Biodiversité et évolution du monde fongique 9782759818938

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Les cahiers de la biodiversité

Biodiversité et évolution du monde fongique David Garon Jean-­Christophe Guéguen

Préface de Jean-Philippe Rioult Illustrations : Jean-Christophe Guéguen

I

Dans la même collection : Biodiversité et évolution du monde vivant, D. Garon, J.-C. Guéguen et J.-P. Rioult 2013, ISBN : 978-2-7598-0838-0 Biodiversité et évolution du monde végétal, D. Garon et J.-C. Guéguen 2014, ISBN : 978-2-7598-1093-2

Cet ouvrage n’est pas un guide de détermination des champignons et ne peut en aucun cas permettre leur identification. Les comestibilités mentionnées sont indicatives et dans tous les cas, avant de consommer des champignons, il est indispensable de faire vérifier vos récoltes par un mycologue confirmé. Ni les auteurs, ni l’éditeur ne sauraient être tenus responsables d’intoxications survenues suite à une consommation de champignons ne respectant pas ces consignes de vigilance.

Illustration de couverture : Boletus satanas et portrait de Fleming, dessin de J.-C. Guéguen. Figure quatrième de couverture : Grenouille sur macromycète, dessin de J.-C. Guéguen. Photographies : D. Garon (exceptés lichen sur rocher : J. Boustie ; Aspergillus carbonarius : L. Sage ; Cordyceps militaris et Elaphocordyceps capitata : J-Ph. Rioult ; Cordyceps tuberculata : Dave Shorten)

Imprimé en France ISBN : 978-2-7598-1761-0

Tous droits de traduction, d’adaptation et de reproduction par tous procédés, réservés pour tous pays. La loi du 11 mars 1957 n’autorisant, aux termes des alinéas 2 et 3 de l’article 41, d’une part, que les « copies ou reproductions strictement réservées à l’usage privé du copiste et non destinées à une utilisation collective », et d’autre part, que les analyses et les courtes citations dans un but d’exemple et d’illustration, « toute représentation intégrale, ou partielle, faite sans le consentement de l’auteur ou de ses ayants droit ou ayants cause est illicite » (alinéa 1er de l’article 40). Cette représentation ou reproduction, par quelque procédé que ce soit, constituerait donc une contrefaçon sanctionnée par les articles 425 et suivants du code pénal.

© EDP Sciences 2015

Les auteurs David Garon est docteur en pharmacie diplômé de la Faculté de Pharmacie de Grenoble et Professeur de botanique, mycologie et biotechnologies à l’UFR des Sciences Pharmaceutiques de l’Université de Caen. Il enseigne la biodiversité, les sciences végétales et fongiques. Ses travaux de recherche en santé-environnement ont d’abord porté sur la biodépollution de sols contaminés puis il s’est orienté vers l’étude de l’écologie, des moisissures, de leur diversité et de la toxicité de leurs métabolites secondaires. Jean-Christophe Guéguen est docteur en pharmacie, diplômé de la Faculté de Pharmacie Paris V René Descartes et pharmacien industriel. Il a travaillé sur la recherche de substances naturelles (microbiennes, végétales et animales) d’intérêt pharmacologique. Il est conférencier dans plusieurs universités où il enseigne la chimie des substances naturelles et la biodiversité. Il est auteur, co-auteur et illustrateur de plusieurs ouvrages sur la botanique, les plantes médicinales et les plantes à parfum.

À droite : Jean-Christophe Guéguen. À gauche : David Garon.

Cet ouvrage est respectueusement dédié à la mémoire de Françoise Seigle-Murandi, Professeure de botanique et mycologie à l’UFR de Pharmacie de Grenoble. Passionnée par le monde fongique, elle fut à l’origine de nombreux travaux sur les micromycètes. David Garon À ma grand-mère Adrienne qui a partagé avec moi ses coins à champignons dans les bois du Chavanon, en Haute-Corrèze. En souvenir de ces soirées passées devant le cantou et des histoires qu’elle me racontait à la veillée. Jean-Christophe Guéguen

Sommaire

Sommaire Préface . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . XI Avant-propos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . XIII Le mot des auteurs . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . XIII Peut-on imaginer un monde sans champignon ? . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . XIV Les cahiers de la biodiversité . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . XV

Introduction générale . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

1

L’Homme face au monde fongique . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 2 L’ergot de seigle : « du mal des ardents au LSD » . . . . . . . . . . . . . . . . . . 2 La mérule : « la lèpre des maisons » . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 4 La truffe : à la quête du Graal du terroir . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 6 La levure de boulanger : du pain aux biomédicaments . . . . . . . . . . . . . . 9

Le monde fascinant des champignons. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13 Expliquez-moi les champignons . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14 Le portrait robot d’un champignon . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 15 « Dessine-moi un champignon » . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17 Presque champignons : les pseudomycètes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 18 Les myxomycètes : attention au « blob » . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 19

Histoire de champignons . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 20 La chair des dieux . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22 Les champignons dans l’Antiquité . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 25 Magie et sorcellerie du Moyen Âge à la Renaissance . . . . . . . . . . . . . . . 27 Naissance d’une nouvelle discipline : la mycologie . . . . . . . . . . . . . . . . . . 29 Des champignons bien encombrants . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 33 La fin de la génération spontanée . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 33 Le long chemin vers les antibiotiques . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34 V

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Les oubliés de l’ère des antibiotiques . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34 Fleming et la pénicilline  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 35

Les champignons et l’imaginaire . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 39 Il était une fois dans un lointain pays… des champignons . . . . . . . . . . . 40 La mycologie en case . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 44

En résumé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 45 Éléments de bibliographie . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 46

Importance et particularités du monde fongique . . . . . . . . . . . . . . . . 47 La cellule fongique . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 48 Une organisation anatomique originale . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 48 Des hétérotrophes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 49 Vivre heureux, vivre caché . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 49 Une paroi innovante… . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 52

Cycles de développement des champignons . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 53 Des nuages de spores . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 54 La vie privée d’un champignon . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 58 Cycle de vie d’un macromycète . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 59 Cycle de vie d’un micromycète . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 60 Les « ronds de sorcières » : la danse du mycélium . . . . . . . . . . . . . . . . . . 62

Modes de vie des champignons . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 64 Les mycorhizes : le « web souterrain » de la nature . . . . . . . . . . . . . . 65 Une histoire d’amour bien cachée . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65 Les endophytes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 70 Le secret du « coin à champignons » enfin dévoilé . . . . . . . . . . . . . . . . . 71 Le langage chimique des champignons . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 72

Les lichens ou quand l’union fait la force . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 75 Les survivants de l’extrême . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 75 De précieux indicateurs écologiques . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 78 De nombreuses applications . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 79

La truffière : un écosystème complexe . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 82 Une réussite évolutive . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 82 Un parfum envoûtant . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 83 Un « champignon cougar » . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 84

En résumé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 85 Éléments de bibliographie . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 86 VI

Sommaire

Évolution du monde fongique . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 87 Introduction . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 88 L’origine des champignons . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 90 Les « oubliés » de l’évolution . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 90 Où sont apparus les premiers champignons ? . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 90 Les premières traces de champignons . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 92

Les champignons à la rescousse du monde végétal . . . . . . . . . . . . . . . 93 Les lichens prennent possession des continents . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 93 Comment les algues résistent à la dessiccation ? . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 94 Les champignons au secours des premières plantes vasculaires . . . . . . 94

De l’énigme des Prototaxites aux micromycètes nématophages . . . 96 Mystérieux Prototaxites . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 96 Les champignons du charbon . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 98 Un champignon mangeur de bois . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 99 Les premières mycorhizes de plantes à graines au Trias . . . . . . . . . . . . . 100 Des champignons carnivores vieux de 100 millions d’années . . . . . . . . 101

Les premiers macromycètes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102 Le plus vieux cas de champignon parasite . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102 Diversification des mondes végétal et fongique . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102 Du tertiaire au quaternaire, quand l’union fait la force ! . . . . . . . . . . . . 103

En résumé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 104 Éléments de bibliographie . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 105

Des champignons pour le meilleur…. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 107 Des champignons au service de l’Homme . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 108 Micromycètes et macromycètes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 108

Champignons aliments . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 109 De la récolte à la culture . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 109 Un marché juteux . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 111 Une histoire de culture . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 112 Un champignon royal qui fait carrière à Paris . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 114 N’oublions pas le pleurote . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 116 Ceux qui font de la résistance . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 117

Des moisissures et levures au service de notre alimentation . . . . . . 118 La France sur un plateau de fromages ! . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 118 Des salaisons… à la sauce de soja . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 120 Les levures alimentaires . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 121 Le sang de la vigne . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 121 VII

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

La fermentation de la bière . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 124 Le cidre et les autres… . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 124 Café, thé ou chocolat ? . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 125

Champignons médicaments . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 126 Métabolisme fongique . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 126 Des macromycètes aux multiples vertus thérapeutiques . . . . . . . . . . . . 128 Des micromycètes acteurs de la fermentation . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 133

Des potentiels insoupçonnés . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 144 Dégrader nos déchets… et fabriquer le carburant de demain . . . . . . . 144 Des enzymes fongiques dans notre vie quotidienne . . . . . . . . . . . . . . . . 146 Améliorer et protéger les récoltes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 147

En résumé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 148 Éléments de bibliographie . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 150

… et des champignons pour le pire . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 151 Histoires d’intoxications . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 152 Le calice de la mort . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 152

Les syndromes d’intoxication aux macromycètes . . . . . . . . . . . . . . . . . . 152 Les derniers « maux »… . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 153

Les syndromes d’apparition rapide : délai inférieur à six heures . . 155 Le syndrome coprinien  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 155 Les syndromes gastro-intestinaux  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 156 Le syndrome hémolytique  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 157 Le syndrome narcotinien ou psilocybien  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 158 Le syndrome panthérinien . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 159 Le syndrome paxillien . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 161 Le syndrome sudorien ou muscarinien  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 161

Les syndromes survenant après un délai supérieur à six heures . . . 162 Le syndrome acromélalgien  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 163 Le syndrome cérébelleux  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 164 L’encéphalopathie . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 164 Le syndrome gyromitrien  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 165 Le syndrome orellanien  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 166 Le syndrome phalloïdien  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 168 Le syndrome proximien  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 173 La rhabdomyolyse . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 174

Traitement des intoxications . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 175 Prise en charge de l’intoxication phalloïdienne . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 176 VIII

Sommaire

L’arsenal toxique des micromycètes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 177 Mycoses et allergies . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 178 De nombreux opportunistes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 180 Des nuages de spores . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 181 Des syndromes d’origine fongique . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 184

Des agents de biodétérioration . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 186 Lascaux, victime de son succès… et des champignons . . . . . . . . . . . . . . 186

À l’assaut du végétal… . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 187 Les mycotoxines . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 190 Des armes biologiques dans l’assiette… . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 190 Du « mal des ardents » aux aflatoxines . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 193 Les aflatoxines . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 194

Champignons « de combat » . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 197 Ruée vers « l’or fongique » . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 198 Rodéos fongiques . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 199 Menaces sur la biodiversité . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 199

En résumé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 201 Éléments de bibliographie . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 202

Index. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 203

IX

Les auteurs remercient Monsieur Cyrille Guéguen pour son travail photo-informatique, Monsieur Philippe Eldin de Pécoulas et Monsieur Daniel Reisdorf pour leurs précieux conseils.

Préface Partout sur notre planète, dans tous les milieux, dans les bois et les forêts, les dunes, les prairies, les parcs, dans vos jardins, jusque dans vos pots de fleurs et parfois entre vos orteils, dans les maisons humides, sur les vieilles confitures… les champignons sont là ! Sur France Culture, dans les années 1990, Jean-Louis Ezine*, déclarait à propos des «  fondus du fongique  » dans une de ses réjouissantes chroniques matinales : «  Au vrai, que sait-on des champignons ? Rien, répondent les mycologues. C’est même ce rien grossi un certain nombre de fois, qui les fascine tant. Car il débouche sur la métaphysique, sur la poésie. Sur la chimère absolue. Si l’éléphant est irréfutable, le champignon est aléatoire. Ubiquiste et sibyllin, à peine végétal, donc surnaturel.  » Il peut paraître étrange, énigmatique voire saugrenu de comparer le champignon à l’éléphant, mais il faut bien avouer que, dans l’étude de la biodiversité, si tout le monde est capable de reconnaître au premier coup d’œil un éléphant, il n’en va pas de même pour les champignons. En général, si le public connaît parfaitement et apprécie le cèpe, la girolle ou la morille, certains méconnaissent, à leurs dépens, le cortinaire couleur de rocou, l’amanite vireuse ou l’amanite phalloïde, tous mortels. Beaucoup ignorent le rôle complexe des champignons, visibles ou invisibles à l’œil nu, dans la nature. Souvent bénéfiques, avec les associations symbiotiques ou le recyclage de la matière organique morte, ces interactions peuvent être dommageables pour la biodiversité quand les champignons s’attaquent aux arbres et aux plantes, aux insectes, aux batraciens ou aux chauves-souris. Ami de l’Homme, quand il intervient dans la fabrication de nouveaux médicaments, dans les processus de fermentation pour la fabrication d’aliments et de boissons, le champignon devient son ennemi lorsqu’il provoque teignes, candidoses, aspergilloses ou qu’il détruit les récoltes, les habitations. * Jean-Louis EZINE a publié en 1994 ses chroniques aux éditions du Seuil, dans un recueil : Du train où vont les jours. XI

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S’il est aléatoire et ubiquiste, le champignon est aussi discret, complexe, étrange, dangereux, mystérieux… et ce nouveau Cahier de la Biodiversité, qui n’est ni un guide ni une clé de détermination, va vous ouvrir les portes du monde fascinant de ces êtres vivants si particuliers. Considérés depuis plusieurs siècles comme des «  végétaux  » non chlorophylliens, puis classés dans les années 1980 dans un règne à part, les champignons sont maintenant reconnus comme «  cousins  » des animaux grâce aux travaux récents de la systématique, de la biologie moléculaire et des avancées en paléomycologie. Les auteurs de cet ouvrage sont tous deux pharmaciens  : David Garon est Professeur de Mycologie à la faculté de Pharmacie de Caen, c’est un spécialiste des micromycètes et Jean-Christophe Guéguen est un chimiste des substances naturelles, passionné d’ethnomycologie et illustrateur naturaliste de talent. Alliant la plume et le pinceau, dans un style clair et précis, mais non sans humour, avec des textes scientifiques et des illustrations très pédagogiques, ce Cahier, dévolu à la biodiversité du monde fongique et à son évolution, permet une lecture à plusieurs niveaux avec des encadrés synthétiques et une riche bibliographie. En vous proposant un voyage passionnant à la découverte des multiples facettes du monde fongique, sans oublier la transdisciplinarité avec les sciences humaines, comme en témoignent la part active du champignon dans la domestication du feu ou dans les rites chamaniques anciens, sa présence dans l’inconscient collectif au travers des légendes, des illustrations ou de sa représentation symbolique, David Garon et Jean-Christophe Guéguen réussissent, chapitre après chapitre, page après page, à répondre à tout ce que vous avez toujours voulu savoir sur les champignons sans jamais oser le demander. Dr Jean-Philippe RIOULT Enseignant-chercheur en Mycologie Faculté de Pharmacie de Caen Université de Caen Normandie Membre de la Société Mycologique de France, de la FAMO et de la British Mycological Society

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Avant-propos

Avant-propos

« Les champignons poussent dans les endroits humides. C’est pourquoi ils ont la forme d’un parapluie. » Alphonse Allais (1854-1905), écrivain, journaliste et humoriste.

Le mot des auteurs L’univers des champignons est tout aussi fascinant que méconnu. Bon nombre d’idées reçues circulent au sujet de ces créatures éphémères qui font le bonheur des amateurs et qui inspirent aussi parfois la crainte. C’est par son approche pluridisciplinaire et, en lien avec les sciences humaines, que ce livre se veut différent et se situe dans un registre autre que celui du guide pratique d’identification ou de l’ouvrage classique de mycologie. Les champignons restent indissociables de notre quotidien et nous avons, depuis des millénaires, noué avec eux des relations particulières que cet ouvrage a pour but d’explorer. XIII

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Les principaux thèmes développés dans ce cahier concernent la biologie des champignons, la biodiversité et l’écologie fongique, l’impact positif et négatif des champignons dans l’alimentation, la santé, l’agriculture… L’Histoire reste aussi un fil conducteur, en référence à la phrase du philosophe Auguste Comte (17981857) : « on ne connaît pas complètement une science tant qu’on n’en sait pas l’Histoire ». Le lecteur y retrouvera aussi bien des champignons microscopiques comme les levures ou les moisissures, que des espèces plus imposantes, comme les bolets ou les morilles qu’il peut rencontrer au cours de ses promenades. Nous espérons que vous prendrez plaisir à découvrir le monde fongique que nous vous livrons à travers ces pages très illustrées. Peut-on imaginer un monde sans champignon ? Dans le film Avatar (2009), le cinéaste James Cameron nous fait découvrir la faune et la flore de la planète Pandora dont tout l’écosystème est connecté par un réseau de champignons souterrains. Ce « web souterrain » permet aux arbres géants de communiquer entre eux. Mais revenons un peu plus dans le passé : arrivés sur la terre ferme il y a 450 millions d’années, les champignons ont façonné le monde vivant. La grande majorité des végétaux terrestres vit en étroite collaboration avec des champignons mycorhiziens qui jouent un rôle primordial. Sans cette idylle secrète, plus de bolets, de morilles et autres chanterelles, les plantes seraient carencées, les rendements des récoltes seraient catastrophiques. Les champignons seraient donc les nourrices de l’humanité. Les symbioses mycorhiziennes profitent à la croissance et à la protection des plantes cultivées ou des forêts contre les innombrables stress environnementaux (attaques de parasites, d’insectes phytophages, sécheresse…). Même dans le simple pot de fleur où pousse votre géranium (Pelargonium), la longueur des filaments de champignon se mesure en mètres. Alors imaginez la biodiversité fongique d’une forêt tropicale ou d’une prairie ! Dans nos forêts, ces travailleurs infatigables transforment, chaque automne, les feuilles en humus pour éviter que les arbres ne s’étouffent sous des tonnes de litière. Gardons en mémoire que le plus grand être vivant de la planète n’est ni un séquoia, ni une baleine bleue, mais bel et bien un champignon, un armillaire dont le réseau souterrain s’étend sur dix kilomètres carrés sous une forêt de l’Oregon (États-Unis) où il a dépassé l’âge des 2 000 ans ! Mais les champignons ne se limitent pas aux écosystèmes terrestres, on les retrouve aussi en milieu aquatique, dans l’air et même sur notre peau… Bref, toute la planète leur appartient, alors imaginer un monde sans champignons relève d’un scénario très improbable. Aussi innombrables qu’invisibles, les champignons sont partout. Leurs différents modes de vie et leur résistance ont permis à ces organismes vivants de s’adapter à tous les milieux, pour coloniser la quasi-totalité de la planète, aussi bien les continents que le plus profond des abysses. Les champignons ne XIV

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se limitent pas seulement à ces chapeaux parfois colorés que nous cueillons dans les bois ou les prés au fil des saisons, ils vivent souvent cachés mais sont d’une incroyable efficacité. Sans eux, plus de pain, de bière, de vin, de fromages ou de chocolat, certains d’entre eux sont ainsi des agents de biotransformation au service de notre alimentation. Et que dire de la truffe, ce « diamant noir », dont le prix au kilogramme s’envole sur les marchés ? Et que ferions-nous sans ces champignons qui nous fournissent de précieux antibiotiques pour lutter contre les infections, des statines pour réguler le cholestérol, des immunosuppresseurs pour les greffes d’organes ? Ils se sont même invités dans les techniques moléculaires les plus récentes pour permettre la production de vaccins ou d’anticorps monoclonaux. Mais n’y aurait-il pas une face cachée, un côté obscur du monde fongique ? Les champignons sont ubiquistes, indispensables pour l’environnement et l’Homme, mais peuvent aussi représenter un véritable danger. Certains sont pathogènes pour les plantes ou les animaux dont nous faisons partie. Chaque année, les champignons phytopathogènes dévastent nos cultures, produisent des mycotoxines aux effets sanitaires redoutables, attaquent d’autres espèces vivantes comme les grenouilles et les chauves-souris, menaçant au passage la biodiversité. Certains s’en prennent également à nos habitations, nos meubles, nos livres, en les dégradant grâce à leurs enzymes d’une incroyable efficacité. D’autres s’attaquent à notre peau, nos ongles ou nos cheveux, et vont même parfois pénétrer jusque dans nos poumons, profitant d’une défaillance d’immunité. Les champignons nous sont tellement familiers qu’ils font partie de notre vocabulaire, ne dit-on pas : « pousser comme un champignon », « appuyer sur le champignon » ? Par sa forme, le champignon peut aussi devenir « un buzzer » dans les jeux télévisés. Il prend parfois un tout autre sens quand on lui ajoute le terme atomique, il nous rappelle alors le triste souvenir d’Hiroshima. Les champignons font partie de notre imaginaire. Ils peuplent les contes de notre enfance, les bandes dessinées, les chansons ou les jeux vidéo. Pour conclure nous pouvons dire que sans champignon il n’y aurait probablement pas d’humains pour vous raconter cette histoire du monde fongique. Le destin de l’humanité est lié à celui des champignons ; s’ils sont indispensables pour notre survie, l’inverse n’est pas vrai, les champignons survivraient très certainement à la disparition de l’Homme ! Une meilleure connaissance de leurs modes vie et de leur diversité pourrait nous permettre de résoudre de nombreux problèmes actuels (pollutions, ressources énergétiques, alimentation, médicaments…), alors laissezvous emporter dans cet univers fascinant ! Les cahiers de la biodiversité Cette nouvelle collection éditée par EDP Sciences a vu le jour en 2013 avec Biodiversité et évolution du monde vivant. Elle a été enrichie en XV

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2014 par l’ouvrage Biodiversité et évolution du monde végétal. Ces deux premiers cahiers s’adressent aux étudiants de première année commune des études de santé (PACES UE7, UE spécifiques) ainsi qu’à tous ceux qui suivent un cursus médical, pharmaceutique, biologique, ou d’ingénieur. Les professionnels de santé, les vétérinaires, les candidats au CAPES et à l’agrégation, les professeurs du second degré, pourront également trouver dans ces ouvrages des informations précises sur les diverses ressources du monde vivant et leurs applications dans des domaines variés (environnement, écologie, agro-alimentaire, biotechnologies, santé humaine, innovations technologiques…). Cette collection est aussi destinée aux ingénieurs, chercheurs et techniciens. Enfin, Les cahiers de la biodiversité ont aussi été écrits pour un public plus large, moins spécialisé, mais tout aussi attentif à la diversité du vivant et à ses implications dans notre vie quotidienne et future. Le sujet traité étant très vaste, nous proposons au lecteur une collection constituée par un ensemble de cahiers indépendants, mais complémentaires. Nous avons essayé de dresser un panorama global de l’extraordinaire richesse du monde vivant, tout en privilégiant une approche pluri et transdisciplinaire. Il restait enfin à donner à cette collection la dimension qu’elle méritait, celle des sciences humaines. Les cahiers de la biodiversité sont une invitation à découvrir, mieux comprendre, et préserver le monde vivant qui nous entoure. Les ouvrages de la collection Les cahiers de la biodiversité portent sur les thèmes suivants :

Biodiversité et évolution du monde vivant (2013) L’objectif de ce premier volet est de présenter un panorama général des êtres vivants qui constituent la biodiversité. Notre connaissance du monde vivant est récente, elle s’est forgée il y a 150 ans avec la découverte que les espèces se sont transformées au cours des temps géologiques. Outre les notions de base sur les origines de la vie, la notion de vivant et la répartition du monde vivant, la place de l’Homme, une espèce comme les autres dans le processus de l’évolution, y est redéfinie à travers les découvertes les plus récentes. Un chapitre entier est consacré à l’étude de la biodiversité et les enjeux stratégiques que représente la préservation des espèces pour l’avenir de l’humanité et de notre planète.

Biodiversité et évolution du monde végétal (2014) Le deuxième volet est consacré au monde végétal et à ses implications, au quotidien, pour l’espèce humaine. C’est grâce à la photosynthèse que les XVI

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végétaux captent le dioxyde de carbone de l’air et produisent des composés organiques. Un chapitre entier est consacré à l’évolution des végétaux. Depuis la nuit des temps, l’Homme utilise les plantes pour se nourrir, s’abriter, se chauffer, se soigner ou se vêtir. Confrontées à l’éternel impératif d’une quête alimentaire, les populations ont appris, et souvent à leurs dépens, à différencier les plantes dangereuses, des plantes utiles et comestibles. Dans ce livre le lecteur retrouvera des notions de bases du monde végétal, comme l’autotrophie. Nous avons également tenu à souligner l’importance du métabolisme chez les plantes. Les plantes sources de médicaments majeurs et les plantes sources d’intoxications ou d’allergies sont également largement développées dans ce cahier.

Biodiversité et évolution du monde fongique (2015) Qu’ils soient macroscopiques ou microscopiques, les champignons constituent un monde encore mal connu. La diversité fongique est un élément incontournable, tant pour la biosphère que dans notre vie quotidienne. Les champignons sont indispensables aux processus d’humification en décomposant de la matière organique du sol. Leurs associations symbiotiques avec les racines des plantes (mycorhizes) sont au cœur du fonctionnement de nombreux écosystèmes. Certaines espèces seront redoutées pour leur pouvoir pathogène ou leur capacité de parasitisme. Dans cet ouvrage, le lecteur trouvera des notions de base sur les particularités du monde fongique. Un chapitre est consacré aux nombreuses applications des champignons, dans notre alimentation (fromages, vin, bière…) et en santé avec la production de médicaments majeurs pour l’industrie pharmaceutique (antibiotiques, antifongiques, hypocholestérolémiants, immunosuppresseurs…). Un chapitre porte sur les risques liés à certains champignons en présentant les principales intoxications fongiques (toxidromes causés par les macromycètes, moisissures productrices de mycotoxines).

Biodiversité et évolution du monde animal Ce quatrième volet aborde la diversité animale, son évolution et son rôle dans la biosphère. L’évolution du monde animal a connu une « explosion de diversité » il y a 540 millions d’années pendant le Cambrien où presque tous les embranchements modernes ont fait leur apparition. Cinq épisodes d’extinctions massives ont remodelé le monde animal au cours des temps géologiques. Un chapitre est consacré aux médicaments et réactifs que l’on peut extraire d’organismes animaux (analgésiques, antiviraux, anticancéreux, hémolymphe de limule pour la détection des endotoxines…). Un autre chapitre traite également des venins et toxines sécrétés par des animaux (amphibiens, serpents, arthropodes) et de leurs applications pharmacologiques.

Biodiversité et évolution du monde microbien Le monde microbien, inconnu il y a 150 ans, va connaître son essor grâce aux progrès de la microscopie et aux travaux de Louis Pasteur qui met fin au dogme XVII

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de la génération spontanée. Une nouvelle science voit le jour, la microbiologie. Les microorganismes sont des éléments clés de la biodiversité et comportent à la fois des procaryotes et des eucaryotes. On les retrouve dans tous les milieux, même les plus hostiles. Ils sont à la base de nombreux processus écologiques et à l’origine de la majorité des maladies infectant l’Homme, les animaux et les plantes. Ils font aussi partie de notre organisme en formant ce que l’on appelle le microbiote. Cet ouvrage dresse le panorama de ce réservoir énorme de diversité qui est encore mal connu. Il présente aussi les microorganismes utilisés comme producteurs de médicaments (antibiotiques, antifongiques, anticancéreux…).

Espèces invasives, bio-indicatrices et bioremédiatrices Ce cahier aborde trois sujets où la biodiversité est directement liée aux activités humaines. Chaque année, en France métropolitaine et dans les DROM-COM (anciennement appelés DOM-TOM), on assiste à l’installation d’espèces invasives animales (crépidule, frelon asiatique, ragondin…) ou végétales (ambroisie, renouée, caulerpe…). Ces dernières, une fois installées dans une niche écologique, tirent leur épingle du jeu et augmentent leur pression sur les écosystèmes. Les espèces bio-indicatrices sont souvent considérées comme des alliées de l’Homme dans la surveillance et la préservation de la biodiversité. La présence, la diversité et la fluctuation de ces espèces sont un indicateur des conditions environnementales locales et de l’état sanitaire de l’écosystème. Les espèces bioremédiatrices mobilisent différents acteurs du monde vivant tels que des microorganismes (bactéries, moisissures) ou des plantes pour décontaminer des milieux pollués (eaux usées, sols ou sédiments contaminés par des déchets industriels, agricoles ou pétroliers). Nous avons choisi une présentation enrichie de citations et abondam­ ment illustrée pour faciliter la compréhension des différents thèmes développés dans ces cahiers. Certaines illustrations ont été volontairement simplifiées pour aider à la compréhension du texte. Plusieurs niveaux de lecture sont proposés avec : –– les notions essentielles à connaître ; –– des encadrés présentant les définitions majeures. Six types de pictogrammes accompagnent les définitions ; –– un résumé de chaque chapitre.

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Avant-propos

Définition généraliste

Définition dans le domaine de la mycologie

Définition dans le domaine de la microbiologie

Définition dans le domaine de la biologie végétale

Définition dans le domaine de la taxonomie

Définition dans le domaine de la chimie

Le but de ces cahiers est aussi d’apporter aux étudiants destinés à observer et manipuler du vivant tout au long de leurs études, puis de leur vie professionnelle, des notions de base indispensables, tout en suscitant leur curiosité et leur esprit critique. Le monde vivant qui nous entoure ne doit pas être considéré comme une simple préoccupation réservée à des cercles restreints, il est l’affaire de tous et notre passeport pour le futur !

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Chapitre

« Je prie le lecteur de ne pas être surpris si je ne me suis pas prononcé sur la saveur ou le goût des espèces ci-dessus décrites, parce que je ne mange jamais de champignons et que j’ai toujours eu horreur d’en faire usage. » Charles de Lécluse (1526-1609), médecin et botaniste. Rariorum plantarum historia: Fungorum in Pannoniis observatorum brevia historia (1601).

Introduction générale

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

L’Homme face au monde fongique Si notre connaissance du monde fongique a bien progressé ces dernières décennies, les champignons et leurs modes de vie restent souvent méconnus du public. On estime que notre planète abrite plus de 1,5 millions d’espèces de champignons, peut-être même cinq millions selon certains auteurs. Aujourd’hui, on connaît environ 120 000 espèces, étudiées, décrites, et classées, tant par les chercheurs que par les amateurs. Mille à deux mille espèces sont identifiées chaque année. Comme le fait remarquer le mycologue Jean Després dans l’Univers des champignons (2012), l’inventaire de ce règne qui reste le plus mal connu parmi les eucaryotes demandera encore plusieurs siècles. Si 10 000 espèces produisent des organes visibles à l’œil nu (macromycètes), les autres restent dans le domaine microscopique (micromycètes). Un millier d’espèces de champignons sont comestibles et plusieurs centaines sont encore utilisées en médecine traditionnelle comme le cite Francis Martin dans Tous les champignons portent-ils un chapeau ? (2014). Une centaine seulement sont récoltés de façon régulière. Pour l’amateur, le champignon reste cette « fructification visible » que l’on cueille en forêt ou dans les prés. C’est le « portrait robot » composé d’un pied et d’un chapeau que tout un chacun connaît. Pourtant que ce soit grâce au mycélium qui tisse sa toile sous nos pieds ou par les spores que nous respirons, les champignons mènent une vie qui reste un modèle de discrétion. Ce livre vous propose de dépasser les apparences pour découvrir cette vie fongique secrète qui échappe à notre œil. Nous avons souhaité, tout en restant dans le cercle des programmes universitaires, dépasser ce cadre en présentant le monde fongique sous un aspect global et en l’associant aux sciences humaines. Si les propos semblent parfois s’éloigner ou dépasser les enseignements conventionnels, c’est pour mieux élargir les niveaux de connaissance de cet univers fascinant. Découvrir le monde fongique c’est comprendre un milliard d’années d’évolution ! À travers quatre exemples certes un peu anecdotiques, mais représentatifs de notre approche transdisciplinaire, nous allons essayer d’illustrer le caractère indissociable de l’Homme et du monde fongique. L’ergot de seigle : « du mal des ardents au LSD » Limousin, année 994, une terrible maladie ravage cette région faisant plus de 40 000 victimes. Les chroniqueurs rapportent que les malheureux sont atteints d’une forme de gangrène qui brûle leurs membres. Les pieds et les mains noircis comme du charbon se détachent avant leur mort. Les chairs tombent en lambeaux et les os se cassent. Selon les années, cette « peste du feu » sévit aussi bien à Paris, qu’en Lorraine ou en Champagne. Dans une Europe croulant sous les impôts et les corvées imposés par une féodalité divisée, ce fléau vient s’ajouter de façon récurrente aux épidémies et aux famines. 2

Introduction générale

Le « feu sacré » ou « mal des ardents », comme on le nommait alors, va sévir pendant plusieurs siècles sans que l’on puisse en élucider la cause. On ne pouvait s’en remettre qu’à Dieu et à ses saints et c’est ainsi que fut fondé l’ordre des Antonins qui se consacra aux victimes de ce fléau, baptisé le « feu de SaintAntoine ». L’épidémie qui frappe Paris en 1130 tue environ 14 000 personnes. Les peintures de Jérôme Bosch (1450-1516) ou de Mathias Grünewald (14701528) reflètent la terreur inspirée par cette maladie au Moyen Âge. Comme les malades sont en proie à des hallucinations, des convulsions, des crises d’hystérie collective, on les accuse de sorcellerie, ce qui les conduit directement sur le bûcher ! En 1670, une nouvelle épidémie ravage la Sologne sous le vocable de gangrène de Solognots. Denis Dodart (1634-1707) botaniste et médecin du roi Louis XIV publie en 1676, Gangrène causée par le pain fait avec du seigle corrompu, où il fait le rapprochement entre le pain contaminé et la maladie. Le texte recommande de trier les grains avant de les moudre. L’ergot de seigle (Claviceps purpurea) responsable de cette maladie est un champignon appartenant aux Ascomycètes qui parasite certaines céréales comme le seigle, le blé ou l’orge. Le champignon infecte l’ovaire des fleurs sur l’épi et leur substitue une masse violacée de forme allongée (en latin clava signifie massue) : le sclérote qui fait saillie sur l’épi malade (Figure 1-1). En raison de sa forme arquée, il rappelle l’ergot d’un coq de combat, d’où son nom. Les ergots se détachent et passent l’hiver sur le sol, sauf si un humain les récolte pour en faire de la farine ! Ce sont les années froides et humides, où la contamination des récoltes est à son maximum. Ces années sont aussi synonymes de famines, l’attaque du champignon pouvant faire baisser le rendement des récoltes de 40 à 60 %. Son usage comme substance hallucinogène était connu du monde grec avec le culte des mystères d’Éleusis où l’on célébrait Déméter et Perséphone au cours de libations pendant lesquelles les prêtres consommaient des céréales contaminées par l’ergot et étaient ainsi la proie d’hallucinations. Au xvie siècle, le médecin allemand, Adam Lonicer (1528-1586), montre que l’ergot peut faciliter l’accouchement. Les sages-femmes vont alors utiliser la poudre d’ergot, pulvis parturiens, pour accélérer le travail. Il faudra attendre les travaux d’extraction du pharmacien Charles Tanret (1847-1917) au xixe siècle, pour que l’ergot de seigle commence à livrer ses secrets. Ce sont deux chimistes des laboratoires Sandoz à Bâle, Arthur Stoll (1887-1971) et Albert Hofmann (1906-2008) qui vont réaliser l’isolement des molécules actives dans la première partie du xxe siècle. Le sclérote contient une trentaine d’alcaloïdes dont la structure commune est l’acide lysergique. La principale activité des alcaloïdes de l’ergot est une puissante vasoconstriction des vaisseaux sanguins. Des médicaments majeurs pour traiter la migraine (ergotamine) et les hémorragies du post-partum (ergométrine) verront le jour. Les deux chercheurs sont aussi à l’origine du LSD, produit d’hémisynthèse dont on ne connaît que trop bien aujourd’hui les dangers comme stupéfiant hallucinogène. 3

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Figure 1-1 : L’ergot de seigle (Claviceps purpurea) : sclérote sur le blé (a), germination du sclérote (b), lécythe représentant Déméter et Perséphone tenant des grains ergotés (450 avant J.-C.) (c).

Il convient de signaler ici que les scientifiques sont nombreux à penser que la sinistre « affaire des sorcières de Salem », qui embrasa le Massachusetts en 1692, pourrait être liée à des cas d’ergotisme, ce qui expliquerait le délire démoniaque des jeunes filles soupçonnées de complicité avec Satan. La dernière épidémie d’ergotisme nous ramène en France et concerne « l’affaire du pain maudit » à Pont-Saint-Esprit dans le Gard en 1951, qui toucha 300 personnes dont sept décèderont et 50 seront internées en unité psychiatrique. Une farine contaminée par de l’ergot de seigle fut évoquée, des procès vont s’étaler sur près de 25 ans sans que la cause de l’intoxication soit élucidée ! La mérule : « la lèpre des maisons » « Lorsque vous serez entrés dans le pays de Canaan, dont je vous donne la possession ; si je mets une plaie de lèpre sur une maison du pays que vous posséderez, celui à qui appartiendra la maison ira le déclarer au sacrificateur, et dira : J’aperçois comme une plaie dans ma maison. Le sacrificateur, avant d’y entrer pour examiner la plaie, ordonnera qu’on vide la maison, afin que tout ce qui y est ne devienne pas impur. Après cela, le sacrificateur entrera pour examiner la maison. » Lévitique chapitre 14, verset 35

La mérule pleureuse (Serpula lacrymans) tient son nom des gouttelettes semblables à des larmes présentes à la surface du mycélium. Cette espèce est le 4

Introduction générale

champignon destructeur des bois de construction le plus répandu. Considérée comme un châtiment divin chez les Anciens, la mérule apparaît dans la Bible sous le nom de « lèpre des maisons ». C’est encore la mérule qui mettra à genoux la flotte de l’amiral Nelson (1758-1805), vainqueur à Aboukir (1798), puis à Trafalgar (1805). Les vaisseaux ramèneront par la suite cette peste fongique en Angleterre et la flotte sera réduite en poussière. Ce désastre naval incitera l’amirauté britannique à se tourner vers les coques métalliques. Si le champignon avait fait son œuvre plus tôt, Napoléon 1er (1769-1821) aurait eu les moyens d’envahir la « perfide Albion » ! Originaire d’Asie, ce champignon lignivore a voyagé de port en port au cours des échanges commerciaux maritimes. Dès le xviie siècle, on relate ses effets dévastateurs sur les navires. Dans les habitations, il s’attaque aux bois d’œuvre, notamment aux charpentes, planchers et boiseries. Même si la mérule a une préférence pour les résineux, elle ne dédaigne pas les autres essences de bois. Ce sont les maisons humides et mal aérées qui sont surtout touchées. Dans la majorité des cas, le champignon progresse insidieusement sous des planchers ou derrière des lambris, ce qui rend sa détection difficile voire trop tardive. Quand il apparaît sous la forme de larges plaques cotonneuses rouillées (Figure 1-2), c’est que le sporophore est en phase de sporulation, produisant alors des milliards de spores qui sont disséminées dans l’environnement. Le mycélium de ce champignon se développe dans l’obscurité à la vitesse de plusieurs millimètres par jour (jusqu’à 10 mm !). Des filaments mycéliens peuvent s’agglomérer pour former des cordons nommés syrrotes qui peuvent

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Figure 1-2 : Sporophore de mérule (Serpula lacrymans) en cours de sporulation (a) ; pourriture cubique sur une boiserie causée par la mérule (b). 

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atteindre une dizaine de mètres de long et s’insinuer dans les interstices des maçonneries pour assurer le transport d’eau nécessaire au développement du champignon. Les filaments peuvent aussi former une toile membraneuse sur différents supports. Les enzymes secrétées par la mérule sont responsables de ce que l’on nomme la pourriture cubique car elle aboutit à la formation de petits cubes de bois qui s’effritent. La cellulose et l’hémicellulose sont digérées et il ne subsiste que le squelette de lignine brune qui donne sa couleur au bois contaminé. Après le passage de la mérule, le bois a perdu toute résistance mécanique. Pour combattre un tel envahisseur, les textes sacrés (Lévitique chapitre 14, verset 35) recommandaient la destruction de la maison. Durant longtemps, on a ainsi brûlé les habitations et les bateaux infestés pour éviter la dissémination. Depuis 20 ans, les cas de mérule sont en forte expansion dans l’ouest de la France mais aussi dans de nombreuses autres régions. Le développement des techniques d’isolation (confinement), les problèmes d’humidité dans le bâti (fuites, infiltrations d’eau…), les conditions climatiques (douceur et humidité, inondations) ont favorisé l’explosion des cas de dégradation par des champignons lignivores.

La truffe : à la quête du Graal du terroir Si on recense une trentaine d’espèces de truffes en Europe, la majorité d’entre elles n’ont aucun intérêt culinaire. Depuis l’Antiquité, ces champignons en forme de « concrétions noirâtres » ont éveillé la curiosité. Si certains pensaient qu’elles naissaient de l’action conjuguée de la foudre et de l’eau sur les minéraux, d’autres y voyaient une forme galle. Il faut attendre le xviiie siècle et le botaniste italien Pietro Antonio Micheli (1679-1737) pour que les truffes soient vraiment considérées comme des champignons. Cependant, nombreux sont les mythes qui entourent encore de nos jours la truffe noire du Périgord (Tuber melanosporum) qui reste la plus recherchée et la plus consommée en France. On la qualifie de « diamant noir ». Tuber melanosporum est un champignon appartenant à la famille des Ascomycètes (les spores sont enfermées dans des « sacs » appelés asques). Pour se développer la truffe noire doit contracter une association symbiotique avec les racines d’un arbre (chêne, noisetier). Cette symbiose* qui est bénéfique DÉFINITION Symbiose Du grec sun, avec, et bios, vie. Ce terme signifie « vie commune » et désigne alors les relations écologiques qu’entretiennent des organismes d’espèces différentes vivant en contact direct. Chacun des organismes vivant en symbiose est appelé symbionte (ou symbiote). Si l’un des symbiontes est beaucoup plus gros que l’autre, il est alors appelé hôte.

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Introduction générale

aux deux partenaires porte le nom de mycorhization. L’arbre fournit à la truffe le glucose qui provient de la photosynthèse. Le sporophore se présente sous la forme d’un tubercule globuleux recouvert d’une enveloppe brun noirâtre (péridium) portant des petites verrues. Comme ce champignon se développe exclusivement de manière souterraine, on dit qu’il est hypogé. L’intérieur de la truffe, que l’on nomme gléba, est de consistance ferme, noire violacée à maturité, marbrée de fines veines blanches très ramifiées qui rougissent à l’air. Le poids moyen de la truffe varie entre 20 et 100 g. Elle peut toutefois atteindre les 500 g, voire dépasser le kilogramme ! Quand on sait qu’un kilo de truffes se négocie, en fonction de la qualité et des années, entre 500 et 1 000 euros, on comprend l’enjeu de sa récolte qui est soumise à la dure loi de l’offre et de la demande ! C’est encore l’Homme, grand amateur de truffes, qui est à l’origine du déclin de la production truffière, qui est passée de 1 500 tonnes à la fin du xixe siècle à moins de 100 tonnes de nos jours. La régression du pastoralisme a entraîné une chute des cheptels de moutons et de chèvres, et par ce fait un embroussaillement néfaste aux truffières sauvages. L’exode rural, l’agriculture intensive et l’utilisation massive de pesticides ont fait le reste. La truffe est devenue un produit de luxe car il ne subsiste plus que 5 % des truffières naturelles en France. « La truffe a fui les mains des paysans pour celles des citadins. » Pierre-Jean Pebeyre, négociant en truffes.

Cultiver la truffe est devenu une obsession, et nombreux sont ceux qui y ont laissé leurs illusions et leur fortune. Depuis les années 1970, un procédé de mycorhization des racines à été élaboré et breveté par l’Institut National de la Recherche Agronomique (INRA) sur le chêne et le noisetier. Des sociétés se sont spécialisées dans la production de plantes mycorhizés. Des truffières artificielles sur sol calcaire ont vu le jour à grand renfort d’investissements avec toujours le risque d’une production aléatoire. Le trufficulteur doit désherber, arroser, protéger les arbres contre les rongeurs et sa truffière contre certains « bipèdes avides ». Autour d’un arbre où se développe la truffe, on observe une disparition localisée de la végétation herbacée. Cette partie dénudée, nommée « le brûlé », correspond à la zone où les mycorhizes sont actives. La récolte s’effectue de novembre à février. Attention, il ne s’agit pas de piocher au hasard au risque de détruire le réseau mycélien qui unit le champignon à l’arbre ! Le champignon est capricieux et sa récolte ou cavage, tout aussi hasardeuse, repose encore sur trois animaux : la truie, le chien et la mouche (Figure 1-3) ; une fable digne de Monsieur de la Fontaine ! 7

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Figure 1-3 : Truffe noire (Tuber melanosporum) (a) et la mouche Suillia gigantea (b) ; opération de cavage à l’aide d’une truie (le caveur est équipé d’une petite pioche ou cavadou) (c).

Jadis, le récolteur (appelé rabassier ou caveur), utilisait le flair d’une truie, l’animal utilisant son groin pour fouiller le sol. À maturité, la truffe exhale une molécule volatile proche de la testostérone et responsable de son pouvoir attractif sur la truie. C’est ce « philtre d’amour » qui attire la truie car il est secrété dans la salive du verrat ou du sanglier en rut. On retrouve d’ailleurs cette même molécule dans l’urine et la sueur masculine ! Une fois tombée sous le charme de cet aphrodisiaque, il faut alors détourner l’attention de l’animal excité qui aurait vite fait d’avaler le précieux champignon. De nos jours, le chien lui est préféré car il n’est pas perturbé par l’odeur et il suffit d’un simple dressage. La méthode la plus récente et insolite est le « cavage à la mouche ». Suillia gigantea, ce diptère aux yeux orange vient pondre ses œufs dans la truffe mature. Il faut garder le nez au sol pour suivre l’envol de l’insecte qui vient de pondre. Dans tous les cas, il faut s’armer de patience et ne pas souffrir de douleurs lombaires ! Pour le folklore, vous pouvez assister aux marchés aux truffes qui se tiennent, en hiver, à Carpentras, Lalbenque ou Sarlat. Malgré le froid, les prix flambent chaque année ! 8

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La levure de boulanger : du pain aux biomédicaments « Prends du blé, de l’orge, des fèves, des lentilles, du millet et de l’épeautre ; mets-les dans un récipient ; tu t’en feras du pain. » Ezéchiel chapitre 4, verset 9 DÉFINITION La fermentation* est certainement Fermentation une des premières technologies que Transformation que subissent certains l’Homme a maîtrisée, mais de façon substrats organiques sous l’action empirique, sans en connaître son d’enzymes issues de microorganismes fonctionnement et les organismes (bactéries, moisissures, levures). impliqués. Pendant des milliers d’années, nous avons utilisé des ferments, sans savoir qu’une levure en était à l’origine. Le terme de levure vient du latin levare « rendre léger » car dans le pétrin du boulanger, ce champignon produit du dioxyde de carbone (CO2) qui fait gonfler la pâte. De plus, le terme fermentation vient, quant à lui, du latin fervere qui signifie « bouillir » par allusion à ce dégagement gazeux. Depuis l’Antiquité, les Égyptiens, les Sumériens, les Celtes, les Chinois, les Aztèques ou les Mayas, utilisaient déjà des procédés pour faire fermenter des aliments ou des boissons. Ces milliers d’années ont permis aux boulangers, brasseurs ou viticulteurs, de « domestiquer » les souches les plus performantes et maîtriser de mieux en mieux les fermentations. On imagine que dès le Néolithique, l’Homme a confectionné avec de l’eau ou du lait des galettes de blé ou d’orge qu’il consommait cuites sans les faire lever. Comme l’air ou l’eau véhiculent des levures, certaines préparations se sont gâtées conduisant à la découverte du pain. Comme le souligne Élisabeth Antébi dans Biotechnologies, le génie de la vie (1985), ce sont les Hébreux qui, ayant abandonné à l’air la pâte destinée à la préparation d’une galette et l’ayant faite cuire sur des pierres, constatèrent, à la cuisson, que la pâte avait gonflé et que le goût en était bien meilleur. Les Égyptiens auraient fabriqué les premiers pains levés dont on retrouve des restes dans des sépultures datées de 4 000 ans avant notre ère. La fermentation de la pâte à pain produit du CO2 qui donne un produit final plus appétissant et plus facile à mâcher. Il restait au boulanger de l’Antiquité à conserver une boule de pâte levée pour pouvoir ensemencer la future fournée. On sait, aujourd’hui, que le levain naturel est un véritable complexe microbien constitué de bactéries lactiques et de levures. Sa composition est responsable de la texture et de l’arôme du pain. 9

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Le pain levé va devenir l’aliment de base de nombreuses civilisations. Les boulangers du monde grec préparaient près de 70 variétés de pains, renfermant graines, herbes, épices, et cuits dans un « four à pain » dont ils sont les inventeurs. Ils conservaient le levain dans de petites amphores. Au iie siècle avant J.-C., les Romains abandonnent leur « bouillie de céréale » pour fabriquer du pain. Ils vont aussi inventer le four public qui deviendra le four banal du Moyen Âge. Ce procédé empirique va perdurer pendant des millénaires, jusqu’aux travaux de Louis Pasteur (1822-1895) au milieu du xixe siècle grâce auxquels la panification va se rationaliser. Aujourd’hui, on sait que pour obtenir un pain de qualité gustative, il ne faut pas moins de 25 souches de levures et la présence de lactobacilles. L’arôme d’un pain de qualité est constitué d’environ 500 molécules volatiles. « Chaque Français mange en moyenne son propre poids de pain chaque année. Tout dans notre langue se réfère à cet aliment : bon comme du pain – long comme un jour sans pain – faire passer le goût du pain… il faut préserver la boule des origines dont est tiré le nom même du boulanger. » Lionel Poilâne (1945-2002), boulanger.

