur émérite au Muséum national d’histoire naturelle à Paris. Spécialiste de micropaléontologie (radiolaires), il s’intéresse depuis une vingtaine d’années au géopatrimoine. Il est l’auteur d’une trentaine de livres, sur sa spécialité et de vulgarisation.

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Crédits

iconographiques ( hors fiches )

En 1re de couverture : © C. Duval et C. Bernard/MNHN ; © S. Ithurbide/UTS, Sydney, Australie ; © P. Dumitrica/ Institut de géologie et de géophysique, Bucarest, Roumanie ; © J. van Creij/ université de Wageningen, Pays-Bas. En 4 e de couverture : © A. Couté/MNHN ; © J. Abrahão/Centre de microscopie, université fédérale du Minas Gerais, Brésil ; © P. Arpin/MNHN ; © J.-P. et S. Saint Martin/MNHN. La fabuleuse histoire du microbiote Pages 14-15 : © Tunatura/Adobe Stock Page 19 : © Hiroyuki Imachi, Masaru K. Nobu et JAMSTEC. Page 21 : figure de Marlène Chiarello, réalisée à partir des données fournies par quatre articles : Grice et Segre, 2011 ; Fierer et al., 2012 ; Hilty et al., 2010 ; Spor et al., 2011. Page 26 : © Pia S. Pannaraj et al., 2017. Association Between Breast Milk Bacterial Communities and Establishment and Development of the Infant Gut Microbiome. JAMA Pediatrics, 171 (7), 647-654. Page 28 : avec la permission du Programme mondial sur les moustiques, World Mosquito Program. Un atout pour la société Pages 38-39 : © Florian Kopp/imageBROKER/Biosphoto. Page 44 : © Guy Schoen/Institut de biologie structurale, Grenoble, et Laurent Debarbieux/Institut Pasteur, Paris. Page 45 : © CDC/Dr. Fred Murphy, et Sylvia Whitfield, Centre pour le contrôle et la prévention des maladies américain. Page 47 : © Craig Ward, 2015. Page 49 : © G. Holland, M. Özel, R. Reissbrodt, Robert Koch Institute, Berlin. Page 53 : © Alain Couté/MNHN. Des microalgues à grande échelle Pages 66-67 : © NASA/GSFC/METI/ERSDAC/JAROS/Aster Science Team/ SPL-Science Photo Library/Biosphoto Page 69 : © Paerl H.W., Otten T.G., Kudela R., 2018. Mitigating the expansion of harmful algal blooms across the freshwater-to-marine continuum. Environ. Sci. Technol., 52, 5519-5529. 173

Page 71 (A) : © A. Thompson/MIT. Page 71 (B) : © N. Watson et L. Thompson/MIT. Page 73 : © Loïc Mangin, Pour la science. Page 75 : © Highfield A. et al., 2014. How many Coccolithovirus genotypes does it take to terminate an Emiliania huxleyi bloom? Virology, vol. 466-467, p. 138-145. Page 76 (B) : © Margaux Carmichael/CNRS. Page 77 : © Miguel Frada. The Interuniversity Institute for Marine Sciences in Eilat & Silberman Institute of Life Sciences, Hebrew University of Jerusalem. Pages 78-79 : NERC Earth Observation Data Acquisition and Analysis Service, Dundee University & Plymouth Marine Laboratory. La vie terrestre des micro-organismes Pages 94-95 : © Claude Guihard/Biosphoto. Page 97 : © L. Palka/MNHN. Page 98 : Wilhelm Foissner, 1993. Colpodea (Ciliophora), Gustav Fischer Verlag, 798 p. Page 99 : d’après Wilhelm Foissner, 1987. Page 103 : © Mark Brundrett/University of Western Australia, Perth. Aux limites de la vie microbienne Pages 116-117 : © G. Borgonie/Extreme Life Isyensya, Gand. Page 119 (A) : © Maurice Lesourd/CEA. Page 119 (B) : © Thierry Heulin/CEA. Page 121 : © Mike Dyall-Smith/Faculty of Veterinary and Agricultural Sciences University of Melbourne. Page 122 : © Thomas D. Brock/University of Wisconsin-Madison. Page 126 : Junwei Cao/Université de l’océan de Shanghai, Chine. Page 127 (A) : © Schauberger, Glud, Middelboe et al., University of Southern Denmark. Page 127 (B) : © Schauberger, Glud, Middelboe et al., University of Southern Denmark. Page 129 : © G. Borgonie/Extreme Life Isyensya, Gand. Page 131 : © Virginija Cvirkaite-Krupovic/Institut Pasteur. À travers le temps et l’espace Pages 140-141 : © Olivier Sauzereau/Biosphoto Page 143 (A) : © A. Couté/MNHN. Page 143 (B) : © J.-P. Saint Martin/MNHN. 174

Page 145 : © Denise Noël/MNHN. Page 147 (A) : © IGS UMR7256 CNRS-AMU. C. Abergel. Page 147 (B) : © IGS UMR7256 CNRS-AMU. L. Bertaux. Page 148 (A et B) : © A. Shatilovich/Institute of Physico-Chemical and Biological Problems of Soil Sciences, Oblast de Moscou. Page 149 : © K. Thomas-KEPrta/NASA. Page 167 : © T. Meylheuc/INRAE-Mima2, colorisé par Paul Mounier-Piron, avec l’aimable autorisation de l’auteur.

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Édition : Juliette Blanchet Mise en page (couverture et intérieur) : Paul Mounier-Piron Coordination éditoriale : Sylvie Blanchard Achevé d'imprimer par DBS Print (Suisse) Dépôt légal : octobre 2020

Après Le Peuple singe (1989), Le Peuple de l’herbe (1996) et Le Peuple migrateur (2001), racontés au cinéma, voici « Le Peuple microbien », un récit à découvrir à une échelle inédite, microscopique. Il nous embarque pour un voyage naturaliste sur la piste des virus, bactéries, archées, microalgues, protistes ciliés et amibes, nématodes et tardigrades, dans leurs milieux aussi divers que le corps humain, la ville, les animaux et les plantes, l’océan et les sols, mais aussi les sources hydrothermales et la calotte glaciaire, et jusqu’à la station spatiale internationale ! À travers les prismes de l’évolution, de l’écologie, de l’agronomie, de la médecine, ou de l’histoire des sciences et de la société, l’auteur donne les clés de compréhension de ces micro-organismes. En collaboration avec d’autres spécialistes, il propose une trentaine de « fiches d’identité » illustrées qui brossent le portrait de spécimens caractéristiques. Regorgeant d’anecdotes passionnantes, ce livre offre aux amateurs de science, enseignants, étudiants, grand public et même professionnels, une porte d’entrée vers cet univers à la fois omniprésent et invisible à l’œil nu qui n’a pas fini de nous surprendre.

Prix : 24,50 € ISBN : 978-2-7592-3221-5

Réf. : 02760