Introducción a la Micología en los trópicos [first edition]

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1 Introducción

Los hongos son seres vivos fascinantes que difieren fundamentalmente de animales y plantas por su morfología y su manera de vivir. Al igual que los animales, los hongos son heterótrofos. Son recicladores importantes en el medio ambiente porque descomponen sustratos orgánicos en carbono y minerales durante el proceso de obtención de nutrientes. A diferencia de animales o plantas, su ciclo de vida es dominado por una fase haploide con núcleos incluyendo un solo juego de cromosomas. El estado diploide mayormente es restringido a una o pocas células. El talo de la mayoría de los hongos es un micelio, una red de filamentos mayormente multicelulares, individualmente llamados hifa. Las hifas invaden el sustrato para absorber nutrientes o producen esporas de diferentes tipos para su reproducción, ya sea directamente sobre el micelio o en cuerpos fructíferos que son agregaciones de hifas para la producción de esporas. Los talos de algunos hongos son células microscópicas individuales, e.g., levaduras que se pueden ver a simple vista cuando miles de células individuales se agrupan en una colonia. A partir de fragmentos de hifas, esporas o células de levadura se puede desarrollar un individuo nuevo. En nuestro ambiente los hongos generalmente pasan inadvertidos y sus cuerpos fructíferos macroscópicos son efímeros, pero los hongos son omnipresentes. Sus esporas microscópicas flotan en el aire e hifas o células de levadura proliferan en el suelo, madera, materiales de construcción y otros sustratos. Con frecuencia se encuentran como hongos saprótrofos, parásitos, simbiontes o comensales en plantas y animales o como parásitos o comensales de otros hongos. La interacción de células fúngicas con su sustrato es posible gracias a un metabolismo secundario muy complejo e increíblemente activo. Una gran diversidad de enzimas y metabolitos secundarios son importantes para actividades

a la Micología humanas tanto de manera negativa (e.g., micotoxinas, parásitos) como positiva (e.g., antibióticos, control biológico, fermentación). Aproximadamente 100,000 nombres científicos válidos han sido propuestos para especies de hongos. Una gran parte de estas especies, sin embargo, han sido descritas de manera incompleta o sólo se cuenta con una muestra de la misma. ¡La mayoría de los micólogos especulan que existe tal vez un millón y medio de especies en todo el mundo (Hawksworth, 1991)! La diferencia entre el número de especies conocidas y el número de especies que probablemente existen, es enorme, por lo que aún quedan muchas especies por descubrir.

Sistemática Un sistema de clasificación es indispensable para organizar, comunicarse, manejar e interpretar la información biológica. Tradicionalmente, las clasificaciones biológicas estaban basadas principalmente en características morfológicas fácilmente observables y con menor grado en aspectos bioquímicos y ecológicos. Con respecto a los hongos, sin embargo, el número de características fácilmente accesibles no alcanza para definir las aproximadamente 100,000 especies actualmente descritas, mucho menos para los millones de especies que quedan por ser descubiertas. Por eso, datos de microscopía de luz se complementaron con resultados obtenidos por microscopía electrónica e investigaciones bioquímicas. En la mitad de la década de 1990, técnicas para determinar secuencias de ADN de diferentes especies se pusieron al alcance de los micólogos. Al inicio se utilizaba una región interna (ITS) del clúster de genes de ADN ribosomal nuclear (ITS 1 y 2 y el gen 5.8 ADNr). Después, se combinaron estos datos con secuencias de uno a