La recherche en biotechnologie sur les levures industrielles reste un domaine en plein essor avec la sélection de souches performantes pour la boulangerie (voir encadré). Un gramme de levure de boulanger (Saccharomyces cerevisiae) contient 109 c’est-à-dire un milliard de cellules de levures (Figure 1-4) ! L’Europe fournit 900 000 tonnes de levure de panification chaque année pour une consommation mondiale de trois millions de tonnes.

La levure de boulanger On appelle levures, des champignons microscopiques (micromycètes) unicellulaires de forme sphérique ou ovoïde, se multipliant par bourgeonnement et capables de fermentation. La levure de boulanger ou levure de bière correspond à Saccharomyces cerevisiae qui appartient au taxon des Saccharomycotina au sein des Ascomycètes. Elle est utilisée pour la fabrication de boissons (vin, bière, cidre…), de pâtes levées ainsi que dans le domaine des biomédicaments (levures recombinantes). Dans la pâte à pain, les cellules de levure transforment le glucose en éthanol et en dioxyde de carbone (CO2). Un kilogramme de farine de blé génère cinq kilogrammes de CO2. Le pain gonfle et le gluten forme un réseau qui emprisonne ces alvéoles de gaz. C’est ainsi que se forme la mie.

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Introduction générale

Figure 1-4 : La levure Saccharomyces cerevisiae qui permet la fermentation de la pâte à pain.

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Chapitre

« Ces cryptogames sont comme moi, modestes et perdus dans la grisaille, c’est pour çà que je les aime. » Patrick Reumaux, écrivain et mycologue.

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Expliquez-moi les champignons . . . . . . . . . . 14 Le portrait-robot d’un champignon . . . . . . 15 « Dessine-moi un champignon » . . . . . . . . 17 Presque champignons : les pseudomycètes 18 Les myxomycètes : attention au « blob » . 19 Histoire de champignons . . . . . . . . . . . . . . . . 20 La chair des dieux . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22 Les champignons dans l’Antiquité . . . . . . . 25 Magie et sorcellerie du Moyen Âge à la Renaissance . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27 Naissance d’une nouvelle discipline : la mycologie . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 29

Des champignons bien encombrants . . . . . 33 La fin de la génération spontanée . . . . . . . 33 Le long chemin vers les antibiotiques . . . . 34 Les oubliés de l’ère des antibiotiques . . . . 34 Fleming et la pénicilline  . . . . . . . . . . . . . . . 35 Les champignons et l’imaginaire . . . . . . . . . 39 Il était une fois dans un lointain pays… des champignons . . . . . . . . . . . . . . . . . 40 La mycologie en case . . . . . . . . . . . . . . . . . 44 En résumé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 45 Éléments de bibliographie . . . . . . . . . . . . . . 46

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EXPLIQUEZ-MOI LES CHAMPIGNONS Dans l’ouvrage précédent, nous avions insisté sur la sortie des eaux des premières plantes vasculaires, il y a 420 millions d’années au Silurien. Cet événement crucial n’aurait pas été possible sans l’aide des champignons qui ont joué un rôle clé dans l’adaptation des plantes au monde aérien. Sous la forme de lichens (organismes symbiotiques formés par un champignon associé à une algue ou une cyanobactérie), ils avaient commencé à dégrader les roches et préparer l’installation des végétaux. Les premières plantes ne possédaient pas de vraies racines, elles se sont associées aux champignons pour survivre dans un milieu hostile où la nourriture faisait défaut. Chez les plus anciens restes fossilisés de plantes terrestres, on note déjà la présence de champignons symbiotiques. Vous est-il arrivé de vous poser la question du nombre de gènes que vous partagez avec un champignon de Paris (Agaricus bisporus) provenant de l’étal du marché ? Même si de prime abord, nous sommes bien différents, nous descendons pourtant tous d’un ancêtre commun et nous partageons tout de même 18 % de nos gènes avec ce champignon (Figure 2-1). Avec une salade, le chiffre passe à 25 %, et à 98 % avec nos cousins les chimpanzés. Si nous ne ressemblons plus beaucoup à ce champignon, c’est que nous utilisons différemment les gènes que nous avons en commun. Nous allons vous montrer dans les pages qui suivent, l’extraordinaire capacité d’adaptation des

Figure 2-1 : Pourcentages de gènes en commun entre l’Homme, le chimpanzé, une salade et un champignon de Paris.

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champignons qui sont présents partout, aussi bien sur notre peau, que dans l’air que nous respirons, ou dans les aliments que nous consommons. Avec le temps, même si l’Homme a appris à mieux les connaître et parfois les domestiquer, la biodiversité fongique reste encore un formidable continent à découvrir… Le portrait-robot d’un champignon Longtemps considérés comme des plantes imparfaites car privés de feuille, de tige, de racines, puis rapprochés un temps des animaux en raison de certains traits communs, ils ont de tout temps intrigué les naturalistes qui ne savaient pas dans quelle « boîte de classement » les ranger. Une phrase ambigüe et humoristique revenait souvent « les champignons sont des êtres vivants étudiés par les mycologues ! », jusqu’à ce que l’on décide, en 1969, qu’ils n’étaient ni plante ni animal, et qu’il fallait leur créer un règne à part. C’est le botaniste américain Robert Whittaker (1920-1980) qui les classe dans le règne des Fungi ou Mycota (du latin fungus, champignon ou du grec mukès, champignon). On parle également de Mycètes. Ces organismes sont des eucaryotes dépourvus de chlorophylle. Ils sont hétérotrophes vis-à-vis du carbone et se nourrissent en absorbant leur nourriture sur laquelle ils vivent. On emploie parfois le terme d’absorbotrophes. La comparaison des séquences de gènes a permis de reconstruire l’histoire évolutive de ces organismes qui sont en fait plus proches des animaux que des plantes (Figure 2-2). La séparation entre plantes, animaux et champignons remonte à plus d’un milliard d’années et s’est produite dans le milieu marin.

Figure 2-2 : Place des champignons dans le règne vivant. 15

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Nous parlerons dans cet ouvrage presque exclusivement des « champignons vrais » que l’on appelle aussi Eumycètes et qui constituent un groupe monophylétique* formé de cinq taxons (Figure 2-3). On peut ainsi citer les Chytridiomycètes, les Zygomycètes, les Gloméromycètes, les Ascomycètes et les Basidiomycètes ; ces deux derniers taxons étant parfois rassemblés sous le terme Dikaryomycota. Certains groupes contiennent uniquement des micromycètes (c’est le cas des Zygomycètes par exemple) ; d’autres des macromycètes et des micromycètes, c’est le cas du groupe des Ascomycètes qui renferme aussi bien la truffe que le genre Penicillium. Les classifications phylogénétiques actuelles basées en particulier sur l’ADN permettent de classer les différents taxons* les uns par rapport aux autres dans une approche évolutive. Les classifications traditionnelles, qui sont en vigueur depuis le xixe siècle, sont toujours utiles pour le terrain. Elles permettent de prendre en compte la morphologie du sporophore, les caractéristiques microscopiques des spores, la biologie et l’écologie des taxons.

Figure 2-3 : Classification phylogénique simplifiée présentant les Eumycètes.

DÉFINITIONS Monophylétique Groupe comprenant un ancêtre commun hypothétique et l’ensemble de ses descendants.

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Taxon Entité rassemblant des organismes vivants

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On distingue à la lumière de la phylogénie, les « vrais champignons » ou Eumycètes, des « pseudo champignons » ou pseudomycètes qui sont exclus du règne fongique. Selon la classification phylogénétique actuelle, les Eumycètes font partie des Opisthocontes (Opisthokonta) (du grec opistho, derrière et kontos, flagelle) qui constitue un super-groupe des Eucaryotes rassemblant les « vrais champignons » (Eumycètes) et les Métazoaires (animaux). En fonction de leur taille, on divise les Eumycètes en macro champignons ou macromycètes (ce sont eux qui motivent les ramasseurs !) et en micro champignons ou micromycètes (de taille plus discrète). C’est à ce second groupe qu’appartiennent les levures et les moisissures, qui peuvent se révéler pathogènes pour l’Homme, ravager les cultures mais qui s’avèrent aussi être indispensables pour produire des aliments et des médicaments ! En raison de leur taille, les micromycètes relèvent également du domaine des microorganismes. Il faut de plus préciser que cette distinction macro/micromycètes n’a pas de valeur taxonomique. « Dessine-moi un champignon » Demandez à une personne de votre entourage de vous faire le dessin d’un champignon : qu’il soit enfant ou adulte, le dessin est presque toujours le même : un chapeau massif parfois recouvert de taches et un pied. Cette « chimère mycologique » correspond au portrait-robot type du champignon dans l’imaginaire collectif. Il s’agit de cet organe de fructification visible que l’on nomme sporophore (qui porte les spores) anciennement appelé carpophore. Il est constitué d’un chapeau et d’un pied (stipe) (Figure 2-4). Chez les micromycètes comme les moisissures du genre Penicillium, les spores sont

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Figure 2-4 : Portrait-robot de deux champignons : un macromycète (genre Amanita) (a) et un micromycète (genre Penicillium) (b).

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produites par des cellules en forme de bouteille nommées phialides. Il s’agit de structures microscopiques. Le microscope a permis de révéler l’existence d’un monde fongique plus vaste que notre vision première du champignon. Presque champignons : les pseudomycètes Dans un ouvrage où l’on traite des vrais champignons (Eumycètes), on ne pouvait pas totalement passer sous silence les pseudomycètes (Pseudomycota) qui, bien que n’appartenant pas au règne fongique, sont étudiés depuis longtemps par des mycologues. On retrouve ces organismes dans de nombreux biotopes, et ils peuvent s’avérer redoutables pour les plantes cultivées, la sylviculture ou la pisciculture. Les oomycètes (Oomycota) sont des eucaryotes non chlorophylliens, le plus souvent aquatiques, mais également retrouvés sur les débris végétaux et dans le sol. Leur appareil végétatif est constitué de structures filamenteuses identiques à celles qui forment le mycélium des champignons. Ils se nourrissent par absorption et se reproduisent en libérant des spores dans l’environnement. Comme les champignons, certains se nourrissent de matières organiques en décomposition, d’autres sont des parasites de végétaux et d’animaux. Cependant, d’un point de vue évolutif, ils sont extrêmement éloignés du règne fongique. Ainsi, la paroi cellulaire des oomycètes est composée de cellulose, tout comme chez les plantes. Le genre Phytophtora est à l’origine de maladies capables de ravager les cultures, à l’instar du mildiou de la pomme de terre (Phytophthora infestans) qui a provoqué une famine en Europe dans les années 1840. C’est aussi le cas du mildiou de la vigne (Plasmopara viticola) introduit en France en 1878 depuis le continent américain (Figure 2-5). La maladie de l’encre du châtaignier est due à un autre oomycète du sol, Phytophthora cinnamomi. L’infection se traduit par un dépérissement de la cime. Des plages noires se forment sur les racines et un suintement noirâtre apparaît au collet. L’arbre meurt par la destruction des racines. Les chênes et les hêtres sont également atteints mais ils résistent mieux. Aucun traitement curatif n’est possible pour enrayer cette maladie. Le genre Saprolegnia ou « mousse des poissons » s’attaque aux cadavres des poissons et parasite parfois les individus vivants. Il s’agit de filaments qui forment une couche cotonneuse qui semble ne plus être là lorsque le poisson est sorti de l’eau. Les agents responsables sont Saprolegnia et Achlya qui détruisent les tissus des nageoires, de la bouche, de la peau. Les œufs et les embryons sont également touchés. Si les branchies sont atteintes, c’est la mort assurée pour le poisson. Cette maladie est redoutée en aquaculture (Figure 2-5). Les oomycètes sont en quelque sorte des « algues » qui auraient perdu leurs capacités de photosynthèse au cours de l’évolution. Les analyses moléculaires 18

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montrent qu’ils ont divergé très tôt des champignons. Ils font partie actuellement des Straménopiles ou Heterokonta. Les myxomycètes : attention au « blob » Même si on les rencontre dans les forêts et qu’ils ressemblent à première vue à des champignons, ils n’ont également rien à voir avec les Eumycètes. Ils font partie des slime molds ou « moisissures visqueuses » au sein du super-groupe des Amoebozoa. Ces organismes spectaculaires, qui intriguent souvent les promeneurs, sont constitués d’une seule cellule géante avec plusieurs noyaux, sans paroi rigide, le plasmode. Ce dernier se déplace en rampant et en s’écoulant sur les supports. Ce « monstre », sorti d’une série B de science-fiction, dévore les bactéries, les levures ou les spores de moisissure. Il phagocyte ses proies à la manière des amibes. Quand le plasmode a accumulé suffisamment de réserves nutritives, ou lorsque les conditions environnementales se modifient (sécheresse), il s’immobilise et donne une masse cornée, le sclérote. C’est dans cet organe que se forment des spores. Si l’humidité revient, les spores germent et reforment un plasmode. La Fleur de tan (Fuligo septica) est une espèce que l’on peut rencontrer en forêt sur le bois mort ou les tapis de feuilles (Figure 2-5). Facilement identifiable par l’aspect et la couleur de son plasmode, elle ressemble à une éponge ou à une mousse jaune vif. Si vous êtes patients, vous constaterez que le plasmode se déplace sur son support par des mouvements amiboïdes.

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Figure 2-5 : Mildiou de la pomme de terre (a), plasmode de Fleur de tan (b) et Saprolegnia parasitant un poisson (c).

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HISTOIRE DE CHAMPIGNONS « L’Homme fait à tous les instants des déclarations définitives sur la vie, l’Homme et l’art, et ne sait pas plus que le champignon ce qu’est la vie, l’Homme et l’art. » Jean Arp (1886-1966), peintre.

Depuis quand notre espèce consomme-t-elle des champignons  ? Nous serions bien incapables d’y répondre. Sur tous les continents, depuis plus d’un million d’années, les Hommes avaient certainement une connaissance empirique des champignons. Comme pour les plantes alimentaires qu’ils cueillaient dans leur environnement, ils avaient sûrement appris à distinguer les champignons comestibles des vénéneux. Une fois séchés et conservés à l’abri de l’humidité, les champignons pouvaient constituer une précieuse réserve de nourriture pendant la période hivernale. L’observation, la transmission et la mémoire collective ont fait le reste, et nous pouvons imaginer que les foyers du Paléolithique ou du Néolithique se régalaient probablement de champignons savoureux qui faisaient peut-être l’objet de discussions animées. Nos ancêtres étaient en train d’inventer la mycologie ! Les champignons fascinent autant qu’il intriguent, leurs noms communs sont aussi nombreux qu’imagés, selon le village, le département ou la région dans laquelle une même espèce est récoltée. La lépiote élevée (Macrolepiota procera) fait figure de championne en ce qui concerne le nombre de noms vernaculaires qui lui sont attribués (Figure 2-6). En France, on dénombre plus de 60 noms usuels pour cette espèce : chevalier bagué, nez de chat, marotte, ou parasol figurent sur cette liste. Nous verrons plus loin que le naturaliste suédois, Carl von Linné (17071778), y mettra de l’ordre avec sa classification scientifique binomiale.

Figure 2-6 : La lépiote élevée, recordman des noms communs. 20

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Dans ce même registre, le vocabulaire lié aux champignons vénéneux ou réputés maléfiques, est tout aussi riche de qualificatifs (Figure 2-7). On parle de bolet Satan (Boletus satanas), d’oreille de Judas (Auricularia auricula-judae), de trompette de la mort (Craterellus cornucopioides), d’œuf du Diable ou de satyre puant (Phallus impudicus), de lanterne du Diable ou de cœur de sorcière (Clathrus ruber), de pieuvre des bois (Anthurus archeri). On notera au passage que ces qualificatifs nous ramènent souvent à la religion judéochrétienne. La trompette de la mort se récolte au moment de la Toussaint, ce qui lui a valu son surnom.

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Figure 2-7 : Le bolet Satan (a), la trompette de la mort (b), le satyre puant (c), le cœur de sorcière (d) et la pieuvre des bois (e) : des champignons de « sinistre » réputation.

On parle aussi de « ronds de sorcières » ou de « cercles de fées » (Figure 2-8) pour évoquer ces cercles de sporophores qui apparaissent de façon soudaine dans les prés. Pendant des millénaires ils ont alimenté maintes croyances et légendes. Les Anciens pensaient que les nymphes des montagnes venaient danser dans ces cercles. Plus tard, au Moyen Âge, on les attribuait aux sorcières et au Diable, qui avaient pratiqué le rituel du sabbat dans ces lieux maudits. Le marasme des Oréades ou « faux mousseron » (Marasmius oreades) est une espèce typique de ces fructifications circulaires. On sait aujourd’hui que ce phénomène biologique est dû à une croissance concentrique du mycélium dans le sous-sol. 21

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Figure 2-8 : Un cercle de fées constitué de sporophores de marasme des Oréades (Marasmius oreades).

Gardons en mémoire que les Anglais appellent les grands champignons des « tabourets des crapaud » ou toadstools tandis que les Japonais les qualifient de « sièges de singe ». Comme vous pouvez le constater, les qualificatifs n’ont que les limites de notre imagination. La chair des dieux « Dieu vit tout ce qu’il avait fait et voici, cela était très bon. Ainsi, il y eut un soir, et il y eut un matin : ce fut le sixième jour. » Genèse 1:31

Dans le livre de la Genèse, si la création du monde et des espèces qui l’habitent est bien détaillée, les champignons semblent passés sous silence. Comme tout ce que Dieu avait fait était bon, quid des champignons ? Fallait-il y voir des créatures du Diable ? On peut simplement imaginer qu’à l’époque où les textes sacrés ont été écrits et compilés, les champignons étaient bien éloignés de la préoccupation de leurs auteurs. Les champignons, capables d’apparaître aussi vite qu’ils disparaissaient, ont toujours fasciné l’imaginaire de l’Homme et nombreuses sont les civilisations qui leur ont voué un culte. On peut penser que depuis les époques les plus reculées, les Hommes ont appris à reconnaître ces créatures fugaces qui 22

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pouvaient aussi bien les nourrir, les soigner, leur permettre d’allumer le feu que les empoisonner ! Pour des populations superstitieuses, les champignons semblaient doués de pouvoirs surnaturels. On comprend alors qu’ils aient pu jouer un rôle important dans des pratiques rituelles ou magico-religieuses. En 1991, dans le Tyrol italien, un groupe de randonneurs découvre le corps momifié d’un Homme qui gisait dans la glace et dont l’âge sera estimé à environ 4 000 ans. Cet « Homme des glaces » que l’on surnommera Ötzi, portait sur lui un équipement très complet dans lequel on a retrouvé deux types de champignons (Figure 2-9) : le polypore amadouvier (Fomes fomentarius) dont on extrait l’amadou, qui permet d’allumer du feu et le polypore du bouleau (Piptoporus betulinus) aux propriétés vermifuges, probablement destiné à traiter la trichinose, une infection parasitaire dont il souffrait. Des œufs de ce nématode (Trichuris trichiura) ont été d’ailleurs découverts en grande quantité dans son tube digestif.

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Figure 2-9 : Le polypore amadouvier (Fomes fomentarius) (a), la momie d’Ötzi (b) et le polypore du bouleau (Piptoporus betulinus) (c).

On retrouve des représentations de champignons sur des peintures rupestres découvertes au Sahara et datées de 7 000 ans avant J.-C. Plus de 4 000 ans avant notre ère, dans la vallée de l’Indus, le peuple aryen vénérait le dieu 23

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Soma représenté sous la forme d’une amanite tue-mouche que l’on connaît pour provoquer des hallucinations. Ce champignon toxique fait toujours l’objet de rituels chamaniques chez certaines peuplades de Sibérie (Figure 2-10). Au Guatemala, on a mis à jour des pierres taillées en forme de champignons. Une tête humaine ou animale est surmontée d’un chapeau de champignon (Figure 2-11).

Figure 2-10 : L’amanite tue-mouche : Amanita muscaria.

Figure 2-11 : Pierre-champignon de la civilisation Maya (musée du quai Branly, Paris). 24

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600 ans avant notre ère, les fresques de Teotihuacan dans la haute vallée de Mexico représentent également des champignons qui étaient vénérés par les civilisations précolombiennes. Au cours de cérémonies publiques, les Mayas consommaient la chair des dieux (Teonanacalt) sous la forme de champignons hallucinogènes qui permettaient de prédire l’avenir. Ces champignons, comme les psilocybes, sont encore utilisés de nos jours dans des cérémonies initiatiques. En Colombie, on a retrouvé des pectoraux en or dans la culture Darién (900 à 1 200 après J.-C.) qui représentent aussi des champignons. Ces rituels sont mis en image sous la forme de « bandes dessinées » dans le Codex Magliabechiano du xvie siècle (Figure 2-12) où une illustration représente le dieu aztèque des mondes souterrains se manifestant à un autochtone qui a consommé des champignons hallucinogènes (psilocybes). Tous les textes originaux ont malheureusement été détruits car jugés hérétiques par les autorités religieuses espagnoles de l’époque.

Figure 2-12 : Pectoral en or orné de champignons et une iconographie extraite du codex Magliabechiano.

Les champignons dans l’Antiquité « Les champignons sont d’une nature plus humide. Il y en a beaucoup d’espèces, toutes produites par l’humeur pituiteuse des arbres. » Pline l’Ancien (23-79), écrivain et naturaliste. Histoire naturelle (tome second, livre XXII) (77).

Depuis l’Antiquité et jusqu’au milieu du xxe siècle, les champignons seront classés avec les plantes. On pensait que les sporophores étaient le fruit de la foudre qui tombait sur le sol humide. Homère (viiie siècle avant J.-C.) voyait dans 25

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les champignons « le résultat de la conjonction du ciel et de la terre ». Peu estimés du monde grec, on les appelait les mykês, à l’origine du mot mycologie, la science des champignons et du mot mycélium qui concerne les filaments végétatifs des champignons. Le poète grec Euripide (480-406 avant J.-C.) mentionne le danger des champignons au ve siècle avant J.-C., son épouse et ses trois enfants ayant trouvé la mort après la consommation d’un plat de champignons. Durant la même période Hippocrate (460-370 avant J.-C.) décrit le muguet buccal, sous le terme de stomatite aphteuse, sans y déceler son origine fongique due à une levure. Au ive siècle avant notre ère, le naturaliste Théophraste (371-288 avant J.-C.) classe les champignons parmi les plantes tout en faisant remarquer le fait qu’ils ne possèdent ni racines, ni branches, graines ou fleurs. Le mot fungus, d’où provient le mot fongique, est donné par les Romains pour désigner les champignons qui sont des mets très appréciés (Figure 2-13). On les retrouve à l’honneur sur de nombreuses fresques et mosaïques. Plat de choix à la table des empereurs, le fameux boletus n’est autre que la célèbre amanite des Césars. Le gastronome Apicius nous a laissé cette recette : « On l’apprêtait dans le vin cuit, avec un bouquet de coriandre, ou dans le suc de viande, avec l’assaisonnement ordinaire, et on ajoutait pour liaison le miel, l’huile et les jaunes d’œufs ».

Au ier siècle, tandis que le médecin Claude Galien les juge dangereux, le naturaliste Pline l’Ancien, dans son Histoire Naturelle (77), décrit plusieurs champignons comestibles ou vénéneux de façon tellement détaillée que l’on peut encore aisément les identifier de nos jours.

Figure 2-13 : Lactaires délicieux sur une fresque d’Herculanum.

Cette appétence pour les champignons va jouer un mauvais tour à l’empereur Claude (10 avant J.-C. - 53), puisque c’est dans un plat de champignons que sa diabolique épouse, Agrippine, introduisit une amanite phalloïde. Elle assura au passage la succession sur le trône de son fils Néron. 26

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Magie et sorcellerie du Moyen Âge à la Renaissance « Tu pourras manger de tous les arbres du jardin, mais tu ne mangeras pas de l’arbre de la connaissance du bien et du mal, car le jour où tu en mangeras, tu mourras. » Genèse 2:16

Au xe siècle, le médecin et philosophe Avicenne (980-1037) met en garde sur le fait que tous les champignons verts sont vénéneux, on peut penser qu’il fait allusion à l’amanite phalloïde. Au Moyen Âge les champignons sont souvent considérés comme démoniaques, à l’instar des « ronds de sorcières » qui marquaient les endroits où se pratiquait le rituel du sabbat. La fresque de la chapelle de Plaincourault dans l’Indre, peinte vers 1290, met en scène Adam et Ève dans le jardin d’Éden (Figure 2-14). Entre eux, un serpent s’enroule autour d’une amanite tue-mouche géante qui symbolise l’arbre de la tentation. Le champignon « chair des dieux » et symbole universel de fécondité ou de luxure, y semble encore bien d’actualité.

Figure 2-14 : Fresque de la chapelle de Plaincourault (xiiie siècle).

Le champignon apparaît à plusieurs reprises sous le pinceau du peintre Jérôme Bosch (1450-1516) dans des scènes diaboliques dont il était spécialiste. Ainsi dans la « Charrette de foin » un bolet Satan symbolise la porte de l’enfer. 27

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Matthias Grünewald (1475-1528) n’hésite pas à faire figurer des champignons dans la « Tentation de Saint-Antoine » du retable d’Issenheim. Les Antonins avaient pour mission de soigner les victimes du « feu de SaintAntoine » causé par un champignon microscopique l’ergot de seigle. Les gangréneux se comptaient alors par milliers. Comme nous l’avons développé dans l’introduction, cette maladie va sévir pendant plusieurs siècles, sans que l’on soit capable d’en comprendre la cause. Lors de l’épidémie de 1130 qui fit plusieurs milliers de victimes à Paris, on raconte que les malades qui touchaient le tombeau de Sainte Geneviève étaient miraculeusement guéris (Figure 2-15).

Figure 2-15 : Sainte Geneviève et le Mal des ardents (Église Saint Roch, Paris). Tableau de Gabriel-François Doyen (1726-1806).

Pendant la Renaissance, la mycologie tente de se développer avec une relecture des travaux des Anciens. On peut citer le médecin et naturaliste flamand Adrien Junius (vers 1511-1554) qui signe une description aussi imagée qu’enthousiaste de « l’œuf du Diable des sorciers » ou Satyre puant qu’il décrit comme une plante. C’est au botaniste et médecin flamand, Charles de L’Écluse (1526-1609) dit Clusius, que l’on doit le premier ouvrage fondamental consacré 28

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aux champignons intitulé Rariorum plantarum historia : Fungorum in Pannoniis observatorum brevia historia. Ce livre publié en 1601 décrit plus de 100 espèces de champignons présentées sur des planches illustrées. Naissance d’une nouvelle discipline : la mycologie C’est encore un Hollandais Antoni van Leeuwenhoek (1632-1723), équipé d’un microscope rudimentaire, qui observe le premier des champignons microscopiques dans le moût de bière. L’Anglais Robert Hooke (1635-1703) perfectionne l’appareil. Dans son ouvrage Micrographia (1665), on peut voir les premières représentations microscopiques de champignons (Figure 2-16). Cette nouvelle vision du monde vivant sera à l’origine de la théorie cellulaire formulée en 1839 par Théodore Schwann (1810-1882) et qui va révolutionner la biologie.

Figure 2-16 : Micrographia (1665) de Robert Hooke.

Franciscus van Sterbeeck (1630-1696) est resté célèbre pour son ouvrage Theatrum fungorum (Théâtre des champignons) qui reprend des illustrations de Charles de l’Écluse. Le botaniste Pier Antonio Micheli (1679-1737) sera le premier à montrer que les champignons se reproduisent par des spores qui échappent à notre vue. Aidé d’un microscope, il décrit pour la première fois le cycle de développement d’un champignon : la spore donne naissance au mycélium, produisant le sporophore 29

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qui porte les spores. C’est la première étude mycologique scientifique et elle va se heurter au dogme de la génération spontanée en vigueur à cette époque (voir encadré). La génération spontanée Cette théorie encore appelée « abiogenèse » était un dogme bien établi depuis l’Antiquité, selon laquelle, les êtres vivants, souris, rats, mouches, vers, naîtraient spontanément de la matière inerte, de minéraux ou d’organismes en décomposition. Vers 1610, le bruxellois Jean-Baptiste Van Helmont (1579-1644) avait démontré cette théorie à l’aide d’une expérience simple ; il avait « fabriqué » des souris en comprimant des chemises sales dans des jarres remplies de blé. En 1842, le biologiste Félix Archimède Pouchet (1800-1872), dans une note à l’Académie des sciences, affirmait encore que des organismes végétaux ou animaux microscopiques pouvaient naître spontanément dans l’air. Au temps de Louis Pasteur (1822-1895), le doute ne portait plus que sur la naissance des êtres microscopiques : moisissures, animalcules (animaux microscopiques), infusoires (organismes unicellulaires dans de l’eau), ferments (levains)… Grâce à ses expériences de stérilisation en laboratoire, Louis Pasteur démontre que la vie ne peut surgir spontanément de l’inanimé.

Le naturaliste suédois Carl von Linné dans son Systema Naturae (publié entre 1735 et 1758) avait divisé les végétaux en 24 classes. C’est dans la dernière classe, les cryptogames, qu’il regroupera dans un véritable « fourretout », les champignons et les moisissures au côté des algues et des fougères, car il y voit « des plantes dont les noces ne sont pas publiques ». Il généralise la dénomination binomiale des espèces animales et végétales. Chaque espèce porte désormais un nom unique. Dans le cas de la lépiote élevée citée plus haut, son nom devient Macrolepiota procera où Macrolepiota est le genre, et procera, l’espèce (Figure 2-17). Avec ce binôme linnéen, tout mycologue peut retrouver ce champignon, dans n’importe quel ouvrage, dans toutes les langues et dans tous les pays du monde ! Plus tard, un autre naturaliste de même nationalité, Elias Magnus Fries (17941878) professeur de botanique à l’université de Lund, sera qualifié de « père de la mycologie descriptive » (Figure 2-18). Il publie son Systema mycologicum, en 1821, qui ouvre la voie à la mycologie moderne. Encore surnommé le « Linné des champignons », Fries dresse une classification basée sur la morphologie des sporophores : forme, taille, mode d’insertion des lames, couleur des spores, aspect et consistance du pied, présence ou absence du voile partiel (anneau) ou du voile général (volve). Cette classification est toujours utilisée de nos jours dans les guides de détermination. Son dernier ouvrage, Hymenomycetes europai, paraît en 1874, on y trouve la description de 2 770 espèces. 30

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Figure 2-17 : Classification taxonomique de la lépiote élevée (Macrolepiota procera).

Figure 2-18 : Elias Magnus Fries (1794-1878), « le Linné des champignons ». 31

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Il faudra attendre 1807 pour que l’italien Agostino Bassi (1773-1856) démontre qu’un champignon peut parasiter un animal en découvrant que la muscardine, une maladie du ver à soie (Bombyx mori), est due au champignon Beauveria bassiana. Cette maladie qui ravage les magnaneries (élevages de vers à soie) fera l’objet des célèbres travaux de Louis Pasteur en 1865. De nos jours, ce champignon est utilisé dans la lutte biologique contre des insectes ravageurs (criquets, termites, charançons…). Il convient aussi de citer les frères Tulasne (Edmond et Charles) qui vont écrire Selecta fungorum carpologia, en 1865. L’ouvrage est magnifiquement illustré par Charles Tuslane (1816-1884) que l’on a surnommé « l’Audubon des champignons ». À cette même période, la naturaliste et illustratrice anglaise Beatrix Potter (1866-1943), plus connue pour ses illustrations et ses livres pour la jeunesse avec son célèbre Tale of Peter Rabbit (Pierre Lapin), s’illustre dans l’étude des lichens (Figure 2-19). Elle sera la première à affirmer qu’un lichen est le résultat d’une association d’une algue et d’un champignon. Son travail sera passé sous silence dans la société victorienne de l’époque où une femme ne doit pas s’occuper de science. Ses travaux sur le genre Cladonia seront présentés en 1897 à la Société linnéenne de Londres par le mycologue Georges Edward Massee.

Figure 2-19 : Beatrix Potter et une figure du lichen Cladonia. 32

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Des champignons bien encombrants Avec l’émergence de la théorie de l’évolution par la voie de la sélection naturelle de Charles Darwin (1809-1882), on essaye d’établir des arbres phylogéniques reliant les espèces passées et actuelles sans trouver d’ancêtre hypothétique possible pour les champignons. La position des champignons au sein des végétaux est remise en cause, cependant même si leur physiologie et leur mode d’alimentation diffère de celui des plantes, on va les garder provisoirement dans le règne végétal. Il faudra attendre le milieu du xxe siècle pour que l’on crée un règne à part pour les champignons. La fin de la génération spontanée En 1861, Louis Pasteur (1822-1895) porte un coup fatal au dogme de la génération spontanée dans un mémoire intitulé « Les corpuscules organisés qui existent dans l’air. Examen de la doctrine des générations spontanées » (Figure  2-20). Dans les illustrations, on peut y reconnaître des spores de champignons comme Penicillium (champignon filamenteux) ou Trichosporon (champignon levuriforme). L’apport de Pasteur à la mycologie est déterminant. Il met en évidence le rôle des levures dans les procédés de fermentation comme la bière, le pain ou le vin. Avant lui, la levure était considérée comme un catalyseur chimique qui permettait de transformer le sucre en alcool et en gaz carbonique.

Figure 2-20 : Louis Pasteur (1822-1895) et son mémoire sur les corpuscules (1861). 33

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En étudiant la levure de bière, Saccharomyces cerevisiae, il découvre que c’est un microorganisme vivant, capable de se multiplier qui est responsable de la fermentation alcoolique. Plus tard, le médecin dermatologue Raymond Sabouraud (1864-1938) étudiera les champignons dermatophytes responsables d’infections que l’on nomme mycoses en s’attaquant à la peau, aux cheveux et aux ongles. Le long chemin vers les antibiotiques Depuis l’Antiquité, et cela dans différents pays, les populations se sont soignées avec une « préparation miraculeuse » réalisée à partir de pain moisi. Cette recette appliquée sur les plaies infectées permettait une guérison et évitait souvent une surinfection voire la gangrène. Les Égyptiens et les Romains utilisaient des champignons se développant sur le pain dans ce même but thérapeutique. Les Chinois, il y a 3 000 ans, semblent avoir utilisé des graines de soja contaminées par des champignons pour traiter des infections cutanées. Dans la deuxième moitié du xixe siècle, les cultures en laboratoire de micromycètes vont permettre de lever le voile sur ce phénomène qui conduira à la découverte des antibiotiques. Les oubliés de l’ère des antibiotiques « L’Homme, par une intervention raisonnée, dominera les maladies des plantes, des animaux, de sa propre espèce, autant qu’il connaîtra les puissances symbiotiques ou antibiotiques, qu’il doit renforcer ou neutraliser, pour que tout s’équilibre et se régularise autour de lui. » Jean-Paul Vuillemin (1861-1932), mycologue.

Si l’histoire des antibiotiques ne semble avoir retenu que la découverte fortuite de la pénicilline par Alexander Fleming (1881-1955), il ne faut pas oublier certains chercheurs qui ont contribué à l’étude et au développement des moisissures sur le plan thérapeutique. Ce sont ces Hommes, restés dans l’ombre, qui ont ouvert la voie de l’antibiothérapie. Nombreux sont ces scientifiques qui ont montré la possible utilisation de microbes pour combattre des germes pathogènes. Hélas, ces recherches ne furent pas toujours comprises ou poursuivies. Le potentiel de l’antibiose resta souvent une curiosité de laboratoire sans volonté réelle d’une application clinique. L’arsenal thérapeutique contre les maladies infectieuses au début du xxe siècle était très limité (quinine contre la malaria, arsenic contre la syphilis). L’isolement de substances naturelles antibiotiques était freiné par les difficultés d’extraction et les problèmes de stabilité. Il faudra attendre la découverte de l’activité antibactérienne d’un composé soufré, le Prontosil®, par Gerhard Domagk 34

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(1895-1964) en 1932, puis du sulfanilamide en 1935 par Ernest Fourneau (18721949), pour que les sulfamides révolutionnent la chimiothérapie antibactérienne. Ils seront rapidement supplantés par la pénicilline et les autres antibiotiques. En 1871, le physiologiste John Scott Burdon-Sanderson (1828-1905), qui travailla plusieurs années au St Mary’s Hospital à Londres, observe que les bouillons de culture recouverts de moisissure du genre Penicillium ne sont pas contaminés par des bactéries. En 1872, le chirurgien anglais Joseph Lister (1827-1912) montre sans le publier que des moisissures du genre Penicillium peuvent guérir des blessures. Jean-Paul Vuillemin, médecin et mycologue français, met en évidence des phénomènes d’antagonisme sur des cultures entre deux espèces microbiennes, dont l’une empêche le développement de l’autre. Par opposition au phénomène déjà connu de « symbiose » dans lequel deux espèces favorisent mutuellement leur développement, il propose lors d’une conférence en 1889, de donner le nom d’antibiose à ce phénomène biologique nouveau. Avec une vision très prémonitoire, il insiste également sur de possibles intérêts médicaux de ces phénomènes de symbiose et d’antibiose. De ce terme naîtra le mot antibiotique. Louis Pasteur et Jules Joubert avaient déjà observé en 1877 que des moisissures du genre Penicillium pouvaient s’opposer à la croissance du bacille du charbon. En 1887, le médecin suisse Karl Garré (1857-1928) met en évidence que l’antibiose réside dans les substances produites par certains champignons. En 1896, le microbiologiste italien Bartolomeo Gosio (18631944) isole d’une culture de Penicillium l’acide mycophénolique qui sera le premier vrai antibiotique isolé. Trop toxique pour être utilisé en clinique, il restera une « curiosité de laboratoire » avant d’être « redécouvert » un siècle plus tard comme immunosuppresseur dans le traitement des rejets de greffes. En 1897, Ernest Duchesne (1874-1912), jeune médecin à l’École de santé du service des armées de Lyon, décrit l’action protectrice de Penicillium glaucum injecté à des animaux en même temps que des bactéries virulentes de l’agent de la typhoïde. Il déclare que « grâce à des études plus poussées, on arrivera à la découverte d’autres faits directement utiles et applicables à l’hygiène prophylactique et à la thérapie ». Dans sa thèse intitulée Contribution à l’étude de la concurrence vitale chez les micro-organismes. Antagonisme entre les moisissures et les microbes, il relate qu’il a guéri des cobayes d’une infection mortelle en leur inoculant un Penicillium récolté sur une croûte de gorgonzola. Il n’aura pas le temps d’exploiter ses recherches, victime d’une maladie bactérienne, la tuberculose. Fleming et la pénicilline  Tout a commencé un matin du 3 septembre 1928, quand le bactériologiste et médecin écossais, Alexander Fleming (1881-1955) travaillant au St Mary’s 35

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Hospital à Londres, découvre par hasard, en rentrant de congés qu’une moisissure avait contaminé ses cultures en boîte de Pétri abandonnées sur une table quelques semaines plus tôt (Figure 2-21). Au moment où il va les jeter dans un bac à stérilisation, il remarque, parmi les colonies de staphylocoques, une excroissance de moisissure de couleur bleu-verdâtre qui s’est développée au bord de la boîte. À cet endroit, les colonies bactériennes étaient clairsemées et transparentes et elles avaient même disparu autour de la moisissure. Cette zone d’inhibition continuera à s’agrandir au fil des jours. D’où venait cette moisissure ? Probablement du laboratoire voisin où travaillait un mycologue pense Fleming. « That’s funny ! » (C’est drôle !) déclara le chercheur en observant sa boîte contaminée. Intrigué et fin observateur, il va repiquer cette moisissure sur un milieu de culture adapté et l’identifier comme étant Penicillium notatum. Celui-ci a secrété une substance bactéricide capable de s’attaquer à l’agent pathogène. Fleming conscient qu’il vient de faire une découverte capitale prend une photo de sa boîte et la fixe au formol. Elle est aujourd’hui conservée au British Museum de Londres.

Figure 2-21 : Alexander Fleming et l’évolution de la culture de staphylocoques contaminée par un Penicillium.

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En cultivant ce champignon en milieu liquide, Fleming obtient un filtrat aux propriétés antimicrobiennes qu’il nomme « pénicilline ». Une publication de 1929 dans British Journal of Experimental Pathology, suscitera le scepticisme et passera presque inaperçue. Fleming qui avait découvert le lysozyme quelques années plus tôt, pensait que l’agent actif était une enzyme qui lysait le staphylocoque. Pendant plusieurs années, il va tenter, sans succès, d’extraire le principe actif. Fleming n’est pas chimiste…, et la substance étant assez instable, toutes les tentatives d’isolement se solderont par des échecs. En 1938, il avait perdu tout espoir d’y arriver. La Seconde Guerre mondiale et le besoin de nouveaux agents antibactériens efficaces vont relancer la recherche. En cette période de conflit mondial, les moyens manquent, surtout quand il s’agit d’une substance inconnue. Les premiers fonds de financement du projet vont venir de la Rockefeller Foundation aux États-Unis. À partir de 1939, le physiologiste Howard Walter Florey (1898-1968) avec sous sa direction, le biochimiste Ernst Boris Chain (1906-1979) assistés de toute une équipe de chercheurs, viennent en aide à Fleming pour purifier le principe actif, le doser en « unité de pénicilline » et démontrer ses extraordinaires propriétés antimicrobiennes. Les travaux d’extraction se révèlent longs et pénibles ; le produit étant instable, on doit toujours travailler à une température de 4 °C. En 1940, les chercheurs appartenant à ce que l’on a nommé l’équipe d’Oxford, disposent de 100 mg d’une poudre brune qu’ils vont tester sur des souris, le produit ne s’avérant actif que par injection. C’est l’époque du « Blitz », sur la ville de Londres, bombardée jour et nuit, et le risque d’une invasion par les troupes allemandes conduit l’équipe à cacher des spores de Penicillium notatum dans les ourlets de leurs vêtements ! Les informations sur ce produit circulent en grand secret entre Anglais et Américains sous le nom de code « Pen ». Pour obtenir 500 litres de filtrat, on n’hésite pas à utiliser du matériel de laiterie et à transformer des salles de cours en salles de culture. Le 12 février 1941, les premiers essais sur l’Homme sont un succès ; Albert Alexander, un policier de 43 ans, atteint de septicémie à staphylocoque reçoit de la pénicilline pendant cinq jours. Son état s’améliore mais le temps de traitement est insuffisant et la quantité de pénicilline disponible épuisée. Le policier décédera un mois plus tard. C’est ainsi qu’a commencé l’aventure de cet antibiotique (du grec anti, contre et bios, vie), une molécule capable de tuer les bactéries qui va révolutionner la thérapeutique. Il restait un dernier obstacle à surmonter, produire ce médicament à l’échelle industrielle. Florey quitte alors l’Angleterre pour les États-Unis où il espère trouver les moyens de produire la pénicilline à grande échelle. L’enjeu est de taille avec des centaines de milliers de soldats à soigner, suite à l’entrée en guerre des États-Unis. On cherche une souche plus productive que celle de Fleming. En 1943, une nouvelle souche sera isolée par une laborantine à 37

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partir d’un melon pourri acheté sur un marché de Peoria dans l’Illinois. La jeune femme, Mary Hunt Robeson, surnommée par l’équipe, « MouldyMary » (Mary moisie) isole une souche de Penicillium chrysogenum, 25 fois plus productrice que celle de Fleming. En utilisant du matériel de brasserie, on va désormais pouvoir cultiver le champignon dans des cuves de plusieurs mètres cubes. La pénicilline peut commencer sa carrière industrielle et de grands laboratoires américains sont maintenant intéressés. En mai 1943, Florey dispose d’assez de pénicilline pour des essais sur des blessés britanniques. L’équipe part pour Alger, où se trouvent les troupes alliées, afin de procéder à des injections. En 1944, des laboratoires américains comme Elly Lily, Merck ou Pfizer, sont capables de traiter 40 000  malades et de soigner les troupes du débarquement. Dès 1945, on peut traiter 250 000 patients. Cette même année, le prix Nobel de médecine récompense Chain, Fleming et Florey pour la découverte de cette molécule. Après la découverte de la pénicilline, démarre ce que l’on appelle « l’âge d’or des antibiotiques » qui durera une quinzaine d’années. En 1945, on découvrira les céphalosporines issues d’une moisissure (Acremonium, anciennement Cephalosporium) trouvée dans des eaux d’égouts en Sardaigne. Parallèlement, on constate que des bactéries sont aussi capables de biosynthétiser des antibiotiques, à l’instar du genre Streptomyces producteur de la streptomycine, du chloramphénicol, de la spiramycine, ou de la kanamycine, qui sont encore utilisés de nos jours. Vers 1960, on dispose d’un véritable arsenal thérapeutique qui permet de faire considérablement reculer la mortalité associée aux maladies infectieuses. Hélas, leur utilisation massive et répétée va conduire à l’apparition de bactéries résistantes à ces médicaments. Rares et ponctuelles au départ, ces résistances sont devenues de plus en plus importantes. Le traitement en masse des populations a généré une pression de sélection artificielle sur les microorganismes pathogènes, qui ont développé des systèmes de défense contre les antibiotiques. Ce phénomène de résistance a entraîné une « course aux antibiotiques » dans les années 1970. On a eu recours à l’hémisynthèse et en 20 ans, plus de 70 000 dérivés ont été préparés. Contre toute attente, les phénomènes de résistance n’ont pas cessé et aujourd’hui l’antibiorésistance est devenue très préoccupante en santé humaine, particulièrement en milieu hospitalier. Certaines bactéries sont capables de résister à plusieurs antibiotiques. Les élevages ne sont pas épargnés, la surconsommation d’antibiotiques est aussi à l’origine de l’apparition de souches multi-résistantes. Les grands groupes pharmaceutiques, souvent au nom de la rentabilité, ont limité voire arrêté la recherche dans le domaine des anti-infectieux, ce qui aggrave encore la situation. L’absence de nouveaux antibiotiques met de plus en plus souvent le corps médical dans des situations d’impasses thérapeutiques. 38

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LES CHAMPIGNONS ET L’IMAGINAIRE « Le champignon, c’est l’elfe des plantes ; le soir, il n’existe pas ; le matin, dans une hutte tachetée le voici arrêté en un endroit. » Emily Dickinson (1830-1886), poétesse. Poèmes (1890).

Dans cet ouvrage où les sciences humaines servent de fil conducteur, nous ne pouvions pas passer sous silence l’imaginaire et le merveilleux souvent associés au monde des champignons (Figure 2-22). Est-ce la couleur des chapeaux qui a

Figure 2-22 : Elfes et champignons. 39

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suscité cet intérêt ? On y retrouve toutes les couleurs de l’arc-en-ciel et Dame Nature a rivalisé d’inventivité pour nous offrir les nuances de la palette d’un peintre à la créativité débordante (Figure 2-23). N’oublions pas la crainte ou la fascination qu’ils ont exercée de tous temps. L’Homme leur a voué un culte à travers des sculptures ou des gravures représentant des Hommes coiffés de champignons. Les rites ancestraux qui leurs étaient consacrés ont influencé notre inconscient, à tel point que les champignons ont rejailli dans les mythes, les légendes, les fables et le folklore. « Si les champignons forment désormais un règne à part, il semble que l’imaginaire le soupçonnait déjà depuis longtemps, leur accordant une place unique. » Elaine Desprès, écrivain canadien.

Figure 2-23 : Le kaléidoscope de champignons.

Il était une fois dans un lointain pays… des champignons Les champignons ont enchanté nos livres de lectures enfantines, et la première image qui vient à l’esprit quand on évoque un champignon, est celle d’un chapeau rouge avec des points blancs, ressemblant à s’y méprendre à une amanite tue-mouches. Les livres et dessins animés pour les enfants sont peuplés de champignons colorés. Dans ces contes, nombre de lutins, elfes, gnomes, gobelins, Korrigans et autres farfadets les utilisent comme mobilier ou comme 40

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demeure. La présence de champignons indique la cachette d’un trésor que seule une fée peut vous aider à ouvrir. Ne dit-on pas que les Oréades sortaient de leurs grottes et dansaient dans les prés, elles y laissaient des cercles magiques que certains allaient appeler, selon leur croyance, des « cercles de fées » ou des « ronds de sorcières » (Figure 2-24).

Figure 2-24 : Un « cercle de fées bavardes », bien sympathiques !

On retrouve des champignons chez William Shakespeare (1564-1616), dans sa pièce La Tempête (the Tempest), écrite en 1610-1611, où il évoque des cercles de fées (fairy-rings) que les moutons évitent car l’herbe y est trop amère. C’est dans la littérature fantastique du xixe siècle que les champignons fleurissent, tant en France qu’en Angleterre. Des champignons géants servent de décor aux héros de Voyage au centre de la Terre, célèbre roman de science-fiction écrit par Jules Vernes (1828-1905) en 1864 (Figure 2-25). Plusieurs adaptations cinématographiques ou théâtrales, plus ou moins réussies, en seront tirées. Lewis Caroll (1832-1898) est resté célèbre pour son roman Alice aux pays des merveilles qui paraît en 1865. C’est le début d’une littérature enfantine où les décors peuvent changer d’échelle en croquant un simple morceau de champignon. L’infortunée Alice, réduite à une dizaine de centimètres, y rencontre une chenille bleue, avachie sur un champignon, fumant le narguilé tout en chantant (Figure 2-26). L’acariâtre animal se transforme en papillon qui suggère alors à la petite fille de croquer le champignon pour retrouver sa taille. Une fois seule, Alice découpe deux bouts de champignon, espérant retrouver sa taille normale en les mangeant : avec le premier, sa tête se retrouve au niveau de ses chaussures et avec le second, son cou s’allonge terriblement et sa tête 41

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Figure 2-25 : Les champignons de Voyage au centre de la Terre  (figure d’Edouard Riou pour l’édition de 1864).

Figure 2-26 : Alice et la chenille, une image indémodable. 42

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dépasse la cime des arbres. Dans cet univers absurde, la maxime « pousser comme un champignon », est de mise et Lewis Carol insiste sur ce fait : « qui pousse comme un champignon, pousse grâce au champignon ». Force est de constater que le champignon peut y être tout autant bénéfique que maléfique. Dans Anna Karénine (1877), Léon Tolstoï (1828-1910) décrit une scène champêtre de cueillette où les enfants remplissent une corbeille de champignons. Emily Dickinson (1830-1886), la poétesse américaine souligne dans ses vers le côté éphémère et surnaturel des champignons. La filmographie de Walt Disney laisse la part belle aux champignons. Dans Fantasia (1940), un petit champignon chinois essaie de rentrer dans la ronde d’un cercle de fées où évoluent des amanites coiffées d’un chapeau vermillon, sous les accords de Casse-noisette de Tchaïkovski. Les champignons servent d’abri aux petits animaux de la forêt dans Bambi (1942). En 1951, dans l’adaptation d’Alice au pays des Merveilles, on retrouve les champignons à plusieurs reprises. En 2012, les studios Disney vont confier à Tim Burton le soin d’en faire un film. Le réalisateur en adaptera une version très surréaliste à grand renfort d’effets spéciaux et images de synthèse. Dans le roman de John Ronald Reuel Tolkien (1892-1973), Le Seigneur des anneaux (The Lord of the Rings) paru en 1954 et 1955, les champignons se retrouvent au fil des chapitres. Le Hobbit Frodon raconte qu’il volait des champignons dans la propriété du vieux Magotte. Les Ents de la Terre du Milieu (créatures à l’aspect d’arbres) vivent au milieu des champignons (Figure 2-27).

Figure 2-27 : La forêt source éternelle de légendes : les Ents de Tolkien. 43

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

En 1962, Brian Aldiss auteur de romans de science-fiction décrit dans Le monde vert, une Terre où les espèces végétales et fongiques règnent en maîtres absolus. Les Hommes ne sont plus que de misérables parasites. Des morilles vivent en symbiose avec des humains survivants dont elles contrôlent le cerveau, augmentant au passage les capacités intellectuelles et physiques de leur symbiote. La mycologie en case C’est la bande dessinée belge qui va donner ses lettres de noblesse à la « mycologie en case ». Hergé (1907-1983) ouvre le tir en 1942 avec Tintin et L’étoile mystérieuse, où un astéroïde tombé sur Terre se révèle héberger des sporophores qui poussent comme des champignons et explosent comme des vesse de loup ! Le dessinateur pousse le plaisir à les colorier avec des spots rouges sur fond blanc, façon amanite tue-mouches en couleurs inversées. Franquin (1924-1997) prend le relais en 1951, avec Spirou dans Il y a un sorcier à Champignac. Dans un village imaginaire, Champignac en Cambrousse, qui rappelle le Clochemerle de Gabriel Chevallier, réside Le Comte Pacôme de Champignac, mycologue surdoué et visionnaire qui cultive des champignons aux effets surprenants. Le champignon y est présenté comme une source de carburant alternative au pétrole et non polluante. Dans ce milieu rural très caricaturé et en proie aux superstitions, un tel génie ne peut-être qu’un sorcier ! Peyo (1928-1992) s’engouffre dans la mycologie dessinée en 1958, avec les Schtroumpfs, ces petits lutins à la peau bleue dont le gite est un champignon. On y retrouve le côté féerique du champignon, avec la peinture d’une microsociété turbulente, aux vices et vertus très proches de la notre ! Depuis quelques années, les champignons s’invitent dans les jeux-vidéo. En 1985, Super Mario, l’éternel plombier en salopette bleue et coiffé d’une casquette rouge, règne sur un univers virtuel où les champignons sont légion. Quand il mange des champignons, il grandit et acquiert des supers pouvoirs. On trouve dans son univers les Toads du « Royaume champignon » qui sont des champignons anthropomorphiques devenus presque aussi célèbres que le petit héros moustachu. Au milieu des années 1990, les Pokémons ont fait leur apparition sur les consoles. Ces créatures polymorphes dotées de pouvoirs surnaturels s’affrontent dans des duels interminables. Parmi eux, les Pokémons champignons portent des noms évocateurs (Trépignons, Chalignon). Une particularité : ils sont soumis aux lois de l’évolution darwinienne et ne cessent de se transformer !

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Le monde fascinant des champignons

EN RÉSUMÉ → Les champignons qui ont, pendant longtemps, été classés à tort parmi les plantes sont des eucaryotes hétérotrophes (non capables de photosynthèse) appartenant au super-groupe des Opisthocontes. → Les champignons vrais ou Eumycètes comportent cinq taxons  : les Ascomycètes, Basidiomycètes, Chytridiomycètes, Gloméromycètes et Zygomycètes. → Le « portrait-robot » d’un champignon peut prendre des aspects bien différents : un sporophore de taille visible formé d’un pied et d’un chapeau chez un macromycète comme Amanita, des filaments et des cellules conidiogènes observées au microscope pour un micromycète comme Penicillium. → Certains organismes vivants n’appartenant pas aux champignons sont tout de même étudiés par des mycologues : les oomycètes qui comportent plusieurs espèces pathogènes pour les cultures ou les poissons ; les myxomycètes capables de se déplacer grâce à leur plasmode. → L’utilisation de champignons par l’Homme est probablement très ancienne comme le montre les polypores retrouvés auprès de la momie Ötzi datant de plus de 4 000 ans. → Comme l’illustrent certains noms de champignons ou termes employés en mycologie (bolet Satan, satyre puant, « ronds de sorcières »…), le monde fongique a depuis toujours inspiré crainte et fascination. On retrouve ainsi des représentations de champignons (scupltures, peintures) dans différentes cultures. Certaines espèces hallucinogènes ont par exemple été utilisées dans des rites chamaniques en Amérique et en Russie. → Durant l’Antiquité, certains champignons comme l’amanite des Césars sont très recherchés alors que d’autres comme l’amanite phalloïde sont redoutés en raison de leur utilisation comme poisons. → Au Moyen Âge, les champignons n’ont pas bonne réputation. C’est également la période des épidémies du « feu de Saint-Antoine » causées par l’ergot de seigle, un micromycète responsable de plusieurs dizaines de milliers de morts à cette époque. → À partir du xviie siècle, des structures microscopiques de champignons sont observées (travaux de Robert Hooke en particulier), la dénomination binomiale de Carl von Linné sera utilisée et Elias Magnus Fries publiera, en 1821, Systema mycologicum qui pose les bases de la mycologie. → Au xixe siècle, Louis Pasteur étudiera les fermentations et le rôle essentiel des levures ; il mettra également fin, grâce à ses expérimentations, à la théorie de la génération spontanée. → L’antagonisme entre moisissures et autres microorganismes (antibiose) a été étudié par de nombreux chercheurs qui ont permis de « préparer le terrain » 45

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE à la découverte du pouvoir antibiotique de Penicillium notatum par Alexander Fleming. De ces observations et travaux, un antibiotique majeur, la pénicilline, verra le jour. → Les champignons peuplent notre imaginaire, on les retrouve dans des ouvrages de plusieurs auteurs (Jules Verne, Lewis Caroll, Léon Tolstoï…), dans des films (Walt Disney, Tim Burton…) ainsi que dans des bandes-dessinées (Tintin, Les Schtroumpfs…).

ÉLÉMENTS DE BIBLIOGRAPHIE BLACKWELL M. 2011. The fungi: 1, 2, 3… 5.1 million species? American Journal of Botany 98(3), 426-438. BOUCHET P., GUIGNARD J.L., POUCHUS Y.F., VILLARD J. 2005. Les champignons : Mycologie fondamentale et appliquée. Paris, Masson, 191 p. De PANAFIEU J.B. 2008. Des champignons. Gulf Stream Éditeur, 66 p. DESPRÉS J. 2012. L’univers des champignons. Éditions Les Presses de l’Université de Montréal. HECKMAN D.S., GEISER D.M., EIDELL B.R., STAUFFER R.L., KARDOS N.L. 2001. Molecular Evidence for the Early Colonization of Land by Fungi and Plants. Science 293(5532), 1129-1133. MARTIN F. 2014. Tous les champignons portent-ils un chapeau ? Quae, 184 p. McLAUGHLIN D.J., SPATAFORA J.W. 2014. The Mycota: Systematics and Evolution. SpringerVerlag, 486 p. PASTEUR L. 1862. Sur les corpuscules organisés qui existent dans l’atmosphère. Examen de la doctrine des générations spontanées. Leçons de chimie et de physique professées en 1861 à la Société chimique de Paris. Hachette, 219-254. RAICHVARG D. 1995. Louis Pasteur, l’empire des microbes. Gallimard, 144 p. SILAR P., MALAGNAC F. 2013. Les champignons redécouverts. Éditions Belin, 224 p.

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Chapitre

« Les champignons sont comme des estomacs inversés. Ils sécrètent des enzymes qui digèrent l’extérieur. » Jean Després, mycologue canadien.

Importance et particularités du monde fongique

La cellule fongique . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 48 Une organisation anatomique originale . . 48 Des hétérotrophes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 49 Vivre heureux, vivre caché . . . . . . . . . . . . . 49 Une paroi innovante… . . . . . . . . . . . . . . . . 52

Une histoire d’amour bien cachée . . . . . . . 65 Les endophytes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 70 Le secret du « coin à champignons » enfin dévoilé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 71 Le langage chimique des champignons . . . 72

Cycles de développement des champignons 53 Des nuages de spores . . . . . . . . . . . . . . . . 54 La vie privée d’un champignon . . . . . . . . . 58 Cycle de vie d’un macromycète . . . . . . . . . 59 Cycle de vie d’un micromycète . . . . . . . . . 60 Les « ronds de sorcières » : la danse du mycélium . . . . . . . . . . . . . . 62

Les lichens ou quand l’union fait la force . . 75 Les survivants de l’extrême . . . . . . . . . . . . 75 De précieux indicateurs écologiques . . . . . 78 De nombreuses applications . . . . . . . . . . . 79

Modes de vie des champignons . . . . . . . . . . 64

La truffière : un écosystème complexe . . . 82 Une réussite évolutive . . . . . . . . . . . . . . . . 82 Un parfum envoûtant . . . . . . . . . . . . . . . . . 83 Un « champignon cougar » . . . . . . . . . . . . . 84

Les mycorhizes : le « web souterrain » de la nature . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65

Éléments de bibliographie . . . . . . . . . . . . . . . 86

En résumé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 85

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

LA CELLULE FONGIQUE Une organisation anatomique originale Dépourvus de tiges, de feuilles et de racines, les champignons ne possèdent pas de vrais tissus fonctionnels. L’appareil végétatif ou thalle est composé de filaments plus ou moins ramifiés de cellules allongées. Chez les Zygomycètes, les filaments ne contiennent pas de cloisons, ils sont qualifiés de coenocytiques ou siphonnés. Chez les Ascomycètes et les Basidiomycètes, des cloisons sont présentes, on parle de filaments septés. Ces filaments appelés hyphes s’agglomèrent pour former un mycélium. Les cellules fongiques à la différence des cellules animales et végétales, croissent et s’allongent par leur apex (ou dôme apical) (Figure 3-1), sans véritable division, ce qui constitue une particularité du monde fongique. Les cellules se cloisonnent ensuite au fur et à mesure de l’allongement pour constituer des articles. Les cloisons ou septa, sont percées d’un pore chez les espèces les plus évoluées. On note la formation de vacuoles dans les cellules les plus âgées. Cette organisation anatomique originale, « compartimentée et ouverte », permet une circulation rapide des signaux chimiques. C’est à partir de ce réseau que se forment les organes de reproduction tels que les sporophores qui permettront la dispersion des spores.

Figure 3-1 : Organisation microscopique d’un apex d’hyphe mycélien.

Les cellules proches de l’apex sont le siège d’un métabolisme intense. On y trouve des vésicules dont le rôle est double : fusionner avec la paroi pour assurer la croissance et diffuser à travers la paroi pour permettre au champignon de digérer les substances organiques. Cette intense activité permet au mycélium de s’allonger de plusieurs dizaines de microns par minute ! Au fur et à mesure 48

Importance et particularités du monde fongique

de cet allongement, des polymères de soutien comme la chitine viennent rigidifier la structure des hyphes. Des hétérotrophes Dépourvus de chlorophylle, les champignons sont incapables de synthétiser leurs sources de carbone, ils doivent donc les prélever dans le milieu où ils se développent. Ce sont des organismes eucaryotes hétérotrophes vis-à-vis du carbone, ce qui les différencie des végétaux autotrophes grâce à la photosynthèse. Ils sont également incapables de phagocyter des substances solides, ce qui les écartent du monde animal. Les champignons se nourrissent par absorption des matières nutritives organiques ou minérales. On parle d’organismes absorbotrophes. C’est la zone de l’apex des hyphes qui assure l’assimilation des matières nutritives par l’action hydrolysante de puissantes enzymes extracellulaires. Un mécanisme d’exocytose permet la sortie des enzymes comme l’invertase. Cette dernière découpe le saccharose en glucose et fructose. Ce mode d’alimentation permet au champignon de vivre en saprophyte, en parasite ou en symbiose. Les champignons peuvent tout autant dégrader les arbres morts, se développer aux dépens des récoltes qu’envahir nos poumons ! Nombreux sont les champignons qui vivent en symbiose avec les racines des végétaux, leur permettant d’absorber des minéraux qu’ils ne sont pas capables d’extraire du sol. Vivre heureux, vivre caché Les hyphes peuvent s’agglomérer pour former un feutrage blanc que l’on observe sous les feuilles mortes en forêt. Il s’agit de la partie végétative du champignon que l’on nomme mycélium ou « blanc de champignon ». Les cellules des hyphes peuvent fusionner entre elles pour former des anastomoses. La plupart du temps, ce mycélium reste invisible quand il se développe dans le sol, le bois mort ou le corps d’un animal. Si une majorité de champignons est multicellulaires, certains champignons microscopiques comme les levures sont unicellulaires et ne forment pas de mycélium. Cette vie souterraine qui le soustrait à notre regard représente l’essentiel de la vie du champignon. Il peut se développer sur des dizaines d’années et rester invisible. Dotés d’une croissance rapide et d’une énorme surface d’absorption, les champignons sont parfaitement adaptés à leur mode de nutrition. Cette capacité de croissance compense le handicap de l’immobilité et en fait les plus grands organismes vivants sur Terre. Le mycélium a donc deux fonctions principales : sécréter des enzymes capables de décomposer la matière organique et absorber les éléments carbonés nécessaires à son métabolisme. 49

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Lorsque le mycélium a accumulé suffisamment de réserves ou que les facteurs environnementaux se modifient (humidité, température, stress physique), il va donner naissance à un organe reproducteur, le sporophore (du grec phoros, porter et spora, semence) chez les macromycètes. C’est la partie aérienne visible, avec un pied et un chapeau pour certaines espèces, et que nous connaissons sous le nom de champignon. Il peut mesurer quelques millimètres à plusieurs dizaines de centimètres de hauteur ou de largeur. Le sporophore, tout comme le mycélium est composé d’hyphes agglomérés (Figure 3-2).

a

b

Figure 3-2 : Sporophore (a) et mycélium formés d’hyphes entrelacés et anastomosés (b).

D’un diamètre parfois de moins de 10 µm pour les plus fins (dix fois moins qu’un cheveu !), les hyphes mycéliens forment une trame enchevêtrée dans le sol et peuvent représenter, mis bout à bout, plusieurs kilomètres. On comprend mieux toute l’efficacité de ce réseau pour absorber l’eau, les sucres et les sels minéraux. Le mycélium peut atteindre des tailles gigantesques. En 2000, on a découvert dans l’Oregon le mycélium géant d’un champignon Basidiomycète, Armillaria ostoyae. Son diamètre estimé à 5,5 km correspond à 1 600 terrains de football. Son âge estimé à plus de 2 000 ans et son poids évalué à 700  tonnes en font l’organisme vivant le plus vieux et le plus lourd sur Terre. Un autre géant a été découvert en Suisse dans le canton des Grisons, il s’agit du mycélium d’une armillaire couleur de miel (Armillaria mellea), qui couvre environ 40 hectares. Il s’agit du plus gros champignon d’Europe, âgé de plus de mille ans (Figure 3-3). 50

Importance et particularités du monde fongique

Lors de la formation d’un sporophore, les hyphes mycéliens vont subir en quelques heures une grande augmentation de volume. Ils s’agglutinent en faisceaux parallèles qui vont permettre un rapide accroissement en taille, le développement du pied, le soulèvement et la maturation du chapeau. La croissance de ce dernier peut prendre quelques heures chez un coprin, plusieurs jours pour un bolet et plusieurs mois pour un polypore. La durée de vie d’un sporophore est assez courte : de quelques heures chez un coprin à plusieurs années pour certains polypores. De manière générale, elle dure quelques jours pour la majorité des espèces fongiques charnues.

Figure 3-3 : Armillaire couleur de miel (Armillaria mellea).

Certains chapeaux de champignons comme ceux de Termitomyces titanicus que l’on observe en Afrique centrale peuvent dépasser un mètre de diamètre (Figure 3-4). Ces espèces vivent en association avec les termites en se nourrissant de leurs rejets. Il s’agit des plus grands sporophores connus et ils constituent un aliment de choix pour les populations locales. 51

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Figure 3-4 : Termitomyces titanicus et termitière.

Une paroi innovante… Au début du xxe siècle, les différentes sortes de champignons, qu’ils soient microscopiques ou macroscopiques, étaient classés parmi les « plantes sans fleurs ». On parlait alors de thallophytes (organismes dépourvus de système vasculaire et de tissus) ou de cryptogames (organismes à organes reproducteurs cachés, sans graines). Ce qui va révolutionner cette vision erronée, ce sont, bien avant les études phylogénétiques, les études de l’ultrastructure cellulaire et de la biochimie des champignons. On découvre que leurs caractéristiques biologiques sont bien éloignées de celles du monde végétal. Ainsi, la paroi de la cellule fongique diffère fortement de celle des plantes ou des algues tant par sa composition que par son organisation. La paroi est rigidifiée par de la chitine et des glucanes. Dans la paroi des cellules fongiques, on trouve des microfibrilles de chitine. Ce polymère linéaire de résidus N-acétylglucosamine liés par une liaison osidique de type β1-4 joue le même rôle que la cellulose chez les plantes. Chez les champignons, la N-acétylglucosamine remplace le glucose qui est l’élément de base de la cellulose. La chitine est encore plus résistante aux dégradations que la cellulose. Ce polymère est également présent dans l’exosquelette des arthropodes (Figure 3-5). On assiste ici à un phénomène de convergence évolutive. L’évolution a utilisé la même structure chimique chez des espèces très éloignées dans l’arbre phylogénique du vivant. 52

Importance et particularités du monde fongique

Extraite d’un champignon en 1811 par le botaniste et pharmacien Henri Braconnot (1780-1855), la chitine est le premier polysaccharide identifié presque 30 ans avant la cellulose. C’est le deuxième polymère le plus abondant sur Terre après la cellulose. a

c

b

d

Figure 3-5 : Structure de la chitine présente chez les arachnides (a), les champignons (b), les insectes (c) et les crustacés (d).

La chitine baigne dans une matrice de polymères amorphes comme les glucanes. Parmi les plus abondants, on trouve des polymères de glucose réunis par des liaisons β-1-3. Certains glucanes sont ramifiés par des liaisons β-1-6 et s’associent aux microfibrilles de chitine. Enfin, les champignons ne stockent pas leurs réserves sous forme d’amidon comme chez les plantes, mais sous forme de glycogène, comme dans le monde animal. CYCLES DE DÉVELOPPEMENT DES CHAMPIGNONS Comme le montre le tableau 3-1, il existe plusieurs moyens de disséminer des spores dans le monde fongique. Cette diversité des structures de reproduction (végétatives et sexuées) permet au champignon de s’assurer un développement efficace. Certains champignons sont également capables de résister à des conditions hostiles ou inhabituelles en formant des spores de résistance que l’on appelle chlamydospores. 53

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE Tableau 3-1 : Principales structures de reproduction chez les Eumycètes. Taxon

Reproduction

Chytridiomycètes

Zoospores1, 2

Zygomycètes

Sporocytes contenant des sporocystospores (pseudoconidies chez Cunninghamella)1 Zygospores2

Gloméromycètes

Glomérospores1

Ascomycètes

Conidies1 Asques contenant des ascospores2

Basidiomycètes

Conidies1 Basides contenant des basidiospores2

1. Structures végétatives ou asexuées. 2. Structures sexuées.

Des nuages de spores La plupart des champignons ont en commun la capacité de se reproduire par des spores (du grec sporá, ensemencement, semence) et chaque taxon de champignons rivalise d’ingéniosité pour disperser ses gènes. On parle de sporulation pour évoquer cette fine poudre de spores qui est libérée par le champignon. C’est ainsi qu’un seul sporophore de champignon de Paris (Agaricus bisporus) est capable de produire un million de spores à la minute. Les spores sont emportées par l’eau, le vent ou dispersées par des animaux (comme dans le cas des truffes). Cette stratégie a permis aux champignons de coloniser toute la planète et tous les milieux. On a même retrouvé des spores à 160 km d’altitude. Laissez une tranche de pain humide sur le rebord de 54

Importance et particularités du monde fongique

votre fenêtre pendant une dizaine de jours et vous observerez la formation d’un feutrage cotonneux, votre pain a moisi, probablement colonisé par des spores de Zygomycètes ! Des nuages de spores s’abattent en permanence sur nos cultures, ce qui explique les nombreuses attaques fongiques et les pertes occasionnées sur les récoltes. On a estimé que 17 000 tonnes de spores flottent dans l’atmosphère de la Terre, formant un bioaérosol au même titre que les pollens. Chaque fois que nous respirons, des spores pénètrent dans nos voies respiratoires. Rassurezvous, dans des conditions normales, le mucus de l’épithélium bronchique assure l’élimination de la majorité des spores inhalées et seule une petite fraction atteint les alvéoles pulmonaires, où leur élimination est assurée par les macrophages alvéolaires. Mais ces mêmes spores peuvent occasionner des allergies, voire des infections chez les personnes ayant un statut immunitaire déficient. Nous aborderons ces aspects dans le chapitre 6. Chez les macromycètes, les spores se situent au niveau d’une partie du sporophore appelée hyménophore. Ce dernier porte l’hyménium (du grec humenion, membrane), qui est une couche fertile formée par des asques chez les Ascomycètes ou des basides chez les Basidiomycètes. L’hyménophore se présente sous différents aspects (Figure 3-6), il peut s’agir de lames, lamelles ou lamellules (amanites, cortinaires…), de plis (chanterelles), d’aiguillons (hydnes, pied de mouton), de tubes aboutissant à des pores (bolets, polypores). Il peut prendre aussi un aspect lisse chez les pézizes et les morilles qui ont respectivement un sporophore en forme de coupe ou d’alvéoles. On peut également retrouver les spores emprisonnées dans une masse de chair fertile appelée gléba qui peut contenir des millions de spores chez la vesse de loup perlée (Lycoperdon perlatum), voire des milliards chez la vesse géante (Calvatia gigantea). Chez des Ascomycètes comme la truffe noire du Périgord (Tuber melanosporum) qui possède un sporophore enfoui dans le sol, les spores sont produites dans des veines fertiles de la gléba qui deviennent noires quand les spores se colorent, signe que le champignon arrive à maturité. La taille, la forme du chapeau et la hauteur du pied sont autant de facteurs qui permettent une meilleure dissémination. L’expulsion est violente avec une accélération qui dépasse les 10 000 g et à laquelle aucun humain ne pourrait résister. Les spores présentent une extraordinaire diversité dans leurs formes, leurs ornementations et leurs couleurs (Figure 3-7). Elles peuvent être blanches (leucosporés) ou colorées de rose (rhodosporés), brun ocre (ochrosporés), noir (mélanosporés)… Leur paroi est lisse, rugueuse, verruqueuse, crêtée, échinulée, bosselée… Leurs tailles varient de quelques microns (µm) à 80 µm pour les plus grosses. Leur forme est ronde, ovoïde, ellipsoïde, larmoïde, anguleuse… La nature n’est pas avare d’imagination en termes de diversité, mais surtout d’efficacité pour assurer l’expulsion et minimiser les phénomènes de friction. 55

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

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Figure 3-6 : Quelques types d’hyménophores : lisse [oreille de Judas (a), pézize orangée (b)], plissé (girolle) (c), à lames (agaric) (d), à aiguillons (pied de mouton) (e), à tubes (bolet bai) (f) , dans une gléba [vesse de loup) (g), truffe noire (h)].

a

b

g

c

h

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j

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k

Figure 3-7 : Quelques exemples de spores d’Ascomycètes (20 à 30 µm) : morille (a), gyromitre (b) et truffe noire (c), et de Basidiomycètes (7 à 12 µm) : girolle (d), trompette des morts (e), fausse girolle (f), russule charbonnière (g), lactaire délicieux (h), bolet bai (i), amanite phalloïde (j), entolome livide (k).

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En mycologie, les spores sont recueillies (on parle de sporée) pour être observées.

Une expérience simple à réaliser : la sporée La technique habituellement utilisée pour récolter des spores consiste à placer le chapeau sur une feuille de papier blanc. Au bout de quelques heures, on constate que les spores se sont déposées en masse : on parle de sporée. Dans le cas d’un champignon à lamelles, le dépôt des spores reproduit exactement le tracé des lamelles. La couleur de la sporée est essentielle pour l’identification. Il ne reste ensuite plus qu’à observer les spores au microscope (grossies 100, 400 et 1 000 fois).

La vie privée d’un champignon Les chances de germination sont infimes : sur un milliard de spores émises, peut-être une seule, tombée sur un substrat idéal sera capable de germer. Un tube s’en échappe, la cellule s’allonge, se divise et rencontre un autre mycélium pour former un mycélium secondaire qui se ramifie en un réseau d’hyphes mycéliens qui pourront, à l’occasion d’un stress le plus souvent, former une pelote ou primordium, ébauche du futur sporophore (Figure 3-8). 57

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Figure 3-8 : Développement simplifié d’un champignon de Paris (germination de la spore et formation d’un primordium).

Les macromycètes sont répartis en deux taxons, les Ascomycètes et les Basidiomycètes. Les Ascomycètes les plus connus sont les morilles, les truffes ou les pézizes. Les Basidiomycètes englobent les champignons à lames, plis, tubes, aiguillons… Les asques et les basides sont les cellules reproductrices de l’hyménium qui comportent respectivement des ascospores et des basidiospores. Quand les spores sont mûres, elles sont projetées à l’extérieur de l’asque ou de la baside et assurent la dissémination de l’espèce (Figure 3-9). 58

Importance et particularités du monde fongique

a

b

Figure 3-9 : Basides et basidiospores chez les Basidiomycètes (a) ; asques et ascospores chez les Ascomycètes (b).

Cycle de vie d’un macromycète Nous avons choisi de décrire ici le cycle de développement chez les Basidiomycètes en prenant l’exemple de l’agaric des jachères (Agaricus arvensis). La première étape débute par la germination de spores qui vont donner naissance à des réseaux de mycéliums primaires de types différents que l’on appelle (-) et (+). Le mycélium primaire est cloisonné et comporte un seul jeu de chromosomes (n chromosomes), on dit qu’il est haploïde. Ces deux réseaux vont fusionner par plasmogamie pour donner naissance à un mycélium secondaire comportant des cellules à deux noyaux, on parle également de mycélium dicaryotique. Des stimuli environnementaux (température, humidité) vont conduire ce mycélium à s’organiser en « pseudotissus ». Des petites pelotes d’hyphes appelées primordiums se forment, ce sont les embryons du futur sporophore. Seule une partie va « mûrir » pour former une masse visible à l’œil nu, le sporophore du champignon (Figure 3-10). À maturité, le sporophore est entièrement constitué d’hyphes mycéliens agglomérés. La surface des lames est tapissée de cellules dicaryotiques terminales, les basides. L’ensemble des basides forme le basidiome. Dans ces basides, la caryogamie (fusion des noyaux) donne naissance à des noyaux diploïdes (2n 59

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chromosomes), qui subissent une division appelée méiose aboutissant à quatre noyaux haploïdes par baside. Celle-ci produit alors quatre basidiospores portées par autant d’appendices (les stérigmates). Le cycle est alors bouclé.

Figure 3-10 : Cycle de développement d’un Basidiomycète (agaric des jachères).

Cycle de vie d’un micromycète Les champignons microscopiques (micromycètes) se reproduisent en formant des spores de façon sexuée et asexuée. Nous décrivons, ici, le cycle d’un champignon très largement répandu appartenant aux Zygomycètes (ordre des Mucorales) : Rhizopus stolonifer. Cette moisissure peut être à l’origine de la dégradation de nombreuses denrées alimentaires, elle est responsable de la pourriture molle des fraises ou des tomates, elle tisse des formations caractéristiques en « poils de chat » sur les fromages et laisse une chevelure gris-noir à la surface du pain que l’on qualifie de « moisi » (Figure 3-11). C’est en étudiant cette moisissure que le botaniste italien, Pier Antonio Micheli (16791737), a découvert le rôle des spores dans la reproduction des champignons. Ce champignon se propage par des hyphes horizontaux non cloisonnés (siphonnés) appelés stolons et se fixe au moyen de filaments ressemblant à des « pseudo-racines » appelés rhizoïdes. 60

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Figure 3-11 : Développement de Rhizopus stolonifer sur des tomates et sur du pain.

Dans la phase asexuée, le champignon produit des vésicules nommées sporocystes qui contiennent des centaines de spores haploïdes, les sporocystospores qui, à maturité, seront dispersées dans l’air (Figure 3-12). Si les conditions du milieu se détériorent (appauvrissement en nutriments par exemple), le champignon opte pour la voie sexuée. Les mycéliums identiques en apparence mais de potentialités génétiques différentes (-) et (+) (on parle d’hétérothallisme*) vont se rapprocher sous l’influence d’hormones (acides trisporiques), former des renflements (progamétocystes) qui vont s’individualiser en gamétocystes. Les deux gamétocystes fusionnent ensuite leurs cytoplasmes (plasmogamie) pour donner naissance à une zygospore maintenue par des renflements de filaments appelés suspenseurs. Cette capacité à produire des DÉFINITION Hétérothallisme Désigne le fait pour une souche fongique de posséder la potentialité (+) ou la potentialité (-) sur un même mycélium. Il est donc nécessaire d’avoir une confrontation entre les deux mycéliums complémentaires (+) et (-) pour qu’il y ait reproduction sexuée. Une souche possédant les deux potentialités (+) et (-) sur le même mycélium est qualifiée, quant à elle, d’homothallique. Chez les Zygomycètes, il existe des souches hétérothalliques ou homo­ thalliques.

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zygospores a donné son nom à ce taxon des Zygomycètes. Si les conditions redeviennent favorables, les zygospores peuvent germer après caryogamie (formation d’un noyau diploïde) et méiose pour donner un sporocyste de germination qui produira des spores. Le cycle est bouclé.

Figure 3-12 : Cycle de développement du Zygomycète Rhizopus stolonifer.

Les « ronds de sorcières » : la danse du mycélium Lorsqu’on laisse germer une spore en laboratoire dans une boite de Pétri, la croissance du mycélium prend la forme d’un disque qui va venir buter contre les parois circulaires (Figure 3-13).

a

b

Figure 3-13 : Exemple de croissances fongiques observées en laboratoire : Aspergillus melleus (a) et Trichoderma viride (b).

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Dans la nature, les millions de spores libérées par les sporophores sont transportées par le vent. Si la spore germe dans une prairie, le réseau mycélien pourra se développer en s’étendant dans toutes les directions à partir de son point de départ. Si le lieu est libre de tout obstacle (pierre, racines, troncs…), sa croissance centrifuge produit un mycélium annulaire qui reste invisible pour nous. Lorsque les conditions extérieures sont propices, les fructifications apparaissent dans un cercle concentrique qui a longtemps intrigué les anciens. Ce phénomène biologique a été nommé « rond de sorcières » ou « cercle de fées » (Figure 3-14).

Figure 3-14 : Marasmes des oréades (Marasmius oreades) formant un « rond de sorcières ».

Le « rond de sorcières » a une explication biologique. Le mycélium rayonne depuis la spore qui lui a donné naissance. Cette croissance centrifuge est relativement rapide, les filaments mycéliens ont une croissance uniquement aux extrémités et ainsi le mycélium s’allonge d’environ 30 à 50 cm par an. Certains ronds de sorcières font plus d’un kilomètre de diamètre pour un âge qui se calcule en centaines d’années. Au centre, le mycélium qui a épuisé les nutriments va dépérir puis disparaître. Dans une forêt, on trouve rarement des cercles parfaits mais le plus souvent des « faux ronds » voire des fragments car le mycélium se déroute pour suivre les radicelles des arbres. Les sporophores peuvent même se retrouver alignés « au garde à vous » sur la trajectoire d’une racine. Ces obstacles sont à l’origine du fameux « coin à champignons » que nous évoquerons par la suite. Les « ronds de sorcières » dans les prés se repèrent de loin par l’action qu’ils exercent sur la croissance de l’herbe. On peut les détecter même sans la présence de fructifications. Alors qu’au centre du cercle, la pousse de l’herbe reste normale, à l’endroit où le mycélium se développe, l’herbe jaunit, car elle est en concurrence avec le mycélium qui mobilise les minéraux dont elle a besoin. A 63

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contrario, l’herbe qui se trouve juste à l’extérieur de l’anneau est luxuriante, les hyphes sécrètent en particulier des enzymes qui rendent les minéraux facilement assimilables par l’herbe qui en profite pour se densifier (Figure 3-15).

Figure 3-15 : Effet du « rond de sorcière » sur la croissance de l’herbe.

MODES DE VIE DES CHAMPIGNONS Gardons en mémoire que si les animaux ingèrent leur nourriture, les champignons doivent l’absorber. Cette faculté leur a permis de développer trois modes de vie : –– quand ils se nourrissent de matière morte, ils sont saprophytes. C’est ainsi que dans la litière des feuilles ou le bois mort, ils dégradent la matière organique (cellulose, lignine) en la rendant assimilable par d’autres organismes détritivores. C’est également pourquoi on cultive le champignon de Paris industriellement dans des champignonnières sur un substrat de paille et de fumier. La paille compostée sert aussi à cultiver le shiitaké, la pholiote, le strophaire ou les pleurotes ; –– ils peuvent également s’attaquer aux organismes vivants et devenir des parasites. C’est ainsi que les polypores s’attaquent aux arbres et provoquent la mort de leur hôte. Ils peuvent être pathogènes pour le règne animal et entraîner des mycoses (aspergilloses, candidoses…) ; 64

Importance et particularités du monde fongique DÉFINITION –– enfin, ils sont capables de réaliser des symbioses avec d’autres Cyanobactéries Procaryotes du domaine des Bactéêtres vivants. Ces associations ries, présentant une grande divermutualistes sont très importantes sité morphologique et capables de pour les écosystèmes. Avec des réaliser la photosynthèse oxygéalgues ou des cyanobactéries*, il nique (qui utilise l’eau comme forment des lichens. Des fourmis et donneur d’électrons). des termites se sont associés avec eux pour leur capacité à digérer la cellulose des plantes. Certaines fourmis dites champignonnistes découpent des feuilles qui, après avoir été mâchées, vont servir de substrat pour la culture d’un champignon dont elles vont ensuite se nourrir (Figure 3-16).

Figure 3-16 : Atta colombica, une fourmi « coupe feuille » champignonniste.

LES MYCORHIZES : LE « WEB SOUTERRAIN » DE LA NATURE Une histoire d’amour bien cachée De nombreuses espèces de champignons s’associent aux racines des végétaux. Elles entretiennent avec eux une relation symbiotique (du grec sun, avec, et bios, vie) où les bénéfices sont réciproques. Ces associations portent le nom de 65

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mycorhizes (du grec mukês, champignon et rhiza, racine). Les filaments mycéliens des champignons s’unissent étroitement aux radicelles des jeunes plants, pour former un gigantesque réseau souterrain. Ce « contrat de mariage » est tellement avantageux pour les deux partenaires qu’il persiste durant toute la vie de la plante-hôte (Figure 3-17). On estime que 90 % des plantes vasculaires sont capables de contracter des relations avec les champignons mycorhiziens. Le champignon hétérotrophe capte le glucose produit par le végétal et en retour il lui fournit de l’azote et du phosphore. Le réseau mycélien qui entoure les racines assure la rétention de l’eau et des sels minéraux, ce qui permet au végétal de traverser des épisodes de sécheresse et d’augmenter sa vitesse de croissance. Sans les champignons, nos forêts seraient chétives et nos cultures peu rentables. Une des clés du succès évolutif du monde végétal réside dans cette relation intime.

Figure 3-17 : Les mycorhizes : une relation durable unissant plantes et champignons (les mycorhizes relient les plantes hôtes entre elles).

Nous allons essayer de comprendre ce qui se passe dans un écosystème forestier où des espèces ligneuses et herbacées cohabitent avec les champignons en faisant du « troc de nutriments ». Si certaines espèces sont fidèles, voire exclusives, à l’instar du lactaire délicieux (Lactarius deliciosus) qui ne s’associe qu’avec le pin (Figure 3-18), l’arbre est parfois « polygame » et entretient des relations avec des dizaines d’autres espèces de champignons qui viennent entremêler leurs mycéliums dans le labyrinthe du réseau de ses racines. Un chêne peut avoir ainsi des dizaines de partenaires ! 66

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Figure 3-18 : Le lactaire délicieux (Lactarius deliciosus), une espèce associée au pin.

Dans cette association, on imagine que chaque champignon rivalise de compétitivité pour satisfaire son hôte végétal. Dans une forêt, les champignons mettent toutes les espèces végétales en réseau. Des tonnes d’éléments nutritifs circulent ainsi dans le sol. C’est grâce à cette trame invisible que l’arbre tisse des liens avec les différentes espèces qui l’entourent. Une fois les racines colonisées, la plante est connectée physiologiquement à ses voisines. Les végétaux « abonnés » à ce réseau peuvent pratiquer les échanges de nutriments. Force est de constater que l’arbre, bien qu’autotrophe, peut aussi puiser 10 % de son carbone dans les réserves du champignon. Par ailleurs, le champignon lui assure ses besoins en azote et en phosphore. On peut donc parler d’un « web souterrain » qui transmet rapidement des messagers chimiques d’un bout à l’autre de la forêt. Les mycorhizes augmentent d’un facteur mille la capacité du réseau racinaire d’un arbre. Ce réseau protège aussi les plantes d’agents pathogènes ou parasitaires. Les arbres ont pratiqué le commerce équitable bien avant l’homme ! Ces mycorhizes améliorent la croissance des végétaux et en sylviculture, bon nombre d’espèces sont inoculées pour augmenter la production en bois. On peut citer l’exemple du sapin de Douglas mycorhizé par le laccaire bicolore (Laccaria bicolor) qui stimule sa croissance en pépinière. Ce champignon est encore présent 30 ans après son inoculation. Comme le présente la figure 3-19, il existe plusieurs types de mycorhizes, parmi lesquelles nous en décrirons principalement deux : les endomycorhizes et les ectomycorhizes. 67

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Figure 3-19 : Représentation schématique des principaux types de mycorhizes (d’après Le Tacon, 1985).

– Les endomycorhizes correspondent au développement de filaments mycéliens de champignons microscopiques à l’intérieur des cellules des racines. Le type d’endomycorhize la plus répandue est la mycorhize vésiculaire arbusculaire (MVA). Ce nom provient de la structure fongique caractéristique très ramifiée, appelée arbuscule, située à l’intérieur des cellules des racines (Figure  3-20). Les arbuscules assurent une surface de contact importante entre les deux partenaires. Ces champignons se retrouvent chez environ 80 % des espèces végétales et jouent également un rôle très important chez la plupart des plantes cultivées. Comme ils sont microscopiques, ils passent inaperçus. La durée de vie d’un arbuscule est relativement brève (quelques dizaines d’heures). Ces endosymbiontes étaient déjà en place, il y a plus de 400 millions d’années, quand les plantes vasculaires sont parties à la conquête des terres émergées. Cette coévolution est à l’origine de l’essor des plantes terrestres. Le réseau formé par les hyphes peut atteindre 106 km par hectare. Les champignons impliqués sont des Gloméromycètes aux hyphes non cloisonnés et qui sporulent dans le sol. On les retrouve ainsi chez les Lycophytes et les Hépatiques qui font partie des plantes pionnières. Ils sont devenus tellement dépendants de leur plante hôte qu’ils sont incapables de se nourrir seuls. Chez les Orchidacées et les Ericacées (bruyère, gaulthérie, callune), le champignon traverse la paroi des cellules de la racine mais forme rarement un réseau, il s’enroule sur lui-même en peloton. On parle d’endomycorhizes à pelotons. 68

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Figure 3-20 : Arbuscules mycorhiziens implantés dans des cellules de racines.

– Les ectomycorhizes concernent surtout les espèces ligneuses et plus particulièrement les arbres de nos forêts. Les champignons symbiotiques impliqués sont des macromycètes bien connus des amateurs car ils forment, selon l’espèce, des sporophores comestibles ou toxiques. Ils appartiennent aux Ascomycètes (pézizes, morilles) et aux Basidiomycètes (bolets, amanites, chanterelles). Le mycélium forme un manteau (ou manchon mycélien) d’hyphes qui enveloppent les cellules corticales et épidermiques des racines sans jamais pénétrer à l’intérieur. Le champignon s’infiltre dans les espaces intercellulaires et forme un réseau appelé réseau de Hartig (Figure 3-21). Deux mille espèces végétales, essentiellement des arbres, vivent en symbiose avec près de 5 000 espèces de champignons. Si un chêne est ainsi capable de partager ses racines avec plus de 200 espèces, un cèpe de Bordeaux peut contracter une union avec un épicéa, un hêtre, un châtaignier ou un chêne. Ce réseau est visible à l’œil nu car il déforme la racine en lui donnant un aspect cotonneux et boursouflé. Comme nous l’avons souligné, ces associations ont un rôle écologique majeur pour la bonne santé des deux partenaires. Les espèces mycorhizées sont protégées contre certains agents pathogènes, leur croissance est stimulée avec les hyphes mycéliens qui agissent comme un bio-fertilisant. En revanche, la plupart des plantes cultivées en agriculture intensive sont très peu mycorhizées et nécessitent des apports réguliers d’engrais. De plus, cette pratique agricole demande des labourages fréquents et profonds, qui ont un effet destructeur sur la biodiversité fongique du sol. Chez certaines plantes comme l’arbousier (famille des Ericacées), on trouve des ectendomycorhizes. Ce sont des mycorhizes présentant à la fois des structures d’ectomycorhizes et d’endomycorhizes. 69

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Figure 3-21 : Ectomycorhizes de bolet sur une racine d’épicéa.

Les endophytes Les endophytes (du grec endo, dans et phyto, plante) sont des organismes vivants (en général bactéries ou champignons) qui poussent entre les cellules des végétaux sans causer de manière évidente de désagréments à la plante hôte. Les champignons mycorhiziens dont nous avons parlé précédemment constituent une classe d’endophytes ayant développé des symbioses de type mutualiste. Les champignons endophytes peuvent ainsi envahir tous les organes (feuilles, tiges et racines). Si on ne connaît pas encore le rôle exact de ses associations certains semblent apporter à la plante une protection contre l’attaque d’agents pathogènes. Il semble que la plupart des associations soient spécifiques d’une espèce de plante. On a ainsi montré que le cacaoyer est protégé par des endophytes appartenant au taxon des Ascomycètes pour lutter contre l’attaque d’oomycètes du genre Phytophthora. En 2012, un équipe mixte du CNRS et du Muséum national d’Histoire naturelle a mis en évidence que des champignons endophytes étaient capables de sécréter des substances antibiotiques qui protégeaient la plante hôte des attaques de champignons phytopathogènes comme Fusarium. 70

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Dans le domaine pharmaceutique, la recherche d’une source alternative de Taxol®, un anticancéreux majeur isolé au préalable à partir d’écorce d’if, a conduit les chercheurs à s’intéresser aux champignons endophytes qui colonisent les différentes espèces du genre Taxus. En 1993, un champignon endophyte Taxomyces andreanae avait été isolé de l’écorce de l’if du Pacifique (Taxus brevifolia). En 1996, le microbiologiste américain Gary Strobel a découvert Pestalotiopsis microspora, un champignon endophyte vivant à l’intérieur de l’écorce de l’if de l’Himalaya (Taxus wallichiana). Cet arbre qui pousse entre 1 500 et 3 000 m dans un biotope éloigné de toute zone agricole a développé une relation avec ce champignon qui le protège d’autres infections fongiques. La possibilité de mettre en culture ces champignons en milieu liquide, dans un bioréacteur, pourrait ouvrir une nouvelle voie alternative de production pour ce métabolite secondaire dont l’approvisionnement reste le problème majeur. À  ce jour et malgré de nombreuses tentatives, la productivité est restée très faible. Le secret du « coin à champignons » enfin dévoilé Ne comptez sur aucun mycophage pour vous révéler son «  coin à champignons » ! Combien sont morts sans avoir partagé ce secret ? Vous avez aussi pu constater que cet endroit où vous revenez à chaque saison n’est pas éternel. Le couvert végétal évolue, les arbres vieillissent et avec eux la diversité fongique, si ce n’est une coupe de l’Office National des Forêts (ONF) qui vient ruiner vos espoirs de cueillette ! Gardez en mémoire que les communautés mycorhiziennes varient avec l’âge de la forêt, surtout dans le cas où il s’agit d’une plantation. On dénombre de dix à vingt espèces mycorhiziennes dans les dix premières années d’une jeune plantation de sapins. La biodiversité de la microfonge (ensemble des espèces fongiques) semble atteindre un optimum pour des arbres âgés de 20 ans, quand la canopée se referme, avec une cinquantaine d’espèces recensées. C’est aussi la période où la sapinière produit le maximum de sporophores pour les ramasseurs. La biodiversité diminue ensuite quand la forêt vieillit et on assiste à un enrichissement en champignons de litière (champignons lignivores agents de pourriture blanche) qui forment l’humus. Ces chiffres varient selon les espèces végétales cultivées, l’altitude et la nature du sol. Si les chanterelles semblent avoir une préférence pour les sujets jeunes, les cèpes de Bordeaux ou les amanites affectionnent les arbres plus matures voire très âgés. Après le passage de la tronçonneuse, les champignons mycorhiziens disparaissent au profit des espèces lignivores (Figure 3-22). Mais comment expliquer alors leur apparition aussi soudaine que fugace ? Suivez les explications suivantes et vous comprendrez comment se forme un « coin à champignons » (Figure 3-23). 71

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Figure 3-22 : Évolution de la diversité fongique dans une sapinière.

Sur la figure 3-23a, nous sommes en hiver et le champignon est en dormance, il survit grâce à ses mycorhizes avec les racines. Sur la figure 3-23b, au printemps, la température du sol augmente et le mycélium se développe. Pendant l’été, si le sol est bien humide, la croissance se poursuit grâce aux sucres fournis par l’arbre (Figure 3-23c). Dès la fin de l’été, les précipitations plus intenses, combinées aux baisses de température (inférieure à 15 °C), vont provoquer un choc thermohydrique initiateur. Le mycélium se rassemble en paquets et les sporophores apparaissent une dizaine de jours plus tard (Figure 3-23d). Le champignon pousse alors jusqu’à épuisement du mycélium et des réserves. Nous vous livrons un petit indice, l’amanite tue-mouches, au chapeau rouge moucheté, qui fréquente les épicéas annonce souvent la pousse des cèpes et des chanterelles. Une poussée automnale peut durer trois semaines contre une dizaine de jours en été. Le langage chimique des champignons Des plantes attaquées par des pucerons sont capables d’alerter leurs voisines par l’intermédiaire du réseau des mycorhizes. Les insectes phytophages sont responsables chaque année de graves pertes de rendements chez les plantes 72

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Figure 3-23 : Évolution du mycélium au fil des saisons (a, hiver ; b, printemps ; c, été ; d, automne).