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varios genes que codifican proteínas y presentan una evolución rápida. Datos ultraestructurales, bioquímicos y sobre todo moleculares han permitido un mejor entendimiento de las relaciones fúngicas a niveles elevados de clasificación (orden o más arriba), así como trazar más finamente los límites entre las especies. Estos datos nuevos demuestran que una misma característica morfológica puede originarse varias veces en hongos filogenéticamente distantes— un hecho ya demostrado para cuerpos fructíferos de varios grupos de Basidiomycota basado en investigaciones con microscopía de luz realizadas por F. Oberwinkler (Oberwinkler, 1977). Las secuencias de ADN están almacenadas en bases de datos, siendo GenBank la más importante, operada por el U.S. National Center for Biotechnology Information (http://www.ncbi.nlm.nih.gov). En el GenBank hay secuencias de ADN de más de 20,000 especies de hongos, las cuales corresponden aproximadamente al 20% de las 100,000 especies de hongos conocidas a la fecha. Sin embargo, cerca del 20% de las especies citadas en GenBank están mal identificadas o no cuentan con un nombre preciso de especie (Nilsson et al., 2006). En algunos grupos, sobre todo en los Ascomycota, este porcentaje todavía es más alto. Una gran parte de los datos confiables de secuencia de ADN fueron obtenidos de especies de zonas templadas, mientras que los hongos tropicales en su mayoría todavía no han sido analizados con la finalidad de obtener estos datos. Es importante mejorar y ampliar nuestro conocimiento de hongos tropicales para entender la diversidad y filogenia de los hongos, y para encontrar nuevas maneras de utilizar los recursos naturales sin perjudicar los ecosistemas naturales. Debido al aumento de actividades humanas, una gran parte de la biodiversidad se está perdiendo, por lo que es preciso aumentar los esfuerzos para encontrar y estudiar los hongos, sobre todo en zonas tropicales. El sistema de clasificación de los hongos utilizado para organizar la información compartida en esta obra es el establecido alrededor del año 2010 (Kirk et al., 2008). Además, se explican aspectos de la clasificación anterior de los hongos que son indispensables para entender la literatura científica. Los diferentes grupos sistemáticos se presentan empezando con aquellos mejor conocidos por el público en general, los Agaricales y otros macrohongos de los Basidiomycota. Luego siguen otros grupos de Basidiomycota, a continuación los Ascomycota (incluyendo la presentación aparte de

hongos asexuales), líquenes, otros grupos de hongos verdaderos (reino Fungi) y finalmente los hongos no verdaderos, que son los Oomycota (Stramenopila), los Myxogastria (Amoebozoa) y otros grupos que forman parte de los protistas. Para cada grupo se presenta el tamaño del grupo, la etimología, aspectos sistemáticos, ecológicos y morfológicos. Se continúa con información sobre el ciclo de vida, particularidades bioquímicas y finalmente aspectos positivos y negativos desde el punto de vista del ser humano. Para grupos que incluyen numerosos patógenos de importancia económica en plantas cultivadas, los nombres de las especies fúngicas, de sus plantas hospederas y de las enfermedades se citan en tablas, con base en datos de literatura y fuentes del Internet, sobre todo las páginas “Common Names of Plant Diseases” (American Phytopathological Society, 2011–2012) y “Fungal Databases - Fungus-Host Distributions” (Farr y Rossman, 2011–2012). Información más detallada sobre ciertos hongos y temáticas importantes para hongos en varios grupos sistemáticos diferentes se presentan en cuadros.

La Terminología Para referirnos a diferentes estructuras de hongos contamos con un número muy elevado de términos (e.g., Dörfelt y Jetschke, 2001; Ulloa y Hanlin, 2006, 2012). Para el presente libro, se utilizan los términos más comunes y etimológicamente razonables los cuales se explican cuando se mencionan por primera vez en el texto y se definen en el glosario. Los hongos se agrupan en categorías basadas en diferentes criterios. Los grupos sistemáticos, como los Agaricales, Ascomycota, etc., corresponden a grupos de hongos emparentados. En grupos morfológicos, como los hongos agaricoides, carbones, “Gasteromycetes” y levaduras, se reúnen organismos morfológicamente similares pero no necesariamente emparentados. Los mohos son otro ejemplo de un grupo morfológico, porque se trata de hongos filamentosos, mayormente con masas de esporas polvorientas, y pueden ser formas asexuales de especies de Ascomycota, Basidiomycota o “Zygomycota”. Algunos nombres de grupos morfológicos presentan terminaciones científicas, e.g., “-mycetes” (clase) en “Gasteromycetes”, porque estos grupos se consideraban grupos sistemáticos en el pasado, pero hoy sabemos que las especies incluidas no son estrechamente relacionadas. Para distinguir