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en culture. On savait que des plantes attaquées par des insectes phytophages étaient capables de sécréter dans leur proche environnement des substances volatiles. C’est le cas de l’œillet d’Inde (Tagetes patula), capable de biosynthétiser du thiophène qui repousse les insectes prédateurs et les vers nématodes du sol. Mais les plantes sont aussi capables de se mettre en garde mutuellement contre les ravageurs grâce au réseau fongique. Selon les travaux publiés en 2013 par David Johnson de l’Université d’Aberdeen (Royaume-Uni), le réseau de champignons mycorhiziens fonctionne comme un système de communication entre les plantes pour les prévenir des attaques d’insectes phytophages. Ces expériences ont montré que des plants de fèves (Vicia faba) attaqués par des pucerons (Acyrthosiphon pisum) répondent par la production de métabolites qui repoussent les parasites et attirent des guêpes (Aphidius sp) mangeuses de pucerons. Les plants les plus touchés sont ainsi capables d’alerter leurs voisins moins atteints. Ces derniers attirent alors les guêpes pour limiter l’effectif des pucerons. On ne savait pas de quelle façon le message se propageait de plante à plante. L’hypothèse la plus logique était qu’un signal chimique était émis dans l’air par la plante malade. Pour vérifier toutes les pistes possibles, les chercheurs ont fait pousser des plants de fèves dans de petites chambres de culture confinées et contrôlées appelées mésocosmes. Afin de tester si le signal passait par la voie aérienne, les plants infectés ont été isolés dans un voile perméable, permettant le seul passage du dioxyde de carbone, de l’oxygène et de la vapeur d’eau, aussi bien vers l’intérieur que vers l’extérieur. Ce voile empêchait le passage des molécules de poids moléculaire supérieur. Ils ont constaté que les plants infectés continuaient à transmettre le signal de détresse aux plants voisins. L’hypothèse d’une communication par les racines a été ensuite écartée lorsque, une fois les racines confinées dans une cage grillagée, la communication n’était toujours pas rompue. Il restait une dernière hypothèse à vérifier : un passage du signal par la voie des filaments mycorhiziens. À cet effet, les racines des plants malades étaient entourées d’un filet de 0,5 µm, empêchant les hyphes de passer. Avec ce dispositif, ils ont constaté que le signal n’était plus transmis aux plants voisins. Le message entre le « plant donneur » et le « plant receveur » passait donc bien par le réseau du champignon endomycorhizien. Il s’agit d’un Gloméromycète, Rhizophagus irregularis (=Glomus intraradices). Pour la première fois, on venait de mettre en évidence un « système de communication intervégétal » par le biais de la symbiose mycorhizienne ! L’analyse des composés libérés par le plant « donneur » a révélé que le métabolite, capable à la fois de repousser les pucerons et d’attirer les guêpes, était le salicylate de méthyle et qu’il était véhiculé par le champignon 74

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souterrain. Cette découverte montre à nouveau l’importance de la symbiose dans l’évolution végétale. Elle pointe aussi du doigt le danger de l’utilisation excessive de pesticides et d’herbicides qui perturbent la microfonge du sol. Des herbicides comme le glyphosate détruisent les champignons mycorhiziens. Cette perte d’association mycorhizienne est à l’origine d’une baisse de rendement des cultures. On assiste également à une propagation de maladies infectieuses car ce désherbant chélate des éléments comme le manganèse et diminue l’immunité de la plante. C’est également en 2013 que la quasi-totalité du génome de Rhizophagus irregularis a été séquencé par une équipe dirigée par le mycologue Francis Martin du centre INRA de Nancy. Ce champignon qui existait déjà il y a 400  millions d’années est un symbiote obligatoire qui dépend totalement de sa plante-hôte pour subvenir à ses besoins en sucres et énergie.

LES LICHENS OU QUAND L’UNION FAIT LA FORCE Longtemps considérés comme des plantes, les lichens ne possèdent ni racines, ni tige, ni feuilles mais un appareil végétatif rudimentaire que l’on nomme thalle. Ces organismes résultent de l’association d’un champignon et d’un organisme chlorophyllien, microalgue verte ou cyanobactérie. C’est un cas assez unique dans le monde vivant où deux entités biologiques que tout sépare, cohabitent pour ne former qu’un seul être vivant. Les survivants de l’extrême On a dénombré pas moins de 20 000 espèces de lichens. Ils sont capables de coloniser tous les substrats : rochers, écorces, branches, murs, toits… (Figure  3-24). Les lichens peuvent résister à la sécheresse, tout comme au froid, à la chaleur, ou à un rayonnement solaire intense. Des côtes balayées par les embruns, aux déserts inhospitaliers, en passant par les toundras arctiques, ils sont partout. Quand les conditions se dégradent, ils passent à un mode de vie ralenti ou dormance, pour reprendre leur métabolisme dès que l’atmosphère redevient humide (phénomène de reviviscence). Ce sont des espèces pionnières qui préparent l’arrivée de végétaux comme les mousses. Ils sont capables d’altérer les roches les plus dures et de provoquer leur dissolution (pouvoir lithogène). Quand ils colonisent les roches sous la forme de croûte colorées, on dit qu’ils sont crustacés. Ceux qui forment des lanières ou des brins dressés sont qualifiés de fruticuleux et ceux qui sont aplatis en feuilles sont appelés foliacés (Figure 3-25). 75

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Figure 3-24 : Lichens se développant sur un tronc d’aubépine.

a

b c

d

Figure 3-25 : Types de lichens : crustacé (Xantoria) (a), fruticuleux (Usnea) (b) et foliacés [Lobaria (c), Parmelia (d)].

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Leur croissance est seulement de quelques millimètres par an, mais ils peuvent vivre plusieurs siècles. La photosynthèse permet à l’algue de fournir les glucides au champignon qui en retour assure une protection efficace contre la déshydratation. C’est le champignon qui est responsable de la forme générale du lichen. Les algues se situent sur la face exposée à la lumière, alors que la partie inférieure du thalle présente des rhizines qui assurent la fixation au support. Si l’algue est souvent responsable de la coloration du thalle, chez certaines espèces crustacés comme le xanthorie des murailles (Xanthoria parietina), ce sont les hyphes du champignon qui secrètent un métabolite coloré de la famille des anthraquinones, la pariétine (Figure 3-26). La molécule protège le thalle contre l’ensoleillement, on parle d’effet photoprotecteur. Dans cette association, il y a le champignon ou mycobionte, qui abrite dans ses hyphes une ou plusieurs espèces de microalgue(s), le photobionte. Les champignons appartiennent le plus souvent aux Ascomycètes. Le partenaire photosynthétique est presque toujours une algue et dans 10 % des cas une cyanobactérie. Notons au passage que chez 5 % des lichens, c’est « un ménage à trois » : algue, cyanobactérie et champignon, vérifiant le vieil adage que l’union fait la force !

Figure 3-26 : Structure de la pariétine.

Les lichens peuvent se reproduire de deux façons : par multiplication végétative et par reproduction sexuée (Figure 3-27). Le mode végétatif consiste en la fragmentation du thalle et sa dispersion par le vent ou les animaux. Des sortes de « boutures » peuvent également se former et être dispersées : –– les sorédies qui sont des enchevêtrements d’hyphes et d’algues sont transportées par le vent ou la pluie ; –– les isidies qui sont des bourgeonnements formés d’algues et de champignons sont transportées par le vent ou les insectes. La reproduction sexuée est également possible grâce au champignon. Des organes de reproduction en forme de coupe (apothécies) ou en forme de bouteille (périthèces) contiennent des asques dans lesquels se forment des ascospores. Ces derniers seront, à maturité, projetées sur le substrat et germeront pour donner des filaments mycéliens qui, au contact d’algues, formeront progressivement un thalle. 77

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Figure 3-27 : Coupe d’un thalle de Xanthoria sp. On note que les algues vertes du genre Trebouxia se situent sur la face qui « regarde la lumière ». Les deux modes de reproduction sont représentés : végétative (sorédies) et sexuée (apothécies).

De précieux indicateurs écologiques Dès que la pluie pénètre dans le thalle, le lichen se réhydrate et gonfle. Ceci explique qu’il soit alors très sensible aux agents polluants comme le dioxyde de soufre (SO2), qui au contact de l’eau, donne de l’acide sulfurique (H2SO4) qui détruit le thalle. C’est ainsi que les lichens sont devenus de précieux indicateurs de la qualité de l’air en milieu urbain ou industriel. Ils sont capables aussi d’accumuler certains métaux lourds et radioéléments dans leur thalle. Leurs exceptionnelles capacités de résistance en font des espèces pionnières à même de coloniser les coulées de laves volcaniques ou les roches gelées de l’Antarctique. Dans les années 1950, le botaniste autrichien Roland Ernst Bechel (1928-1971) a étudié le lichen Rhizocarpon geographicum qui colonise les rochers à la limite des glaciers. Il a ainsi mis au point la lichénométrie pour étudier les mouvements des glaciers. En connaissant la relation entre le diamètre du lichen et son âge, on peut dater à quelle période la surface de la roche a été mise à nue suite à la fonte de la glace. Cette technique permet aujourd’hui d’étudier les mouvements des glaciers sur toute la planète. 78

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De nombreuses applications Depuis l’antiquité, l’homme a su tirer parti des lichens. Dotés d’un métabolisme particulier, les lichens sont des « usines métaboliques » au rendement exceptionnel. Les métabolites secondaires (ou substances lichéniques) synthétisés peuvent représenter 50 % du poids du thalle. Ils cristallisent à la surface des hyphes et lorsque l’on broye le thalle de certaines espèces, il apparaît une poudre blanche qui n’est autre que ces molécules insolubilisées. On a isolé plus d’un millier de ces métabolites qui intéressent l’industrie pharmaceutique en raison de leurs propriétés antibiotiques, antitumorales, ou antivirales. Deux principales espèces de lichens sont employées en parfumerie : Evernia prunastri, souvent appelée « mousse de chêne » que l’on récolte sur le tronc des jeunes chênes en Macédoine et en Bulgarie et Evernia furfuracea ou « mousse d’arbre » qui s’accroche aux branches des pins sylvestres et que l’on récolte principalement sur les hauts plateaux de la Margeride, entre l’Aubrac et les Cévennes. Au xve siècle, on en tirait déjà une essence pour parfumer les gants. En parfumerie, la « mousse de chêne » donne une fragrance dite « chyprée ». Elle acquiert ses lettres de noblesse avec la famille Guerlain qui l’utilise dès le xixe siècle en créant le parfum « Chypre » en 1840. Cette fragrance deviendra un classique de la parfumerie française pour ses notes boisées. Plusieurs milliers de tonnes sont ainsi récoltés chaque année afin de produire cette « note de fond » destinée à l’industrie du parfum. Les lichens figurent parmi les rares organismes capables de survivre dans les zones arctiques, où ils représentent une part conséquente de l’alimentation des animaux. Dans la toundra, Cladonia rangiferina ou « lichen des rennes » est la base de la nourriture hivernale des rennes qui peuvent le trouver en grattant la couche de neige. On l’utilise également comme fourrage. Au Canada et en Alaska, ce même lichen assure la subsistance des élans, wapitis et caribous. Les moutons et les chèvres n’hésitent pas à le brouter. Certaines espèces, comestibles pour l’homme, ont longtemps servi de « légume de disette » pendant les grandes famines. De nos jours, les peuples du Grand Nord consomment encore la mousse d’Islande (Cetraria islandica) très riche en glucides (Figure 3-28). Le lichen crustacé, Umbilicaria esculenta, est consommé en soupe ou en salade au Canada sous le nom de « tripe des roches » ainsi qu’au Japon où on le surnomme « bambou des roches ». La forme et la couleur du thalle de certains lichens nous ramènent à la « théorie des signatures » (voir encadré) chère à Paracelse (1493-1541). Le peltigère canin (Peltigera canina) était autrefois réputé soigner la rage. Le lichen Lobaria pulmonaria (= Sticta pulmonaria) qui rappelle par sa forme les alvéoles pulmonaires a longtemps traité les infections respiratoires comme la tuberculose. 79

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Figure 3-28 : Mousse d’Islande (Cetraria islandica).

La Théorie des signatures

« Tout ce que la Nature crée, elle le forme à l’image de la vertu qu’elle entend y cacher » Paracelse (1493-1541), de son vrai nom Theophrast Bombast von Hohenheim, est un médecin et alchimiste d’origine suisse qui va défendre sa thèse de la Théorie des signatures. Selon lui, Dieu ayant laissé la signature d’un remède dans chaque plante, on pouvait l’identifier par un signe, une forme ou une couleur qui rappelait la maladie ou l’organe à traiter. Ainsi par exemple, les plantes à latex jaune comme la chélidoine doivent soigner la jaunisse ; le bulbe de colchique qui a la forme d’un gros orteil déformé par la goutte doit soigner cette maladie ; le saule qui pousse « les pieds dans l’eau » doit soigner les refroidissements et les rhumatismes.

Il figure aujourd’hui dans la composition de sirops antitussifs (Stodal®). Quant à la mousse d’Islande (Cetraria islandica), elle entre aussi dans la composition de pastilles ou de sirops contre la toux. Le lichen des loups (Letharia vulpina) est une espèce fruticuleuse de couleur jaune que l’on retrouve sur l’écorce des mélèzes et des pins arolles (Figure 3-29). Il renferme de l’acide vulpinique, un métabolite secondaire toxique pour 80

Importance et particularités du monde fongique

certains animaux. Il a longtemps été utilisé pour empoisonner les appâts destinés à piéger les loups, les renards et autres animaux considérés comme « nuisibles ». Pour en augmenter l’efficacité, on y ajoutait les parties souterraines d’une plante hautement toxique, l’aconit tue-loup (Aconitum lycoctonum subsp. vulparia).

Figure 3-29 : Aconit tue-loup (Aconitum lycoctonum subsp. vulparia) et lichen des loups (Letharia vulpina).

Depuis l’Antiquité, les lichens sont une source de substances tinctoriales et de colorants aux nuances très riches. De nos jours, ils sont réservés à des lainages à haute valeur ajoutée. Ainsi la parelle d’Auvergne (Ochrolechia parella) permet d’obtenir des belles gammes de bleu, de pourpre ou de violet. Le célèbre tissu Harris Tweed d’Écosse était à l’origine coloré avec des lichens du genre Parmelia macérés dans une solution ammoniacale préparée à partir d’urine. L’orcéine (E 182) est un colorant alimentaire extrait du lichen Roccella tinctoria qui donne un extrait dont on imprègne du papier filtre pour produire le papier indicateur de pH ou « papier tournesol ». N’oublions pas l’orcinol, 81

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un phénol extrait de Rocella sp et de Lecanora sp qui est utilisé dans un test chimique pour quantifier les pentoses (test de Bial).

LA TRUFFIÈRE : UN ÉCOSYSTÈME COMPLEXE Une réussite évolutive Chez de nombreux champignons, la partie fertile (hyménium) peut être interne au sporophore et ne libérer les spores que lorsque ce dernier se déchire : c’est le cas de certains Basidiomycètes (vesse-de-loup, phallus ou clathre) ou certains Ascomycètes comme les truffes chez lesquelles la gléba, masse charnue renfermant les asques, est entourée d’une enveloppe que l’on appelle péridium (Figure 3-30). Pour souligner l’importance du monde fongique au sein des écosystèmes, nous avons choisi de présenter la truffe noire (Tuber melanosporum) et la truffière comme écosystème. La truffe noire, comme nous l’avons expliqué dans l’avant-propos, est un champignon adapté à la vie souterraine, on parle de champignon hypogé. Si tout le monde s’accorde sur l’engouement qu’elle suscite chez les gourmets, sa biologie et les relations qu’elle tisse avec les plantes et les animaux sont bien moins connues. Ces dernières années, des études sur le terrain ont montré le rôle crucial des truffes dans les écosystèmes.

a

d

c

b

Figure 3-30 : Truffe noire (Tuber melanosporum) : aspect (deux à dix centimètres de diamètre) (a), coupe (péridium noir et gléba brun violacé à noir, parcourue de fines veines blanches) (b), asque (c) et spores (environ 30 µm, hérissées d’épines) (d). 82

Importance et particularités du monde fongique

La truffe est composée d’eau, de fibres et de sels minéraux qu’elle absorbe à travers les racines de l’arbre avec lequel elle vit en symbiose. Son habitat souterrain est le résultat de 35 millions d’années de sélection naturelle et d’adaptation à la sécheresse. Chaque espèce essaye d’optimiser la dispersion de ses spores et la truffe par sa morphologie reste une réussite évolutive chez les Ascomycètes. En cas d’assèchement, un sporophore classique muni de son pied et de son chapeau, une fois racorni, a peu de chance d’arriver à maturité pour libérer des spores. Les études de biologie moléculaire montrent que les truffes dérivent de champignons à fructification épigée comme les morilles, les helvelles ou les pézizes (Figure 3-31). En s’enfouissant dans le sol, la truffe a échappé à la dessiccation et aux autres aléas du climat. La structure du sporophore s’est simplifiée, plus besoin de dépenser de l’énergie pour produire un pied et un chapeau !

Figure 3-31 : Évolution morphologique des Ascomycètes pour résister à la dessiccation.

La zone méditerranéenne, l’Australie ou le nord-ouest de l’Amérique sont des endroits favorables à ces champignons souterrains. Mais cette stratégie a son revers : « piégé » sous terre, le champignon ne peut plus confier au vent la dissémination de ses spores, pire ces dernières sont enfermées dans une enveloppe tel un coffre-fort. Une stratégie s’imposait alors : offrir une chair comestible à l’odeur irrésistible. Un parfum envoûtant L’évolution a sélectionné les espèces capables de produire des molécules odorantes. La truffe, avec son bouquet d’arômes, attire des mammifères 83

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mycophages tels que des sangliers, mulots, souris, écureuils, blaireaux… En Australie certains marsupiaux dépendent même des truffes pour leur survie. Quand l’animal ingère la truffe, les spores sont concentrées dans les excréments et trouvent plus facilement une plante à mycorhizer. Les rapaces, comme les chouettes ou les faucons avec leurs pelotes de réjection, contribuent aussi à disperser sur de grandes distances les spores, en capturant de petits mammifères amateurs de truffes (Figure 3-32). Les vers de terre, les larves d’invertébrés, les collemboles, les limaces et les escargots, sont autant d’agents de propagation. Ils vont profiter du pourrissement du sporophore pour le consommer et disperser les spores.

Figure 3-32 : La truffière : un écosystème complexe.

C’est encore grâce à la symbiose par les ectomycorhizes que les truffes créent des associations pérennes et complexes avec les arbres et des orchidées (Epipactis helleborine). Dans ce « ménage à trois », la truffe a un rôle central : elle contribue à nourrir l’orchidée grâce aux sucres collectés à partir des racines des arbres. Un « champignon cougar » Parmi les espèces mycorhiziennes, la truffe noire est un champignon qui a une nette préférence pour les arbres jeunes, vigoureux et en pleine croissance. Notre « truffe cougar » cherche par tous les moyens à développer son mycélium sur les fines racines. Elle va même jusqu’à secréter des hormones végétales comme 84

Importance et particularités du monde fongique

l’auxine (acide indole 3-acétique) pour assurer la prolifération et la ramification de jeunes racines. Cette hormone végétale est utilisée depuis de nombreuses années pour faciliter le bouturage. En France, l’INRA a développé la mycorhization par la truffe noire du Périgord (Tuber melanosporum) d’espèces ligneuses comme les noisetiers ou les chênes. Le décryptage du génome de ce champignon a été réalisé en 2010. Il contient 7 500 gènes codant pour des protéines. Si 6 000 d’entre eux sont similaires aux gènes d’autres espèces de champignons, plusieurs centaines sont propres à la truffe noire et jouent un rôle fondamental dans la formation du champignon et la symbiose avec la plante-hôte. Leur étude permettra peut-être de lever le voile sur les mécanismes conduisant à la formation de cette mystérieuse association souterraine. Elle devrait permettre d’améliorer l’écosystème des truffières ainsi que sa productivité. Le diamant noir verra-t-il un jour son prix se démocratiser ?

EN RÉSUMÉ → L’organisation fongique se caractérise par du mycélium constitué d’hyphes rigidifiés par de la chitine. Ce polymère est également présent chez d’autres organismes vivants comme les arthropodes. → D’un point de vue nutritif, les champignons sont des hétérotrophes dégradant des éléments nutritifs grâce à leurs enzymes extracellulaires et les absorbant à travers leur paroi. → Trois modes de vie sont observés au sein du monde fongique : le saprophytisme, le parasitisme et la symbiose. → Chez les macromycètes, le mycélium constitue une vie souterraine très active et peut représenter une biomasse très importante. La partie visible du champignon que l’on nomme sporophore (pied et chapeau) apparaît après un choc thermohydrique, constituant alors nos « coins à champignons ». → La reproduction d’un champignon peut se faire de manière végétative et sexuée, à l’origine d’une production de spores permettant la pérennité de l’espèce. → Chez les macromycètes, l’hyménium est constitué d’asques (Ascomycètes) ou de basides (Basidiomycètes) qui sont portés par l’hyménophore présentant des formes variables selon les groupes taxonomiques : lames, plis, tubes… → Chez des micromycètes comme Rhizopus (Zygomycètes), les spores végétatives sont produites en très grand nombre et des spores sexuées appelées zygospores peuvent également être formées après confrontation de filaments complémentaires (+ et -). → La croissance centrifuge du mycélium de certains macromycètes est à l’origine des « ronds de sorcières ». 85

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE → Les mycorhizes sont des associations symbiotiques mutualistes entre un champignon et des racines de végétaux. Le champignon capte des ressources carbonées provenant de la plante et lui fournit en échange de l’azote et du phosphore. Il joue également le rôle d’intermédiaire en permettant la transmission de messagers chimiques entre plantes dans le cas d’une attaque de ravageur par exemple. → Il existe plusieurs types de mycorhizes, en particulier les endomycorhizes dans lesquelles le champignon colonise les cellules racinaires et les ectomycorhizes où les filaments mycéliens forment un manteau entourant ces cellules végétales. → Les lichens résultent de l’association entre un champignon (le mycobionte) et une algue verte (le photobionte) ou plus rarement une cyanobactérie. Plusieurs formes existent : des lichens crustacés, fructiculeux, et foliacés. Ces organismes très résistants sont des indicateurs écologiques et représentent un riche réservoir de molécules pour la pharmacie et la parfumerie. → L’exemple de la truffe illustre une réussite évolutive dans le monde fongique. Elle possède un sporophore enterré lui ayant permis de s’adapter à la sécheresse, elle établit des relations nutritives intimes avec certains végétaux. Elle produit un panel de composés volatils responsables de son odeur ce qui lui permet d’attirer les animaux malgré son mode de vie caché, assurant ainsi sa dissémination.

ÉLÉMENTS DE BIBLIOGRAPHIE BABIKOVA Z., JOHNSON D., BRUCE T., PICKETT J.A., GILBERT L. 2013. How rapid is aphid-­ induced signal transfer between plants via common mycelial networks? Communicative and Integrative Biology, 6(6), e25904. BOUCHET P., GUIGNARD J.L., POUCHUS Y.F., VILLARD J. 2005. Les champignons. Mycologie fondamentale et appliquée. Masson, 191 p. COMBES A., NDOYE I., BANCE C., BRUZAUD J., DJEDJAT C., DUPONT J., NAY B., PRADO S. 2012. Chemical communication between the endophytic fungus Paraconiothyrium variabile and the phytopathogen Fusarium oxysporum. PLoS ONE, 7(10), e47313. GARBAYE J. 2013. La symbiose mycorhizienne : une association entre les plantes et les champignons. Quae, 280 p. HALLE F., AUBERT S. BARABE D., BARTHELEMY D., COLLECTIF. 2008. Aux Origines des plantes : Tome 1, Des plantes anciennes à la botanique du xxi e siècle. Fayard, 675 p. LE TACON F. 1985. Les mycorhizes : une coopération entre plantes et champignons. La Recherche, 166, 624-632. MARTIN F. 2014. Tous les champignons portent-ils un chapeau ? Quae, 184 p. MARTIN F. et al. 2010. Périgord black truffle genome uncovers evolutionary origins and mechanisms of symbiosis. Nature, 464, 1033-1038. RAVEN P., EVERT R., EICHHORN S., BOUHARMONT J. 2014. Biologie végétale. De Boeck, 862 p. SELOSSE M.A. 2000. La symbiose. Vuibert, 154 p. STROBEL G. 1996. Taxol from Pestalotiopsis microspora, an endophytic fungus of Taxus wallachiana. Microbiology, 142, 435-440. VAN HALUWYN C., ASTA J. 2009. Guide des lichens de France. Éditions Belin, 239 p. 86

Chapitre

« Les espèces qui survivent ne sont pas les espèces les plus fortes, mais celles qui s’adaptent le mieux aux changements. » Charles Darwin (1809-1882). L’origine des espèces (1859).

Évolution du monde fongique

Introduction . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 88 L’origine des champignons . . . . . . . . . . . . . . 90 Les « oubliés » de l’évolution . . . . . . . . . . . 90 Où sont apparus les premiers champignons ? 90 Les premières traces de champignons . . . 92 Les champignons à la rescousse du monde végétal . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 93 Les lichens prennent possession des continents . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 93 Comment les algues résistent à la dessiccation ? . . . . . . . . . . . . . . . . . 94 Les champignons au secours des premières plantes vasculaires . . . . . . . . . . . . . . . . 94 De l’énigme des Prototaxites aux micromycètes nématophages . . . . . 96 Mystérieux Prototaxites . . . . . . . . . . . . . . . 96

Les champignons du charbon . . . . . . . . . . 98 Un champignon mangeur de bois . . . . . . . 99 Les premières mycorhizes de plantes à graines au Trias . . . . . . . . . . . . . . . . . 100 Des champignons carnivores vieux de 100 millions d’années . . . . . . . . . . . 101 Les premiers macromycètes . . . . . . . . . . . . . 102 Le plus vieux cas de champignon parasite . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102 Diversification des mondes végétal et fongique . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 102 Du tertiaire au quaternaire, quand l’union fait la force ! . . . . . . . . . . 103 En résumé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 104 Éléments de bibliographie . . . . . . . . . . . . . . 105

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

INTRODUCTION Ce chapitre a pour objectif de résumer les principales étapes de l’évolution du monde fongique. L’histoire des champignons est concomitante de celle des plantes décrites dans le précédent ouvrage consacré à la biodiversité végétale (Biodiversité et évolution du monde végétal, 2014). Elle s’est déroulée sur une période de plus de 1,5 milliard d’années, avec une phase de diversification lorsque les champignons ont accompagné les plantes dans la colonisation des continents il y a un peu plus de 400 millions d’années. Leurs formidables capacités d’adaptations leur ont permis de coloniser presque tous les environnements. On sait depuis peu de temps qu’il sont présents à une très grande profondeur dans les « oasis de vie » des sources hydrothermales situées sur les dorsales océaniques. La structure molle de leurs tissus n’a que rarement permis la fossilisation, rendant lacunaires les archives paléontologiques. La paléomycologie est ainsi une science récente qui a bénéficié, ces dernières années, de l’avancée de la génomique. Les champignons figurent parmi les premiers eucaryotes à « prendre pied » sur les continents sous la forme de lichens en association avec des cyanobactéries ou des algues vertes. Ces premières communautés adaptées à la vie aérienne ont préparé le terrain pour les plantes vasculaires. Comme nous l’avions souligné dans le précédent ouvrage, afin de délimiter les grands évènements géologiques, l’âge de la Terre a été divisé en périodes plus ou moins courtes nommées ères. La délimitation de ces ères, basée sur des catastrophes géologiques ayant laissé des traces dans les couches géologiques, est associée à des modifications profondes de la biodiversité : extinctions de masses*, radiation*.

DÉFINITIONS Extinctions de masse Crises biologiques majeures ayant entraîné la disparition en masse de très nombreuses espèces. Ces événements observés à l’échelle de la planète touchent des organismes vivants variés et se produisent sur un temps bref d’un point de vue géologique. On en distingue cinq (« Big Five ») : fin de l’Ordovicien, fin du Dévonien, fin du Permien, fin du Trias, fin du Crétacé. Actuellement, nous vivons la sixième extinction de masse qui a la particularité d’être causée principalement par l’Homme.

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Radiation Évolution rapide, à partir d’un ancêtre commun, conduisant à une grande diversité d’espèces qui vont réussir à coloniser de nombreux milieux (niches écologiques). On parle de radiation adaptative.

Évolution du monde fongique

Les 540 derniers millions d’années de l’histoire de notre planète sont divisés en quatre ères géologiques (Tableau 4-1) : –– l’ère primaire ou Paléozoïque (- 540 à - 250 millions d’années) ; –– l’ère secondaire ou Mésozoïque (- 250 à - 65 millions d’années) ; –– l’ère tertiaire (- 65 à - 1,8 million d’années) ; –– l’ère quaternaire (- 1,8 million d’années à nos jours). Tableau 4-1 : Grandes périodes géologiques et principales innovations du monde fongique.

PALÉOZOÏQUE ou ÈRE PRIMAIRE (- 540 à - 250 MA)

MÉSOZOÏQUE ou ÈRE SECONDAIRE (- 250 à - 65 MA)

CÉNOZOÏQUE

TEMPS GÉOLOGIQUES (MA : millions d’années) ÈRE QUATERNAIRE (-1,8 MA à nos jours)

INNOVATIONS FONGIQUES Co-évolution plantes-champignons en zones tempérées et boréales suite aux épisodes glaciaires.

ÈRE TERTIAIRE (- 65 à - 1,8 MA)

Apparition de champignons hypogés. Sporophores de Basidiomycètes dans l’ambre jaune (Coprinites dominicana…).

CRÉTACÉ

Premiers champignons ectomycorhiziens et diversification des Ascomycètes et Basidiomycètes. Insectes parasités par des Cordyceps. Ascomycètes carnivores.

JURASSIQUE TRIAS

Reduviasporonites : champignon lignivore. Endomycorhizes de plantes à graines.

PERMIEN CARBONIFÈRE

Communautés fongiques fossilisées dans des « coals balls ».

DÉVONIEN SILURIEN ORDOVICIEN CAMBRIEN

Endomycorhization par des Glomales. L’énigme des Prototaxites. Des lichens colonisent les continents. Stigmidium ascophylli (mycophycobiose). Tappania plana (eucaryote fongique ?).

PRÉCAMBRIEN (- 4550 à - 540 MA)

Apparition des algues multicellulaires (Grypania). PROTÉROZOÏQUE (- 2500 à - 540 MA)

Séparation des champignons et des animaux. Formation de dépôts de fer.

ARCHÉEN (- 3850 à - 2500 MA)

Formation des stromatolithes. Premières cyanobactéries photosynthétiques. Naissance de la vie.

HADÉEN (- 4550 à - 3850 MA)

Dégazage et formation d’une atmosphère primitive. Refroidissement de la croûte terrestre. Formation de la Terre.

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BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

L’ORIGINE DES CHAMPIGNONS Les « oubliés » de l’évolution Dans les articles scientifiques consacrés à l’évolution des espèces, les champignons font toujours figure de « parents pauvres », relégués dans les annexes de fin d’ouvrage, quand il ne sont pas tout bonnement oubliés. Ce sont le plus souvent les animaux, les plantes ou les bactéries qui font la une des publications. La rareté des documents fossiles retrouvés conduit souvent les chercheurs à faire des hypothèses pour reconstituer les premières étapes de l’évolution des champignons. De la même façon que la vie des premières espèces végétales a débuté dans les océans, il semblait logique d’imaginer que des champignons marins puissent être à l’origine des espèces connues aujourd’hui. On a découvert grâce à l’horloge moléculaire* que les ancêtres des champignons sont apparus après les premières algues unicellulaires qui remontent quant à elles à deux milliards d’années. Les données moléculaires basées sur l’étude du gène codant pour l’ARNr 18S ont suggéré que les champignons se sont séparés des animaux il y a plus d’un milliard d’années. Où sont apparus les premiers champignons ? Dans les écosystèmes terrestres, les champignons sont les principaux agents de dégradation de la biomasse. Pendant longtemps, on a estimé que les champignons retrouvés dans le milieu marin, dérivaient d’ancêtres terrestres retournés dans le milieu aquatique à l’instar des mammifères marins. On pensait qu’ils étaient apparus en même temps que les plantes terrestres avec lesquelles ils ont coévolué. Les océans ayant abrité les premières formes de vie il y a 3,8 milliards d’années, il semblait aussi probable que les champignons aient commencé leur évolution dans le milieu aquatique. La découverte des « oasis de vie » dans les sources hydrothermales (évents hydrothermaux) a livré des informations précieuses sur l’énigme de leurs origines. Dans ces zones où les conditions environnementales ont peu changé depuis l’apparition de la vie, les prélèvements biologiques et leur étude ont montré la présence de champignons. DÉFINITION Horloge moléculaire Hypothèse permettant de dater la distance temporelle qui sépare deux espèces et de remonter à leur ancêtre commun. Elle se base sur le nombre de mutations survenues sur le génome, qui se produisent à une vitesse à peu près constante au cours du temps. Les datations obtenues par cette méthode donnent des indications utiles sur le moment où deux lignées ont divergé mais ne doivent pas être considérées comme entièrement fiables.

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Évolution du monde fongique

Ces espèces ne possèdent ni chapeau, ni pied et ressemblent davantage à nos levures unicellulaires qui fermentent le pain ou la bière. La culture de ces organismes vivant dans des conditions de pression extrême est quasiment impossible et ce sont les techniques de biologie moléculaire et plus particulièrement la métagénomique* qui ont permis d’extraire de l’ADN à partir de matériaux biologiques prélevés à plus de 4 000 m de profondeur. Des genres connus comme Cryptococcus, Rhodotorula, Rhodosporidium, Candida ont été identifiés. Les données génétiques rapprochent certaines de ces espèces de champi­gnons pathogènes, ce qui laisse à penser qu’ils vivent en parasites sur des animaux marins adaptés aux conditions régnant dans les abysses. On peut imaginer que d’autres espèces participent à la dégradation des matières organiques. Les chapeaux, les pieds ou les coupes sont apparus beaucoup plus tard comme une réponse évolutive au besoin de disperser les spores dans le milieu aérien (Figure 4-1). Le milieu marin semble bien à l’origine des grandes lignées telles que les Ascomycètes, Basidiomycètes et Zygomycètes.

Figure 4-1 : La plupart de nos macromycètes actuels sont adaptés à la dissémination des spores dans l’air.

DÉFINITION Métagénomique Approche permettant l’étude des génomes de l’ensemble des organismes issus d’un échantillon (sédiments, sols, eaux, intestins…) sans qu’il soit nécessaire d’isoler individuellement ni de cultiver ces organismes. Une fois extrait, il existe plusieurs techniques de biologie moléculaire pour traiter cet « ADN métagénomique ». Cette approche permet d’appréhender la diversité des espèces présentes dans un milieu, et d’étudier les liens qui les unissent. La majorité des microorganismes n’étant pas cultivable dans des conditions de laboratoire, la métagénomique s’adapte bien à l’étude de populations de microorganismes fongiques.

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Les premières traces de champignons Dans les années 1990, la découverte de fossiles dans les gisements de schistes littoraux de la formation de Wynniatt au nord-ouest du Canada, datée entre 800 et 900 millions d’années (Néoprotérozoïque), a livré des microfossiles dans un état de conservation exceptionnel. Il s’agit d’organismes pluricellulaires globuleux de 160 µm de diamètre, qui possèdent des hyphes anastomosés (Figure 4-2). L’espèce nommée Tappania plana devait avoir une vie benthique (sur le fond marin). Ces organismes avaient déjà été décrits dans des roches plus anciennes et attribués à des microfossiles ornementés d’acritarches. Plus récemment en 2005, la découverte de Tappania dans les roches de la formation du Roper Group en Australie a fait reculer la date de l’apparition de cette espèce à 1 430 millions d’années. Depuis, on a retrouvé des microfossiles de ce genre en Sibérie, en Chine et en Inde. La position phylogénétique de ce genre est encore sujette à de nombreuses discussions et certains auteurs y voient un champignon qui aurait réalisé une symbiose avec des cyanobactéries.

Figure 4-2 : Reconstitution de Tappania plana, un fossile de champignons du Néoprotérozoïque canadien.

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LES CHAMPIGNONS À LA RESCOUSSE DU MONDE VÉGÉTAL Les lichens prennent possession des continents Des restes fossilisés prouvent que des cyanobactéries procaryotes avaient colonisé les terres émergées dès le Cambrien, sous forme de voiles bactériens, préparant ainsi l’arrivée des lichens puis des premières plantes et des invertébrés. Cette période géologique a vu se fragmenter le super continent appelé Rhodinia avec d’importantes modifications du niveau des océans suite à une intense activité tectonique. Ces successions de transgressions et régressions marines ont « favorisé » certaines espèces marines qui ont réussi à s’affranchir du milieu aquatique. On note également, à cette période, une explosion de la biodiversité marine encore appelée « explosion du Cambrien ». Des bactéries photosynthétiques autotrophes vis-à-vis du carbone et de l’azote vont très vite s’associer avec un partenaire fongique pour constituer un lichen. Le nouvel organisme formé pouvait résister à la dessiccation et aux variations de température. Les algues vertes vont suivre la même voie de « lichénisation » pour conquérir toute la planète et les milieux les plus extrêmes. Cette association (ou symbiose) a rendu ces organismes aptes à la colonisation de substrats vierges et a permis de préparer l’arrivée des plantes (Figure 4-3). Le champignon hétérotrophe (mycobionte) permet la fixation à un support, et offre une protection contre la dessiccation. Il capte les sels minéraux et l’eau pour l’algue autotrophe (photobionte) qui en retour lui fournit des sucres (voir chapitre 3).

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Figure 4-3 : Lichen (Xanthoria aureola) colonisant un rocher en bord de mer (a). Le champignon assure une protection à l’algue microscopique (b).

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Comment les algues résistent à la dessiccation ? Pour de nombreuses algues vivant dans la zone de balancement des marées, la résistance à la dessiccation a été la clé de leur survie. Des algues brunes comme Pelvetia canaliculata ou Ascophyllum nodosum (Figure 4-4) qui se développent sur les côtes rocheuses battues par les embruns, ont réalisé ce que l’on nomme des mycophycobioses, c’est-à-dire des associations avec des champignons Ascomycètes comme Stigmidium (Mycosphaerella) ascophylli, qui leur permettent de résister aux périodes de marée basse. Cette forme de symbiose se retrouve aussi chez les algues vertes et les algues rouges. Cette adaptation en fait des « lichens inversés » et pourrait expliquer pourquoi certaines lignées d’algues sont les ancêtres des premières plantes terrestres. Le champignon utilise les polysaccharides produits par l’algue, en retour, il participe aux transferts de minéraux dans le thalle ainsi qu’à la résistance à la dessiccation.

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Figure 4-4 : Pelvetia canaliculata (a) et Ascophyllum nodosum (b) : deux algues brunes qui vivent en symbiose avec des champignons.

Les champignons au secours des premières plantes vasculaires Quand les végétaux pluricellulaires se sont lancés à la conquête du milieu aérien, au Silurien (il y a 430 à 400 millions d’années), ils ont dû faire face à de nombreuses contraintes physiques et biologiques. Se hisser au-dessus du sol, résister à la lumière solaire et à la dessiccation, se nourrir, constituaient un véritable challenge pour des organismes qui avaient jusqu’alors évolué en milieu 94

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marin. Les premières plantes à coloniser la terre ferme étaient de minuscules espèces qui ne dépassaient pas dix centimètres de hauteur. Elles étaient équipées de rhizomes traçants sur lesquels étaient fixés des rhizoïdes. Elles possédaient déjà un appareil végétatif avec des tissus spécialisés dans la conduction de la sève (trachéides), permettant un échange entre les parties aériennes et les parties souterraines. Les boues des estuaires ont constitué leurs premiers biotopes. Ne possédant pas de vraies racines, l’approvisionnement en eau et en substances minérales restaient aussi un défi de taille. Les continents étaient des déserts minéraux et la « sortie des eaux » a nécessité bon nombre de stratégies adaptatives. Sans l’aide des champignons, ces premières tentatives seraient restées vaines et c’est encore une symbiose qui a permis aux plantes de réaliser selon l’expression de François le Tacon, « un saut macroévolutif ». Les fossiles remarquablement conservés de la flore silicifiée de Rhynie (Figure 4-5) en Écosse, datée du Dévonien (il y a 400 millions d’années) montrent des cellules de rhizome d’Aglaophyton major colonisées par des endomycorhizes à arbuscules qui ressemblent aux mycorhizes actuelles des Gloméromycètes. Ces champignons ne possèdent pas de structures de dispersion aérienne et sont tributaires du milieu aquatique pour leur reproduction. Les champignons devaient déjà assurer l’alimentation hydrique et minérale d’Aglaophyton major. Les mycorhizes ont ainsi joué un rôle crucial dans la colonisation

Figure 4-5 : La flore de Rhynie et les premières traces de mycorhization arbusculaire par un champignon (Gloméromycète) sur un rhizome d’Aglaophyton.

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des terres émergées par les premiers Embryophytes* dépourvus de racines. On assiste donc, dans les premiers écosystèmes du Paléozoïque, à une coévolution des végétaux terrestres et des champignons. Sans cette coopération, les communautés végétales n’auraient jamais pu se diversifier.

DE L’ÉNIGME DES PROTOTAXITES AUX MICROMYCÈTES NÉMATOPHAGES

DÉFINITION Les Embryophytes Ce terme désigne l’embranchement correspondant aux plantes terrestres (par opposition aux algues). Il rassemble d’un point de vue taxonomique les Bryophytes (mousses et alliées), les Ptéridophytes (fougères et alliées), les Gymnospermes (plantes à ovules nus) et les Angiospermes (plantes à fleurs). Ces plantes ont colonisé tous les milieux terrestres et certaines espèces, comme les posidonies, sont revenues ensuite à une vie aquatique.

Mystérieux Prototaxites Comme nous l’avons mentionné précédemment, les premières plantes retrouvées à l’état fossilisé étaient de taille très modeste. En 1859, le géologue canadien John William Dawson (1820-1899) découvre en Gaspésie (Canada) des fossiles géants ressemblant à d’énormes rondins pétrifiés qu’il attribue à une espèce de conifère disparue et qu’il nomme Prototaxites pour « premier conifère ». Quelques années plus tard, le botaniste britannique William Carruthers (1830-1922) y voit les restes d’algues géantes. Au début du xxe  siècle, on les considère comme des champignons géants colonnaires de huit mètres de haut dotés d’un pied d’un mètre de diamètre (Figure 4-6). Des fossiles identiques sont par la suite découverts en Australie et en Arabie Saoudite. Datés du Silurien (il y a environ 440 millions d’années), ces fossiles n’ont jamais cessé d’intriguer les chercheurs. Comment des géants de cette taille pouvaient-ils survivre parmi des plantes hautes de quelques centimètres ? L’énigme à résoudre était à la hauteur du fossile : un champignon hétérotrophe d’une telle dimension aurait eu besoin d’une grande quantité de matière organique pour se nourrir. Or à cette période géologique, il y avait très peu de végétation autotrophe et donc peu de nourriture disponible. En 2001, Francis Hueber, un chercheur au Muséum national d’Histoire naturelle de Washington, étudie les ratios des isotopes 12 et 13 du carbone présents dans les fossiles et se prononce pour un organisme hétérotrophe (champignon géant). En 2002, le professeur Marc André Selosse, de l’Université de Montpellier, y voit plutôt une forme de lichen géant, ce qui pourrait expliquer comment l’organisme pouvait se procurer sa nourriture et résister aux conditions 96

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environnementales. Il faudra attendre 2010, et Linda Graham de la Botanical Society of America, pour qu’une nouvelle explication présente les Prototaxites sous un aspect plus révolutionnaire. En fait, il ne s’agirait ni d’un champignon, ni d’un lichen, mais d’un artéfact, véritable « tapis » de Bryophytes (mousses), de champignons et de cyanobactéries, enroulés par l’action du vent, de la gravité et de l’eau (Figure 4-7). L’hypothèse est immédiatement contestée par Kevin Boyce, paléontologue à l’Université de Chicago qui donne une explication imagée : « Quand une tente ou une nappe est emportée par le vent, elle ne forme pas un joli tube, elle finit en tas informe ». Par ailleurs, Boyce et son équipe ont également étudié les rapports des isotopes 12 et 13 du carbone qui penchent à nouveau pour un champignon. Chez les plantes, le carbone assimilé provient du dioxyde de carbone (CO2) présent dans l’air et les ratios d’isotopes 12 et 13 du carbone sont globalement les mêmes d’une plante à l’autre, expliquent les chercheurs. En revanche, chez les champignons, qui ne font pas de photosynthèse, ces ratios sont variables et dépendent de leur nourriture (comme pour les animaux). Chez les Prototaxites, ces ratios isotopiques varient trop pour qu’il puisse s’agir de plantes, argumentent Hueber et ses collègues. Il manque cependant une pièce à conviction que les chercheurs n’ont pas encore découvert chez les Prototaxites : la présence de spores, nécessaires à la reproduction d’un champignon. Comme vous pouvez en juger, le débat reste ouvert car aucune des hypothèses n’est entièrement satisfaisante et aucun des protagonistes ne veut céder du terrain en arguant que ce fossile doit bien appartenir à un être vivant qui reste peut-être à découvrir ! Présumons que de nouvelles découvertes lèveront le voile sur ce mystère.

Figure 4-6 : Reconstitution hypothétique des Prototaxites sous la forme de fossiles géants de champignons colonnaires (hauteur huit à dix mètres).

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Figure 4-7 : Reconstitution hypothétique de Prototaxites sous la forme de tapis de Bryophytes, champignons et cyanobactéries.

Les champignons du charbon Au Carbonifère (il y a 350 millions d’années), la luxuriance des forêts de fougères arborescentes, de prêles géantes et de Lycophytes (Lepidodendron) nous ont laissé un formidable héritage sous la forme d’immenses dépôts de charbon qui ont permis l’essor industriel du xixe siècle. Les champignons continuent à se diversifier et on les retrouve dans des formations caractéristiques nommées « coal balls » (« boules de charbon »). Il s’agit de concrétions calcaréo-magnésiennes que l’on retrouve dans les veines de houille (Figure 4-8). À l’origine, elles étaient constituées de tourbe dans laquelle s’est infiltrée de la calcite qui a permis une conservation exceptionnelle des structures végétales fragiles. Une fois découpées, on peut ainsi y retrouver à l’état fossilisé les plantes de la flore houillère. En 2010, une équipe internationale de chercheurs sous la direction du paléontologue Michael Krings a mis en évidence des communautés fongiques endophytes dans des cellules péridermiques d’une Lycophyte géante fossilisée dans une « coal ball » provenant de la formation Lower Coal Measures en Angleterre et datée de 330 millions d’années. Ces travaux montrent que les micromycètes symbiotiques étaient bien établis au Carbonifère. 98

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Figure 4-8 : Reconstitution d’un Lepidodendron et des tissus péridermiques colonisés par des champignons retrouvés dans une « coal ball ».

L’absence à cette époque géologique de champignons et de bactéries capables de dégrader la lignine (ils apparaîtront au Trias il y a 250 millions d’années) a permis la houillification des énormes troncs qui tombaient dans les marécages. Un champignon mangeur de bois Il y a 250 millions d’années, la Terre va connaître la plus grande extinction de masse de son histoire avec la crise du Permien-Trias qui marque la fin de l’ère Primaire. En 60 à 80 000 ans selon certains auteurs, près de 90 % de la vie aurait été rayée de la planète. À cette période, les terres émergées sont réunies alors en un seul supercontinent, la Pangée. Cet évènement géologique est un facteur de diminution de la biodiversité, notamment par la réduction des bandes côtières et des plateaux continentaux qui a entraîné une plus grande vulnérabilité des écosystèmes. «  Il ne faisait pas bon vivre il y a 250 millions d’années à la fin du Permien » explique Sylvie Crasquin du CNRS. En Sibérie, d’énormes éruptions volcaniques (Trapps) ont libéré des laves sur une épaisseur de près de trois kilomètres et cela sur une surface 3 000 000 km2. Le rejet massif de CO2 a rendu l’atmosphère viciée, acidifiant au passage des océans qui sont devenus anoxiques. Les arbres 99

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et en particulier les Gymnospermes ont souffert des pluies acides. Les troncs fragilisés sont devenus la proie de champignons et on constate que les spores ont remplacé le pollen sur toute la Pangée, signature d’un évènement global. Un genre de champignon, Reduviasporonites, a proliféré dans cet écosystème fragilisé, des spores ayant été retrouvés sur presque tous les continents actuels (Figure 4-9). L’astrobiologiste Mark Sephton de l’Imperial College London estime que pour expliquer une telle abondance, un événement catastrophique serait plausible, comme le rejet d‘immenses quantités de gaz volcaniques toxiques. Les pluies acides qui en auraient résulté auraient empoisonné toute la planète, tuant les végétaux et préparant un festin pour Reduviasporonites. Cet épisode de destruction semble avoir affecté toute la flore. Les arbres n’ont pas été épargnés, en particulier les conifères dont la dégradation a été accélérée par la propagation de champignons pathogènes proches du genre Rhizoctonia. Les restes des végétaux auraient été consommés par des champignons saprophytes, avant la re-colonisation végétale.

Figure 4-9 : Reduviasporonites, un organisme fongique impliqué dans la crise du Permien-Trias.

Les premières mycorhizes de plantes à graines au Trias Dans les années 1980-1990, les premières symbioses à arbuscules ont été mises en évidence chez une plante à graine. Il s’agit d’un fossile de racine silicifiée de Cycas (Antarcticycas schopfii) retrouvé en Antarctique et daté du Trias, première période de l’ère secondaire pendant laquelle les grands groupes de Gymnospermes ont commencé à se diversifier. L’excellente conservation 100

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du spécimen permet de voir les hyphes non cloisonnés, les arbuscules et les chlamydospores. Ces associations indispensables à la croissance des arbres étaient déjà en place il y a 220 millions d’années. Des champignons carnivores vieux de 100 millions d’années C’est en France sur le site d’Archingeay-Les-Nouillers (Charente-Maritime), que l’on a retrouvé dans l’ambre fossile (oléorésine fossile issue de conifères) du milieu du Crétacé (100 millions d’années), les premières traces d’une véritable « guerre des micro-mondes ». Cette résine tombée sur le sol était produite par les Gymnospermes d’une forêt soumise à l’influence marine. La résine fossilisée a permis la conservation de champignons carnivores, d’algues, d’invertébrés et de nématodes. On y a retrouvé les hyphes d’un Ascomycète carnivore (Palaeoanellus dimorphus) qui formait un réseau au sol avec des pièges sous la forme de lassos lui permettant de capturer des vers nématodes (Figure 4-10). Certains micromycètes actuels comme Arthrobotrys sont capables de piéger leurs proies grâce à leurs hyphes, puis de pénétrer dans le ver et de le digérer grâce à leurs enzymes.

Figure 4-10 : Reconstruction du réseau d’hyphes piégeant des nématodes. 101

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LES PREMIERS MACROMYCÈTES Le plus vieux cas de champignon parasite La plus ancienne trace de champignon parasite d’un insecte est conservée dans un morceau d’ambre fossile âgé de 105 millions d’années. Retrouvé en Birmanie, il montre le corps d’une cochenille mâle parasitée par un Ascomycète (Paleoophiocordyceps coccophagus). Les fructifications du cordyceps émergent du corps momifié de l’insecte (Figure 4-11).