estos nombres de nombres de grupos sistemáticos, se escriben entre comillas, e.g., “Gasteromycetes”. El grupo de los estados asexuales de Ascomycota y Basidiomycota u hongos mitospóricos frecuentemente se llama Fungi Imperfecti, “Deuteromycetes” o “Deuteromycota”. Estos nombres son redundantes y engañosos por lo que deberían borrarse de los libros de micología si no fueran necesarios para entender la literatura. Gracias a observaciones de desarrollo y datos moleculares, hoy sabemos que muchos géneros de hongos asexuales corresponden solamente a grupos morfológicos, por lo que se llaman géneros de forma, e.g., Rhizoctonia y Sclerotium. Los grupos ecológicos, como los hongos en el sentido tradicional, líquenes y trufas, son grupos de organismos con cierta estrategia de vida. En el pasado, el término “hongo” se utilizaba para todos los organismos heterótrofos y mayormente inmóviles similares a hongos. Hoy, los hongos verdaderos (Fungi) se distinguen de los organismos parecidos a los hongos o pseudohongos porque pertenecen a líneas evolutivas muy distantes. Diferentes patrones morfológicos, e.g., de cuerpos fructíferos, se pueden ubicar en una línea que inicia con la estructura más simple y termina con la estructura más compleja (e.g., ver Figs. 5.19, 5.22, 5.38, 5.46). Tales líneas morfológicas se usaban en el pasado como hipótesis para procesos evolutivos. Hoy, con la ayuda de datos moleculares, sabemos que estas hipótesis generalmente son demasiado simples. Por eso, en el presente contexto una línea morfológica debe considerarse en primer lugar como una presentación de tipos morfológicos en un orden lógico que ayuda para entender y recordar la diversidad morfológica.

Los Trópicos El trópico es la región de tierras y mares ubicada entre el trópico de Cáncer en la latitud de 23° al norte del ecuador y el trópico de Capricornio a 23° latitud sur. El neotrópico es el área tropical de las Américas y las islas adyacentes, mientras que el paleotrópico es el área tropical de África, Asia, Nueva Guinea, el norte de Australia y numerosas islas asociadas. El clima en las tierras bajas de las áreas tropicales presenta valores elevados de temperatura durante todo el año. Dependiendo de la cercanía del mar y la dirección de los vientos, hay mucha humedad durante todo el año o solamente durante las estaciones lluviosas. En otras áreas el clima es muy seco por lo que se

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pueden presentar desiertos. Al subir las montañas, baja la temperatura lo que resulta en un clima similar al de las zonas subtropicales o templadas. El clima en montañas altas, con elevaciones por arriba de 4,000 m.s.n.m. es similar al clima de regiones arcticas y antárcticas. Sin embargo, el clima en las montañas de los trópicos difiere de manera fundamental del clima de zonas fuera de los trópicos por la ausencia de estaciones durante el transcurso de un año. Mientras que en zonas de clima templado, el invierno con temperaturas bajas y períodos cortos de sol interrumpe el ciclo de vida de muchos organismos, en zonas tropicales los cambios diarios de temperatura son más fuertes que los cambios de los promedios diarios durante el año. En el presente libro se citan ejemplos de hongos de tierras bajas y de tierras altas en los trópicos con la finalidad de ofrecer conocimiento de una gran diversidad de hongos a los aficionados de los hongos en los trópicos.

La Historia de la Micología en Zonas Tropicales La investigación de los hongos en el trópico se inició cuando los indígenas los descubrieron como fuente de alimento, para medicina, rituales y otros usos. En muchas etnias, se desarrolló un conocimiento amplio de hongos, así como sistemas más o menos complejos para nombrar y clasificar la diversidad fúngica. Sin embargo, debido a barreras geográficas, culturales y lingüísticas, la micología científica enraizada en Europa, la cual surgió en el trópico después del establecimiento de las colonias europeas durante los siglos XVI y XVII, ignoró este conocimiento. Fue hasta varios siglos después, en el siglo XX, con el surgimiento de la etnomicología, que se reconsideró este conocimiento (Cuadro 7). La micología científica empezó en el trópico con misioneros, exploradores y después naturalistas de Alemania, Francia, Inglaterra y de los Países Bajos, que enviaron especímenes biológicos a centros de estudio en Europa (para la historia general de la micología vea Ainsworth, 1976; Dörfelt y Heklau, 1998). Las primeras especies de hongos tropicales documentadas en literatura científica fueron Agaricus crinitus (ahora Lentinus crinitus), Boletus sanguineus (ahora Pycnoporus sanguineus) y Lichen leucomelos (ahora Heterodermia leucomelos) citadas por C. von Linné en la segunda edición de su obra Species Plantarum (Linné, 1763), basadas en especímenes de

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Jamaica, Surinam y América del Sur respectivamente. Otro hongo tropical reportado en esta época es Lycoperdon pistillare (ahora Podaxis pistillaris) citado por von Linné en 1771 basado en un espécimen recolectado por el misionero holandés Koenig quien vivía en India en los años 1767–1785. Hasta la mitad del siglo XIX muy pocos micólogos radicaban o viajaban al trópico. No obstante, a partir del inicio del siglo XIX, sobre todo después de la publicación del Systema Mycologicum por Fries (1821), se describieron numerosas especies nuevas de hongos tropicales basadas en muestras traídas por naturalistas e investigadas por micólogos europeos que en su mayoría no conocían el trópico personalmente. El botánico sueco O. P. Swartz, sin embargo, recolectó especímenes en las Antillas de 1783 a 1787 y describió varias especies nuevas de hongos basadas en colecciones propias (Swartz, 1788). Durante su viaje por América del Sur de 1799 a 1804, A. von Humboldt y A. Bonpland recolectaron hongos que fueron identificados por W. J. Hooker en Kew y luego publicados por C. S. Kunth (1822). Se trata de aproximadamente cien reportes, sobre todo de líquenes. En 1820, el botánico alemán C. G. Ehrenberg describió Sphaeria eschscholtzii (ahora Daldinia eschscholtzii), una especie de Ascomycota muy común en los trópicos, y la dedicó al botánico, zoólogo, médico y naturalista alemánbáltico J. F. de Eschscholtz, quien acompañó a A. de Chamisso durante su famosa expedición al Océano Pacífico y al mar de Bering de 1815 a 1818. El botánico francés C. Gaudichaud-Beaupré viajó alrededor del mundo de 1817 a 1820 en barcos llamados “L’Uranie” y “La Physicienne” y publicó algunos dibujos de hongos tropicales identificados mayormente por C. H. Persoon. También el famoso C. Darwin recolectó algunos hongos durante su viaje con la HMS Beagle (1831–1836) que luego estuvieron al alcance de algunos micólogos. El botánico y micólogo alemán J. F. Klotzsch quien trabajó con Hooker en Kew durante varios años, después de su regreso a Berlín, en 1832 y 1833, estudió y publicó sobre hongos exóticos. Su estudio de muestras de hongos recolectados por Wight en India en los primeros años del siglo XIX y por el médico irlandés C. Telfair en la isla de Mauricio, promovió la historia natural en estas áreas geográficas. C. Montagne y N. T. Patouillard trabajaron con muestras de hongos tropicales en Paris (Francia). Patouillard describió cientos de especies de hongos de diferentes grupos que recibió de regiones

tropicales del mundo entero, incluyendo el Norte de África, el Caribe, Oceanía y América del Sur. Sus especímenes fueron recolectados, por ejemplo, por F. M. R. Leprieur en 1835–1849 en la Guayana Francesa, M. A. Gaillard en 1887 en Venezuela y de N. G. Lagerheim en Ecuador (ver abajo). En Inglaterra, el sacerdote M. J. Berkeley recibió numerosos especímenes de hongos del Imperio Británico y describió muchas especies nuevas del trópico. M. C. Cooke fue un botánico de criptógamas de los Royal Botanical Gardens at Kew (1880–1892) y también hizo contribuciones importantes a nuestro conocimiento de hongos tropicales. El micólogo sueco E. M. Fries estudió especímenes de hongos tropicales, por ejemplo, de las Islas Nicobar al este de la India, recolectados por D. F. Didrichsen durante su viaje en la corbeta Galathea en 1845–1847. En Padua (Italia), P. A. Saccardo estudió especímenes de hongos tropicales que le fueron entregados por diferentes recolectores en diferentes partes del mundo. Es el autor del Sylloge fungorum omnium hucusque cognitorum (1882–1890, 9 volúmenes; seguido por una edición en 1931 en 25 volúmenes). En esta importante obra se citan los nombres y descripciones cortas de casi todas las especies de hongos conocidas en aquella época, junto con referencias de literatura e información sobre lugares de recolecta y sustratos. Antes de Saccardo, las descripciones de hongos fueron ampliamente dispersas en la literatura y carecieron de una clasificación. Saccardo desarrolló un sistema artificial para los hongos basado en características de las esporas. Distinguió ascomicetes reproduciéndose de manera sexual de sus contrapartes asexuales (“Deuteromycetes”, Fungi Imperfecti). G. Bresadola, un sacerdote italiano y colega de Saccardo, publicó numerosas especies nuevas de hongos basándose en muestras que recibía de muchas partes diferentes del mundo entero. P. Hennings investigó hongos tropicales en Berlín (Alemania). Los especímenes fueron recolectados en colonias alemanas en el este y el centro de África y por misioneros y exploradores en América a finales del siglo XIX e inicio del siglo XX, por ejemplo, por G. Schweinfurth (Etiopía, publicadas en 1895), J. Gollmer (Venezuela, publicadas en 1897), H. Pittier (Costa Rica, publicadas en 1902) y por A. Zimmermann (Java, publicadas en 1902; para citas vea Minter, Cyberliber, http://www.cybertruffle.org. uk/cyberliber/). E. H. G. Ule (1854–1915) recolectó hongos en Brasil durante muchos años, así como