Figure 4-11 : Reconstitution de Paleoophiocordyceps coccophagus parasitant un insecte.

Diversification des mondes végétal et fongique L’apparition des Angiospermes (il y a 130-150 millions d’années) avec l’invention de la fleur reste un des évènements majeurs du Crétacé. Cette innovation va modifier l’aspect des paysages et des écosystèmes de la planète. On assiste à l’apparition des premiers champignons ectomycorhiziens qui permettent aux plantes d’absorber l’azote et le phosphore et de coloniser les sols défavorables dans des zones septentrionales. Si les plus anciennes traces fossiles d’ectomycorhizes remontent à 50 millions d’années pendant l’Eocène, les données de l’horloge moléculaire permettent de faire remonter ces familles de champignons à 130 millions d’années pendant le Crétacé. Les Gloméromycètes, les Ascomycètes et les Basidiomycètes vont se diversifier sur toute la Pangée qui continue à se disloquer pour former les continents actuels. Ceci explique que l’on retrouve des espèces identiques 102

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en Europe ou en Amérique du nord. Des symbioses vont s’établir à plusieurs reprises avec les Gymnospermes et les Angiospermes. L’apparition de plantes appartenant aux Pinacées et aux Rosidées durant le Crétacé va diversifier les champignons qui vont coévolué avec leurs hôtes. C’est encore l’ambre fossile des Gymnospermes qui va permettre la conservation des spécimens. Le plus vieux sporophore retrouvé à ce jour est un champignon appartenant à un genre éteint aujourd’hui, il s’agit d’Archaeomarasmius proche de nos marasmes actuels (de l’ordre des Agaricales). Les champignons endomycorhiziens vont profiter de ces nouveaux arrivants pour nouer aussi des relations de coévolution. Des familles comme les Éricacées (bruyères, rhododendrons, azalées…) s’associent avec des Ascomycètes et des Basidiomycètes. Les Orchidacées vont coévoluer avec des champignons endomycorhiziens ; ces plantes produisent des graines dépourvues de réserves dans l’embryon et totalement dépendantes des champignons pour leur germination. Le champignon colonise la graine progressivement en formant des pelotons intracellulaires. Il stimule la croissance et l’embryon se développe en formant un massif cellulaire appelé protocorme dans lequel le champignon continue à développer ses pelotons. Cette association dans laquelle le champignon, « véritable nounou », prélève des sucres aux racines de l’arbre pour les donner à l’orchidée, perdure depuis plus de 100 millions d’années. Du tertiaire au quaternaire, quand l’union fait la force ! Dès le début du Tertiaire il y a 50 millions d’années, le climat de la Terre se refroidit progressivement. Des glaciers apparaissent à la fin de l’Oligocène, il y a quinze ou vingt millions d’années, d’abord localement, puis en formant des inlandsis aux pôles. La fin du Tertiaire se conclue par la première glaciation étendue qui marquera le début du Quaternaire. Les riches gisements d’ambre fossile découverts en République dominicaine (datant de 15 à 20 millions d’années) ont permis de découvrir des sporophores de Basidiomycètes dans un état de conservation remarquable : Coprinites dominicana (Figure 4-12), Protomycena electra, Archaeomarasmius leggeti en sont quelques exemples. Dans l’hémisphère nord, le refroidissement à la transition entre l’Éocène et l’Oligocène se traduit par une modification des flores qui conduit à l’apparition des forêts actuelles. Les champignons vont profiter de la radiation des espèces ligneuses pour engager les symbioses ectomycorhiziennes que nous connaissons aujourd’hui. Nos « coins à champignons » se sont formés grâce à ce climat plus froid et plus sec : les amanites, bolets, russules et autres chanterelles sont les témoins de cette adaptation. Les champignons symbiotiques ont permis aux arbres de vivre sur les sols pauvres en substances minérales des zones tempérées ou boréales. 103

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Figure 4-12 : Sporophores de Coprinites dominicana emprisonnés dans l’ambre (15-20 millions d’années ).

Les champignons hypogés comme les truffes sont aussi la conséquence d’une adaptation à ce climat plus sec. En s’enfonçant dans le sol et en confiant la dispersion des spores aux animaux, ils ont assuré leur survie que compromettait le développement à l’air libre d’un sporophore. Les épisodes de glaciation du Quaternaire vont éroder la flore dans l’hémisphère nord. Des landes, des tourbières et des écosystème froids se mettent en place. Le froid hivernal va ralentir l’altération des minéraux dans le sol, tout autant que le recyclage des composés organiques. Certains champignons seront même capables de fournir du carbone à certaines plantes vivant en milieu pauvre (bruyères). Cette profonde modification de l’environnement sera à l’origine de la radiation évolutive des plantes ectomycorhizées. L’Homme n’avait plus qu’à cueillir ces fructifications charnues qui ont dû certainement améliorer son ordinaire…

EN RÉSUMÉ → Peu d’études portent sur l’évolution des champignons, en partie à cause de la rareté des documents fossiles. → Les premiers champignons semblent être apparus au fond des océans dans les sources hydrothermales. → Tappania plana est un microfossile d’organisme eucaryote présentant des hyphes et datant de plus de 1 400 millions d’années. → Les lichens, organismes associant champignons et cyanobactéries, ont permis de coloniser des substrats parfois inhospitaliers et de préparer le terrain aux plantes. 104

Évolution du monde fongique → Certaines algues ont formé des mycophycobioses avec des champignons comme Stigmidium ascophylli. → La flore de Rhynie au Dévonien montre des cellules de rhizome d’Aglaophyton major colonisées par des arbuscules de micromycètes endomycorhiziens. → Des fossiles géants nommés Prototaxites et datés d’environ 440 millions d’années constituent encore aujourd’hui une énigme : champignons géants, lichens, tapis de Bryophytes, champignons et cyanobactéries ? → Des formations caractéristiques du Carbonifère, appelées «  coal balls », présentent des communautés fongiques endophytes. → Il y a 250 millions d’années, Reduviasporonites était un champignon lignivore capable de dégrader les restes de végétaux détruits par la crise du Permien-Trias. → Palaeoanellus dimorphus constitue le premier Ascomycète « carnivore » capable de capturer des nématodes au moyen d’hyphes formant des lassos. → Paleoophiocordyceps coccophagus est le plus vieux Ascomycète parasite d’insecte. → L’essor des Gymnospermes puis des Angiospermes s’accompagne d’une diversification des champignons ectomycorhiziens. → Les champignons endomycorhiziens engagent des relations symbiotiques avec des familles de plantes telles que les Ericacées ou les Orchidacées. → On a mis à jour, dans l’ambre fossile, des sporophores de Basidiomycètes, comme Coprinites dominicana, datés de 15-20 millions d’années. → Les modifications climatiques du Tertiaire et du Quaternaire vont entraîner une diversification fongique avec l’apparition de champignons hypogés.

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Chapitre

«  Dis-moi quels champignons tu consommes et je te dirai quel peuple tu es. » Claude Lévi-Strauss (1908-2009), anthropologue et ethnologue. La lettre du Collège de France (2008).

Des champignons pour le meilleur…

Des champignons au service de l’Homme . 108 Micromycètes et macromycètes . . . . . . . . 108 Champignons aliments . . . . . . . . . . . . . . . . . 109 De la récolte à la culture . . . . . . . . . . . . . . 109 Un marché juteux . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 111 Une histoire de culture . . . . . . . . . . . . . . . . 112 Un champignon royal qui fait carrière à Paris . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 114 N’oublions pas le pleurote . . . . . . . . . . . . . 116 Ceux qui font de la résistance . . . . . . . . . . 117 Des moisissures et levures au service de notre alimentation . . . . . . . . . . . . . . . . 118 La France sur un plateau de fromages ! . . 118 Des salaisons… à la sauce de soja . . . . . . 120 Les levures alimentaires . . . . . . . . . . . . . . . 121 Le sang de la vigne . . . . . . . . . . . . . . . . . . 121 La fermentation de la bière . . . . . . . . . . . . 124

Le cidre et les autres… . . . . . . . . . . . . . . . 124 Café, thé ou chocolat ? . . . . . . . . . . . . . . . 125 Champignons médicaments . . . . . . . . . . . . . 126 Métabolisme fongique . . . . . . . . . . . . . . . . 126 Des macromycètes aux multiples vertus thérapeutiques . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 128 Des micromycètes acteurs de la fermentation . . . . . . . . . . . . . . . . . 133 Des potentiels insoupçonnés . . . . . . . . . . . . 144 Dégrader nos déchets… et fabriquer le carburant de demain . . . . . . . . . . . . . 144 Des enzymes fongiques dans notre vie quotidienne . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 146 Améliorer et protéger les récoltes . . . . . . . 147 En résumé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 148 Éléments de bibliographie . . . . . . . . . . . . . . . 150

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DES CHAMPIGNONS AU SERVICE DE L’HOMME Micromycètes et macromycètes Nous nous devions de consacrer un chapitre aux espèces fongiques utilisées par l’Homme. Comme nous l’avons vu dans le chapitre 3, la distinction entre micromycètes et macromycètes n’a pas de valeur taxonomique. Elle permet seulement de distinguer les champignons de « grande taille » présentant un appareil de fructification ou sporophore visible, des micromycètes observables seulement au microscope et qui font partie des microorganismes. L’énorme biomasse produite par les champignons est une source précieuse de nourriture pour la faune du sol (nématodes, vers de terre, escargots, limaces, collemboles, insectes…) mais aussi pour l’Homme volontiers mycophage. Certains macromycètes sauvages sont en effet d’excellents comestibles, activement recherchés comme les morilles, girolles, cèpes de bordeaux pour leur goût incomparable. D’autres peuvent faire l’objet d’une culture comme le champignon de Paris, les pleurotes, le ganoderme ou le Shiitake. Certains d’entre eux possèdent même des vertus médicinales. La prudence est cependant de rigueur car de nombreuses espèces de macromycètes sont toxiques voire mortelles, comme nous le verrons dans le chapitre 6. Les micromycètes sont plus discrets, pas de pied ni de chapeau visible à l’œil nu. Parmi ces microorganismes eucaryotes, on distingue les moisissures à l’aspect filamenteux, et les levures caractérisées par une organisation unicellulaire. Si les micromycètes, comme l’ensemble des champignons en général, ont une très grande capacité à se reproduire, ils possèdent un atout supplémentaire : la possibilité d’être cultivés dans des cuves de grand volume appelées bioréacteurs ou fermenteurs. Les applications industrielles des champignons couvrent un vaste domaine, depuis les procédés de transformation des aliments utilisés depuis des millénaires jusqu’aux technologies les plus actuelles pour produire des molécules thérapeutiques. La fermentation* a été certainement la première technologie du vivant développée par l’Homme. De manière empirique, il a d’abord appris à transformer des productions naturelles en pain, vin, fromage, yaourts… Avec DÉFINITION Fermentation Du latin fervere, bouillir. Ce mot était à l’origine utilisé pour désigner le début d’une fermentation alcoolique où des bulles de gaz viennent crever la surface du liquide (moût) et font penser à un phénomène d’ébullition. D’un point de vue biochimique, les fermentations résultent de l’action d’enzymes microbiennes sur un substrat organique.

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Des champignons pour le meilleur…

l’ère pasteurienne au milieu du xixe siècle, la microbiologie est devenue une science à part entière et la fermentation est alors passée du stade artisanal à l’industrialisation. De nos jours, ces mêmes levures et moisissures sont largement utilisées pour la production de métabolites, d’enzymes, dans le domaine des industries agroalimentaires, de la chimie fine, de la santé ou de l’environnement. Ces organismes microscopiques sont devenus des acteurs incontournables dans le domaine des biotechnologies* et des bioproductions. Ils offrent de nombreuses perspectives qui sont développées dans ce chapitre. DÉFINITION Biotechnologies Du grec bios, vie ; technos, technique et logos, étude. Il s’agit de techniques faisant appel à des organismes vivants ou à certains de leurs composants pour produire des biens, des services et développer des connaissances. Les biotechnologies font appel à différents outils tels que la technique de l’ADN recombinant ou les procédés de fermentation. Les applications des biotechnologies sont multiples : pharmacie, environnement, agro-alimentaire… On en distingue plusieurs catégories : biotechnologies rouges (appliquées à la santé), biotechnologies bleues (utilisant des organismes marins)… Certains procédés biotechnologiques permettent également de produire des molécules d’intérêt à grande échelle, on parle alors de bioproduction.

CHAMPIGNONS ALIMENTS De la récolte à la culture « Il y avait un concours pour désigner le meilleur chasseur, père gagnait à chaque fois… Quand il avait repéré un spécimen parfait d’une espèce de champignon, il se précipitait sur lui, jetait son chapeau dessus et lançait un signal aigu avec le petit sifflet d’argent. » Martin Freud (1889-1967). Freud, mon père.

Très appréciés par les gourmets, les champignons sauvages sont soumis aux caprices des saisons. Leur apparition, toute aussi fugace qu’aléatoire, fait qu’ils sont très recherchés. La « chasse aux champignons » est devenue une activité à part entière du week-end pour de nombreux amateurs qui n’hésitent pas à se lever avant l’aube pour retrouver leur « coin à champignons ». Les champignons sauvages occupent une place prépondérante dans notre gastronomie locale (Figure 5-1). Des départements comme les Landes ou la Corrèze ont une partie de leur économie centrée sur la récolte, la transformation et l’exportation de champignons forestiers. 109

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a

b

c

d

Figure 5-1 : Des champignons comestibles très recherchés : cèpe (a), morille (b), girolle (c), truffe (d).

Des pays comme la Pologne ou la Hongrie exportent des champignons sauvages vers le reste de l’Europe. L’Ukraine possède d’immenses richesses mycologiques et ses populations récoltent des champignons depuis des siècles. N’oublions pas la Chine qui exporte également bolets, morilles et chanterelles un peu partout dans le monde. Dans certains pays soumis à des difficultés économiques, la cueillette constitue un apport alimentaire indispensable, assorti d’un revenu complémentaire. Les troubles politiques, associés aux faibles revenus contraignent les habitants à se tourner vers une récolte effrénée qui entraîne des intoxications toujours plus nombreuses. En 2006, un rapport de l’Organisation des Nations unies pour l’alimentation et l’agriculture (FAO) recensait, au niveau mondial, plus de 1 100 espèces de champignons comestibles sauvages parmi lesquels plus de 350 seraient utilisés comme aliment et plus de 110 auraient un usage médicinal. De nos jours sur les étals des marchés occidentaux, tout comme au Japon ou en Amérique du nord, les champignons sont souvent considérés comme des produits de luxe. Les morilles peuvent atteindre 100 euros le kilogramme et les cèpes de bordeaux 30 à 50 euros selon leur abondance. Et que dire du si convoité matsutake (Tricholoma matsutake) qui peut dépasser les 110

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4 000 euros le kilogramme ? La consommation européenne de champignons sauvages se chiffre en milliers de tonnes. On parle de 300 000 tonnes pour la Chine ! Un marché juteux Dans certaines régions de France, les champignons sont victimes de « campagnes de pillage » dans des milieux souvent déjà fragilisés. Cette cueillette sauvage est l’œuvre de véritables « commandos de ramasseurs » peu scrupuleux, qui ont bien compris l’enjeu de cette manne fongique. Ces pilleurs professionnels utilisent de la main-d’œuvre étrangère qui, équipée de râteaux, quadrille à l’aube les lieux de récolte pour piller toutes les espèces en dévastant au passage le mycélium. Comme les marges sont juteuses, les intermédiaires et acheteurs ferment les yeux. Une partie du butin est revendue à prix fort à l’étranger. Après leur passage, le sol dévasté se tasse, les pépinières s’étiolent. Cette atteinte à la biodiversité forestière est une infraction grave. Chaque année, la gendarmerie et l’Office National des Forêts (ONF) « cueillent » des contrevenants qui risquent jusqu’à 45 000 euros d’amende et trois ans de prison selon la quantité ramassée. Les cèpes de Bordeaux, les lactaires délicieux ou les chanterelles sont les principales victimes de ce business peu scrupuleux. N’oublions pas que les champignons appartiennent tout simplement au propriétaire du terrain sur lequel ils poussent. Il peut s’agir d’une propriété privée et la cueillette s’apparente alors à du vol. Si vous êtes sur un terrain communal, les champignons appartiennent aux habitants de la commune. Dans une forêt publique, la tolérance est de cinq kilogrammes par personne (code forestier). Dans certains cas, la cueillette des champignons peut être réglementée par arrêté préfectoral. La « myco-économie » profite aux pays développés qui peuvent faire venir les champignons par avion de tous les coins du monde. Les champignons sauvages sont entrés par la grande porte dans la globalisation et la mondialisation du commerce ! La valeur du commerce des champignons sauvages est estimée à trois milliards d’euros. Si les chanterelles représentent presque la moitié de ce marché, il se vend pour 600 millions d’euros de cèpes. Le marché mondial des morilles est estimé à 300 millions d’euros et celui des truffes (les noires et les blanches) est de 40 millions d’euros. Des pays comme le Canada se sont spécialisés dans l’exportation des chanterelles et des morilles vers l’Europe. Les champignons sauvages sont fragiles et leur stockage en cageots les abîme. La conserverie, le séchage ou la congélation sont des moyens de conservation même s’ils modifient leurs arômes. Un champignon de couche comme le champignon de Paris (Agaricus bisporus) est constitué de 89 % d’eau et 11 % de matière sèche dont la composition est présentée dans le tableau 5-1. Autrefois 111

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qualifiés de « bifteck du pauvre », les qualités nutritives des champignons sont loin d’être négligeables. Cependant, ils ne contiennent pas certains acides aminés indispensables comme le tryptophane. Tableau 5-1 : Composition du champignon de couche Agaricus bisporus. Composition

Pour 100 g de matière sèche

Glucides

51 %

Protéines

29 %

Lipides

3%

Minéraux

9%

Fibres

8%

et aussi des vitamines (C, B1, B2, B5, PP…), des arômes (1-octène-3-ol)…

Une histoire de culture Vouloir consommer des champignons sauvages frais toute l’année reste illusoire. Très tôt dans son histoire, l’Homme a dû essayer de cultiver les champignons qui apportaient une saveur incomparable à ses aliments. Les espèces cultivables sont assez limitées. Nombreux sont ceux qui y ont laissé illusions et fortune ! Quand on voit aujourd’hui le prix de certaines espèces sur les étals des marchés, on comprend l’enjeu économique de leur culture. Pour la plupart des espèces, les exigences de vie sont si particulières que l’on reste incapable de les reproduire de façon artificielle. La biologie du champignon est complexe et il faut pouvoir la maîtriser pour envisager une culture. Seule une douzaine d’espèces sont cultivables avec un rendement permettant la commercialisation. Le marché des champignons comestibles cultivés est estimé à 16 milliards d’euros. La Chine en produit 10 millions de tonnes et le marché ne cesse de croître… On trouve les premières traces de cultures de champignons en Chine il y a plus de 2 000 ans. On y pratiquait la culture du ganoderme luisant (Ganoderma lucidum). Ce polypore à l’aspect vernissé, aussi coriace qu’amer, était déjà cultivé sur des bûches de bois sous le nom de Reishi (Figure 5-2). Comme nous le verrons par la suite, il est très estimé en médecine traditionnelle. Le Shiitaké ou Lentin du chêne (Lentinula edodes) est une espèce lignicole qui pousse à l’état sauvage en Extrême-Orient. Il est cultivé depuis plus de 112

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Figure 5-2 : Ganoderme luisant (Ganoderma lucidum).

mille ans au Japon, en Chine et en Corée (Figure 5-3). Sa culture était à l’origine réalisée sur des rondins de bois percés de trous, dans lesquels on introduisait le mycélium. De nos jours, on le cultive le plus souvent dans des sacs ou des ballots remplis de paille et de sciure pasteurisées et pressées. Pour s’affranchir des conditions climatiques, la culture est réalisée dans des hangars climatisés. Il est encore cultivé de manière traditionnelle en France et au Canada, sur des rondins de bouleau ou d’érable. La production mondiale annuelle de ce champignon, riche en fibres et en vitamines, avoisine les 850 000 tonnes. En Chine, l’espèce est considérée comme un « élixir de longue vie ». Il s’agit du deuxième champignon le plus cultivé sur la planète, après le champignon de Paris. En Occident, la culture des champignons remonte à l’Antiquité. Les Grecs et les Romains savaient déjà cultiver la pholiote du peuplier (Agrocybe aegerita) sur des vieilles souches de figuier recouvertes de cendre et de fumier. Pline l’Ancien (23-79) tout comme Dioscoride (40-90) mentionnent sa culture. Ce champignon qui porte le nom de pivoulade dans le midi est encore cultivé de nos jours. 113

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Figure 5-3 : Shiitaké (Lentinula edodes).

Un champignon royal qui fait carrière à Paris En France, c’est le champignon de couche (Agaricus bisporus) qui a été cultivé en premier (Figure 5-4). Les maraîchers avaient observé que cette espèce affectionnait les endroits enrichis en fumier. Ce champignon obtient ses lettres de noblesse au xviie siècle, avec Jean-Baptiste de La Quintinie (1626-1688), jardinier du Roi-Soleil, qui réussit à le produire vers 1675 dans le Potager du Roi à Versailles. Sa culture en plein air ne permet que des récoltes au printemps et en automne, seules saisons favorables à sa croissance. Le botaniste Joseph Pitton de Tournefort (1656-1708) en décrit la méthode de culture en 1678 et 1692 à l’Académie des sciences. Il faudra attendre encore plus d’un siècle, pour que les producteurs aient l’idée de cultiver ce champignon dans des caves et d’anciennes carrières du sous-sol parisien et d’Île-de-France. Les anecdotes à ce sujet sont nombreuses. On raconte qu’en 1811, un certain Chambry, maraîcher de Passy, essaye de faire pousser des champignons sur son terrain. Déçu par le résultat, il se débarrasse du fumier dans une des nombreuses carrières abandonnées de la colline où l’on avait extrait de la pierre à bâtir. Quelques mois plus tard, il fait le constat que des champignons y poussent parfaitement grâce à la fraîcheur constante et à l’humidité. Chambry décide d’aménager la carrière pour perfectionner la culture. Il découvre que la lumière est inutile à la fructification. Les nouvelles conditions (10 à 14 °C toute l’année) permettent une production constante, 114

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même pendant les chaleurs estivales. Le champignon gagne les banlieues et colonise les collines de Vanves, Meudon, Clamart, Châtillon, Montrouge, Bagneux, Arcueil et Gentilly. En 1891, on compte plus de 3 000 champignonnières qui couvrent un réseau de 2 000 km avec 250 exploitants. On repère les lieux grâce aux tours carrées qui servent de cheminée d’aération. L’origine de l’appellation champignon de Paris fait référence à la « Ville Lumière ».

Figure 5-4 : Culture en bac du champignon de couche (Agaricus bisporus).

Le substrat de culture est un compost de fumier de cheval mêlé à de la paille et monté en meule recouverte de terreau (technique du gobetage). La matière première, le crottin de cheval, abonde sur les pavés de Paris et l’approvisionnement est facile. Les champignonnières vont ensuite s’installer à proximité des Haras comme dans la région de Saumur ou de Chantilly. Dès 1893, l’Institut Pasteur recommande la stérilisation de la meule avant l’ensemencement par du « blanc de champignons » (le mycélium). La production en sera largement augmentée. Les États-Unis se lancent dès le début du xxe siècle dans une production intensive. L’industrialisation va venir à bout de toute la diversité des souches cultivées. Un spécimen blanc est repéré en 1926 en Pensylvanie, surnommé « Blanche-Neige », il va envahir le marché mondial. Aujourd’hui, il ne reste plus qu’une poignée de souches disponibles. Les hybrides et les améliorations génétiques ont fait perdre son goût et son identité au champignon de Paris. La récolte des sporophores étant effectuée à la main, la demande en main-d’œuvre est considérable. Les cultures en bac ou en sac vont améliorer les conditions de récolte. Le champignon de Paris va très mal résister à la 115

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concurrence étrangère des Pays-Bas, des pays de l’Est et de la Chine. Ces pays cultivent le champignon en bac, sur des substrats synthétiques, dans de gigantesques hangars, et à moindre coût. Toute la production est planifiée et informatisée. Résultat : la qualité n’est plus au rendez-vous et le champignon de Paris industriel est devenu aussi calibré qu’insipide ! Seulement un quart des champignons de Paris cultivés dans l’Hexagone sont consommés frais, le reste est transformé. Les champignons entiers ou coupés sont cuits et mis en conserve. D’autres sont transformés en soupes ou veloutés. N’oublions pas les pizzas regina ou cappriciosa qui offrent au champignon de Paris un débouché international. Deux millions de tonnes sont produites chaque année sur le globe avec 70 % de la production assurée par la Chine. La France produit annuellement 150 000 tonnes, derrière les Pays-Bas (300 000 tonnes) et la Pologne (250 000 tonnes). Petite consolation, les Européens restent les premiers consommateurs de champignons de Paris ! N’oublions pas le pleurote Le pleurote en huître ou oreillette (Pleurotus ostreatus) est le troisième plus important champignon cultivé pour l’alimentation humaine. À l’état sauvage, il s’agit d’un champignon lignicole. Les sporophores sont rattachés par leur pied excentré à la souche de l’arbre et forment une touffe volumineuse (Figure 5-5).

Figure 5-5 : Pleurote en huître (Pleurotus ostreatus). 116

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Le dessus du chapeau est brun ou noirâtre, convexe avec une forme de coquille. Les lames blanches sont décurrentes. La culture des pleurotes date des années 1970 en Europe alors qu’en Asie sa culture était pratiquée de longue date. La culture est réalisée sur un substrat de paille de blé ou des rafles de maïs enrichies en matière azotée et pasteurisées à 70 °C. Ce substrat est conditionné dans des balles et incubé dans des caves à haute teneur en hygrométrie. Cette méthode permet un rendement élevé et surtout des temps de fructification plus courts que ceux du champignon de Paris. Si la Hongrie est devenue le principal pays producteur en Europe, le pleurote est toujours cultivé dans le Val de Loire. Ceux qui font de la résistance Certaines espèces très recherchées comme les truffes, les chanterelles ou les cèpes résistent toujours aux tentatives de production industrielle. Alors que l’on maîtrise la culture de leur mycélium, on reste incapable de provoquer la fructification des sporophores. Les morilles jouissent d’une grande renommée en gastronomie. Parmi elles, la morille blonde (Morchella esculenta) se reconnaît à son sporophore alvéolé, qui ressemble à une éponge creuse. Le pied est également creux. Les morilles sont des champignons printaniers qui affectionnent les lieux dégagés. On les retrouve dans les décombres, les vergers ou d’anciens sites de feu de forêt. Attention cependant aux intoxications : les morilles, dans certaines conditions de consommation, peuvent être responsables de syndromes hémolytique et cérébelleux comme nous le verrons dans le chapitre 6. Depuis près de deux siècles, on tente de cultiver cette précieuse espèce. En 1889 en Haute-Savoie, François Bouvier, baron d’Yvoire, préconise de jeter au printemps des morilles fraîches ou sèches sur des plates-bandes d’artichauts ou de topinambours. En automne, on répand sur le sol autour des pieds d’artichauts, un compost fait de marc de pommes ayant servi à faire le cidre mais non fermenté. On étale enfin une litière de feuilles mortes. La fructification intervient au printemps suivant. Aujourd’hui, on ne compte plus les recettes, toutes aussi compliquées qu’hasardeuses pour tenter de cultiver la morille ! La Chine très friande de morilles, a vu son marché exploser ces dernières années. Biologistes et ingénieurs se sont penchés sur sa culture et ils ont mis au point une méthode qui semble porter ses fruits avec des brevets déposés. En 2011, un Français, Christophe Perchat, a créé France Morilles SAS qui exploite les brevets en partenariat avec l’équipe chinoise. La culture est effectuée sous serre, sur un substrat dont la formule est gardée secrète. Certains spécimens dépassent les 30 cm ! 117

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DES MOISISSURES ET LEVURES AU SERVICE DE NOTRE ALIMENTATION « Matière délicate et vivante dans laquelle se nichent les identités et les traditions, le fromage exhale l’âme de la terre et de ses habitants. » Pierre Androuët, maître fromager.

Depuis des millénaires, les micromycètes (moisissures et levures) sont mis à contribution pour fabriquer des aliments comme le pain, le fromage, ou des boissons comme le vin, le cidre ou la bière. C’est plus récemment, avec l’avène­ ment de l’ère pasteurienne, que l’Homme a compris le rôle des microorganismes et des fermentations pour transformer et conserver ses aliments. La France sur un plateau de fromages ! Une légende raconte qu’un petit berger des Causses oublia dans une grotte son morceau de pain et son fromage. Quand il revint dans la grotte, quelques jours plus tard, il découvrit que le caillé de brebis s’était couvert de moisissures, tout comme son pain. Comme il avait faim, il le goûta et le trouva délicieux. Le Roquefort venait de naître ! En France, on consomme 23 kilos de fromage par habitant et par an : 15 kilos de fromage affiné et huit kilos de fromage frais (comme le fromage blanc). Le Général de Gaulle (1890-1970) avait dit « comment voulez-vous gouverner un pays où il existe 258 variétés de fromage ? », ce chiffre était sous-évalué car on estime qu’il y en aurait plus de 400 ! Nos fromages, comme nos vignobles sont une vitrine de la gastronomie française. En même temps qu’il maîtrise l’agriculture au Néolithique, l’Homme commence à domestiquer des espèces animales. Il peut alors produire en abondance une matière première périssable, le lait. L’estomac des animaux domestiqués servant de récipient à transporter le lait, l’Homme remarque que le lait s’y transforme en une substance grumeleuse, le « caillé ». Nous savons aujourd’hui que c’est la présure constituée d’enzymes issues du suc gastrique de jeunes ruminants qui est à l’origine de ce phénomène. Si l’acidification permet sa coagulation et donc la conservation du caillé qui peut être salé et consommé frais, ce sont bien des champignons qui réalisent l’étape d’affinage. Dans la cave d’affinage, toute une fonge d’Ascomycètes filamenteux (Penicillium spp en particulier) et de levures va former la croûte du fromage, lui donner son aspect et ses arômes. Cette opération peut prendre quelques jours à plusieurs années. Ces microorganismes constituent un écosystème complexe, plusieurs espèces fongiques et bactériennes pouvant intervenir dans ces fermentations. 118

Des champignons pour le meilleur…

La connaissance et la maîtrise de ces souches fongiques sont devenues un enjeu majeur pour la sécurité alimentaire. Ces champignons, qui à l’origine devaient se nourrir de matières végétales, ont été « domestiqués » par l’Homme depuis des millénaires. Comme le souligne Jeanne Ropars du Muséum national d’Histoire naturelle : « ces espèces fromagères ont donc dû acquérir de nouvelles enzymes pour transformer ces produits et leur ont ainsi donné les flaveurs et textures que nous apprécions tant. » Selon leur mode de fabrication, on distingue les fromages à pâte pressée, à pâte molle et à pâte persillée (Figure 5-6) :

a

b

c

Figure 5-6 : Fromage à pâte pressée (Saint-nectaire) (a), fromage à pâte molle (Camembert) (b) et fromage à pâte persillée (Roquefort) (c).

–– les fromages à pâte pressée (Beaumont, Cantal, Ossau-iraty, Reblochon, Saint-nectaire, Salers, Tomme de Savoie…) sont affinés par des moisissures appartenant aux genres Mucor, Sphaerosporium, Sporendonema ainsi que des levures comme Debaryomyces, Geotrichum, ou Torulopsis. C’est un Chrysosporium qui donne des taches jaune-soufré sur la croûte du Saint-nectaire. Un Zygomycète du genre Mucor forme un duvet gris sur la Tomme de Savoie et le Saint-nectaire. Ces moisissures réalisent, durant la fermentation, des réactions de protéolyse et de lipolyse à l’origine de la formation de molécules qui jouent un rôle déterminant dans les caractéristiques gustatives et olfactives des fromages. La pâte pressée 119

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peut également être cuite comme pour les fromages de Beaufort, d’Emmental, de Comté ou de Gruyère ; –– les fromages à pâte molle et croûte fleurie (Bries, Brillat-savarin, briques de chèvre, Camemberts, Coulommiers, Saint-marcellin) sont affinés par des micromycètes filamenteux appartenant au genre Penicillium. Nous pouvons par exemple citer Penicillium camembertii responsable de l’aspect duveteux et blanc de la croûte du Camembert. La croûte peut aussi être lavée comme dans le cas de l’Époisses, du Munster, du Mont-d’or ou du Pontl’Évêque. Attention, selon la variété de fromage et son mode d’affinage, un même champignon peut devenir indésirable. C’est le cas des champignons du genre Mucor, indispensables à la préparation de la Tomme de Savoie ou du Saint-nectaire, mais qui occasionnent une maladie bien connue par les affineurs de Camembert, appelée « poil de chat » ; –– les fromages à pâte persillée (Bleu d’Auvergne, Bleu de Bresse, Bleu de Gex, Bleu de Sassenage, Roquefort, Fourme d’Ambert…) sont ensemencés avec Penicillium roqueforti ou P. glaucum. Dans le cas du Roquefort, pour obtenir une pâte persillée, le caillé est ensemencé avec des spores (conidies) de Penicillium roquefortii. Ce champignon microscopique est extrait de la moisissure de pain de seigle ou du froment. On perce le caillé avec une aiguille pour introduire les spores. Le mycélium se développe de l’intérieur vers l’extérieur. La couleur bleu-vert est due à des pigments. La pâte est régulièrement trouée pour l’aérer et favoriser le développement du champignon. Après quatre semaines, les fromages sont enveloppés dans du papier d’aluminium pour éviter les contaminations. L’affinage dure environ trois mois dans les caves naturelles de Roquefort-sur-Soulzon. Des salaisons… à la sauce de soja Pas de saucisson sans champignons ! Ces derniers accompagnent en effet cette salaison depuis des milliers d’années. Le premier secret d’un saucisson de qualité réside dans la qualité des boyaux qui doivent être suffisamment épais et solides pour résister au temps et à la fois assez fins et perméables pour permettre à la farce de respirer et de sécher dans de bonnes conditions. Pour le reste, ce sont les bactéries, les levures et les moisissures qui s’en chargent. Un saucisson est donc une communauté microbienne complexe qui a son importance aussi bien dans la préparation de sa farce, sa fermentation, que sa conservation (Figure 5-7). La fonge naturelle de surface est essentiellement composée de champignons filamenteux du genre Penicillium, Aspergillus et d’un champignon filamenteux levuriforme du genre Geotrichum. C’est encore un Penicillium (P. nalgiovense) qui est à l’origine de la « fleur blanche » à la surface du saucisson. Le mycélium, blanc, très ras, donne un aspect poudreux et apporte un arôme incomparable. Cette microfonge empêche également le développement d’une flore indésirable. 120

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Figure 5-7 : Le saucisson et sa microfonge.

C’est encore grâce à une moisissure que l’on transforme les graines de soja en sauce de soja. Cette préparation qui est sûrement le plus vieux condiment au monde (elle sert à assaisonner les viandes, poissons, soupes…) est préparée à partir de graines de soja cuites et de blé torréfié. On ajoute à ce mélange une moisissure, Aspergillus oryzae, pour libérer des enzymes qui hydrolyseront le substrat. Les protéases formées hydrolysent les protéines en acides aminés et on obtient le koji. Si on mélange du koji, riche en Aspergillus à des grains de riz, des graines de soja et du sel marin, on obtient le miso, un produit pâteux qui est la base de l’alimentation japonaise. Avec ce même koji dilué dans la saumure et mis à fermenter en jarre fermée avec des bactéries lactiques comme Pediococcus soyae et des levures, on obtient la sauce de soja (jiàngyóu en chinois ou shōyu en japonais). Les levures alimentaires En 1857, Louis Pasteur (1822-1895) établit que la levure de boulanger ou levure de bière, Saccharomyces cerevisiae, est bien un être vivant microscopique responsable de la fermentation alcoolique et qu’elle peut vivre avec ou sans oxygène. Il va également montrer que les ferments sont à l’origine de la production de vin, fromage, pain ou alcool. Dans son Mémoire sur la fermentation alcoolique paru en 1857, il explique que si la levure est contaminée par des microorganismes indésirables, la fermentation échoue. L’exemple le plus connu de fermentation par des levures est la fabrication du pain qui nécessite de maîtriser à la fois la fermentation et la cuisson. Nous renvoyons le lecteur à l’avant-propos qui décrit l’histoire du pain et de la levure de boulanger. Le sang de la vigne « Noé devint cultivateur et il planta une vigne. Il but du vin, s’enivra et se découvrit au milieu de sa tente… » Genèse (chapitre 9 versets 20-21).

La vigne sauvage ou lambrusque (Vitis sylvestris) pousse encore en France à l’état spontané dans des zones humides où elle a échappé aux attaques du 121

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phylloxéra (insecte ravageur). Il s’agit d’une liane, dont les petits fruits noirs étaient appréciés des chasseurs-cueilleurs qui ont peut-être réalisé les premiers vins à partir de cueillette. Les baies de raisin sont d’ailleurs capables de fermenter spontanément et de griser des animaux sauvages. Pendant le Paléolithique inférieur, on trouve déjà des pépins de raisins sur les sites d’habitation. La production de vin a dû se faire de façon concomitante avec l’agriculture au Néolithique. Les premières traces de vinification remontent à 7 000 ans dans la région du Caucase (Géorgie). La vinification est restée identique à celle de la haute Antiquité jusqu’à une période récente. La microfonge qui couvre les grappes, riche en levures du genre Saccharomyces cerevisiae va assurer la fermentation alcoolique (Figure  5-8). Les levures prolifèrent sur la couche cireuse qui recouvre la pellicule des baies de raisin mais aussi sur le sol et les murs des chais de vinification. Sans source de carbone, elles sporulent en attendant des conditions favorables. Au contact du jus sucré, elles reprennent une activité métabolique. Un kilogramme de raisin contient 170 à 250 grammes de sucre (fructose et glucose à part égale). Il faut 17 grammes de sucre pour un degré d’alcool. Attention, l’alcool rejeté par les levures au cours de la fermentation va devenir toxique pour elles à dose élevée et au-delà d’un titre alcoolique de 13 à 15°, elles cessent tout bonnement leur travail.

a

b

Figure 5-8 : Vignoble et levure Saccharomyces cerevisiae en phase de bourgeonnement : vue en microscopie électronique (a) et vue en coupe (b).

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Durant l’Antiquité et au Moyen Âge, l’accès à l’eau potable restera probléma­ tique, les boissons fermentées présentaient beaucoup moins de risques sanitaires que l’eau qui avait souvent le risque d’être souillée par des déjections animales ou humaines. Chaque habitant des campagnes avait sa petite vigne qui produisait une « piquette » peu alcoolisée mais bien utile ! De nos jours, le vin est devenu l’expression d’un savoir-faire et d’une image de marque où la France excelle. La quantité de levures se trouvant à l’état naturel sur la pruine du raisin reste souvent insuffisante pour démarrer efficacement la fermentation. Par conséquent, des cocktails de levures achetées dans des laboratoires spécialisés sont ajoutés au moût. Les levures ne sont pas les seules alliées des vignerons. Certaines moisissures comme Botrytis cinerea se développent sur les baies de raisin et sont responsables de ce que l’on nomme la pourriture noble (Figure 5-9). Ce micromycète se développe dans certaines conditions météorologiques particulières (brouillards matinaux et journées ensoleillées) et va conduire à un enrichissement du raisin en sucre et en arômes. Les baies sont violacées, desséchées comme un raisin de Corinthe et couvertes d’un duvet blanchâtre qui rappelle la cendre d’où son nom de Botrytis cinerea pour grappe cendreuse. Ce champignon est à l’origine d’une véritable « alchimie du vin » avec des arômes complexes. Les

Figure 5-9 : Développement sur baies de raisin de Botrytis cinerea, l’agent de la pourriture noble.

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levures indigènes prendront ensuite le relais pour la fermentation alcoolique. La pourriture noble constitue une des techniques de surmaturation conduisant à l’obtention de vins moelleux (12 à 45 g/L de sucres) ou liquoreux (teneur en sucres supérieure à 45 g/L). Si le Bordelais produit des vins prestigieux comme le Sauternes, le Loupiac, le Barsac ou le Monbazillac, les vins de Loire comme le Coteaux-du-Layon ou le Vouvray ne sont pas en reste, sans oublier le Riesling en Alsace ou le Tokaji en Hongrie. La fermentation de la bière Le phénomène responsable de la fermentation de la bière est aussi resté un mystère pendant des milliers d’années. Sur tous les continents, l’Homme a confectionné « des bières » à partir d’orge en Mésopotamie, de sorgho en Afrique, de riz ou de mil en Chine, de maïs ou d’agave en Amérique. Les Aztèques fabriquaient par exemple le pulque, une bière d’agave. Dans le monde gaulois, on buvait de la cervoise fermentée avec de l’orge. Le nom de cette boisson provient du latin cerevisiae qui nous ramène à Cérès, la déesse des moissons. Comme pour le vin, ces boissons fermentées évitaient le risque de consommer de l’eau non potable. L’introduction du houblon va révolutionner cette boisson. Il faudra cependant attendre les travaux de Louis Pasteur en 1871, pour comprendre le processus de la fermentation alcoolique et le rôle joué par une levure du genre Saccharomyces. À la différence de la vinification, ce n’est pas du sucre de jus de fruits qui sera transformé en alcool, mais des graines germées à qui on donne le nom de malt. Dans les grains d’orge, les molécules d’amidon (polymère de glucose) ne peuvent être directement transformées en sucres simples. Il faut faire germer l’orge au cours d’un processus appelé maltage. Les enzymes libérées sont alors capables d’hydrolyser l’amidon en glucose. À ce stade, la levure peut entrer en action et transformer le glucose en alcool et en dioxyde de carbone. C’est ce gaz qui donne les bulles de la bière. On distingue des levures dites de haute ou de basse fermentation : –– dans le cas d’une fermentation « haute » (trois à huit jours à 15-25 °C) on obtient des bières de type « ale » ; –– les bières de fermentation « basse » (sept à dix jours à 4-12 °C) donnent des bières de type « lager ». Comme pour la vinification, des laboratoires produisent des souches de levures sélectionnées. Le cidre et les autres… Le cidre est le résultat de la fermentation du jus de pomme. Les Hébreux, tout comme les Grecs et les Romains connaissaient cette boisson. Les levures qui colonisent la surface des pommes réalisent un ensemencement naturel. 124

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Il s’agit essentiellement de levures appartenant aux genres Candida, Pichia, Hansenula et Saccharomyces. Selon les régions, on utilise également les poires, les groseilles ou les myrtilles pour préparer des boissons fermentées. N’oublions pas l’hydromel (comparable au chouchen des Bretons) confectionné à partir de miel que l’on fermente avec de la levure de boulanger. Les levures ont joué un rôle important dans la fabrication de laits fermentés comme les Kéfir ou les Koumys. Ces préparations traditionnelles ancestrales, originaires d’Asie centrale, utilisent Saccharomyces cerevisiae et S. kefir. L’utilisation de lactobacilles pour la préparation de yaourts a longtemps fait oublier ces boissons qui redeviennent à la mode. Enfin, la fermentation du riz par des levures est à l’origine du saké que l’on qualifie en japonais de « bière de riz ». Café, thé ou chocolat ? Il existe deux façons de préparer les grains de café (Coffea spp) après leur récolte : la voie sèche qui conduit au café « coque » et la voie humide qui donne le café « parche ». Dans la préparation par voie humide, les microorganismes présents à la surface des fruits (nommés cerises ou drupes du caféier) vont permettre la fermentation de la pulpe et du mucilage. On a isolé des levures du genre Saccharomyces, des champignons filamenteux du genre Aspergillus, Penicillium, ainsi que des bactéries comme Lactobacillus ou Aerobacter. Le rôle des microorganismes est prépondérant pour les caractères organoleptiques du café. Depuis très longtemps, on produit en Chine le thé pu’er qui est préparé à partir de feuilles d’une variété de théier nommé « thé de l’Assam » (Camellia sinensis var. assamica). Les feuilles de thé récoltées sont compressées en briques, en boules ou en galettes, puis elles subissent une longue période de vieillissement (un à cinq ans) au cours de laquelle se produit la fermentation par des levures (Saccharomyces) ou des champignons filamenteux (Aspergillus, Penicillium, Rhizopus…). C’est pendant cette étape que les arômes se forment. En France, il est vendu en petits nids compressés sous le nom de Tuo Cha. La fermentation est l’une des deux étapes importantes, avec la torréfaction, pour former l’arôme du chocolat. C’est encore des levures comme Saccharomyces cerevisiae qui assurent cette transformation. Une fois récoltées, les cabosses de cacaoyer (Theobroma cacao) sont ouvertes dans une opération appelée écabossage (Figure 5-10). Les levures présentes à la surface des cabosses contaminent la pulpe mucilagineuse sucrée qui entoure les fèves. Celles-ci sont placées dans des caisses pour accélérer le processus. Dans la pulpe, une première fermentation alcoolique anaérobie produit de l’alcool, elle est suivie par une deuxième fermentation acétique aérobie. L’acide acétique pénètre dans les fèves et libère les précurseurs de l’arôme. Les fèves sont ensuite séchées pour éliminer l’acide acétique puis torréfiées. C’est là qu’elles expriment leurs fragrances. 125

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Figure 5-10 : Cabosse et fèves de cacao enrobées de mucilage.

CHAMPIGNONS MÉDICAMENTS Métabolisme fongique Tous les êtres vivants possèdent un réseau de réactions chimiques interdépendantes que l’on désigne globalement par le terme de métabolisme. Ces cascades de réactions sont médiées par des enzymes. Elles permettent de répondre à deux exigences vitales qui caractérisent le vivant : extraire de l’énergie de son environnement et synthétiser des molécules simples servant ensuite à la synthèse des macromolécules, constituants indispensables des cellules. Comme nous l’avons vu précédemment, les champignons sont des organismes hétérotrophes capables d’utiliser une vaste gamme de substrats grâce à un arsenal enzymatique très diversifié. Toutes ces réactions de base se retrouvent d’une façon générale dans tout le règne vivant, quel que soit l’organisme considéré. On les regroupe sous le terme de métabolisme primaire. Sa principale caractéristique est qu’il n’est pas spécifique aux organismes qui l’utilisent. Ainsi tous les organismes fongiques produiront des acides aminés, des acides organiques, des acides gras et des polysaccharides… Le métabolisme secondaire, quant à lui, n’intervient pas directement dans le déroulement des processus vitaux (croissance, reproduction) ; il est en revanche dépendant de l’espèce fongique et des conditions environnementales. Sur le plan écologique, les métabolites secondaires sont impliqués dans des stratégies de survie et de communication qui permettent au champignon de s’adapter à son environnement. Ils sont également très utiles pour l’Homme, en lui fournissant une source précieuse de médicaments. Le métabolisme secondaire se retrouve à travers tout le monde 126

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vivant, depuis les bactéries, jusqu’aux vertébrés, en passant par les végétaux et les champignons. D’un point de vue chimique, les champignons sont capables de produire une très grande diversité de métabolites.

Bouillon de culture Lors de la culture d’un micromycète en bioréacteur, on observe plusieurs phases successives dans le phénomène de croissance cellulaire (Figure 5-11) : I. une phase de latence qui suit l’ensemencement du champignon dans le fermenteur. Le microorganisme doit s’adapter aux composés du milieu de culture et synthétiser ses enzymes pour les dégrader ; II. une phase de croissance (trophophase) durant laquelle le champignon se développe en consommant les nutriments du milieu de culture. Sa production de métabolites primaires est à son maximum durant cette phase ; III. une phase de ralentissement du métabolisme primaire en raison de l’épuisement des nutriments nécessaires à la croissance microbienne ; IV. une phase stationnaire (plateau ou idiophase) qui correspond au passage du métabolisme primaire au métabolisme secondaire. Les métabolites secondaires sont alors produits ; V. une phase de dégénérescence ou mort cellulaire où l’on assiste à une diminution de la biomasse cellulaire.

Figure 5-11 : Cinétique de croissance microbienne en bioréacteur et production de métabolites primaires et secondaires.

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On remarque que la production de métabolite primaire suit la croissance cellulaire alors que la production de métabolite secondaire est décalée, celle-ci ayant lieu durant la phase stationnaire. C’est au cours de cette phase que le métabolisme du champignon rentre en état de stress physiologique. Une ou plusieurs sources de nutriments viennent à manquer et on assiste au passage du métabolisme primaire au métabolisme secondaire.

Des macromycètes aux multiples vertus thérapeutiques Quels que soient la région du monde, le système de croyances et la conception de la médecine, l’Homme a toujours recherché dans son environnement, des plantes, des champignons et des animaux pour se soigner. Comme nous l’avons vu précédemment, « l’Homme des DÉFINITION glaces » que l’on nomme aujourd’hui Ötzi, Polypores utilisait probablement, plus de 4 000 ans Champignons appartenant au avant J.-C., plusieurs polypores* tels que taxon des Basidiomycètes et l’amadouvier (Fomes fomentarius) comme présentant un hyménium (partie fertile) caractérisé par des pores. combustible et le polypore du bouleau Ils jouent en particulier un rôle (Piptoporus betulinus) pour ses propriétés important dans la dégradation du antibiotiques, vermifuges et vulnéraires bois mort en milieu forestier. (guérison des plaies).