en Venezuela en 1909, que fueron posteriormente descritos en numerosas publicaciones por Hennings y los hermanos H. & P. Sydow alrededor del cambio del siglo XIX al siglo XX. W. G. Farlow (1844–1919), el primer profesor de Botánica de Plantas Inferiores en América del Norte identificó algunos hongos y J. W. Eckfeldt varios líquenes recolectados por H. H. Rusby en Bolivia en 1885–1886. A partir de la segunda mitad del siglo XIX, algunos micólogos encabezaron expediciones en las antiguas colonias de los países europeos. La documentación científica de hongos en África, por ejemplo, inició con el misionero y explorador inglés D. Livingstone quien publicó los primeros datos sobre macrohongos en 1857, refiriéndose en primer lugar a Termitomyces sp. (Piearce, 1985). Más tarde en el siglo XIX, micólogos europeos y fitopatólogos se establecieron en las colonias en ultramar. D. D. Cunningham, un oficial médico británico del ejército de la India, trabajó en la India durante los años 1869–1897 investigando los agentes fúngicos causales de enfermedades en el ser humano (patología). También contribuyó al conocimiento pionero para la India sobre otros hongos de varios grupos sistemáticos. E. J. Butler trabajaba en la India durante los años 1901–1920 como “Late Imperial mycologist” y publicó el primer checklist largo de hongos para una región tropical, The Fungi of India (Butler y Bisby, 1931). El alemán A. Ernst llegó a Venezuela en 1861 y se dedicó sobre todo al análisis de los hongos causantes de enfermedades en las plantas de café. Fue uno de los pioneros de la investigación sobre hongos patógenos de plantas tropicales cultivadas. Este aspecto aplicado de la micología tenía una importancia creciente a finales del siglo XIX debido al aumento en la demanda de productos agrícolas tropicales, así como al intercambio de plantas y sus productos. El micólogo inglés G. Massee viajó a los países del Caribe, entonces llamados la “India del Oeste”, y a América del Sur descubriendo numerosos hongos tropicales interesantes. El micólogo y ficólogo sueco, N. G. Lagerheim vivió y recolectó hongos en y cerca de Quito, Ecuador, de 1889 hasta 1892. El alemán A. Möller vivió de 1890 a 1893 en Blumenau, una colonia alemana en Brasil, y recolectó, observó y cultivó numerosos hongos tropicales. En sus publicaciones presenta una gama muy amplia de grupos de hongos, setas, hongos-falo y parásitos de insectos, entre otros (Möller, 1895a, 1895b, 1901).

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Sus ilustraciones incluyen detalles observados por microscopía de luz y son ejemplos tropicales de la edad de oro de la ilustración micológica, similares a ilustraciones elaboradas por los hermanos Tulasne en Francia. En 1898, el alemán C. Holtermann publicó resultados obtenidos durante 14 meses de exploraciones micológicas en Ceilán (ahora Sri Lanka), Java y Borneo (Holtermann, 1898). O. Penzig pasó varios meses 1896–1897 recolectando hongos en Java. Después, el botánico y micólogo inglés T. Petch trabajó durante muchos años (1905–1928) en Ceilán (ahora Sri Lanka), sobre todo en el famoso jardín botánico en Peradeniya. Sus publicaciones sobre hongos patógenos de insectos son de gran calidad por ser muy completas y por incluir bellas ilustraciones. Los hongos liquenizados se encuentran entre los primeros hongos tropicales documentados en la literatura científica. Se citaban como “Lichenes” y se separaron de los demás hongos. Esta situación se debe al hecho que hasta la mitad del siglo XIX, los líquenes se consideraban plantas o un grupo separado de las plantas y de los hongos no liquenizados. De esta manera, la liquenología se estableció como una línea de investigación independiente de la micología. Sin embargo, la separación de los líquenes de los hongos que viven sin una asociación con algas no tiene una base filogenética. Entre los primeros liquenólogos activos en zonas tropicales citamos a F. W. Junghuhn, un naturalista alemán, quien documentó líquenes por más de diez años de viajes y exploraciones en Java y Sumatra desde 1835. El botánico F. M. Liebmann (1844) documentó líquenes observados antes de 1842 durante una expedición de botánica al volcán Orizaba en México. Durante la segunda mitad del siglo XIX, el botánico finlandés W. Nylander contribuyó a los estudios sobre líquenes tropicales que recibía de científicos alrededor del mundo, E. Tuckermann publicó sobre líquenes de Hawái en 1868 y O. Beccari recolectó líquenes en Borneo y Singapur que fueron descritos por A. Krempelhuber en 1875. Otros liquenólogos importantes en el análisis de líquenes tropicales fueron J. Müller (= Müller-Argoviensis) hacia el final del siglo XIX y A. Zahlbruckner al inicio del siglo XX. La identificación de hongos tropicales es un reto por varias razones. Como se explicó arriba, la mayoría de los micólogos hasta finales del siglo XIX no recolectaron los hongos tropicales personalmente sino que trabajaban con muestras más o menos