Pharmacopées asiatiques En Asie, on utilise les champignons médicinaux depuis des millénaires. Ainsi le Shen Nong Ben Cao Jing (livre des herbes fondamentales de Shen Nong) qui daterait du ier siècle après J.-C., rassemble de nombreuses plantes médicinales, plantes toxiques ainsi que certains champignons tels que les ganodermes. En Chine, les ganodermes sont considérés comme des panacées (« remèdes universels ») que l’on nomme lingzhi, utilisés contre la fatigue, la douleur, la fièvre, le cancer… et même comme antidote en cas d’intoxications fongiques ! Les ganodermes sont des polypores, saprophytes et/ou parasites, responsables de pourriture blanche fibreuse sur bois mort ou plus rarement sur bois vivant. Le ganoderme luisant (Ganoderma lucidum, en chinois Ling Zhi et en japonais Reishi) en est un des représentants les plus utilisés dans les pharmacopées asiatiques ; il possède un aspect très particulier avec un pied (stipe) portant un chapeau qui ressemble à du bois verni. D’autres champignons font également partie de l’arsenal thérapeutique asiatique : le Shiitaké (Lentinula edodes), le polypore de couleur variable (Trametes versicolor) ou encore les cordyceps. 128

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La consommation du Shiitaké (Lentinula edodes, en chinois xiang gu et en japonais shiitake) est décrite en Chine dès l’an 199 après J.-C. mais sa culture en Chine et au Japon est plus tardive (Moyen Âge). Les propriétés médicinales de ce champignon sont décrites dans de nombreux traités qui décrivent le Shiitaké comme améliorant l’énergie vitale. Ce champignon saprotrophe lignicole, est non seulement connu en alimentation pour ses qualités nutritionnelles (protéines, éléments minéraux, vitamines, polysaccharides…) et gustatives (nombreux composés aromatiques) remarquables mais aussi pour ses propriétés dans le domaine thérapeutique. Il contient en particulier du lentinane, un polysaccharide de type β-glucane formé par des unités β-(1,3)-D-glucopyranose avec des ramifications courtes en β-(1,6). Dans les années 1970, des chercheurs découvrent que des polysaccharides issus du Shiitaké possèdent un effet inhibiteur sur la croissance tumorale chez les souris. Parmi ces polysaccharides, le lentinane apparaît comme le plus efficace. Son mécanisme d’action n’est pas directement basé sur une activité cytotoxique vis-à-vis des cellules tumorales, mais passe par une activation des macrophages qui vont produire des cytokines (glycoprotéines) activant ensuite des cellules effectrices du système immunitaire (cellules NK, cellules T, cellules B). Le lentinane possède ainsi des propriétés immunomodulatrices. De plus, il inactive certaines enzymes (cytochrome CYP1A) impliquées dans la métabolisation et l’activation de xénobiotiques pro-cancérogènes. Pour sa stimulation du système immunitaire et son inactivation du cytochrome CYP1A, il est actuellement utilisé au Japon dans le domaine des thérapies adjuvantes aux traitements classiques du cancer. Il possède également des propriétés antibactériennes, antivirales (activité anti-VIH), anticoagulantes, hépatoprotectrices… Les cordyceps sont des champignons aux mœurs inquiétantes que l’on résume sous le terme d’« entomopathogène ». Comme nous le verrons dans le chapitre suivant, ils s’attaquent et infectent des insectes ou des larves d’insectes puis, après les avoir tués, redeviennent de paisibles saprophytes en s’en nourrissant pour ainsi disperser des spores et assurer leur reproduction. Plusieurs espèces de cordyceps sont utilisées dans des pharmacopées asiatiques ; ces champignons représentent un remède salvateur, renforçant le yang et entretenant le yin. Citons par exemple la pharmacopée tibétaine qui indique Ophiocordyceps sinensis (Figure 5-12) contre la toux après un refroidissement. Il est aussi réputé pour lutter contre l’impuissance (on parle parfois de « Viagra® de l’Himalaya »). La pharmacopée chinoise le recommande également pour son action sur les reins et les poumons ainsi qu’en cas de lombalgie ou d’asthénie. Ce champignon est utilisé à l’état sec et brut en Asie, il est également vendu sous forme d’extrait liquide ou de gélules pour le marché occidental. Des études ont montré la présence de polysaccharides (polymères de glucose, mannitol et galactose), de cordycépine et de cordyglucanes qui posséderaient des effets antitumoraux. D’autres espèces comme Cordyceps militaris se développant sur la chenille semblent également contenir de la cordycépine. Plus récemment, un 129

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médicament, le Fingolimod, a même été mis au point à partir de la myriocine, une molécule aux propriétés immunomodulatrices découverte à partir d’un champignon nommé Isaria sinclairii. Ce champignon correspond à l’anamorphe* de Cordyceps sinclairii. Ce médicament constitue un nouveau traitement prescrit dans l’encéphalomyélite auto-immune ou la sclérose en plaques.

b

a

Figure 5-12 : Ophiocordyceps sinensis sur larve d’insecte (a), Cordyceps militaris (b) et structure de la cordycépine.

Un polypore venu du froid En Russie, Inonotus obliquus connu sous le nom de Chaga (Figure 5-13) est un champignon utilisé en médecine traditionnelle. Ce polypore, qui pousse essentiellement sur le bouleau, forme en hauteur des masses irrégulières stériles (stroma) de couleur noire ressemblant à du charbon de bois. Une fois l’arbre mort, le sporophore plus discret, de couleur brune, émerge sous l’écorce et DÉFINITION Anamorphe Il s’agit de la forme non sexuée ou imparfaite d’un champignon. Lorsqu’un champignon est également présent sous sa forme sexuée (présence d’asques ou de basides), on parle de téléomorphe. On associe à la forme observée un nom de genre, ainsi un même champignon pourra exister sous deux noms, comme le montrent les exemples suivants : – Beauveria bassiana (anamorphe) / Cordyceps bassiana (téléomorphe)  ; – Aspergillus nidulans (anamorphe) /  Emericella nidulans (téléomorphe).

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recouvre des surfaces de quelques centimètres. Il possède des pores obliques à l’origine du nom d’espèce Inonotus obliquus. Ce champignon est utilisé depuis le xvie et xviie siècle en Russie pour traiter certaines maladies, notamment digestives (problèmes d’estomac). À partir du xxe siècle, il a été consommé en Sibérie par les paysans, trop pauvres pour s’acheter du thé, qui le broyaient pour le boire en infusion. Cette utilisation est mentionnée en 1963 dans l’ouvrage Le Pavillon des cancéreux d’Alexandre Soljenitsyne (1918-2008). Les propriétés antitumorales du Chaga auraient été découvertes en constatant que les paysans consommant ce champignon n’étaient jamais atteints de cancer. Les autorités soviétiques ont alors fait le lien entre l’absence de cancer et la consommation de Chaga. En 1955, un extrait aqueux de Chaga entre dans la pharmacopée soviétique sous le nom de Befunginum. Plusieurs études réalisées en Chine et au Japon ont permis d’identifier dans le Chaga, des composés aux propriétés anticancéreuses et antivirales tels que l’inotodiol, le bétulinol et l’acide bétulinique.

Figure 5-13 : Chaga (Inonotus obliquus) sur tronc de bouleau.

La mycothérapie Depuis 20 ans, plusieurs études sur les propriétés pharmacologiques des macromycètes ont été publiées mettant en avant des effets thérapeutiques variés comme le montre le tableau 5-2. 131

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE Tableau 5-2 : Propriétés thérapeutiques de champignons testés in vitro et/ou in vivo. Effets observés

Espèces fongiques

Antiinflammatoires

Agarics Ganoderme luisant Polypore du bouleau

Antioxydants

Pleurote en huître Shiitaké

Hypocholestérolémiants

Cordyceps Oreille de Judas

Antimicrobiens

Ganoderme luisant Tramète versicolore

Immunostimulants

Ganoderme luisant Tramète versicolore Polypore en touffes

Antitumoraux

Chaga Ganoderme luisant Shiitaké Tramète enfumée

En Asie, la « mycothérapie » est ancrée dans la culture et les médecins enrichissent leur arsenal thérapeutique avec des champignons connus comme étant des sources de molécules agissant sur le système immunitaire. Ainsi le Shiitaké, le schizophylle commun (Schizophyllum commune), le tramète versicolore (Trametes versicolor) sont utilisés au Japon en complément des chimiothérapies classiques. Les cordyceps et les ganodermes, très prescrits en médecine chinoise, semblent également posséder des propriétés immunomodulatrices. Ces substances d’origine fongique, qui stimulent le système immunitaire, pourraient d’une part réduire la croissance des tumeurs et le développement de métastases, et d’autre part améliorer la qualité de vie des patients. En Europe, on ne trouve pas beaucoup de traces d’une utilisation passée et actuelle des champignons en tant que médicaments excepté l’amadouvier (Fomes fomentarius) anciennement utilisé en mèche pour drainer les abcès et cicatriser ou le polypore soufré (Laetiporus sulphureus) en tant qu’antidiarrhéique. Il s’agit peut-être de notre vision des champignons, ces derniers ayant longtemps inspiré le crainte voire le dégoût, ou plus globalement de notre rapport à la nature et des relations entre médecine et environnement naturel… Comme le soulignent les époux Wasson dans leur ouvrage d’ethnomycologie Mushrooms, Russia and History (1957), le rapport des Européens et des Anglo-Saxons vis-à-vis des champignons reste méfiant, voire « mycophobe », contrairement à certains pays comme la Russie ou les pays d’Asie. L’absence de macromycètes dans nos pharmacopées européennes est peut-être due également au fait que les plantes ont toujours eu une place prépondérante dans notre culture scientifique et médicale. Il faut bien admettre que les efforts de recherche depuis plusieurs 132

Des champignons pour le meilleur…

décennies ont davantage portés sur la mise en évidence de principes actifs d’origine végétale. Par ailleurs, il faut aussi prendre en compte une variabilité chimique importante dans la composition en métabolites selon le lieu de récolte des champignons et les conditions climatiques. Enfin, une des explications vient peut-être de notre conception de la médecine. La médecine chinoise n’est pas basée sur des principes actifs individualisés contrairement à la médecine occidentale actuelle qui privilégie le principe actif purifié plutôt que le totum (l’ensemble de principes actifs). Malgré tout, certains compléments alimentaires comme le lentinane issu du Shiitaké ou la ganodermine, issue du ganoderme luisant commencent à être utilisés en tant que produits à usage thérapeutique dans certains pays comme en Suisse. Des micromycètes acteurs de la fermentation « Avec l’amour et la pénicilline, on peut guérir le monde entier. » Eugène Cloutier (1921-1975), écrivain. Les inutiles (1956).

Dans l’univers des biotechnologies, les micromycètes sont de bons candidats à la culture en fermenteur. Les moisissures et les levures présentent l’avantage de combiner des propriétés retrouvées chez les bactéries (croissance rapide, résistance, simplicité de leurs exigences nutritionnelles) avec d’autres plus spécifiques liées à leur positionnement parmi les eucaryotes (tolérance à une large gamme de température et de pH, impressionnant arsenal enzymatique). Parmi les micromycètes, deux principaux taxons sont utilisés en fermentation : les Zygomycètes avec l’ordre des Mucorales comprenant des genres tels qu’Absidia, Cunninghamella, Mucor ou Rhizopus et les Ascomycètes comprenant des genres comme Aspergillus, Penicillium ou Saccharomyces. Sans le savoir, l’Homme utilise les biotechnologies depuis des millénaires en produisant du vin ou du pain, mais c’est véritablement grâce à la culture de ces microorganismes dans des fermenteurs* que le terme « biotechnologies » a pris tout son sens. Cette culture à grande échelle, que l’on nomme aussi bioproduction dans le domaine industriel, permet à l’Homme de produire des métabolites en DÉFINITION Fermenteur ou bioréacteur C’est une cuve, en verre pour les appareils de laboratoire ou en acier inoxydable pour les appareils industriels dont la capacité peut atteindre 1 000  m3. Cette enceinte fermée, thermorégulée, comporte un système d’agitation. Elle est remplie de milieu nutritif et équipée de capteurs qui enregistrent en continu la température, le pH, l’oxygène dissous.

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quantité suffisante pour être utilisés dans les domaines de l’agroalimentaire et de la pharmacie. Plusieurs approches sont possibles en génie fermentaire (Figure 5-14) : produire des protéines, biosynthétiser des métabolites, modifier la structure d’un substrat.

Figure 5-14 : Schéma simplifié des biotechnologies fermentaires.

Au cœur du fermenteur Les fermenteurs, encore appelé bioréacteurs, sont des cuves dans lesquelles les cellules fongiques sont mises en suspension dans un milieu nutritif et où se déroule le processus microbiologique de fermentation. Les conditions de fermentation (agitation, température, pH…) sont contrôlées et des nutriments (sources de carbone et d’azote, éléments minéraux) sont apportés pour que le micromycète, qui est un organisme hétérotrophe, puisse se développer. Les micromycètes secrètent pour la plupart leurs métabolites dans le milieu extérieur, ce qui facilite leur extraction et leur purification. Le champignon retenu pour la fermentation doit posséder plusieurs qualités : –– ne pas être pathogène pour l’Homme ; –– pouvoir produire le métabolite souhaité en un temps court et compatible avec des délais industriels ; –– être capable de croître rapidement de façon à former une biomasse fongique suffisante ; –– être stable génétiquement (une dérive pouvant entraîner des modifications dans la croissance et la production de métabolites). 134

Des champignons pour le meilleur…

La production de molécules d’intérêt peut se faire de plusieurs façons (Figure 5-15). En mode discontinu ou batch, la cuve est remplie de milieu de culture contenant des nutriments (substrat), on laisse le processus microbiologique se dérouler jusqu’à la disparition des nutriments. Le métabolite produit est ensuite extrait en fin de fermentation et purifié. En mode discontinu alimenté

Biomasse = cellules fongiques (spores et/ou mycélium) ; Inoc : inoculum ; Prod : production. Figure 5-15 : Schéma d’un fermenteur de 200 m3, modes de production en bioréacteur (batch, fed batch et continu), et principe du transfert d’échelle.

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BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

(fed  batch), du substrat est supplémenté tout au long de la fermentation. En mode continu, l’alimentation en matières premières et le soutirage des produits de fermentation se font avec le même débit ce qui fait que le volume reste constant dans la cuve. L’ensemencement d’un fermenteur destiné à la bioproduction fait l’objet de cultures « en cascade », des cultures de volume croissant servant successivement à ensemencer des bioréacteurs de plus en plus volumineux. On parle alors de transfert d’échelle (scale-up) de l’erlen inoculum ensemencé à partir de la souche fongique jusqu’au fermenteur de production en passant par des fermenteurs d’inoculum de taille croissante.

Des cellules fongiques aux métabolites DÉFINITION La culture de levures d’intérêt industriel comme Saccharomyces, Biomasse Masse cellulaire totale produite par Kluyvero­myces ou Pichia, conduite en un organisme fongique au cours de sa bioréacteurs de plusieurs centaines croissance. de mètres cubes, permet d’obtenir une biomasse* importante qui sera utilisée comme source d’aliment pour la nutrition animale ou humaine. Les cellules fongiques doivent être préalablement inactivées et séchées. Ces levures-aliments sont cultivées sur des sous-produits de l’industrie agroalimentaire comme la mélasse ou le lactosérum. Il existe une seule application de ces productions en tant que « levure-médicament », il s’agit de l’Ultra-levure® qui correspond à la culture lyophilisée de Saccharomyces boulardii, principalement utilisée pour restaurer la flore intestinale dans le cas de cures d’antibiotiques.

De nombreux métabolites peuvent être produits par fermentation. Certains, appelés métabolites primaires, sont produits durant la croissance cellulaire : il s’agit d’alcools, d’acides aminés, d’acides organiques… Le plus connu, l’éthanol qui est produit grâce à des levures, entre dans la préparation de nombreuses boissons alcoolisées. Le tableau 5-3 présente quelques métabolites primaires d’origine fongique. Parmi eux, certains sont produits en fort tonnage pour l’industrie agro-alimentaire (comme l’acide aspartique à l’origine de la synthèse de l’aspartame utilisé comme édulcorant) et/ou pharmaceutique (comme la riboflavine et l’acide citrique). Le domaine de l’alimentation reste tout de même le principal concerné par les métabolites primaires. 136

Des champignons pour le meilleur… Tableau 5-3 : Quelques exemples de métabolites primaires issus de champignons et produits par fermentation. Métabolite primaire

Micromycète producteur

Domaine d’application

Acide aspartique

Penicillium spp, Rhizopus spp

Alimentation

Acide citrique

Aspergillus niger

Alimentation / Pharmaceutique

Acide gluconique

Aspergillus niger

Alimentation

Acide itaconique

Aspergillus terreus

Détergents

Éthanol

Saccharomyces cerevisiae

Alimentation/Biocarburants

Riboflavine (vitamine B2)

Ashbya gossypii

Pharmaceutique

Ce sont parmi les métabolites secondaires que l’on trouve essentiellement les molécules d’intérêt pharmaceutique produites par les champignons (Tableau 5-4). Comme on peut le constater, les métabolites bioactifs extraits de champignons appartiennent à des familles chimiques très variées. On retrouve ainsi des cyclopeptides avec la ciclosporine et les échinocandines, un noyau β-lactame pour les pénicillines et céphalosporines, un squelette hexahydro-naphtalène Tableau 5-4 : Quelques exemples de métabolites secondaires bioactifs produits à l’échelle industrielle. Métabolite secondaire

Micromycète producteur

Antibiotiques 1 : b-lactamines (pénicillines, céphalosporines) Acide fusidique

Penicillium, Acremonium Acremonium, Paecilomyces

Antifongiques 2 : Griséofulvine Echinocandines

Penicillium griseofulvum Aspergillus nidulans

Immunosuppresseurs 3 : Ciclosporine A Acide mycophénolique

Tolypocladium inflatum Penicillium brevicompactum

Hypolipidémiants4 : Lovastatine, simvastatine

Aspergillus terreus

Antimigraineux5, Antihémorragiques6 : Alcaloïdes de l’ergot de seigle (ergotamine, méthylergométrine) 1. 2. 3. 4. 5. 6.

Claviceps purpurea

Lutte contre les infections bactériennes. Lutte contre les infections fongiques (mycoses). Prévention et lutte contre le rejet du greffon (patients greffés). Diminution de la production de cholestérol. Traitement des crises de migraine. Prise en charge des hémorragies de la délivrance et du post partum.

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BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

et une β-hydroxylactone pour les statines comme la lovastatine. Quant aux dérivés de l’ergot de seigle tels que l’ergotamine ou la méthylergométrine, ce sont des alcaloïdes qui ont en commun un noyau d’acide lysergique (Figure 5-16).

Figure 5-16 : Structures de quelques métabolites secondaires d’origine fongique : la ciclosporine A, la lovastatine, la pénicilline G, la céphalosporine C, et l’ergotamine.

Au service de l’antibiothérapie Les pénicillines et les céphalosporines sont des antibiotiques majeurs en pharmacie. Ils font partie de la famille des Bêta-lactamines (β-lactamines). Ces molécules inhibent la formation de la paroi bactérienne. Privée de paroi, la bactérie se vide et meurt. Leur synthèse totale n’étant pas rentable, ces antibiotiques sont uniquement produits par fermentation dans des bioréacteurs de 100 à 200 m3. La pénicilline G, tout comme la céphalosporine C, sont des molécules naturelles produites par des champignons appartenant respectivement au genre Penicillium, pour la pénicilline G et Acremonium (anciennement Cephalosporium), pour la céphalosporine C. Les cultures, réalisées en mode batch ou fed batch durent entre quatre et sept jours. À la fin de la fermentation, le moût est extrait et soumis à des étapes de purification. Les deux antibiotiques sont cristallisés sous forme de sels et 138

Des champignons pour le meilleur…

vendus en poudre vrac. Depuis une trentaine d’années, et pour des raisons de rentabilité, cette étape de production est réalisée en Inde, en Chine ou en Corée. Ces deux antibiotiques ne sont plus utilisés sur le plan clinique, car après plusieurs années d’utilisation à grande échelle, des souches bactériennes résistantes sont apparues, limitant fortement leur activité antibiotique. Ces bactéries résistantes secrètent des Bêta-lactamases qui sont des enzymes inactivant les deux antibiotiques de cette famille. Ce phénomène de résistance a entraîné, dans les années 1950, une véritable « course aux antibiotiques » pour les grands groupes pharmaceutiques. L’enjeu pour contourner la résistance, mais aussi offrir un spectre d’activité plus large et améliorer la stabilité de ces antibiotiques, a été de modifier ces molécules naturelles par voie chimique ou enzymatique. Nous décrivons ici un procédé industriel de catalyse enzymatique qui conduit à l’obtention de nouvelles pénicillines et céphalosporines hémisynthétiques. La pénicilline G ou la céphalosporine C produites en poudre sont soumises à l’action d’enzymes microbiennes, respectivement la pénicilline amidase (ou pénicilline acylase) et l’expandase. Ces enzymes permettent d’accéder à deux molécules nommées 6-APA et 7-ADCA (Figure 5-17). Ces deux intermédiaires, encore appelés synthons, seront ensuite acylés par voies chimiques ou enzymatiques pour conduire à de nouvelles générations d’antibiotiques (Ampicilline, Amoxicilline, Cefixime, Ceftriaxone…).

Figure 5-17 : Obtention de pénicillines et céphalosporines par catalyse enzymatique. 139

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Subtiles bioconversions Les bioconversions (encore appelées biotransformations) constituent une approche innovante dans le domaine des biotechnologies. On utilise ici le pouvoir biocatalytique des enzymes de micromycètes pour réaliser des réactions régio et stéréospécifiques* sur des molécules naturelles, pour lesquelles la chimie classique est inopérante. L’intérêt de ces microorganismes (on parle aussi de biocatalyseurs) réside dans le fait qu’ils sont faciles à cultiver à grande échelle et qu’ils sont capables, sur un même substrat, de réaliser plusieurs étapes de transformation de façon concomitante. Les réactions s’effectuent dans des conditions de pH et de température douces, sur des molécules souvent fragiles chimiquement. Elles n’ont pas recours à des catalyseurs coûteux, ni à des solvants toxiques. Les réactions les plus courantes sont les oxydations, réductions, époxydations… Elles permettent de « fonctionnaliser » un substrat sans formation d’isomères difficiles à séparer comme c’est souvent le cas en chimie. Nous avons décrit plus haut les cas de la catalyse enzymatique pour les β-lactamines où l’on utilise des enzymes isolées. Nous allons décrire maintenant le procédé qui permet d’obtenir de façon industrielle les corticostéroïdes (corticoïdes) utilisés en thérapeutique. À la fin des années 1940, l’accès à la cortisone et aux stéroïdes pour traiter de nombreuses pathologies était devenu un enjeu industriel. La synthèse totale s’avérant peu rentable, il a fallu se tourner vers l’hémisynthèse à partir de substrats d’origine végétale ou animale. Au début des années 1950, les laboratoires Roussel vont utiliser les acides biliaires (acide cholique et désoxycholique) de la bile de bœuf pour produire de la cortisone. À l’origine, la synthèse chimique de cortisone à partir de l’acide désoxycholique était un processus long (32 étapes chimiques) avec un rendement final très faible (0,15 %). Une des difficultés principales résidait dans la fonctionnalisation du carbone situé en position 11 par une oxydation (réaction d’hydroxylation). Cette fonctionnalisation est essentielle car elle confère au stéroïde son activité pharmacologique, en l’occurrence ses propriétés anti-inflammatoires. En 1952, deux chercheurs américains Durey Peterson et Herbert Murray, qui travaillaient pour les laboratoires Upjohn, découvrent qu’un champignon microscopique appartenant aux Zygomycètes (Rhizopus nigricans) est capable DÉFINITIONS Réaction régiospécifique On parle de réaction chimique ou de bioconversion régiospécifique lorsque le réactif ou l’enzyme agit sur un atome ou une région déterminée et unique de la molécule cible.

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Réaction stéréospécifique Réaction chimique ou bioconversion conduisant à la transformation d’un substrat (molécule) en un produit de configuration unique déterminée, appelé épimère. Dans le cas contraire, la transformation conduit à un mélange d’épimères appelé racémique.

Des champignons pour le meilleur…

Figure 5-18 : Préparation de la cortisone par combinaison de voies chimiques et enzymatiques.

de faire cette réaction d’oxydation microbiologique avec la bonne stéréochimie et un rendement convenable (80 à 90 %). Le champignon transforme la progestérone en 11α-Hydroxyprogestérone, une étape que les chimistes ne savaient pas faire avec un rendement acceptable (Figure 5-18). Cette découverte eut un retentissement international important car elle ouvrait la voie à la synthèse de corticostéroïdes (cortisone, hydrocortisone, prednisolone…). Elle permettait aussi une meilleure accessibilité à ces médicaments tout en diminuant fortement le prix sur le marché de la cortisone. Pour produire de grandes quantités de progestérone, on va alors utiliser des précurseurs naturels comme la diosgénine, un triterpène extrait des tubercules d’igname ou le sitostérol, un stérol végétal présent en grande quantité dans les tourteaux de soja. Ces précurseurs sont d’abord traités chimiquement pour accéder à la progestérone, et ensuite on fait intervenir le champignon en culture. La « course à la cortisone » se mondialise et plusieurs procédés visant à transformer la 11α-Hydroxyprogestérone, en hydrocortisone puis en cortisone seront brevetés. De la même façon, les dérivés préparés à partir de progestérone permettront de produire les principes actifs destinés aux traitements hormonaux divers (contraception, traitements hormonaux substitutifs). Depuis quelques années, on est capable de produire de l’hydrocortisone avec la levure Saccharomyces cerevisiae. Ce sont des chercheurs du groupe Roussel-Uclaf qui ont initié cette recherche au début des années 1990. L’enjeu 141

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était d’utiliser la levure, un organisme eucaryote comme nous, et dont le génome est relativement simple (6 400 gènes). Ils lui ont transféré la capacité de produire de l’hydrocortisone, une molécule dont est issue la cortisone. Une fois génétiquement modifiée, la levure transformée ne réclame que du sucre et de l’éthanol pour produire de l’hydrocortisone. Pas moins de 13 gènes ont été insérés dans ce micromycète modèle, ce qui en fait une véritable petite usine de biosynthèse. La production mondiale en cortisone approche la centaine de tonnes par an, une preuve de son succès lorsque l’on sait que la dose active chez l’Homme est de l’ordre de quelques milligrammes.

Les micromycètes : du génie microbiologique au génie génétique On entend par biomédicaments des molécules thérapeutiques issues des biotechnologies, en particulier de la technique de l’ADN recombinant. Ces médicaments possèdent en général des modes d’action ciblés et sont utilisés dans des pathologies pour lesquelles il y a un important besoin thérapeutique (maladies auto-immunes, cancers, maladies orphelines…). La méthode de l’ADN recombinant consiste à sélectionner un gène (séquence d’ADN) codant pour une protéine thérapeutique d’intérêt, à l’insérer dans un vecteur* (on parlera alors d’ADN recombinant) et à transférer cette « construction génique » dans une cellule hôte (procaryote ou eucaryote) qui, après avoir intégré le gène d’intérêt dans son génome, pourra se multiplier rapidement et produire en grande quantité la protéine thérapeutique au cours d’une étape de culture en fermenteur (Figure 5-19). L’étape consistant à introduire la « construction génique » contenant le gène d’intérêt dans la cellule hôte se nomme transgénèse, elle conduit à la formation d’un organisme génétiquement modifié (OGM). Cette technique a permis, dans les années 1980, d’obtenir les premières insulines recombinantes dans le traitement du diabète, elle est aujourd’hui utilisée pour obtenir de nombreux autres biomédicaments (Tableau 5-5). La cellule hôte peut être soit procaryote dans le cas d’une bactérie, soit eucaryote dans le cas d’une cellule d’insecte, de mammifère ou de champignon. S’il s’agit d’un organisme fongique, on utilise préférentiellement la levure Saccharomyces cerevisiae et la moisissure Aspergillus nidulans. Comme ce sont des organismes eucaryotes comme les animaux, elles présentent l’intérêt de pouvoir produire des protéines de bonne conformation (proche des protéines humaines) et en quantité importante du fait de leur culture aisée en bioréacteur. On les utilise par exemple pour la biosynthèse d’interférons, d’anticorps monoclonaux ou de protéines virales dans le cas de l’élaboration du vaccin contre l’hépatite B. DÉFINITION Vecteur Petite molécule d’ADN possédant son propre système de réplication. Il s’agit souvent d’un plasmide bactérien (ADN circulaire extra chromosomique capable de réplication autonome) ou d’un bactériophage (virus bactérien). Il permet de véhiculer le gène d’intérêt.

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Des champignons pour le meilleur…

Figure 5-19 : Principe de la technologie de l’ADN recombinant utilisant des champignons comme cellules hôtes.

Tableau 5-5 : Exemples de biomédicaments produits selon la technique de l’ADN recombinant. Biomédicament

1 2 3 4 5

Principales indications thérapeutiques

Facteurs de croissance : GM-CSF1 EPO3

Neutropénie2 Anémie4

Hormones : Somatotrophine (hormone de croissance) Insulines

Retard de croissance Diabète

Cytokines : Interleukines Interférons

Cancers Cancers, hépatites, sclérose en plaques

Protéine de fusion : Étanercept (Enbrel®)

Polyarthrite rhumatoïde

Facteurs antihémophiliques : Facteurs VIII et IX

Hémophilie

Enzyme recombinante : Imiglucérase (Cerezyme®)

Maladie de Gaucher

Anticorps monoclonaux

Cancers, maladies auto-immunes5

Vaccins recombinants : Vaccin contre l’hépatite B Vaccin contre le papillomavirus humain

Prévention

Granulocyte Macrophage Colony Stimulating Factor. Neutropénie (baisse des globules blancs) liée à une chimiothérapie ou à une infection par le VIH. Érythropoïétine (facteur de croissance des globules rouges). Anémie liée à une insuffisance rénale ou à une chimiothérapie. Maladie de Crohn, polyarthrite rhumatoïde.

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DES POTENTIELS INSOUPÇONNÉS Dégrader nos déchets… et fabriquer le carburant de demain Comme nous l’avons évoqué précédemment, les champignons sont d’infatigables recycleurs de la forêt, en dégradant les arbres morts, les feuilles et autres matières organiques. Grâce à leur incroyable réseau mycélien, ils vont se nourrir des débris de bois et d’autres déchets organiques du sol. Ce mycélium, qui est au cœur de l’écosystème sol, leur permet de s’étaler sur de très grandes surfaces à la quête de nutriments qui seront absorbés à travers leur paroi cellulaire et transformés en molécules de plus petite taille jusqu’à leur minéralisation. Ce réseau fongique très résistant (en raison de la présence de chitine) est en effet une véritable usine biochimique : il va sécréter tout un arsenal d’enzymes pouvant « digérer » des composés aux structures diverses, parfois même connues comme étant récalcitrantes à la dégradation. Ces propriétés si particulières au règne fongique – réseau mycélien, enzymes extracellulaires, résistance – en font les meilleurs ouvriers de la biodégradation. Les champignons ont un rôle capital dans la dégradation des déchets. Durant le compostage par exemple, en compagnie de bactéries, ils transforment les déchets biodégradables en un amendement qui sera utilisé comme engrais. Le compostage fait intervenir une diversité d’espèces fongiques appartenant aux genres Aspergillus, Penicillium ou Trichoderma. Certaines espèces thermotolérantes comme Aspergillus fumigatus peuvent également se développer durant la phase thermophile du compostage. Les enzymes fongiques sont également mises à contribution pour dégrader les résidus agricoles ou les déchets de l’industrie papetière, grande consommatrice d’organochlorés. Cette capacité de dégradation de matrices contenant de la cellulose et/ou de la lignine (polymères constituant la paroi des cellules végétales), pourtant redoutée dans les habitations (dégradation de matériaux cellulosiques), est ici mise à profit pour éliminer des résidus difficilement biodégradables. Certains macromycètes, agents de pourriture blanche* et brune*, DÉFINITIONS Pourriture blanche Atteinte provoquée par des champignons qui détruisent la lignine, la cellulose et les hémicelluloses. Le bois perd sa structure et sa masse, il devient fibreux et blanc. Le polypore des caves (Donkioporia expansa), le tramète versicolore (Trametes versicolor), l’amadouvier (Fomes fomentarius) sont des exemples d’agents de la pourriture blanche.

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Pourriture brune Atteinte provoquée par des champignons qui s’attaquent à la cellulose et aux hémicelluloses. Le bois atteint perd sa résistance, se rétracte et présente des fentes horizontales et verticales ; on parle de pourriture cubique. La mérule (Serpula lacrymans) ou le coniophore des caves (Coniophora puteana) sont des exemples d’agents de la pourriture brune.

Des champignons pour le meilleur… DÉFINITION sont ainsi capables de dégrader des composés aussi complexes que la celluPourriture molle Dégradation de la cellulose par lose ou la lignine. Des moisissures peuvent des moisissures (Trichoderma spp, aussi intervenir grâce à leurs enzymes Chaetomium spp). Le bois prend une cellulolytiques responsables de pourcoloration foncée et perd sa rigidité. riture molle*, c’est le cas des espèces du genre Trichoderma ou Chaetomium (Figure 5-20). Grâce aux enzymes cellulolytiques et ligninolytiques de certains champignons, des méthodes biologiques d’épuration sont possibles. Des stations d’épuration récentes utilisent par exemple des champignons pour améliorer la dégradation de la matière organique et réduire la masse des boues.

a

b

Figure 5-20 : Chaetomium globosum, un agent de la pourriture molle : périthèce entouré de poils (a) et ascospores elliptiques (grossissement × 1000) (b).

Mais le rôle des champignons ne s’arrête pas là et leur avenir paraît prometteur dans le domaine de l’énergie avec les biocarburants. Les sucres ainsi issus de la dégradation des résidus végétaux peuvent servir de substrats de fermentation pour des levures produisant du bioéthanol qui est additionné à l’essence. Certaines espèces de Trichoderma font l’objet d’essais de dégradation de tiges de plantes ou de bois pour libérer des sucres simples pouvant ensuite constituer une source de fermentation en éthanol. Toujours dans le domaine des carburants, récemment, des chercheurs ont même découvert un micromycète, Gliocladium roseum, qui produisait des hydrocarbures identiques à ceux que l’on retrouve dans le diesel ! 145

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Les biotechnologies fongiques sont aussi utilisées pour éliminer la lignine qui teinte la pâte à papier et permettre ainsi d’obtenir un papier blanc sans avoir recours à des composés chlorés toxiques. Ce sont des enzymes de type peroxydases ou laccases issues de micromycètes tels que Phanerochaete chrysosporium qui sont utilisées pour dégrader biologiquement la lignine. Ces bioprocédés permettent de surcroît de valoriser des résidus agricoles comme la bagasse de canne à sucre dans l’industrie du papier. L’arsenal enzymatique des micromycètes est également mis à contribution pour dégrader de nombreux polluants tels que les hydrocarbures aromatiques polycycliques (HAP), les métaux lourds, les explosifs, les dioxines, les particules d’uranium… L’utilisation de champignons dans le domaine de la biodépollution porte le nom de mycoremédiation. Le mycologue Paul Stamets (Université de l’Arizona, États-Unis) figure parmi les ambassadeurs les plus engagés et passionnés. De nombreuses expérimentations et essais sur le terrain ont eu lieu depuis plusieurs années, testant plusieurs approches comme la biostimulation (apporter des nutriments pour favoriser la microfonge déjà présente) ou la bioaugmentation (enrichir le sol avec une souche fongique sélectionnée en laboratoire pour son efficacité). Les champignons représentent ainsi une solution écologique et durable à la problématique des sols contaminés (anciennes décharges, anciens sites militaires, friches industrielles) qui, dans de nombreux pays, constitue un problème majeur en raison des risques environnementaux et sanitaires engendrés. Récemment, une souche de champignon endophyte (vivant à l’intérieur d’une plante), Pestalotiopsis microspora, s’est même révélée capable de dégrader le polyuréthane, un plastique utilisé dans de nombreuses industries et jusqu’à maintenant non biodégradable. L’appétit des champignons n’a donc pas de limite et les potentialités liées à cette biodiversité fongique, qui n’est encore que partiellement connue, va certainement encore nous surprendre dans l’avenir ! Des enzymes fongiques dans notre vie quotidienne Sans le savoir, les enzymes fongiques font partie de notre vie quotidienne. On les retrouve tout d’abord dans le domaine de l’alimentation avec des amylases (dégradant l’amidon), des protéases (digérant les protéines), des invertases (digérant le saccharose) utilisées dans l’industrie agroalimentaire, en boulangerie et en confiserie. Les boissons ne sont pas en reste avec par exemple les pectinases qui sont utilisées pour dégrader la pectine et permettre ainsi de clarifier les jus de fruits. Mais ces enzymes fongiques gloutonnes ne s’arrêtent pas là : on les retrouve dans les détergents, les lessives (lipases et cellulases pour dissoudre les taches) et même en pharmacie (glucose oxydase dans des kits diagnostiques). Bref, on considère qu’environ 60 % des enzymes utilisées industriellement sont d’origine fongique. Les principaux genres producteurs sont Aspergillus et Trichoderma. Des « cocktails d’enzymes » sont ainsi utilisés quotidiennement, permettant de limiter l’utilisation de produits chimiques. Les enzymes issues de champignons font aussi l’objet de 146

Des champignons pour le meilleur…

recherches intenses dans le domaine des biocarburants (pullulanase, cellulase…) et de la biocatalyse qui consiste à les utiliser dans des réactions de synthèse. Certains procédés appelés « enzymation » (terme employé pour les différencier de la fermentation qui utilise un microorganisme entier) sont développés en fixant des enzymes sur des membranes ou en les incluant dans des polymères. Améliorer et protéger les récoltes En agriculture, si certains champignons sont redoutés et combattus (voir chapitre 6), d’autres sont des alliés pour nos cultures. Ce sont les champignons mycorhiziens (que nous avons décrits précédemment) qui vivent en symbiose avec les racines de végétaux. Ce partenariat invisible et discret constitue pourtant un enjeu majeur, le champignon augmentant considérablement les échanges de la plante avec son milieu et améliorant la distribution d’eau et de nutriments indispensables à la croissance végétale. Cette relation intime entre plantes et champignons est étudiée et mise à profit pour tenter par exemple de faire « reculer le désert ». Des programmes de revégétalisation du Sahel comme « la grande muraille verte », soutenue par l’Institut Klorane, intègrent le phénomène de mycorhization. Cela passe par l’introduction d’une souche fongique performante (« mycorhization contrôlée ») ou l’utilisation de plantes augmentant le potentiel mycorhizien du sol. Ces approches doivent permettre d’améliorer la résistance et la croissance des plantes dans les sols pauvres en nutriments. En agronomie, les champignons commencent également à être examinés pour leur capacité à produire des substances aux propriétés herbicides ou insecticides. Au Canada, on trouve quelques mycoherbicides provenant de champignons phytopathogènes tels que Chondrostereum purpureum (stérée pourpre) ou Sclerotinia minor. Ces molécules pourraient constituer une alternative aux herbicides chimiques. Certaines espèces de Fusarium semblent également pouvoir attaquer spécifiquement certaines plantes parasites comme Striga hermonthica qui est responsable d’importantes pertes de récoltes en Afrique. L’étude des métabolites d’origine fongique a également permis la mise en évidence de composés aux propriétés insecticides et nématicides (contre les vers ronds ou nématodes). Durant les dix dernières années, des peptides ont été isolés et identifiés à partir de micromycètes appartenant aux genres Beauveria, Paecilomyces ou Verticillium. Citons par exemple la beauvericine, produite par Beauveria bassiana (l’anamorphe de Cordyceps bassiana), qui possède un effet cytotoxique sur des cellules d’insectes. Depuis 2006, les palmiers méditerranéens sont menacés par un insecte dévastateur, le charançon rouge du palmier (Rhynchophorus ferrugineus) originaire de Malaisie. Ce fléau touche les palmiers d’ornement et fait des ravages sur la Côte d’Azur, en Languedoc-Roussillon et en Corse. Des essais prometteurs sont en cours avec des souches du champignon Beauveria bassiana qui s’attaque à cet insecte avec plus de succès que les traitements chimiques classiques (Figure 5-21). 147

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Même si les molécules d’origine naturelle ne représentent encore qu’une petite partie des insecticides utilisés, de nombreuses études mettent en évidence le potentiel des métabolites fongiques qui feront peut-être partie, dans le futur, de nos moyens de lutte contre les ravageurs des cultures…

Figure 5-21 : Charançon rouge du palmier contaminé par Beauvaria bassiana. Ce micromycète utilisé comme méthode de lutte biologique produit des substances actives contre les insectes.

EN RÉSUMÉ → Les champignons sauvages occupent une place importante dans notre gastronomie. → La « chasse aux champignons » constitue un plaisir et une détente pour de nombreux amateurs mais peut aussi s’avérer être un marché très lucratif avec ses dérives (cueillettes excessives, pillages). → Certains macromycètes font l’objet de cultures comme le Shiitaké cultivé en Asie ou le champignon de Paris initialement cultivé en région parisienne dans des champignonnières. → Plusieurs macromycètes sont utilisés pour leurs propriétés thérapeutiques. Parmi eux, les ganodermes considérés comme de véritables panacées en Asie, le Shiitaké aux propriétés immunomodulatrices, et les cordyceps, champignons entomopathogènes incontournables dans les pharmacopées asiatiques. En Russie, le Chaga est un polypore connu en médecine traditionnelle et étudié pour ses molécules anticancéreuses. 148

Des champignons pour le meilleur… → Dans le domaine de l’alimentation, les micromycètes sont aussi largement utilisés : – pour l’affinage des fromages (Roquefort, Camembert, Saint-nectaire…) ; – pour la réalisation et la conservation des salaisons ; – pour la fabrication de boissons comme le vin, la bière ou le cidre ; –a  insi que dans de nombreux autres procédés de fermentation (café, chocolat, soja…). → L’Homme a d’abord utilisé les fermentations de façon empirique, essentiellement pour son alimentation. La connaissance et la maîtrise du métabolisme fongique, lui ont permis ensuite de produire des métabolites d’intérêt en agroalimentaire et en pharmacie. → Les micromycètes sont cultivés en fermenteur pour obtenir des métabolites primaires tels que l’acide aspartique ou l’acide citrique, et des métabolites secondaires comme des antibiotiques (pénicillines…), des antifongiques (échinocandines…) ou des immunosuppresseurs (ciclosporine A…). → Les bioconversions représentent une approche particulière en biotechnologie fermentaire. Elles consistent à utiliser le pouvoir catalytique des moisissures pour réaliser des réactions difficiles à effectuer par voie chimique. L’obtention de dérivés de pénicillines et des corticostéroïdes figure parmi les exemples les plus typiques de bioconversion. → Les micromycètes sont également des acteurs incontournables dans l’obtention de biomédicaments avec la technologie de l’ADN recombinant. Des levures ou moisissures génétiquement modifiées servent ainsi à produire des hormones, des facteurs de croissance, des cytokines ou des vaccins. → Les champignons sont d’infatigables recycleurs capables de dégrader un large panel de molécules. Leurs propriétés épuratrices sont utilisées dans le compostage, le traitement d’effluents, ou la dépollution de sols contaminés. On parle de mycoremédiation. → De nombreuses enzymes fongiques sont utilisées en agroalimentaire, ainsi que dans le domaine des détergents et des biocarburants. → En agronomie, les plantes mycorhizées permettent d’améliorer la productivité et la résistance des végétaux, pour lutter par exemple contre l’avancée du désert.

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Chapitre

« Nous étions douze à table. Du jour au lendemain, un plat de champignons me laissa seul au monde. » Sacha Guitry (1885-1957), auteur et scénariste. Mémoires d’un tricheur (1935).

… et des champignons pour le pire

Histoires d’intoxications . . . . . . . . . . . . . . . . 152 Les syndromes d’intoxication aux macromycètes . . . . . . . . . . . . . . . . . . 152 Les syndromes d’apparition rapide : délai inférieur à six heures . . . . . . . . . . . . . . . . 155 Les syndromes survenant après un délai supérieur à six heures . . . . . . . . . . . . . . . 162 Traitement des intoxications . . . . . . . . . . . . 175 L’arsenal toxique des micromycètes . . . . . . 177

Mycoses et allergies . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 178 Des agents de biodétérioration . . . . . . . . . . 180 À l’assaut du végétal… . . . . . . . . . . . . . . . . . 187 Les mycotoxines . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 190 Champignons « de combat » . . . . . . . . . . . . . 197 En résumé . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 201 Éléments de bibliographie . . . . . . . . . . . . . . 202

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HISTOIRES D’INTOXICATIONS Le calice de la mort C’est bien l’amanite phalloïde (Amanita phalloides) qui porte cet inquiétant surnom de « calice de la mort ». Ce beau champignon revêtu d’un chapeau jaune-vert, muni d’une volve en sac et d’un anneau membraneux est une espèce redoutable qui contient des toxines détruisant le foie, et à ce jour aucun antidote n’existe. Ce poison fongique, toujours d’actualité, est pourtant un récidiviste : il a déjà été utilisé pour assassiner l’empereur Claude en 54 après J.-C. Selon certains historiens, son épouse Agrippine (15-59 après J.-C.) aurait demandé à la célèbre empoisonneuse gauloise Locuste de placer l’espèce mortelle dans un plat de champignons (l’empereur était amateur d’amanite des Césars). Plus généralement, les empoisonnements étaient fréquents dans la Rome antique, en particulier pour se débarrasser d’un conjoint ou dans le cas de luttes de pouvoir. Les autres exemples ne manquent pas : l’amanite phalloïde serait ainsi suspectée d’être responsable de la mort de plusieurs personnages historiques : l’empereur Charles VI, le pape Clément VII… Au début du xxe siècle, on peut citer l’assureur Henri Girard, surnommé le « Landru des champignons », qui sévissait au moyen d’Amanita phalloides. Il fut cependant rattrapé par la mycologie et la justice après avoir confondu l’amanite phalloïde avec l’amanite citrine (Amanita citrina) lors d’un de ses projets d’assassinat qui échoua et le conduisit en prison.

LES SYNDROMES D’INTOXICATION AUX MACROMYCÈTES Nous avons choisi les pictogrammes ci-dessous pour accompagner les illustrations des espèces présentées dans ce chapitre. Légende : Espèce mortelle

Espèce toxique

Espèce à rejeter

Espèce comestible

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… et des champignons pour le pire

Les derniers « maux »… Une intoxication par consommation de sporophores de champignons se nomme mycétisme. Depuis 2010, l’Institut de veille sanitaire (InVS) répertorie annuellement les intoxications par des champignons à partir des cas enregistrés par les Centres Antipoison et de Toxicovigilance (CAPTV) et grâce au réseau OSCOUR® (Organisation de la surveillance coordonnée des urgences) qui couvre environ 60 % des services d’urgences hospitalières. Dans un CAPTV, environ 2 % des appels concernent les champignons. Bien que ce pourcentage puisse paraître faible, il y a chaque année, comme le montre le tableau 6-1, plus de mille cas d’intoxications recensés dont plusieurs dizaines sont graves (atteinte hépatique pouvant nécessiter une greffe) voire parfois mortels. Tableau 6-1 : Nombre de cas d’intoxications causées par les champignons de 2010 à 2013. Année Nombre de cas d’intoxications recensés

2010 1 089 dont 1 décès

2011 1 446 dont 2 décès

2012 1 093 dont 5 décès

2013 1 233 dont 3 décès

Les intoxications sont en majorité recensées entre juillet et novembre (période estivo-automnale), avec des variations saisonnières selon les années, en fonction des conditions météorologiques. Ainsi en 2014, l’été pluvieux a été à l’origine d’un nombre de cas graves observés dès le début de la saison. Ces intoxications sont généralement dues à une mauvaise connaissance des champignons et des risques liés à leur consommation. Comme le recommande la Direction générale de la santé (DGS) et l’InVS, il faut ramasser uniquement des champignons en bon état et dans leur totalité (de la base du pied au sommet du chapeau). La consommation de champignons doit se faire après avis d’un spécialiste tel que le pharmacien. Les confusions entre espèces toxiques et espèces comestibles sont en effet nombreuses. Plusieurs questions doivent être posées en cas d’intoxication : le délai d’apparition des symptômes, les signes cliniques, le nombre d’espèces consommées et le nombre de repas ingéré, la consommation d’alcool, les modalités de préparation des champignons (cuisson…). On dénombre actuellement quinze syndromes d’intoxication ou toxidromes que l’on peut classer en deux groupes selon leur délai d’apparition (Tableau 6-2). D’une manière générale les syndromes d’incubation inférieure à six heures sont de meilleur pronostic. 153

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE Tableau 6-2 : Types de syndromes d’intoxication par les macromycètes. Délai d’apparition des symptômes Syndrome(s)

Inférieur à 6 heures

Supérieur à 6 heures

– coprinien

– acromélalgien

– gastro-intestinaux (dont résinoïde sévère jusqu’à 8 heures)

– cérébelleux

– hémolytique

– encéphalopathie – gyromitrien

– narcotinien ou psilocybien – panthérinien

– orellanien – phalloïdien

– paxillien

– proximien

– sudorien ou muscarinien

– rhabdomyolyse

Des signes digestifs apparaissant après un délai de six heures signent la gravité de l’intoxication, mais il est parfois difficile de faire le lien avec le repas de champignons dans le cas d’une consommation répétitive ou de l’ingestion de mélanges de plusieurs espèces de champignons. Parmi ces toxidromes, certains ne sont décrits que depuis les années 1990, c’est le cas du syndrome proximien et du syndrome cérébelleux par exemple. Il faut également mentionner les intoxications liées à une mauvaise conservation de champignons (formation de ptomaïnes*), une intolérance individuelle (intolérance au tréhalose*), une bioaccumulation de certains polluants (métaux lourds dans les agarics, césium 137 chez les bolets)… Certaines idées reçues doivent aussi être combattues : la présence de limaces sur un champignon n’est en aucun cas un signe de comestibilité (une limace peut ingérer le chapeau d’une amanite phalloïde en quelques heures !) ; de même pour de nombreux champignons toxiques, la cuisson n’élimine pas la toxine ! Enfin, certaines intoxications peuvent être liées à des champignons de culture, c’est le cas du Shiitaké (Lentinula edodes) qui est à l’origine d’un syndrome que l’on nomme dermatite flagellaire et qui se caractérise par une éruption cutanée évoquant des griffures et causant un prurit intense.

DÉFINITIONS Ptomaïnes Substances aminées issues de la décomposition des protéines.

154

Tréhalose Sucre souvent présent chez les champignons et constitué de deux molécules de glucose reliées par une liaison α,α-1,1.

… et des champignons pour le pire

LES SYNDROMES D’APPARITION RAPIDE : DÉLAI INFÉRIEUR À SIX HEURES Le syndrome coprinien  Il survient 30 minutes à deux heures après la consommation de champignons et la prise concomitante d’alcool. Une prise d’alcool plusieurs jours après la consommation de champignons peut également déclencher le syndrome. On parle d’effet antabuse ; ce terme correspond aux symptômes provoqués par le disulfirame, un médicament utilisé dans la dépendance alcoolique. Il se traduit par une sensation de malaise, des sudations et une vasodilatation faciale (« flush cutané »). Des signes cardiaques (tachycardie) peuvent également compléter le tableau clinique. Plusieurs espèces sont en cause : des coprins, champignons devenant déliquescents à maturité, tels que le coprin noir d’encre (Coprinopsis atramentaria = Coprinus atramentarius) (Figure 6-1), le coprin micacé (Coprinellus micaceus = Coprinus micaceus) ; mais aussi d’autres champignons comme le clitocybe à pied en massue (Ampulloclitocybe clavipes = Clitocybe clavipes) ou le bolet blafard (Boletus luridus). Chez les coprins, une substance nommée coprine est hydrolysée en 1-aminocyclopropanol qui bloque l’acétaldéhyde déshydrogénase, une enzyme hépatique impliquée dans la dégradation de l’alcool. Il convient alors d’éviter toute prise d’alcool pendant plusieurs jours et de proscrire la consommation des espèces impliquées.

a

b Jeune

Âgé

Figure 6-1 : Deux exemples de coprins : le coprin noir d’encre  (Coprinopsis atramentaria) toxique contenant de la coprine (a) et le coprin chevelu (Coprinus comatus) comestible jeune (b). 155

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Les syndromes gastro-intestinaux  Ce terme renferme en fait plusieurs tableaux cliniques ayant comme point commun une symptomatologie essentiellement digestive. De nombreuses espèces fongiques peuvent causer des troubles digestifs mineurs ou modérés (diarrhées, nausées, vomissements) en raison de substances laxatives ou allergènes de nature variée qu’elles renferment… Les conditions de récolte (pollutions locales par des pesticides, métaux lourds…) et la susceptibilité personnelle (intolérance à la chitine, au tréhalose…) peuvent aussi être incriminées. Certains bolets comme le bolet jaune (Suillus luteus), les armillaires (l’armillaire couleur de miel, Armillaria mellea, par exemple) (Figure 6-2), le clitocybe nébuleux (Clitocybe nebularis), le pied bleu (Lepista nuda), des sclérodermes (Scleroderma spp), et des hébélomes (Hebeloma spp) font partie des espèces à risque.

Figure 6-2 : Un groupe d’armillaires.

Ensuite, certaines espèces sont capables de provoquer un syndrome digestif plus durable et une soif intense. On parle parfois de syndrome résinoïde (Figure  6-3). C’est le cas de certains bolets comme le bolet Satan (Boletus satanas), certaines clavaires (Ramaria formosa), certains agarics comme l’agaric jaunissant (Agaricus xanthoderma), et certains lactaires (Lactarius torminosus)… Enfin, un syndrome résinoïde sévère peut apparaître après six à huit heures d’incubation. Il se traduit par des troubles digestifs variés (diarrhées, douleurs abdominales, nausées, vomissements parfois incoercibles…) accompagnés par d’autres types de symptômes (hypotension, cytolyse hépatique modérée, 156

… et des champignons pour le pire

myalgies*…). Ce syndrome peut être causé par plusieurs espèces telles que les entolomes, en particulier l’entolome livide (Entoloma lividum) qui contient de la vinylglycine, le pleurote de l’olivier (Omphalotus olearius et O. illudens) qui contient de l’illudine, le tricholome tigré (Tricholoma pardinum). Attention aux confusions entre Cantharellus cibarius, la girolle très bon comestible et Omphalotus olearius, le pleurote de l’olivier toxique : les ressemblances sont parfois trompeuses !

a

DÉFINITION Myalgies Douleurs touchant les muscles striés squelettiques situés au niveau du cou, de la colonne vertébrale, des membres inférieurs et supérieurs.

b

Figure 6-3 : Deux champignons responsables de syndrome résinoïde : le bolet Satan (Boletus satanas) (a) et l’entolome livide (Entoloma lividum) (b).

Le syndrome hémolytique  Il se déclenche suite à la consommation de certaines espèces de champignons crus ou mal cuits. Les signes cliniques sont variables, on note le plus souvent des céphalées, des douleurs lombaires et une hypotension (Figure 6-4). La cuisson permet d’éviter ce type de syndrome lié à la présence de toxines thermolabiles (hémolysines). Des amanites comme l’amanite rougissante (Amanita rubescens), l’amanite vaginée (A. vaginata), l’amanite fauve (A. fulva), l’amanite solitaire (A. strobiliformis), des bolets tels que le bolet à pied rouge (Boletus erythropus) ainsi que des Ascomycètes comme les morilles, helvelles et pézizes peuvent être responsables de ce syndrome. Notons que l’amanite rougissante, comestible bien cuite, peut être confondue avec l’amanite panthère (Amanita 157

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

pantherina) qui peut être responsable d’un syndrome panthérinien. L’amanite rougissante (ou golmotte) se caractérise par sa chair qui rougit (en particulier au niveau des blessures) et son bulbe « en oignon ».

a

b

Figure 6-4 : Des champignons responsables de syndrome hémolytique : l’amanite rougissante (Amanita rubescens) qui peut être confondue avec l’amanite panthère (Amanita pantherina) responsable du syndrome panthérinien (a) et le bolet à pied rouge (Boletus erythropus) (b).

Le syndrome narcotinien ou psilocybien  Cette intoxication, le plus souvent volontaire, est causée par des psilocybes (Figure 6-5). Ces champignons, autrefois utilisés lors de célébrations rituelles au Mexique (cérémonies chamaniques), ont été « redécouverts » dans les années 1960 pour un usage « récréatif » en raison de leurs propriétés hallucinogènes. Ces champignons contiennent de la psilocybine, une molécule isolée en 1958 par Albert Hoffmann (1906-2008). Cette substance est qualifiée de psychotomimétique car elle produit des manifestations psychotiques en agissant sur le système sérotoninergique. Une utilisation occasionnelle de psilocybes provoque de l’euphorie, des hallucinations visuelles et auditives, des troubles de l’humeur accompagnés parfois de panique, confusion, accès de violence… Elle peut également être un élément déclencheur de troubles schizophréniques chez des individus fragiles psychologiquement. Une quantité plus importante cause des troubles cardiovasculaires graves, parfois mortels, et des convulsions. Il existe plus de cent espèces de psilocybes parmi lesquelles le psilocybe lancéolé (Psilocybe semilanceata) qui est inscrit sur la liste des stupéfiants. Depuis les années 1960, la psilocybine est essentiellement connue pour ses utilisations détournées et ses dérives ; elle fait pourtant toujours l’objet de 158

… et des champignons pour le pire

Figure 6-5 : Psilocybe lancéolé (Psilocybe semilanceata) et structure de la psilocybine.

recherches médicales aux États-Unis dans le domaine de la psychiatrie (traitement de la dépression, de douleurs rebelles, de l’anxiété…). En agissant sur certaines parties du cerveau, elle favoriserait les émotions positives et diminuerait l’anxiété. Le syndrome panthérinien Ce syndrome, également nommé syndrome myco-atropinien se caractérise par un tableau clinique grave au pronostic rarement fatal. Après un délai de 30 minutes à trois heures, l’intoxiqué présente des signes anticholinergiques avec une tachycardie, un asséchement des muqueuses, une mydriase. Ces signes cliniques s’accompagnent d’un syndrome ébrieux caractérisé par une euphorie et des hallucinations (on parle parfois de « folie panthérinienne »), des paresthésies* puis par une phase de dépression avec prostration et somnolence. Une régression des symptômes est observée après huit à 12 heures. Les principales toxines responsables sont l’acide iboténique et le muscimol. Les espèces en cause sont des amanites (Figure 6-6) : l’amanite panthère (Amanita pantherina), l’amanite tue-mouches (A. muscaria), et A. junquillea (=  A. gemmata). Certaines confusions sont possibles : –– A. pantherina (toxique) avec A. excelsa var. spissa (= A. spissa), l’amanite épaisse (non toxique mais à rejeter) ; –– A. muscaria (toxique) avec A. caesarea, l’amanite des Césars ou Oronge (excellent comestible) ; DÉFINITION Paresthésies Fourmillements ressentis essentiellement dans les membres et leurs extrémités (bras, mains, jambes, pieds).

159

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

–– A. muscaria var. aureola (toxique) avec A. caesarea (excellent comestible). Contrairement à l’amanite tue-mouches, l’amanite des Césars possède une volve blanche en sac ainsi que des lames, un pied et un anneau jaunes.

a

Chapeau Lames

b

Amanite panthère

Amanite épaisse

Flocons blancs pur sur chapeau Marge striée

Plaques irrégulières grisâtres sur chapeau

Blanches, libres

Blanchâtres, libres

Anneau non strié face supérieure

Anneau strié face supérieure

Pied

Base formant un bulbe avec un bourrelet surmonté par 1 ou 2 autres bourrelets en spirale

Base formant un bulbe en navet surmonté par quelques bourrelets

Odeur

Faible

Radis

c

d

e

Figure 6-6 : L’amanite panthère (Amanita pantherina) (a) pouvant être confondue avec l’amanite épaisse (Amanita spissa) (b), et l’amanite tue-mouches (Amanita muscaria et A. muscaria var. aureola) (c et d) pouvant être confondue avec l’amanite des Césars (Amanita caesarea) (e).

160

… et des champignons pour le pire

Le syndrome paxillien Ce syndrome très particulier car inconstant et apparaissant après une consom­ mation répétée du champignon, était déjà mentionné dans les années 1920. Il est causé par le paxille enroulé (Paxillus involutus) (Figure 6-7) et se traduit par une anémie hémolytique apparaissant une à quatre heures après l’ingestion de champignons. L’intoxication évolue parfois vers une coagulation intravasculaire disséminée* (CIVD) et peut s’avérer fatale. Le mécanisme semble de nature immuno-allergique mais la(les) molécule(s) impliquée(s) reste(nt) encore inconnue(s).

Figure 6-7 : Le paxille enroulé (Paxillus involutus).

Le syndrome sudorien ou muscarinien Ce syndrome d’incubation courte (15 minutes à deux heures) est dû à des molécules de type muscarine. Il se traduit par des désordres digestifs, des troubles cardio-vasculaires (bradycardie…), un myosis (rétrécissement pupillaire) et une hypersécrétion généralisée (sueurs, hypersalivation…). On parle aussi de syndrome cholinergique car les effets observés sont semblables à ceux de l’acétylcholine, un neurotransmetteur qui agit sur des récepteurs muscariniques.

DÉFINITION Coagulation intravasculaire disséminée Activation généralisée de la coagulation sanguine qui se traduit par l’apparition de thromboses (caillots de sang) dans les petits vaisseaux et par des dépôts constitués de fibrine (protéine de coagulation) et de plaquettes. Elle aboutit à une défaillance des organes.

161

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Il s’agit d’une intoxication sévère qui nécessite une hospitalisation. Des champignons forestiers et de pelouse peuvent être impliqués (Figure 6-8) : les clitocybes de couleur blanche comme le clitocybe blanchi (Clitocybe rivulosa = C. dealbata) et les inocybes, en particulier l’inocybe de Patouillard (Inocybe patouillardii), l’inocybe fastigié (I. fastigiata), l’inocybe à lames terreuses (I. geophylla), ainsi que des mycènes telles que la mycène pure (Mycena pura), la mycène rose (M. rosea) et la mycène à lames bordées (M. pelianthina). De nombreuses confusions sont possibles, citons par exemple les clitocybes blancs toxiques et Clitopilus prunulus (le meunier) comestible ou la mycène pure toxique et le laccaire améthyste (Laccaria amethystina) comestible. Le laccaire améthyste se caractérise par des lames espacées violacées et ne possède pas d’odeur contrairement à la mycène pure qui a des lames serrées plus pâles et une odeur de radis.

a

b

c

d

Figure 6-8 : Trois espèces contenant des molécules de type muscarine : le clitocybe blanchi (Clitocybe rivulosa) (a), l’inocybe de Patouillard (Inocybe patouillardii) (b), et la mycène pure (Mycena pura) (c). Cette dernière espèce peut être confondue avec le laccaire améthyste (Laccaria amethystina) (d).

LES SYNDROMES SURVENANT APRÈS UN DÉLAI SUPÉRIEUR À SIX HEURES Ces intoxications nécessitent impérativement une hospitalisation car elles peuvent s’avérer mortelles. 162

… et des champignons pour le pire

Le syndrome acromélalgien  DÉFINITION Connu au Japon et en Corée du e Érythermalgie Sud depuis le début du xx siècle Forte douleur associée à un œdème (causé par Clitocybe acromelalga), ce et à une rougeur de la peau. syndrome a été décrit en France (dans les Alpes) en 1996 puis en Italie suite à la consommation du clitocybe à bonne odeur (Clitocybe amoenolens) (Figure 6-9). Les symptômes apparaissent 24 heures après la consommation du champignon et s’apparentent à une érythermalgie* caractérisée par des paresthésies puis des sensations de brûlures douloureuses au niveau des mains et des pieds. Ces crises sont très douloureuses et s’accompagnent d’érythèmes cutanés locaux. Les signes cliniques persistent plusieurs semaines, parfois plus longtemps. Des acides aminés agissant sur des récepteurs des neurotransmetteurs ont été isolés à partir des espèces japonaise et française. Il s’agit des acides acroméliques.

Figure 6-9 : Clitocybe à bonne odeur (Clitocybe amoenolens) contenant de l’acide acromélique A et de l’acide acromélique B. 163

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Le syndrome cérébelleux  Ce syndrome est causé par des morilles (Morchella esculenta, M. conica, M. rotunda…). Cliniquement, il se distingue du syndrome hémolytique lié à la consommation de morilles crues ou insuffisamment cuites. Il se caractérise par des tremblements, des vertiges, des troubles de l’équilibre, de l’ataxie* et parfois des troubles oculaires. Ces signes cliniques surviennent 12 heures après l’ingestion et disparaissent en 12 heures environ. Le diagnostic topographique permet de déceler une atteinte cérébelleuse et du tronc cérébral. Les toxines impliquées ne sont cependant pas connues. Une consommation répétitive de morilles semble être un facteur favorisant. L’encéphalopathie Certaines espèces fongiques peuvent être responsables d’encéphalopathies (Figure 6-10). Tout d’abord, nous pouvons citer Hapalopilus rutilans, appelé plus communément le polypore rutilant qui peut être confondu avec Fistulina hepatica, la langue de bœuf. Une intoxication causée par le polypore rutilant a été décrite en Allemagne en 1986. Le syndrome se traduit par des nausées, des vomissements et des douleurs abdominales apparaissant 12 heures après l’ingestion. Des signes cliniques neurologiques (vertiges, ataxie, troubles de la vision) peuvent également survenir. L’acide polyporique pourrait être impliqué dans cette intoxication. Des cas d’encéphalopathie ont également été enregistrés au Japon en 2004 (environ 60 cas) après la consommation de Pleurocybella porrigens, le pleurote en oreille. Les intoxiqués, qui souffraient d’insuffisance rénale, ont présenté plusieurs jours après l’ingestion de ce champignon une dysarthrie*, des tremblements, des myoclonies* et une difficulté à la marche. Des convulsions et des troubles de la conscience ont également été décrits, persistant parfois plusieurs mois après l’intoxication.

DÉFINITIONS Ataxie Incoordination des mouvements due à une atteinte du système nerveux central (SNC).

Dysarthrie Difficulté à émettre des sons, liée à une lésion du SNC. Myoclonie Contraction involontaire.

164

musculaire

brutale

et

… et des champignons pour le pire

a

b

Figure 6-10 : Deux espèces responsables d’encéphalopathie : le polypore rutilant (Hapalopilus rutilans) se colorant en violet en présence de potasse (KOH) et le pleurote en oreille (Pleurocybella porrigens).

Le syndrome gyromitrien  Cette intoxication, décrite à la fin du xviiie siècle, sera confirmée à partir de 1953 en Pologne par Stanislaw Grzymala qui isolera une toxine nommée gyromitrine. Ce composé est hydrolysé en mono-méthyl-hydrazine (MMH) qui inhibe la vitamine B6 (pyridoxine) et possède des propriétés cytotoxiques, hémolytiques et mutagènes. Ce syndrome se caractérise par sa grande variabilité inter- et intra-individus. Il se distingue par des signes digestifs apparaissant six à douze heures après l’ingestion (parfois plus précocement) puis de la fièvre avec des céphalées. Dans les cas sévères, surviennent ensuite des signes hépato-rénaux (insuffisance hépatocellulaire en particulier) et neurologiques (convulsions, agitation ou somnolence…) qui peuvent conduire au décès (10 % des cas). Les principales espèces en cause sont le gyromitre (Gyromitra esculenta, G. infula, G. gigas) ainsi que d’autres Ascomycètes comme Cudonia circinans, Spathularia flavida ou Helvella crispa. Attention aux confusions entre gyromitres (mortels) et morilles (comestibles bien cuites) (Figure 6-11). Les gyromitres possèdent un chapeau « en forme de cervelle » contrairement aux morilles qui se particularisent par un chapeau alvéolé. 165

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

b

a

Figure 6-11 : Le gyromitre (genre Gyromitra) contenant de la gyromitrine (a), à ne pas confondre avec la morille (genre Morchella) comestible bien cuite (b).

Le syndrome orellanien  Ce syndrome est causé par des cortinaires, en particulier le cortinaire couleur de rocou (Cortinarius orellanus), ainsi que C. orellanoides et C. speciosissimus chez lesquels la présence de toxine a été démontrée. Il s’agit d’une bipyridine, l’orellanine, qui serait active après métabolisation (formation de radicaux libres). D’autres composés de type anthraquinones seraient responsables de l’irritation gastro-intestinale mais pas de l’atteinte rénale. Certaines espèces sont également citées sans que la présence d’orellanine n’ait pu être détectée et d’autres semblent contenir de l’orellanine bien qu’aucune intoxication n’ait été rapportée. Il est donc difficile d’établir une liste précise et définitive d’espèces toxiques, ce qui doit conduire à la plus grande prudence vis-à-vis des cortinaires qui ne doivent pas être consommés, en particulier toutes les espèces de couleur rouge, orange, fauve ou jaune. Le terme de cortinaires provient de cortine qui est un voile partiel aranéen (semblable à une toile d’araignée) reliant la marge du chapeau au pied. Celui-ci, coloré par les spores, se déposera sur le pied du champignon au cours de sa croissance. Certaines espèces peuvent de plus être confondues avec des champignons comestibles de même couleur (girolle, trompette chanterelle…), c’est le cas du cortinaire jaune cannelle (Cortinarius cinnamomeoluteus) et de la chanterelle en tube (Craterellus tubaeformis=Cantharellus tubaeformis) (Figure 6-12). 166

… et des champignons pour le pire

a b

c

Figure 6-12 : Cortinaire couleur de Rocou (Cortinarius orellanus) contenant de l’orellanine (a) et le cortinaire jaune cannelle (Cortinarius cinnamomeoluteus) (b) pouvant être confondu avec la chanterelle en tube (Craterellus tubaeformis) (c).

Cette intoxication très grave a été découverte en Europe de l’Est dans les années 1960 (intoxications collectives). Plusieurs cas ont été signalés en France, en particulier en 1989 avec l’intoxication collective des 26 militaires de l’École de Saint-Cyr durant un exercice de survie. Le tableau clinique comporte deux phases : –– une phase pré-rénale qui apparaît plusieurs jours voire semaines après l’ingestion (médiane de trois jours). Elle se caractérise par des troubles digestifs, une sensation de brûlure, une polydipsie et une polyurie. Des signes neuromusculaires sont observés dans 20 % des cas ; –– une phase rénale dont le délai médian d’apparition est de 8,5 jours. Il s’agit d’une néphrite tubulo-interstitielle*. Les biopsies rénales montrent une nécrose tubulaire, un œdème interstitiel et une fibrose. DÉFINITION Néphrite tubulo-interstitielle Atteinte rénale au niveau des tubules et du tissu interstitiel. Elle peut être due à des causes infectieuses ou non infectieuses.

167

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Les signes biologiques sont une hématurie*, une leucocyturie* et une albuminurie*. L’insuffisance rénale aiguë (IRA), qui est observée dans 69 % des cas, évolue vers une insuffisance rénale chronique (IRC) pour 50 % des patients atteints d’IRA, et deux tiers des patients atteints d’IRC évoluent vers une insuffisance rénale terminale nécessitant dialyse et transplantation. Le syndrome phalloïdien  Ce syndrome est responsable de 90 à 95 % des intoxications mortelles. Il se traduit par une hépatite cytolytique grave qui peut aboutir, sans traitement, à la mort. Le taux de mortalité est de l’ordre de 15 % (10 % chez les adultes, 30 % chez les enfants). Selon le degré d’atteinte hépatique, une transplantation de foie peut s’avérer nécessaire. Le syndrome peut être causé par plusieurs espèces de champignons appartenant à des genres différents : des amanites, des lépiotes et des galères. Parmi les amanites, il s’agit de l’amanite phalloïde (Amanita phalloides et A. phalloides var. alba), l’amanite vireuse (A. virosa et A. virosa var. levipes), l’amanite printanière (A. verna et A. verna var. decipiens) (Figure 6-13). La variété levipes de l’amanite vireuse, également mortelle, est présente en grande quantité depuis quelques années dans l’ouest de la France ; cette variété massive possède une plus grande taille avec un chapeau plus régulier et un pied plus lisse qu’Amanita virosa. Toutes ces amanites possèdent des lames blanches, un anneau blanc et une volve en sac. Elles possèdent de plus des spores amyloïdes (coloration grisâtre ou bleuâtre en présence de réactif iodé). Chez les amanites, l’anneau et la volve proviennent respectivement de la rupture du voile partiel (reliant la marge du chapeau au sommet du pied) et du voile général qui enveloppe le sporophore immature. Pour certaines espèces d’amanites, le voile général peut également être à l’origine de restes sur le chapeau (écailles, squames, verrues…). La Figure 6-14 présente le devenir du voile général et du voile partiel au cours du développement d’une amanite. DÉFINITIONS Hématurie Présence de sang dans les urines. Leucocyturie Concentration anormalement élevée de leucocytes (globules blancs) dans les urines.

168

Albuminurie Présence d’albumine (protéine) dans les urines.

… et des champignons pour le pire

a

b

c

Caractéristiques de l’amanite phalloïde

Caractéristiques de l’amanite vireuse

Caractéristiques de l’amanite printanière

Lisse avec fibrilles brunes

Lisse souvent mamelonné au centre

Lisse

Chapeau

Vert olive à vert jaune, marge pâle (il existe aussi une variété blanche)

Blanc à ivoire (légèrement ochracé en vieillissant

Blanc (parfois crème ochracé au centre)

Lames

Blanches et libres

Blanches et libres

Blanches et libres

Blanc avec zébrures jaune verdâtre

Blanc pelucheux-mélucheux

Blanc lisse

Anneau blanc en jupe

Anneau blanc fragile

Anneau blanc membraneux

Volve membraneuse blanche en sac

Volve blanche ample en sac

Volve blanche en sac

« Rose fanée » chez spécimens adultes

Faible puis « rose fanée » chez spécimens adultes

Faible puis agréable

Pied

Odeur

R1

R2

R3

R4

R5

α -amanitine

CH2OH

OH

NH2

OH

OH

β -amanitine

CH2OH

OH

OH

OH

OH

γ -amanitine

CH3

OH

NH2

OH

OH

ε -amanitine

CH3

OH

OH

OH

OH

Figure 6-13 : Caractéristiques des amanites mortelles : l’amanite phalloïde (Amanita phalloides) (a), l’amanite vireuse (Amanita virosa) (b) et l’amanite printanière (Amanita verna) (c) ; structure des amanitines. 169

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Figure 6-14 : Développement d’une amanite : le voile général est à l’origine de la volve et d’éventuels squames ou écailles sur le chapeau ; le voile partiel est à l’origine de l’anneau.

Les toxines thermostables des amanites mortelles sont des heptapeptides cycliques (phallotoxines et virotoxines) et des octopeptides cycliques que l’on nomme amatoxines (amanitines α, β, γ, ε). L’alpha-amanitine, molécule thermostable et résistante à la dessiccation, est principalement responsable de l’hépatite toxique. Les amatoxines agissent en inhibant l’ARN-polymérase de type II, ce qui provoque une inhibition de la synthèse protéique et la lyse cellulaire. Un mécanisme radicalaire semble également intervenir. Les amatoxines sont présentes dans le plasma humain jusqu’à 48 heures puis subissent un cycle entéro-hépatique* ; leur élimination est principalement urinaire sous forme inchangée durant les 72 premières heures. Les risques de confusions sont nombreux (Figure 6-15). L’amanite phalloïde peut être confondue avec des espèces fongiques possédant des teintes similaires (vert olive ou vert-jaune) telles que l’amanite citrine (Amanita citrina), le tricholome disjoint (Tricholoma sejunctum) ou la russule hétérophylle (Russula DÉFINITION Cycle entéro-hépatique Circulation « en boucle » d’une substance qui, à partir du foie, est éliminée dans la bile jusqu’à l’intestin grêle et réabsorbée par le foie.

170

… et des champignons pour le pire

heterophylla). Ces deux dernières espèces possèdent le même aspect du chapeau (fibrilleux, teinte jaune verdâtre) que l’amanite phalloïde mais n’ont ni anneau, ni volve à la base du pied. L’amanite vireuse ou la forme blanche de l’amanite phalloïde peuvent, quant à elles, être confondues avec des agarics de couleur blanche. Bien que possédant un anneau, les agarics possèdent des lames évoluant du rose au brun et n’ont pas de volve.

a

b

c

d

e

Figure 6-15 : Amanite phalloïde (a) et sa variété blanche (b) : confusions avec le rosé des prés (Agaricus campestris) (c), l’amanite citrine (d), la russule hétérophylle (e).

De nombreuses petites lépiotes « brunes » peuvent également être responsables du syndrome phalloïdien : la lépiote brun-rose (Lepiota brunneoincarnata), la lépiote brun-lilas (L. bruneolilacea), la lépiote brune (L. helveola)… Des confusions avec le marasme des Oréades (Marasmius oreades, comestible) sont possibles. Il faut également prendre garde à bien distinguer certaines lépiotes comestibles comme la lépiote élevée ou coulemelle (Macrolepiota procera) de ces petites lépiotes mortelles dont la taille adulte ne dépasse pas en général 12 cm et chez lesquelles l’anneau est fugace (Figure 6-16). Enfin, des galères (la galère marginée Galerina marginata, la galère d’automne G. autumnalis…) ainsi que certains champignons appartenant au genre Conocybe ou l’espèce Pholiotina rugosa contiennent également des amanitines. La galère marginée (Galerina marginata) est une espèce de petite taille possédant un anneau (Figure 6-17). Elle est très dangereuse car elle peut être confondue avec la pholiote changeante (Kuehneromyces mutabilis = Pholiota mutabilis) qui possède une morphologie très semblable. Cette dernière se distingue par la présence d’une sorte de gaine remontant depuis la base du pied pour se terminer par un anneau (structure appelée armille). 171

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

a

b

Figure 6-16 : La lépiote brun-rose (Lepiota brunneoincarnata) mortelle (a) et la lépiote élevée (Macrolepiota procera) comestible (b).

Figure 6-17 : La galère marginée : Galerina marginata.

D’un point de vue clinique, l’intoxication phalloïdienne se déroule en trois phases : –– une phase gastro-intestinale sévère dans les six à 24 heures suivant l’ingestion : des vomissements abondants, une diarrhée cholériforme à l’origine d’une déshydratation, une hypovolémie et une insuffisance rénale fonctionnelle. L’apparition rapide des signes cliniques après l’ingestion semble un facteur de mauvais pronostic ; 172

… et des champignons pour le pire

–– une phase de rémission apparente à partir de 36 heures mais l’atteinte hépatique s’installe avec une hépatomégalie, un ictère, une augmentation des transaminases (ALAT et ASAT) ; –– une phase correspondant à l’hépatite clinique (insuffisance hépatocellulaire) débute à partir de 48 heures. L’intoxication est sévère quand les ALAT dépassent 1 000 UI/L ; la cytolyse hépatique est alors maximale entre le troisième et cinquième jour. Dans les formes moins graves, le retour à la normal des ALAT est obtenu en dix jours. Dans les formes graves, à partir du quatrième jour, on observe une hémorragie digestive, une encéphalopathie hépatique*, une hypoglycémie, une coagulopathie de consommation* et une insuffisance rénale aiguë organique. Le décès peut alors survenir entre le sixième et le dixième jour. Le syndrome proximien  Il s’agit d’une atteinte rénale survenant plus précocement que celle du syndrome orellanien. Plusieurs cas ont été décrits dans les années 1990 dans le sud de la France mais aussi en Italie, Espagne, Japon et Amérique du nord. Trois espèces d’amanites peuvent être impliquées : –– l’amanite à volve rousse (Amanita proxima) que l’on retrouve dans le sud de l’Europe (Figure 6-18) et qui peut être confondue avec Amanita ovoidea (amanite ovoïde, actuellement encore considérée comme comestible) mais aussi avec d’autres amanites blanches responsables de syndrome phalloïdien ! Amanita proxima se distingue essentiellement par sa volve très ample de couleur roussâtre ; –– l’amanite de Smith (Amanita smithiana) que l’on observe à l’ouest du Canada et des États-Unis ; –– Amanita pseudoporphyria qui pousse en Asie. Après un délai de huit à 14 heures, des signes digestifs apparaissent. Ils sont suivis d’une atteinte hépato-rénale (un à quatre jours après l’ingestion) caractérisée par une néphropathie tubulo-interstitielle aiguë qui évolue favorablement en deux à trois semaines. Cela constitue une des grandes différences par rapport au syndrome orellanien. Un acide aminé, l’acide 2-amino-4,5-hexadiénoïque, pourrait être responsable de cette toxicité rénale. DÉFINITIONS Encéphalopathie hépatique Syndrome d’origine métabolique survenant au cours d’une atteinte hépatique (cirrhose, hépatite) et se caractérisant par des troubles nerveux graves (troubles du sommeil, troubles de la personnalité, dépression…).

Coagulopathie de consommation Syndrome se caractérisant par une coagulation intravasculaire disséminée, un déficit de certains facteurs de la coagulation, une thrombopénie (diminution du nombre de plaquettes). Elle se traduit par des hémorragies.

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Figure 6-18 : L’amanite à volve rousse : Amanita proxima.

La rhabdomyolyse Le « Bidaou » ou tricholome doré, de son nom scientifique Tricholoma auratum (Figure 6-19), champignon longtemps consommé sur la côte atlantique, a beaucoup fait parler de lui depuis les années 1990 avec de nombreuses intoxications, parfois mortelles. Depuis 2005, la vente de ces tricholomes jaunes à jaune olivâtre c’est-à-dire Tricholoma auratum, T. equestre et T. flavovirens (des synonymies entre ces espèces sont discutées) est interdite. Les toxines ne sont pas connues mais une consommation massive et répétée de « Bidaou » apparaît comme un facteur de risque. Le tableau clinique débute un à six jours après la consommation répétée de champignons. Il est dominé par des myalgies importantes au niveau de la racine des

Figure 6-19 : Le « Bidaou » : Tricholoma auratum. 174

… et des champignons pour le pire

membres inférieurs, une hypersudation et une asthénie* très marquée. L’atteinte musculaire s’accompagne de nausées et vomissements. Au niveau biologique, les signes de rhabdomyolyse* sont présents avec une augmentation de la créatinine phosphokinase musculaire (CPK-MM). L’évolution est parfois favorable mais peut aussi s’avérer défavorable (CPK > 100 000 UI/L) avec une polypnée* qui s’aggrave, ainsi que des troubles cardiaques et respiratoires conduisant au décès.

TRAITEMENT DES INTOXICATIONS Le traitement des intoxications aux macromycètes est essentiellement symptomatique comme le montre le tableau 6-3. Peu d’antidotes existent ; la prévention et le diagnostic rapide (identification de l’espèce responsable, délai d’apparition des symptômes) sont donc essentiels dans ce domaine. Il est aussi important de connaître les éventuels antécédents des personnes intoxiquées (insuffisance rénale, terrain cardiovasculaire, allergies, traitements médicamenteux en cours…). Tableau 6-3 : Exemples de traitements d’intoxications causées par des macromycètes. Syndrome(s)

Type de traitement

Utilisation de médicament(s) et/ou traitements spécifiques

Acromélalgien

Symptomatique*

Encéphalopathie

Symptomatique*

Gastro-intestinaux

Symptomatique*

Gyromitrien

Symptomatique*

Vitamine B6

Muscarinien

Symptomatique*

Atropine

Orellanien

Épuration extra-rénale Transplantation rénale

Panthérinien

Symptomatique*

Proximien

Symptomatique*, dialyse (25 % des cas)

Rhabdomyolyse

Symptomatique*

Antalgiques palier 1, palier 2, palier 3 (morphine), bains d’eau froide ou glacée

Benzodiazépine (diazépam)

* Le traitement symptomatique implique le maintien des fonctions vitales, la réhydratation, la correction des troubles électrolytiques… DÉFINITIONS Asthénie Faiblesse (fatigue) généralisée de l’organisme. Rhabdomyolyse Destruction des fibres musculaires squelettiques dont le contenu est libéré dans la circulation sanguine et les liquides extracellulaires.

Polypnée Augmentation de la fréquence respiratoire accompagnée d’une baisse de l’amplitude des mouvements respiratoires.

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Prise en charge de l’intoxication phalloïdienne Le diagnostic de l’intoxication phalloïdienne peut être confirmé par le dosage sanguin ou urinaire des amanitines. Un kit de dosage des amanitines urinaires est disponible ; ce dosage doit être réalisé le plus précocement possible. Des critères cliniques et biologiques aident à définir des stades de gravité (stades 1 à 4), ce qui permet d’envisager le pronostic de l’intoxication et de déterminer les indications thérapeutiques. Le traitement symptomatique de l’intoxication comprend, en particulier, une compensation des pertes hydroélectrolytiques (eau et minéraux) pour éviter l’insuffisance rénale. En cas d’absence de vomissements, l’administration de charbon activé pourrait être réalisée comme traitement épurateur mais son efficacité reste discutée. Si les fonctions hépatiques sont fortement perturbées, une épuration extra-hépatique sera réalisée grâce à la technologie MARS® et une transplantation hépatique envisagée. Concernant le traitement spécifique, de nombreuses molécules ont été testées dans le passé telles que la pénicilline G, la silibinine, la N-acétylcystéine. La pénicilline G et la silibinine permettraient de diminuer l’incorporation des toxines dans les hépatocytes ; la silibinine et la N-acétylcystéine auraient également une action antiradicalaire. L’analyse des études cliniques disponibles montrerait qu’une utilisation combinée silibinine + N-acétylcystéine pourrait être bénéfique en diminuant la gravité de l’atteinte hépatique et le taux de mortalité. La silibinine ou sylibine est le constituant principal de la silymarine, un mélange de flavonoïdes extrait des graines du chardon marie (Silybum marianum) qui est une plante appartenant à la famille des Astéracées. Cet extrait est commercialisé sous le nom de Légalon® (Figure 6-20).

En conclusion, voici quelques règles de base pour éviter ces intoxications qui sont parfois dramatiques : –– une récolte doit se limiter aux espèces comestibles correctement déterminées par une personne compétente en mycologie (pharmaciens, associations mycologiques, laboratoires de mycologie des facultés de Pharmacie). Ne pas oublier que plusieurs syndromes n’ont été connus que récemment, il faut donc se restreindre aux quelques espèces dont la comestibilité est reconnue. Par ailleurs, il convient de bien garder à l’esprit l’étonnante diversité fongique qui peut occasionner de nombreuses confusions lors du ramassage de champignons ; –– les spécimens récoltés doivent être en bon état (frais) et non mélangés à d’autres espèces ; –– un champignon doit toujours se consommer en petite quantité. Il faut le considérer comme un condiment plutôt qu’un aliment… La forêt n’est donc pas un garde-manger inépuisable et sans danger ! 176

… et des champignons pour le pire

Figure 6-20 : Le chardon marie (Silybum marianum, famille des Astéracées) et la formule de la silibinine.

L’ARSENAL TOXIQUE DES MICROMYCÈTES « Où avez-vous attrapé ces mycoses ? Désolé, Docteur Un vrai amateur ne révèle pas ses coins à champignons  !  » Philippe Geluck, artiste. Le tour du chat en 365 jours (2006).

Les micromycètes rivalisent avec les macromycètes sur le terrain de la toxicité. Ainsi, certains d’entre eux vont être responsables d’infections chez l’Homme et les animaux (mycoses, allergies), mais aussi chez les plantes (champignons phytopathogènes*). D’autres vont même parfois produire des métabolites toxiques que l’on appelle mycotoxines. En 2012, dans la revue internationale Science, des chercheurs anglais et américains ont alerté la communauté scientifique sur l’impact grandissant des champignons dans le développement d’infections humaines, en particulier DÉFINITION Phytopathogènes Un agent phytopathogène est un organisme pouvant infecter les végétaux et causer des maladies. Il peut s’agir d’une bactérie, d’un champignon ou d’un virus.

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BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

chez les sujets présentant un état immunitaire perturbé. Plus de 600 espèces de champignons seraient capables de provoquer des infections. De plus, aucun vaccin ne permet actuellement de lutter contre une infection fongique.

MYCOSES ET ALLERGIES Plusieurs espèces de micromycètes sont susceptibles de provoquer des infections que l’on nomme mycoses. Le tableau 6-4 en présente quelques exemples. Selon l’agent responsable de la mycose, l’atteinte peut avoir différentes localisations telles que la peau (dermatomycose), les ongles (onychomycose), le conduit auditif (otomycose), la cavité buccale (candidose) (Figure 6-21)… Elles peuvent aussi parfois être généralisées, on parle alors de mycose profonde ou systémique.

a

b

c

d

Figure 6-21 : Quelques exemples de mycoses touchant les muqueuses buccales (candidose buccale) (a), le cuir chevelu (teigne) (b), la peau (pied d’athlète) (c) et les ongles (onychomycose) (d).

178

… et des champignons pour le pire Tableau 6-4 : Principales mycoses humaines. Nom de la mycose Aspergilloses*

Champignon(s) responsable(s)

Tableau clinique

Moisissures du genre Aspergillus : essentiellement Aspergillus fumigatus

Aspergillome (poumons)

Parfois A. niger, A. flavus, A. terreus…

Aspergillose pulmonaire invasive (API, mortalité très importante)

Autres formes localisées (sinus, bronches…)

Aspergilloses extrarespiratoires (oreille, œil, peau) Aspergilloses immunoallergiques La contamination se fait essentiellement par inhalation de spores Candidoses*

Levures du genre Candida : C. albicans, C. glabrata…

Formes superficielles : peau (intertrigo), ongles (onychomycoses), oropharyngées (« muguet buccal »), génitales (vulvogénitale, balanite), digestives (œsophagite)… Infections invasives : candidose systémique, candidose hépatosplénique Les individus porteurs constituent une source importante de contamination

Cryptococcose*

Levures du genre Cryptococcus : essentiellement C. neoformans

Surtout atteinte neuroméningée (lésions inflammatoires) La contamination se fait essentiellement par inhalation de spores

Dermatophytes

Genres ayant une affinité pour la kératine : Epidermophyton, Trichophyton, Microsporum

Lésions de la peau : intertrigos (par exemple le « pied d’athlète » ou intertrigo inter-orteils) Lésions du cuir chevelu : teignes Lésions des ongles : onychomycoses Lésions des poils : sycosis La contamination est essentiellement inter-humaine (contact, squames…)

Histoplasmoses*

Champignon Histoplasma capsulatum var. capsulatum et var. duboisii

Forme pulmonaire : syndrome pseudo-grippal (fièvre, toux, dyspnée) Formes disséminées Formes cutanées et osseuses (pour var. duboisii) La contamination se fait essentiellement par des spores aéroportées

Malassezioses

Levures du genre Malassezia : M. furfur,…

Pneumocystose*

Champignon du genre Pneumocystis : P. jirovecii

Atteintes de la peau : – Pityriasis versicolor (thorax, cou…) – Dermite séborrhéique (visage) – Pityriasis capitis (cuir chevelu)… Mode de contamination inconnu Fièvre, toux sèche, dyspnée Mortalité très importante La contamination se fait essentiellement par voie aérienne

Zygomycoses*

Moisissures du groupe des Zygomycètes (ordre des Mucorales) : Absidia, Cunninghamella, Mucor, Rhizopus,…

Formes localisées : poumons, sinus, peau, système digestif… Forme disséminée La contamination se fait essentiellement par des spores aéroportées

* Surtout dans un contexte d’immunodépression. L’immunodépression peut être liée à différentes causes : hémopathies, tumeurs solides, infection à VIH, greffes d’organe, insuffisance rénale chronique, diabète, prématurité, traitements médicamenteux (corticoïdes par exemple)… 179

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

De nombreux opportunistes Parmi les moisissures, des Ascomycètes comme des Aspergillus et des Zygomycètes comme Absidia et Mucor peuvent être impliqués dans des mycoses chez des personnes au statut immunitaire fragilisé (Figure 6-22). Aspergillus fumigatus constitue l’espèce la plus souvent impliquée dans des infections opportunistes. Il s’agit d’un champignon saprophyte que l’on peut retrouver dans le sol, l’air, sur les plantes et les aliments. Cette espèce très ubiquiste, va se révéler opportuniste et pouvoir ainsi dans certaines situations se développer chez l’Homme (l’hôte). Plusieurs conditions doivent être réunies pour qu’une infection apparaisse : une exposition environnementale au micromycète par inhalation de spores, un déficit immunitaire et/ou une altération des muqueuses chez l’hôte. Aspergillus fumigatus est particulièrement redoutable car, en plus de posséder des spores de petite taille (2 à 3 µm) et d’être thermotolérant (il supporte des températures supérieures à 30 °C), il possède un arsenal d’enzymes et de métabolites secondaires qui vont agir au niveau des cellules infectées. Ces molécules toxiques, comme la gliotoxine, la fumagilline ou le verruculogène vont constituer des facteurs de virulence*. Chez une personne en état d’immunodépression, Aspergillus fumigatus pourra coloniser une cavité pulmonaire (secondaire à une tuberculose par exemple), on parle alors de « truffe aspergillaire » dans le cas d’aspergillome. Parfois, le champignon ira se loger dans les sinus ou les bronches (patients atteints de mucoviscidose par exemple), sur la peau (chez les grands brûlés)… L’atteinte la plus grave reste l’aspergillose pulmonaire invasive (API) qui peut toucher les patients en forte immunodépression. Le champignon envahit le parenchyme pulmonaire et les vaisseaux sanguins, créant ainsi des zones de nécroses et se disséminant dans l’organisme (sinus, cerveau, cœur, reins…). Son évolution est très souvent fatale. Une infection par Aspergillus fumigatus peut être contractée en milieu hospitalier, il s’agit en effet d’une des causes possibles d’infections nosocomiales* ; cette espèce fongique est donc surveillée de près dans les services de soins accueillant des patients immunodéprimés. DÉFINITIONS Virulence Ce terme désigne la capacité d’un microorganisme (bactérie ou champignon) à se multiplier et à provoquer des effets pathogènes.

180

Infections nosocomiales Infections contractées dans un établissement de santé au moins 48 heures après une hospitalisation. Les agents responsables de ces infections peuvent être bactériens (Escherichia coli, Staphylococcus aureus, Pseudomonas aeruginosa) ou fongiques (Aspergillus fumigatus).

… et des champignons pour le pire

Figure 6-22 : Quelques exemples de moisissures responsables d’infections opportunistes chez des sujets immunodéprimés.

Même si Aspergillus fumigatus fait partie des moisissures les plus redoutées en santé humaine, ce n’est pas le seul « ennemi fongique » car de nombreuses autres espèces fongiques peuvent se révéler être de potentiels opportunistes. C’est pourquoi des espèces appartenant aux genres Fusarium, Paecilomyces, Penicillium, ou Scedosporium peuvent également être à l’origine d’infections… Des nuages de spores Les moisissures libèrent un très grand nombre d’éléments reproducteurs que l’on nomme spores. Celles-ci peuvent être végétatives (on parle alors de conidies) et/ou sexuées (ascospores, basidiospores, zygospores). Chez les moisissures, les spores végétatives sont en général les plus nombreuses en raison de la prédominance de ce mode de reproduction. Les spores, en raison de leur taille, seront facilement mises en suspension dans l’air (aérosolisables) et transportées sur de grandes distances. Chez Aspergillus et Penicillium, elles feront environ 2 à 3 µm en moyenne alors qu’elles pourront être plus grandes chez d’autres genres (20 à 50 µm chez Alternaria par exemple). Les spores végétatives et les spores sexuées peuvent avoir des tailles différentes : chez Mucor hiemalis par exemple les sporocystospores (végétatives) mesurent 6 à 8 µm alors que les zygospores (sexuées) font environ 100 µm. Parfois, plusieurs types de spores végétatives sont présents. Prenons le cas de Fusarium qui est un genre pouvant comporter à la fois des microconidies et des macroconidies de plus grande taille en forme de fuseau (Figure 6-23). Certaines espèces de Fusarium présentent même parfois des spores de résistance que l’on appelle chlamydospores. 181

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Comme on peut le constater, les champignons sont capables de se disséminer de façon efficace de plusieurs manières et c’est une des raisons qui fait que l’on retrouve des moisissures dans tous les milieux et sous tous les climats. Même si les spores libérées par les moisissures constituent leur principale arme de propagation, d’autres parties du champignon pourront être aérosolisées telles que des fragments de filaments fongiques (hyphes). Avec les spores, ils vont constituer une partie importante des bioaérosols*. La figure 6-23 présente un exemple de boîte de Pétri résultant d’une mise en culture d’un bioaérosol collecté en air intérieur.

a

b

c

Figure 6-23 : Exemples de spores de Fusarium (macroconidie, 50 µm) (a), d’Alternaria (dictyospore, 25 µm) (b) et développement de moisissures après mise en culture sur milieu MEA (Malt Extract Agar) d’un bioaérosol collecté en milieu intérieur (c).

Ces éléments fongiques (spores et fragments mycéliens) vont essentiellement pouvoir pénétrer dans le système respiratoire. Une action locale au niveau de la peau est également possible dans le cas d’allergies cutanées. En termes de surveillance de la qualité de l’air, on distingue principalement trois fractions de particules : les particules totales en suspension, les PM10 (particules de diamètre aérodynamique médian inférieur à 10 µm) et les PM2,5 (particules de diamètre aérodynamique médian inférieur à 2,5 µm). En fonction de leur taille, les particules pourront pénétrer plus ou moins profondément dans l’appareil respiratoire. Ainsi, la majorité des spores de champignons (de 2 à 5 µm) pourront aller dans les bronches jusqu’aux bronchioles et dans les alvéoles pulmonaires pour les plus petites particules. Les fragments ou spores de taille supérieure à DÉFINITION Bioaérosols Particules présentes dans l’air et constituées par des organismes vivants, en particulier des microorganismes (bactéries, moisissures…) et des composés provenant d’organismes vivants (endotoxines, mycotoxines, glucanes…).

182

… et des champignons pour le pire

10 µm pourront, quant à eux, aller se loger dans les voies aériennes supérieures (pharynx, larynx…). Le dépôt des éléments fongiques aérosolisés dépendra de nombreux paramètres physiques et physiologiques, il pourra se faire de différentes façons : interception, impaction, sédimentation et diffusion. L’exposition humaine aux moisissures, en particulier par inhalation de spores et fragments fongiques aéroportés, pourra entraîner des effets sur la santé dont la gravité dépendra des conditions d’exposition (espèces fongiques, concentrations dans l’air, durée d’exposition, état immunitaire de l’individu, sensibilité individuelle…). Des infections (mycoses) pourront survenir ; nous en avons parlé précédemment. Plus fréquemment, des réactions allergiques faisant intervenir des mécanismes d’hypersensibilité surviendront. Parfois, ce seront des effets liés aux toxines de certaines moisissures (mycotoxines), nous en parlerons plus loin… Concernant les allergies, elles pourront se déclarer en milieu intérieur (habitats, hôpitaux…) ou à l’extérieur au cours d’activités professionnelles (travaux agricoles…) ou de loisirs (promenades…). Ces réactions « inappropriées et excessives » du système immunitaire sont liées à la nature même des moisissures qui contiennent différents constituants comme des protéines ou des polysaccharides se comportant comme des allergènes. De nombreux allergènes fongiques sont identifiés et la plupart des moisissures, en particulier celles appartenant aux genres Alternaria (Figure 6-23), Cladosporium ou Aspergillus, sont connues comme allergéniques. On estime que 3 à 10 % de la population mondiale souffrirait d’allergies dues aux moisissures. Par ailleurs, plus de 20 % des personnes atopiques, c’est-à-dire ayant une prédisposition génétique au développement d’allergies, seraient sensibles aux allergènes d’origine fongique. Chez les personnes allergiques aux moisissures, des manifestations cliniques telles que la toux, la rhinite*, la conjonctivite*, ou l’asthme* pourront survenir. De plus, la sensibilisation aux allergènes fongiques constitue un facteur aggravant ou persistant chez des personnes asthmatiques.

DÉFINITIONS Rhinite Irritation et inflammation des muqueuses de la cavité nasale. Conjonctivite Inflammation de la conjonctive (membrane qui tapisse l’épithélium de la cornée et l’intérieur des paupières).

Asthme Maladie inflammatoire du système respiratoire (essentiellement des bronches) se traduisant par des crises récurrentes qui se caractérisent par des difficultés respiratoires et une respiration sifflante.

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BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Des syndromes d’origine fongique Certaines pathologies allergiques liées aux champignons correspondent à des syndromes définis cliniquement. Citons par exemple les alvéolites allergiques extrinsèques (AAE) ou pneumopathies d’hypersensibilité qui se traduisent par une atteinte pulmonaire pouvant évoluer vers une insuffisance respiratoire chronique. C’est le cas de la DÉFINITION maladie du poumon du fermier causée Actinomycètes par une inhalation répétée de bioaéroBactéries qui se développent sous sols. Sa cause est multifactorielle ; des la forme de filaments ressemblant moisissures (genres Absidia, Eurotium…), à des hyphes d’un mycélium de champignon. Ce sont des bactéries mais aussi des actinomycètes* sont à Gram positif qui comportent, en impliqués. Il existe beaucoup d’autres particulier, le genre Streptomyces. alvéolites allergiques qui impliquent des micromycètes : elles peuvent avoir des origines très variées : activités agricoles (fourrages, compost, bois…), manipulation de systèmes de ventilation, fabrication du papier, poussières présentes en milieu domestique. L’aspergillose bronchopulmonaire allergique (ABPA) est un autre exemple de pathologie causée par une hypersensibilité à Aspergillus fumigatus. Au niveau clinique, elle se traduit en particulier par de la fièvre, de la toux, une dyspnée et des expectorations. L’asthme ou la mucoviscidose constituent un terrain propice à l’apparition de cette maladie. Aspergillus fumigatus est donc une « espèce clé » en santé humaine, elle peut être impliquée à la fois dans des infections et des allergies. Plus généralement, de nombreuses moisissures peuvent être impliquées dans des allergies et l’exposition aux spores fongiques est une préoccupation grandissante, en particulier en milieu intérieur où nous passons la majorité de notre temps (habitats, lieu de travail…). L’humidité peut entraîner le développement de moisissures en raison de facteurs climatiques, des caractéristiques de l’habitat et du mode de vie. Ainsi selon l’Organisation mondiale de la Santé (OMS), l’humidité poserait un problème dans 10 à 50 % des habitations. Cette humidité qui constitue un facteur essentiel au développement des moisissures va engendrer une dégradation de la qualité de l’air et de l’habitat. Les enjeux sont d’ordre sanitaire et économique, et cette exposition fongique, le plus souvent chronique, peut être aggravée par la précarité énergétique ou le confinement qui peuvent conduire à l’augmentation des concentrations en contaminants fongiques en milieu intérieur. Nous pouvons illustrer l’importance de la qualité de l’air en milieu intérieur et de l’impact potentiel des contaminants fongiques par une « maladie émergente » : le syndrome des bâtiments malsains ou Sick Building Syndrome. 184

… et des champignons pour le pire

Le terme de syndrome des bâtiments malsains est un terme utilisé pour décrire l’apparition inexpliquée de symptômes respiratoires, neurologiques, cutanés chez des personnes habitant ou travaillant dans des bâtiments. Ce type de syndrome, bien que décrit dès les années 1970, est en recrudescence. Dans les années 1993 à 2000, les cas d’hémorragies pulmonaires chez des jeunes enfants de Cleveland (États-Unis) ont amené à poser l’hypothèse, encore discutée, de l’implication de Stachybotrys chartarum (Figure 6-24), une moisissure que l’on retrouve dans les habitats humides et/ou insalubres. Même si les causes de ce syndrome sont multiples et complexes, des mycotoxines produites par cette moisissure semblent jouer un rôle dans l’apparition des symptômes. Ces mycotoxines sont des trichothécènes macrocycliques tels que les satratoxines. D’autres composés comme les hémolysines pourraient aussi jouer un rôle dans les manifestations cliniques observées.

a

b

Figure 6-24 : Stachybotrys chartarum en culture sur milieu MEA (a) et observé au microscope (grossissement × 400) (b).

Enfin, certains constituants, comme les (1,3)-ß-D-glucanes, qui composent la paroi des cellules fongiques, interviennent également dans les manifestations cliniques liées aux moisissures. Ces polymères de glucose (Figure 6-25) entrent en jeu dans le processus inflammatoire. Leur action pro-inflammatoire exacerberait les signes cliniques au niveau respiratoire.

Figure 6-25 : Structure des (1,3)-ß-D-glucanes.

D’autres composés produits par les moisissures sont également à surveiller, il s’agit de composés organiques volatils d’origine microbienne (COVM). Ces molécules, chimiquement très diversifiées, sont responsables des « odeurs 185

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de moisi » et pourraient être à l’origine d’irritations oculaires et respiratoires. L’arsenal fongique n’est décidément pas à cours de ressources.

DES AGENTS DE BIODÉTÉRIORATION L’air n’est pas le seul « terrain de jeu » des moisissures. Les spores et fragments fongiques aérosolisés pourront aussi se déposer sur les supports et pourront ensuite germer s’il y a présence d’eau et d’éléments nutritifs. Ainsi de nombreux matériaux de construction, en particulier de nature cellulosique, sont victimes de dégradation. Il faut alors imaginer l’environnement intérieur confiné comme un écosystème où les espèces fongiques cohabitent et/ou se succèdent en fonction des conditions de température et d’humidité. La problématique des moisissures concerne ainsi la qualité de l’air mais aussi celle des supports car ces agents de biodétérioration pourront s’attaquer aux matériaux, aux œuvres d’art, aux livres… Lascaux, victime de son succès… et des champignons Découverte en 1940, la grotte de Lascaux (située à Montignac en Dordogne) est considérée comme la « chapelle Sixtine de la Préhistoire ». Elle abrite un ensemble de peintures et de gravures rupestres, datées de 18 000 à 27 000 ans. Ouverte au public en 1948, la grotte va très vite être victime de son succès. Dès 1960, la fréquentation humaine entraîne une augmentation du taux de dioxyde de carbone (CO2), qui se traduit par une acidification des parois et une prolifération d’algues vertes appelée la « maladie verte ». Malgré un premier traitement effectué, l’accumulation de CO2 conduit à la formation d’un voile de calcite opaque appelé « maladie blanche ». En 1963, l’accès est définitivement fermé au public. En 2001, un champignon filamenteux s’attaque aux peintures, il s’agit de Fusarium solani qui recouvre les fresques d’un duvet blanc. Il semble que ce développement fasse suite au remplacement du système de ventilation de la grotte. Tous les quinze jours, on devait retirer manuellement le mycélium de la moisissure pour ne pas endommager les peintures. Par la suite, l’emploi d’un fongicide a permis de limiter les dégâts. Depuis 2007, une nouvelle maladie est apparue sous la forme de taches noires causées par un champignon jusque-là inconnu, et baptisé en 2012, Ochroconis lascauxensis (Figure 6-26). Ce micromycète se nourrit du carbone et de l’azote provenant du fongicide qui a été dégradé par une bactérie du genre Pseudomonas. Les restaurateurs de la grotte doivent travailler au scalpel pour enlever le nouvel envahisseur. Des recherches ont été lancées pour trouver un moyen de lutter contre celui qui menace à nouveau ce patrimoine de l’humanité ! En rompant l’équilibre de la grotte, 186

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il aura fallu moins de vingt ans à l’Homme pour endommager ces peintures qui avaient résisté pendant 27 000 ans ! Maigre consolation, la liste des espèces vivantes identifiées s’est enrichie d’un nouveau champignon ! On retrouve là tout le paradoxe des moisissures qui peuvent à la fois représenter un atout (par exemple dans le domaine des biocarburants pour transformer des résidus végétaux) mais aussi un risque dans le domaine du bâti ou du patrimoine. Des Basidiomycètes vont également être des agents de dégradation : c’est le cas de la mérule, dont nous avons parlé au début de cet ouvrage, qui va détruire les bois ouvrés. Certaines espèces de moisissures possédant des enzymes capables de dégrader la cellulose, pourront également « donner un coup de main » dans cette biodétérioration.

Figure 6-26 : Ochroconis lascauxensis, un nouveau micromycète découvert dans la grotte de Lascaux.

À L’ASSAUT DU VÉGÉTAL… Comme nous l’avions évoqué dans le cahier Biodiversité et évolution du monde végétal (EDP Sciences, 2014), les végétaux sont soumis à différents stress environnementaux dont des attaques de microorganismes pathogènes. Parmi eux, les micromycètes constituent la principale cause de maladies chez les plantes. Ces espèces que l’on qualifie de phytopathogènes sont nombreuses et peuvent se développer sur des tissus végétaux encore vivants (champignons biotrophes) ou alors tuer les cellules végétales avant de se développer sur la plante (champignons nécrotrophes). Les enjeux agronomiques et économiques sont très importants. Actuellement, la lutte contre les champignons pathogènes passe essentiellement par la sélection de variétés résistantes et/ou par l’utilisation d’antifongiques ; des méthodes de lutte biologique sont aussi 187

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développées, elles utilisent par exemple des microorganismes antagonistes pour combattre l’espèce pathogène. L’infection des végétaux se fait en plusieurs étapes : –– la reconnaissance par le champignon de la plante hôte qui fait intervenir des ligands* ; –– la pénétration dans les tissus végétaux qui nécessite des enzymes en mesure d’hydrolyser la cuticule* des cellules végétales ou des structures particulières comme des hyphopodia capables de pénétrer par les racines ; –– la persistance qui nécessite une interaction entre la plante et le champignon. Celle-ci est possible au moyen d’une communication complexe entre les deux organismes vivants. Le champignon possède des gènes d’avirulence (gènes avr) qui codent pour des facteurs reconnus par des récepteurs de la plante sous contrôle des gènes de résistance (gènes R). Lorsqu’un facteur d’avirulence est reconnu par un récepteur, la plante met en place une réaction d’hypersensibilité (HS) qui lui permet de contenir l’infection (synthèse de protéines PR pour lutter contre le pathogène, apoptose* au niveau du site d’infection pour ralentir la dispersion du pathogène). Dans le cas contraire (si absence de gènes avr ou absence de gènes R), l’infection se poursuit et se généralise à toute la plante avec l’apparition de lésions… Il existe de nombreuses maladies végétales causées par des champignons (Figure 6-27) : charbons, fusarioses, oïdiums, rouilles, tavelures, monilioses… Le charbon du maïs est un exemple de maladie fongique causée par Ustilago maydis. Considéré comme un pathogène dévastateur pour le maïs sur lequel ce champignon biotrophe entraîne la formation de tumeurs de couleur grise, il est pourtant très recherché pour sa saveur en cuisine mexicaine sous le nom de huitlacoche. Les fusarioses sont des maladies causées par des moisissures du genre Fusarium. Elles se développent sur les céréales « au champ », particulièrement durant les années humides. Les épillets des plants atteints se dessèchent et se DÉFINITIONS Ligand Molécule capable de se lier de manière réversible sur une macromolécule cible (protéine ou acide nucléique) et jouant généralement un rôle fonctionnel (activité enzymatique, transmission d’un signal…). Cuticule Couche externe protectrice composée de cires que l’on retrouve au niveau des organes aériens (feuilles) des végétaux.

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Apoptose Processus au cours duquel des cellules déclenchent leur autodestruction en réponse à un signal. On parle aussi de mort cellulaire programmée.

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Figure 6-27 : Quelques maladies fongiques des végétaux : le charbon du maïs (Ustilago maydis) (a), l’oïdium de la vigne (Erysiphe necator) (b), la rouille du café (Hemileia vastatrix) (c), la tavelure du poirier (Venturia pirina) (d) et la moniliose de la poire (Monilia fructigena) (e).

colorent en rose-orangé. Au niveau agronomique, les conséquences peuvent être lourdes avec des pertes de rendement parfois importantes ; mais il peut exister aussi des conséquences sanitaires, certaines espèces pouvant produire des mycotoxines telles que le déoxynivalénol (DON). Les oïdiums se caractérisent par un feutrage blanc sur les végétaux causé par certains Ascomycètes. Ils peuvent toucher des espèces végétales variées : betterave, manguier, pommier… Dans le cas de la vigne, le mycélium d’Erysiphe necator s’attaque aux jeunes rameaux qui se tachent. Un feutrage blanc-grisâtre peut également apparaître sur les baies réduisant leur croissance et pouvant modifier les caractéristiques organoleptiques du vin. Les rouilles sont causées par des champignons appartenant au groupe taxonomique des Basidiomycètes qui vont produire en abondance des spores jaune-orangé. Ces micromycètes se développent sur un végétal vivant et peuvent toucher différentes espèces : la pomme de terre, le rosier, le café… Dans ce dernier cas, le champignon Hemileia vastatrix est disséminé par le vent et provoque des lésions orangées sur les feuilles des caféiers entraînant leur chute et l’absence de fructification. Les conséquences sur les récoltes sont 189

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désastreuses. Au xixe siècle, des épidémies ont ainsi décimé les caféiers au Sri Lanka, ce qui a conduit le pays à favoriser la culture du thé. Depuis quelques années, ce sont les pays producteurs d’Amérique centrale qui sont lourdement touchés par ce champignon. Les tavelures sont des maladies d’origine fongique touchant les arbres fruitiers, en particulier les pommiers et poiriers. Chez le pommier, il s’agit de la maladie la plus répandue dans le monde. Elle est causée par des Ascomycètes du genre Venturia qui profitent des conditions climatiques humides durant l’apparition des bourgeons floraux (débourrement) pour germer et pénétrer à travers la cuticule des cellules végétales. La tavelure est à l’origine de lésions brunes ou noires sur les fruits et les feuilles et de perturbations dans la photosynthèse. Les monilioses constituent également des pathologies touchant les arbres fruitiers tels que le pommier, le pêcher ou le cacaoyer. Chez le poirier, le champignon (Monilia fructigena) est à l’origine du pourrissement du fruit qui se momifie après s’être couvert de taches concentriques. Parfois, différentes espèces de champignons peuvent être impliquées dans des attaques de végétaux. C’est le cas du Black Dead Arm (« bras mort noir ») qui se caractérise par des taches rouge à orange sur les feuilles qui se dessèchent et qui entraîne la mort du cep de vigne à plus ou moins long terme. On parle de « cancer de la vigne » ou « chancre à Botryosphaeria ». En effet, plusieurs espèces de champignons lignicoles semblent associées à cette pathologie : Botryosphaeria obtusa, B. dothidea, B. parva et B. stevensii.

LES MYCOTOXINES Des armes biologiques dans l’assiette… Dès qu’il y a présence d’humidité, les moisissures vont pouvoir se développer sur des substrats dont elles vont utiliser des éléments nutritifs nécessaires à leur croissance. Leur capacité à pouvoir se reproduire très efficacement au moyen de spores leur permet de coloniser très rapidement des sources de carbone comme des aliments. Certaines moisissures vont alors modifier leurs caractéristiques organoleptiques. C’est par exemple le goût de bouchon d’un vin qui peut être lié à la présence de métabolites tels que des chloroanisoles ou la géosmine (molécule à odeur de terre) produits par des espèces de Penicillium. Les micromycètes possèdent un métabolisme secondaire très diversifié, dans lequel certaines molécules sont utilisées sur le plan thérapeutique (pénicilline, ciclosporine, statines…) et d’autres peuvent s’avérer toxiques pour l’Homme et le bétail. Ces métabolites toxiques sont appelés mycotoxines. Ce sont en général des molécules de faible poids moléculaire et thermostables, principalement produites par des espèces appartenant aux genres Aspergillus, 190

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Fusarium et Penicillium. Elles correspondent à des structures chimiques très diverses (cyclopeptides, terpènes…) possédant des effets toxicologiques très variés : hépatiques, rénaux, hématologiques, cutanés… Chaque mycotoxine est produite dans des conditions particulières de température, d’humidité (activité en eau*) et de substrat. Comme tout métabolite secondaire, une mycotoxine a certainement un rôle dans la vie du champignon ; il semble que de tels composés soient produits suite à un stress environnemental… Les mycotoxines sont des exotoxines, ce qui signifie qu’elles sont excrétées dans le substrat ; on les retrouve alors sur la paroi des spores fongiques et des fragments mycéliens mais aussi dans le végétal contaminé par le champignon et/ ou dans l’aliment dont il est issu. En effet, certaines mycotoxines sont produites « au champ » (le déoxynivalénol sur les céréales par exemple), d’autres au cours du stockage (les aflatoxines sur les oléagineux* par exemple), ou parfois dans les deux situations (ochratoxine A produite au champ sur raisin ou lors du stockage de céréales par exemple). On peut retrouver des espèces fongiques toxinogènes et des mycotoxines dans différentes matrices végétales et alimentaires : céréales (ochratoxine A, déoxynivalénol, zéaralénone…), oléagineux (aflatoxines), pomme (patuline), raisin (ochratoxine A) (Figure 6-28), épices (ochratoxine A)… Une espèce fongique peut produire plusieurs mycotoxines, c’est le cas par exemple de Fusarium graminearum capable de produire du déoxynivalénol et de la zéaralénone. Une mycotoxine peut aussi parfois être produite par plusieurs espèces fongiques ; nous pouvons citer par exemple l’ochratoxine A produite par Aspergillus ochraceus ou Penicillium verrucosum sur les céréales et par A. carbonarius sur le raisin. La qualification d’une espèce fongique « d’intérêt » ou « à risque » n’est pas toujours évidente. Monascus ruber (Figure 6-29) illustre bien cette difficulté : cette moisissure qui produit un pigment rouge est à la fois une espèce utilisée, depuis des millénaires en Chine, pour la conservation et la production d’aliments fermentés. Elle est connue sous le nom de levure de riz rouge ou Ang-kak. Elle contient également de la monacoline K, molécule DÉFINITIONS Activité en eau (aw) Disponibilité de l’eau d’un substrat. Cette eau libre peut permettre l’apparition et le développement de microorganismes. Par exemple, les bactéries ont besoin d’une aw supérieure à 0,9 pour se développer, les moisissures une aw proche de 0,80.

Oléagineux Plantes cultivées pour leurs graines (colza, arachide, soja…) ou leurs fruits (palmier à huile, cocotier…) riches en matières grasses. On extrait, à partir de ces plantes, de l’huile et les résidus de cette extraction forment des tourteaux que l’on utilise en alimentation animale. Certains oléagineux comme le soja sont également riches en protéines, ils appartiennent essentiellement à la famille des Fabacées (Légumineuses).

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Figure 6-28 : Aspergillus carbonarius : « têtes aspergillaires » en développement sur une baie de raisin.

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Figure 6-29 : Monascus ruber en culture sur milieu MEA (a) et ascocarpes observés au microscope (grossissement × 400).

aux propriétés hypocholestérolémiantes, que l’on retrouve dans certains compléments alimentaires. C’est au sein du métabolisme de ce champignon que l’on comprend ce « paradoxe fongique » : en effet, certains isolats de Monascus ruber sont toxinogènes car capables de produire de la citrinine, une mycotoxine aux effets néphrotoxiques. Il est ainsi parfois difficile de classer une moisissure parmi les espèces utiles ou à risque… 192

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Du « mal des ardents » aux aflatoxines Les mycotoxines ont causé de grandes épidémies dans l’Histoire. Nous pouvons citer les alcaloïdes de l’ergot de seigle (Claviceps purpurea) qui, comme nous l’avons vu dans l’introduction générale, ont été à l’origine du « mal des ardents » au Moyen Âge. À Issenheim, se trouvait un des couventshôpitaux qui soignait les malades atteints d’ergotisme. Le malade était victime d’hallucinations, de douleurs violentes : son corps « brûlait », ses bras et ses jambes se desséchaient et pourrissaient (abcès, gangrènes…). Les moines priaient devant le retable, soignaient les plaies, amputaient… et nourrissaient les malades. C’est le plus souvent grâce à ce nouveau régime alimentaire que le malade était guéri car l’origine de la maladie provenait de la contamination du seigle et du pain par le champignon. D’autres faits historiques impliquent des mycotoxines. Des fusariotoxines (mycotoxines produites par des espèces du genre Fusarium) sont par exemple suspectées d’avoir provoqué de graves crises alimentaires et entraîné des crises politiques dans l’Athènes antique. Plusieurs hypothèses circulent aussi sur la mort brutale d’archéologues ayant découvert des tombeaux de pharaons. Ce que l’on a nommé la « malédiction des pharaons » pourrait être dû à la présence, dans les sépultures, de spores d’Aspergillus et de mycotoxines comme l’ochratoxine A qui auraient pu être inhalées de façon massive lors de l’ouverture des tombeaux. Comme nous l’avons vu précédemment, certains champignons ont été utilisés durant l’Histoire pour des empoisonnements, c’est également le cas de certaines mycotoxines. L’ergot de seigle fut par exemple utilisé 600 ans avant J.-C. par les Assyriens pour contaminer les puits et empoisonner leurs ennemis. Certaines mycotoxines sont considérées comme des armes biologiques. Dans les années 1980-1990, des scientifiques irakiens furent par exemple soupçonnés de faire des stocks d’aflatoxine B1. Au début des années 1980, on mentionne même en Asie (Laos et Cambodge) l’utilisation possible d’un agent chimique nommé « pluie jaune » qui provoquait des hémorragies et des lésions cutanées rappelant l’effet de mycotoxines comme la toxine T-2 qui appartient au groupe des trichothécènes. Ce sont les intoxications aiguës observées chez les animaux qui ont permis de progresser dans le domaine des connaissances sur les mycotoxines. En 1960, une épidémie en Grande-Bretagne provoque le décès de plus de 100 000 dindons atteints d’hépatite aiguë. D’abord appelée « Turkey X disease » en raison de son origine indéterminée, il a été montré que cette maladie avait été causée par la consommation de farine d’arachides importée du Brésil et contaminée par Aspergillus flavus produisant des aflatoxines.  193

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Les intoxications causées par les mycotoxines se nomment mycotoxicoses. Même s’il existe plus de 300 composés classés comme mycotoxines, on distingue six groupes majeurs de molécules pouvant contaminer les chaînes alimentaires et entraîner des effets sur la santé (Tableau 6-5). De nombreuses autres mycotoxines, moins répandues actuellement dans l’alimentation, peuvent cependant représenter un risque en santé humaine : la citrinine produite par différentes espèces d’Aspergillus et Penicillium, l’alternariol produit par des espèces d’Alternaria, les toxines trémorgènes d’Aspergillus et Penicillium… Dans l’avenir, des études toxicologiques et épidémiologiques contribueront à déterminer quelle est l’importance de ces composés en termes de risque alimentaire et sanitaire. Les aflatoxines Les aflatoxines représentent le groupe de mycotoxines le plus dangereux pour la santé humaine. Il s’agit d’un problème de santé publique majeur dans de nombreux pays du Sud. Selon la FAO (Organisation des Nations unies pour l’alimentation et l’agriculture), 25 % des cultures alimentaires mondiales seraient concernées par la présence d’aflatoxines. Deux principales espèces, très proches morphologiquement, sont capables de produire ces métabolites toxiques : Aspergillus flavus produisant les aflatoxines B1 (AFB1) et B2 (AFB2) ; et Aspergillus parasiticus (Figure 6-30) produisant les aflatoxines B1, B2, G1 (AFG1) et G2 (AFG2). On distingue ainsi quatre aflatoxines auxquelles il faut ajouter l’aflatoxine M1 (AFM1), métabolite présent dans le lait de vaches laitières ayant consommé des tourteaux contaminés par l’AFB1. Les aflatoxines sont retrouvées dans des céréales (maïs, sorgho…) et surtout dans des graines d’oléagineux (arachides, soja, coton…). Suite à l’extraction d’huile, les aflatoxines vont être présentes essentiellement dans les tourteaux destinés à l’alimentation animale. L’AFB1 est métabolisée au niveau hépatique : elle est transformée par les enzymes mono-oxygénases à cytochromes P450 en AFB1-8,9-époxyde. Ce métabolite est capable d’interagir avec l’ADN en se fixant sur l’azote en position 7 d’une guanine (Figure 6-30). La formation de ces adduits est à l’origine de génotoxicité et cancérogénicité. Le foie constitue l’organe cible de ces toxines

DÉFINITION Génotoxicité Capacité de certains agents physiques, chimiques ou biologiques à provoquer l’apparition de dommages à l’ADN pouvant aboutir à des mutations génétiques en l’absence de mécanismes de réparation.

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Aspergillus spp Byssochlamys spp Penicillium spp

Fusarium culmorum, F. graminearum, F. sporotrichioides,…

Fusarium culmorum, F. graminearum, F. equiseti,…

Patuline

Trichothécènes (déoxynivalénol, toxine T2,…)

Zéaralénone Céréales (maïs, shorgo, orge, blé,…)

Céréales (blé, maïs, orge,…) Bananes

Pomme Céréales (blé, riz,…)

Céréales (blé, riz,…) Café Cacao Raisin

Céréales (blé)

Graines oléagineuses (arachide, soja, coton,…) Céréales (maïs)

Principaux substrats

Classement du Centre international de Recherche sur le Cancer (CIRC) : – cancérogènes avérés pour l’Homme (groupe 1) ; – cancérogènes possibles pour l’Homme (groupe 2B) ; – inclassables (groupe 3).

Aspergillus ochraceus, A. carbonarius,… Penicillim verrucosum

Ochratoxine A

Aspergillus flavus et A. parasiticus

Fusarium verticillioides, F. proliferatum,…

B1 (AFB1) B2 (AFB2) G1 (AFG1) G2 (AFG2) M1 (AFM1)

Principales espèces productrices

Fumonisines B1, B2,…

Aflatoxine Aflatoxine Aflatoxine Aflatoxine Aflatoxine

Mycotoxine(s)

Troubles de la reproduction (effets œstrogéniques)

Hématotoxicité Toxicité cutanée Perturbations immunitaires

Neurotoxicité

Néphrotoxicité Génotoxicité Perturbations immunitaires

Lésions du système nerveux central Hépatotoxicité Génotoxicité Perturbations immunitaires

Hépatotoxicité Génotoxicité* Cancérogénicité

Principaux effets sur la santé

3

3

3

2B

2B

Mélange naturel d’aflatoxines : 1 AFB1, AFG1 et AFM1 : preuves suffisantes de carcinogénicité

Classement CIRC

Réglementation Union Européenne

Teneurs maximales fixées en alimentation humaine et recommandations en santé animale

Teneurs maximales fixées en alimentation humaine et recommandations en santé animale

Teneurs maximales fixées en alimentation humaine

Teneurs maximales fixées en alimentation humaine et recommandations en santé animale

Teneurs maximales fixées en alimentation humaine et recommandations en santé animale

Teneurs maximales fixées en alimentation humaine et animale

Tableau 6-5 : Principaux groupes de mycotoxines pouvant contaminer les chaînes alimentaires.

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BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Figure 6-30 : Aspergillus parasiticus en culture sur milieu MEA et schéma simplifié du mécanisme de toxicité de l’aflatoxine B1 (AFB1).

parmi lesquelles l’AFB1 a le potentiel cancérogène le plus important en étant responsable d’hépatocarcinome*. De très nombreux pays d’Afrique sont touchés par la contamination d’aliments par les aflatoxines (arachides, riz, manioc, sorgho…). Les conditions climatiques (temps sec au moment de la maturation des récoltes, humidité lors de la récolte) et les mauvaises techniques de stockage sont les principaux facteurs responsables de la formation d’aflatoxines. L’infection virale à l’hépatite B (HBV) constitue également un facteur de risque d’hépatocarcinome, c’est pourquoi les pays d’Afrique (forte exposition à l’AFB1 et forte prévalence* de l’HBV) sont davantage concernés par ce cancer que les pays d’Amérique latine (forte exposition à l’AFB1 et faible prévalence de l’HBV).

DÉFINITIONS Hépatocarcinome Cancer primitif du foie ou carcinome hépatocellulaire se développant habituellement sur une cirrhose, plus rarement sur une hépatopathie chronique non cirrhotique, et exceptionnellement sur un foie sain. Les causes les plus fréquentes sont le virus de l’hépatite B, le virus de l’hépatite C, l’alcool, les aflatoxines.

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Prévalence Nombre de personnes atteintes d’une maladie à un moment donné dans une population. Elle mesure ainsi l’état de santé d’une population à un instant donné.

… et des champignons pour le pire

En Afrique, la contamination des aliments par les aflatoxines a des consé­ quences lourdes au niveau commercial (pertes financières liées à l’impossibilité d’exporter les aliments contaminés, incidence sur le bétail…) ainsi qu’en termes de santé. L’exposition chronique de la population à ces contaminants est en effet à l’origine de cancer du foie mais aussi d’effets immunosuppresseurs et de retard de croissance. Il faut également rappeler que le développement de moisissures sur les matrices végétales contribue à diminuer leur valeur nutritionnelle, le champignon en tant que « bon hétérotrophe » utilisant les nutriments présents dans son milieu. Des solutions doivent être trouvées pour limiter le « risque aflatoxines » dans les pays du Sud. Cela passe par des actions à plusieurs niveaux : –– concernant les bonnes pratiques agricoles : recherche de méthodes de culture, de lutte biologique et de stockage limitant le développement fongique et la production d’aflatoxines ; –– concernant les aspects commerciaux : favoriser les récoltes saines, mettre en place une réglementation locale, proposer des méthodes de dosage utilisables sur le terrain ; –– concernant les aspects sanitaires : réduire l’impact des aflatoxines en favorisant la diversité du régime alimentaire, utiliser des agents adsorbants ou détoxifiants permettant d’éliminer ou de réduire les effets des aflatoxines, vacciner contre l’hépatite B… Enfin, nous pouvons évoquer les effets du dérèglement climatique sur le développement fongique et la  production de mycotoxines. Ces microorganismes et leurs métabolites sont très dépendants des conditions environnementales. Une augmentation des températures et/ou des variations d’humidité relative pourraient par exemple étendre le risque « aflatoxines » à des zones tempérées actuellement épargnées. D’une manière générale la biodiversité fongique devrait probablement être affectée par le changement climatique dans les décennies à venir…

CHAMPIGNONS « DE COMBAT » De nombreuses espèces de champignons sont capables de s’attaquer aux animaux, qu’ils soient invertébrés (insectes, nématodes…) ou vertébrés (chauves-souris, grenouilles…). Parmi les espèces impliquées dans le parasitisme d’insectes, on peut citer Cordyceps militaris parasitant des larves de Lépidoptères, Coléoptères et Hyménoptères ainsi que d’autres espèces comme Paecilomyces farinosus ou Beauveria bassiana… 197

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Ruée vers « l’or fongique » De nombreux Cordyceps sont à même de s’attaquer à des insectes (Figure 6-31). Ces « serial killers fongiques » vont se développer à l’intérieur de l’insecte, avant de le tuer et de donner naissance à d’étranges structures sur leur corps. Il s’agit de sporophores capables de disséminer de nombreuses spores.

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Figure 6-31 : Champignon du genre Cordyceps sp s’étant développé sur un insecte (a), Ophiocordyceps sinensis se développant à partir de chenilles (b), Elaphocordyceps capitata parasitant la truffe des cerfs (Elaphomyces granulatus) (c), Cordyceps tuberculata sur papillon de nuit (d).

Certains cordyceps vont être capables de s’attaquer à des fourmis. Le champignon, après s’être déposé sur la surface de la fourmi, va se développer dans son corps puis migrer jusqu’à son cerveau. Grâce à des « armes chimiques » (métabolites), il va modifier le comportement de sa victime qui va grimper au sommet d’une plante. Le champignon va alors dévorer le cerveau de la fourmi et pouvoir, à partir de sa tête, former des structures visibles (sporophores) libérant de nombreuses spores qui iront parasiter d’autres fourmis… D’autres cordyceps vont parasiter des larves d’insectes ; c’est le cas du « champignon chenille » Ophiocordyceps sinensis qui se développe sur des larves de Lépidoptères. Après avoir momifié la larve, il va sortir du sol et produire un stroma (masse d’hyphes) à partir duquel se forme un appareil de fructification (sporophore) capable de produire des spores. Ce champignon, appelé Yarsagumbu, que l’on 198

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trouve sur les hauts plateaux tibétains (entre 3 500 et 5 000 mètres d’altitude) est utilisé en médecine traditionnelle chinoise et tibétaine ; il possède de nombreuses vertus (tonique, stimulant immunitaire, action bénéfique sur les fonctions hépatiques, rénales, respiratoires, sexuelles…) et contribue au revenu annuel de nombreuses familles locales. En raison de son prix très élevé (environ 18 000 euros le kilo), il fait l’objet de multiples convoitises et de nombreux agriculteurs et éleveurs tibétains sont devenus tributaires de ce champignon pour leur survie, ce qui a profondément modifié l’économie de ces régions. Par ailleurs, une ruée vers « l’or fongique » s’est produite, au détriment de l’environnement et des populations locales qui délaissent leurs activités traditionnelles. Enfin, certains cordyceps sont même capables de s’attaquer à leurs congénères, c’est le cas d’Elaphocordyceps capitata qui parasite Elaphomyces granulatus, un champignon qui ressemble aux truffes. Rodéos fongiques Concernant les nématodes, Arthrobotrys oligospora est à même de capturer sa proie au moyen de « lassos mycéliens » qui étouffent leur victime ; Hirsutella rhossiliensis est une autre espèce nématophage qui adhère à proximité de la bouche du nématode, germe et pénètre à travers sa cuticule. On parle alors d’endoparasitisme. L’observation de ces phénomènes de parasitisme de nématodes ou d’insectes a permis le développement de mycoinsecticides. Beauveria bassiana et B. brongniartii sont par exemple utilisés pour lutter contre le ver blanc de la canne à sucre. Il existe aussi des applications dans le domaine pharmaceutique avec par exemple la myriocine, une molécule qui permet de diminuer la réponse auto-immune dans des maladies telles que la sclérose en plaques (voir chapitre 5). Le champignon producteur de cette molécule originale se nomme Isaria sinclairii (Cordyceps sinclairii), une espèce entomopathogène parasitant des larves d’Hyménoptères ou de Lépidoptères. Cette espèce est par ailleurs utilisée comme tonique en médecine traditionnelle chinoise et tibétaine depuis très longtemps. Menaces sur la biodiversité Des grenouilles peuvent aussi subir l’attaque des champignons. C’est le cas par exemple de certains Chytridiomycètes tels que Batrachochytrium dendrobatidis qui parasite les amphibiens. Ce champignon, découvert en 1998, produit des zoospores qui sont en mesure de détecter la peau des batraciens, pénétrer à travers la kératine et s’y développer. Le plus souvent la grenouille meurt quelques jours après l’infection (Figure 6-32). Cette maladie fongique que l’on nomme chytridiomycose menace au niveau mondial la survie de nombreux amphibiens. 199

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Figure 6-32 : Grenouille ayant succombé au chytridiomycète Batrachochytrium dendrobatidis.

Le « syndrome du nez blanc » (bat white-nose syndrome) est une maladie apparue en 2006 chez les chauves-souris et qui a décimé plusieurs millions d’entre elles en Amérique du nord et au Canada. Le responsable, Geomyces destructans (Pseudogymnoascus destructans) se développe sur les ailes et le museau de l’animal avant de pénétrer dans ses tissus (Figure 6-33).

Figure 6-33 : Chauve-souris atteinte par le micromycète Geomyces destructans qui provoque le syndrome du nez blanc.

200

… et des champignons pour le pire

EN RÉSUMÉ → Les intoxications par les champignons existent depuis des siècles. On comptabilise actuellement plus de 1 000 cas d’intoxications par an, parmi lesquels ceux causés par l’amanite phalloïde sont les plus redoutés. → On dénombre actuellement 15 syndromes d’intoxication que l’on classe en fonction de leur délai d’apparition. Depuis une dizaine d’années, de nouveaux syndromes ont été observés. → Parmi les syndromes apparaissant après un délai de six heures, on retrouve le syndrome phalloïdien responsable d’une cytolyse hépatique et le syndrome orellanien causant une atteinte rénale parfois irréversible. → Le syndrome phalloïdien est provoqué par certaines amanites comme l’amanite phalloïde, l’amanite vireuse et l’amanite printanière, ainsi que par d’autres espèces comme des petites lépiotes et des galères. → Pour éviter les intoxications fongiques, il convient de respecter quelques règles de base, en particulier limiter la récolte aux quelques espèces reconnues comme comestibles et faire vérifier sa récolte par un mycologue compétent. → Les micromycètes sont capables de provoquer des infections nommées mycoses. Parmi elles, les aspergilloses sont occasionnées principalement par Aspergillus fumigatus. Parmi les différentes localisations, l’aspergillose pulmonaire invasive constitue une des principales causes de mortalité par infection fongique en milieu hospitalier. → Des spores et des fragments mycéliens de nombreuses espèces de moisissures sont à l’origine de pathologies respiratoires. Sous la forme de bioaérosols, ces composants fongiques sont responsables d’allergies ou de syndromes tels que les alvéolites allergiques extrinsèques. → D’autres maladies d’étiologie mal connue comme le syndrome des bâtiments malsains pourraient également impliquer des moisissures toxinogènes telles que Stachybotrys chartarum. → Les végétaux font souvent l’objet d’attaques de la part de champignons phytopathogènes. Lorsque leurs mécanismes de défense sont débordés ou inefficaces, des lésions apparaissent : le charbon du maïs, l’oïdium de la vigne, la tavelure du pommier en sont des exemples. Ces atteintes fongiques ont des répercussions agronomiques et économiques importantes. → Les mycotoxines sont des métabolites secondaires toxiques pour la santé animale et humaine. Historiquement, des mycotoxines comme les alcaloïdes de l’ergot de seigle ont été responsables d’épidémies liées à la consommation d’aliments contaminés. Parmi plusieurs centaines de mycotoxines actuellement connues, l’aflatoxine B1 est probablement la plus dangereuse en raison de son potentiel cancérogène avéré au niveau hépatique. Sa présence dans l’alimentation pose un problème de santé publique dans de nombreux pays du Sud. 201

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE → Des champignons peuvent s’attaquer à des insectes, des nématodes voire à d’autres champignons. Cordyceps est un exemple de genre fongique capable d’émerger du corps d’un insecte après s’y être développé et l’avoir momifié. → Certains champignons menacent la biodiversité animale en décimant des populations de grenouilles ou de chauves-souris.

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202

Index A (1,3)-ß-D-glucanes 185 Acide aspartique 136, 149 Acide citrique 136, 149 Acide iboténique 159 Acide lysergique 3 Acides acroméliques 163 Affinage 118, 120, 149 Aflatoxines 191, 193, 194, 196, 197 Agaric des jachères 59 Aldiss, Brian 44 Allergies 177, 178, 182, 183, 184, 201 Alpha-amanitine 170 Amadouvier 128, 132, 144 Amanite à volve rousse 173, 174 Amanite citrine 152, 170, 171 Amanite épaisse 159, 161 Amanite panthère 157, 158, 159, 161 Amanite phalloïde 26, 27, 45, 152, 154, 168, 169, 170, 201 Amanite printanière 168 Amanite rougissante 157 Amanite tue-mouches 159, 161 Amanite vireuse 168, 169, 171, 201 Ambre fossile 102, 103, 105 Angiospermes 96, 102, 103, 105 Antibiose 34, 35, 45 Armillaire couleur de miel 156 Ascomycètes 3, 6, 16, 45, 58, 59, 69, 70, 82, 83, 85

Aspergillose bronchopulmonaire allergique 184 Aspergillose pulmonaire invasive 180, 201 Aspergillus 120, 121, 125, 130, 133, 142, 144, 146 Aspergillus carbonarius 192 Aspergillus fumigatus 180, 181, 184, 201 Aspergillus parasiticus 194, 196 Asques 58, 59, 82, 85 B Basides 58, 60, 85 Basidiomycètes 16, 45, 58, 59, 69, 82, 85 Bassi, Agostino 32 Batch 135, 138 Batrachochytrium dendrobatidis 199, 200 Beauveria bassiana 130, 147 Bêta-lactamines 138 Bidaou 174 Bière 118, 121, 124, 125, 149 Bioaérosols 182 Bioconversions 140, 149 Bioéthanol 145 Biomasse 135, 136 Biomédicaments 142, 149 Bioproduction 109, 133, 136 Bioréacteurs 108, 134, 136, 138

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Biotechnologies 109, 150 Black Dead Arm 190 Bolet à pied rouge 157, 158 Bolet Satan 21, 27, 45, 156, 157 Burton, Tim 43, 46 C Café 125, 149 Candidose 178 Caroll, Lewis 41, 46 Cavage 7, 8 Céphalosporines 38, 137, 138, 139 Cercles de fées 21, 41 Cervoise 124 Chaetomium globosum 145 Chaga 130, 131, 148 Chair des dieux 22, 25, 27 Champignon de Paris 14, 111, 115, 116, 117 Champignon hypogé 82 Chapelle de Plaincourault 27 Charbon du maïs 188, 189, 201 Chardon marie 177 Chauves-souris 197, 200, 202 Chitine 85 Chocolat 125, 149 Chytridiomycètes 16, 45 Ciclosporine 137, 138, 149 Cidre 117, 118, 124, 149 Claude 26 Clitocybe à bonne odeur 163 Clitocybe blanchi 159, 162 Coal balls 98, 105 Coin à champignons 63, 71 Composés organiques volatils 185 Coprine 155 Coprinites dominicana 89, 103, 104, 105 Coprin noir d’encre 155 Cordycépine 129, 130 Cordyceps 128, 129, 132, 148, 197, 198, 199, 202 Corticostéroïdes 140, 141, 149 204

Cortinaire couleur de rocou 166 Croissance 114, 126, 127, 128, 129, 132, 133, 134, 136, 143, 147, 149 D Darwin, Charles 33 Dawson, John William 96 de La Quintinie, Jean-Baptiste 114 Després, Jean 2 Détergents 146, 149 Dickinson, Emily 39, 43 Diosgénine 141 Disney, Walt 43, 46 Duchesne, Ernest 35 E Échinocandines 137, 149 Ectomycorhizes 67, 69, 84, 86 Embryophytes 96 Endomycorhizes 67, 68, 69, 86 Endophytes 70, 71 Entolome livide 157 Enzymes 108, 109, 118, 121, 124, 126, 127, 129, 139, 140, 144, 145, 146, 149 Ergométrine 3 Ergotamine 3, 138 Ergot de seigle 2, 3, 4, 28, 45, 193, 201 Eumycètes 16, 17, 18, 19, 45 Explosion du Cambrien 93 Extinctions de masse 88 F

Fed batch 135, 136, 138 Fermentation 108, 109, 119, 120, 121, 122, 123, 124, 125, 133, 134, 135, 136, 137, 138, 145, 147, 149 Fermenteurs 108, 133, 134, 136 Feu de Saint-Antoine 3, 28 Fleming, Alexander 34, 35, 36, 46 Franquin 44 Fries, Elias Magnus 30, 31, 45 Fungi 15, 46

Index

Fusarioses 188 Fusarium solani 186 G Galère marginée 171, 172 Ganoderme luisant 112, 128, 133 Génération spontanée XV, 33, 45 Geomyces destructans 200 Gléba 7, 82 Gliotoxine 180 Gloméromycètes 16, 45 Grenouilles 197, 199, 202 Grünewald, Matthias 28 Grzymala, Stanislaw 165 Gyromitre 165, 166 Gyromitrine 165, 166 H Hergé 44 Hofmann, Albert 3 Hooke, Robert 45 Horloge moléculaire 90, 91 Hydromel 125 Hyménium 58, 82, 85 Hyménophore 85 Hyphes 58, 59, 60, 64, 68, 69, 74, 77, 85 Hypogé 7 I Inocybe de Patouillard 159, 160 K

Kéfir 125 L Laccaire améthyste 159, 162 Lactaire sanguin 66, 67 Lascaux 186, 187, 202 Lentinane 129, 133 Lépiote brun-rose 171, 172 Lépiote élevée 20, 30, 31, 171, 172 Levain 9, 10

Levure de boulanger 9, 121, 125 Levure de riz rouge 191 Levures 108, 109, 118, 119, 120, 121, 122, 123, 124, 125, 133, 136, 145, 149 Lichen des loups 80, 81 Lichens 14, 32, 65, 75, 76, 79, 81, 86 Lovastatine 138 M Macromycètes 108, 128, 131, 132, 144, 148 Mal des Ardents 3 Marasme des Oréades 21, 22 Matsutake 110 Mérule pleureuse 4 Métabolisme primaire 126, 127, 128 Métabolisme secondaire 126, 127, 128 Méthylergométrine 138 Micheli, Pier Antonio 29 Micromycètes 108, 118, 120, 133, 134, 140, 142, 146, 147, 149 Mildiou 18 Moisissures 108, 109, 118, 119, 120, 123, 133, 145, 149 Monacoline K 191 Monascus ruber 191, 192 Monilioses 188, 190 Morilles 108, 110, 111, 117, 157, 164, 165 Mucor 119, 120, 133 Murray, Herbert 140 Muscarine 159, 161 Muscimol 159 Mycélium 2, 4, 5, 18, 21, 26 Mycène pure 159, 162 Mycétisme 153 Mycobionte 86 Mycophycobioses 94, 105 Mycoremédiation 146, 149 Mycorhization 7 Mycorhization contrôlée 147 205

BIODIVERSITÉ ET ÉVOLUTION DU MONDE FONGIQUE

Mycorhizes 65, 66, 67, 68, 69, 72, 86 Mycorhize vésiculaire arbusculaire 68 Mycoses 34, 177, 178, 179, 180, 183, 201, 202 Mycotoxicoses 194 Mycotoxines 177, 182, 183, 185, 189, 190, 191, 193, 194, 195, 197, 201 N Nématodes 197, 199, 202 O

Ochroconis lascauxensis 186, 187 Oïdiums 188, 189 Onychomycose 178 Oomycètes 18, 45 Ophiocordyceps sinensis 198 Opisthocontes 17, 45 Oreille de Judas 21 Orellanine 166, 167 Ötzi 23, 45 P Pain XII, 3, 4, 9, 10, 11, 33, 34 Palaeoanellus dimorphus 101, 105 Paléomycologie 88 Paleoophiocordyceps coccophagus 102, 105 Paracelse 79 Parasites 64, 74 Pasteur, Louis XV, 10, 32, 33, 35, 45, 121, 124 Pâte molle 119, 120 Pâte persillée 119, 120 Pâte pressée 119 Paxille enroulé 161 Pénicilline 34, 35, 37, 38, 46, 137, 138, 139, 149 Penicillium 118, 120, 125, 133, 138, 144 Penicillium chrysogenum 38 206

Penicillium notatum 36, 37, 46 Peterson, Durey 140 Peyo 44 Pholiote du peuplier 113 Photobionte 86 Phytopathogènes 177, 187, 201 Phytophtora 18 Pied d’athlète 178 Pieuvre des bois 21 Plasmode 19, 45 Pleurote en huitre 116 Pleurote en oreille 164, 165 Pline l’Ancien 25, 26 Polypore amadouvier 23 Polypore du bouleau 23 Polypore rutilant 164, 165 Polypores 128 Poumon du fermier 184 Potter, Beatrix 32 Pourriture blanche 144 Pourriture brune 144 Pourriture cubique 6 Pourriture molle 145 Primordium 58 Prototaxites 89, 96, 97, 98, 105 Psilocybe lancéolé 158 Psilocybine 158, 159 R Radiation 88 Reduviasporonites 89, 100, 105 Réseau de Hartig 69 Rhizophagus irregularis 74, 75 Rhizopus 125, 133, 140 Rhizopus stolonifer 60, 61, 62 Ronds de sorcières 21, 27, 41, 45, 63 Roquefort 118, 119, 120, 149 Rosé des prés 171 Rouilles 188, 189 Reuel Tolkien, John Ronald 43 Russule hétérophylle 170, 171

Index

S

T

Sabouraud, Raymond 34 Saccharomyces cerevisiae 121, 122, 125, 133, 141, 142 Saké 125 Salicylate de méthyle 75 Saprolegnia 18, 19 Saprophytes 64 Satyre puant 21, 45 Sauce de soja 120, 121 Saucisson 120, 121 Schwann, Théodore 29 Shiitaké 112, 114, 128, 129, 132, 148 Silibinine 176, 177 Soljenitsyne, Alexandre 131 Sources hydrothermales 88, 90, 104 Spores 58, 59, 60, 61, 63, 82, 83, 84, 85, 166, 168, 180, 181, 182, 183, 184, 186, 189, 190, 191, 193, 198, 201 Sporocystes 61 Sporophore 5, 7, 16, 17, 45, 58, 59, 82, 83, 84, 85, 86 Stachybotrys chartarum 185, 201 Stamets, Paul 146 Sulfamides 35 Symbioses 65, 70 Syndrome des bâtiments malsains 184, 201

Tappania plana 89, 92, 104 Tavelures 188, 190 Technique de l’ADN recombinant 109, 142, 143 Teigne 178 Théorie des signatures 79 Thé pu’er 125 Tolstoï, Léon 43, 46 Tricholome doré 174 Trompette de la mort 21 Truffe noire 6, 82, 84, 85 Tulasne 32 V van Leeuwenhoek, Antoni 29 Vernes, Jules 41 Vinification 122, 124 Voile général 168, 170 Voile partiel 166, 168, 170 von Linné, Carl 20, 30, 45 W Walter Florey, Howard 37 Whittaker, Robert 15 Z Zygomycètes 16, 45 Zygospore 61

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