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representativas, secas o, con menor frecuencia, preservadas en alcohol. Por eso, las descripciones y los conceptos de las especies a menudo carecen de detalles de textura, olor, color y características microscópicas. Debido a descripciones incompletas, muchas especies se reportaron con rangos amplios de distribución geográfica pero hoy sabemos que se trata de varias especies distintas. Otras especies de hongos, como por ejemplo varias especies de Polyporales con amplios rangos de distribución geográfica, fueron descritas varias veces en diferentes regiones geográficas, resultando en una gran cantidad de sinónimos. Debido a que las descripciones de las especies nuevas de hongos tropicales se encuentran dispersas en muchas revistas diferentes, micólogos de diferentes regiones no se dieron cuenta de especies descritas por sus colegas en otros países. Los tipos, que son las muestras en las cuales se basan las descripciones de las especies nuevas, se depositaron en muchos herbarios de diferentes países, y en aquellos tiempos no eran considerados a la hora de describir una especie nueva. Debido a estos aspectos históricos del proceso de la investigación, la identificación de los hongos tropicales todavía es un gran reto. Para la mayoría de los hongos, no existen estudios monográficos por lo que es necesario consultar literatura dispersa, poco completa y más o menos confiable, junto con especímenes de herbario a menudo difíciles o imposibles de obtener o en mal estado. Solamente para algunos grupos de hongos existen estudios monográficos, que incluyen los nombres válidos con los sinónimos, la localización y el análisis de los tipos, a través de los cuales se identificaron sinónimos, contienen descripciones completas y claves para la identificación de las especies. Desde el inicio del siglo XX numerosos micólogos con orígenes fuera de los trópicos y un número creciente de micólogos locales han contribuido al conocimiento de los hongos tropicales, mayormente dedicándose a diferentes grupos de hongos de su interés específico. La calidad de las descripciones y de los especímenes por ahora es buena o excelente, sin embargo existen muy pocos micólogos con el conocimiento necesario para contribuir a inventarios micológicos con datos de hongos pertenecientes a muchos grupos sistemáticos diferentes. El enfoque de la investigación científica cambió de la observación y descripción de la diversidad (historia natural) a ciencias experimentales, por lo que la documentación de la diversidad de hongos tropicales

nunca se completó, aunque varios micólogos fueron muy productivos durante el siglo XX, por ejemplo, E. J. H. Corner y R. Singer.

La Diversidad de los Hongos en el Trópico La mayoría de los listados de hongos se compilaron para regiones con clima templado. No existe ningún inventario completo o casi completo de hongos para ningún área en el trópico. Sin embargo, existen varias obras que incluyen información sobre hongos en ciertas áreas tropicales, por ejemplo, para India (Butler y Bisby, 1931), Panamá (Piepenbring, 2006, 2007), Tailandia (Hywel-Jones y Boonpratuang, 2001) y Venezuela (Dennis, 1970; Iturriaga et al., 2000). Debido a la elevada diversidad de los hongos tropicales y el número relativamente bajo de micólogos activos en los trópicos, estas obras son generalmente muy incompletas. El proceso de la documentación básica de la diversidad fúngica tropical apenas está empezando (e.g., Bermúdez y Sánchez, 2000) por lo que podemos participar en la fase pionera de la investigación micológica buscando hongos en áreas con vegetación tropical que todavía no han sido visitadas anteriormente por ningún micólogo (e.g., Piepenbring et al., 2011). Como no existe ningún inventario completo de hongos en el trópico (Piepenbring et al., 2012), no se sabe si la diversidad de los hongos en el trópico es mayor que en zonas de clima templado. No obstante, eso es muy probable por las siguientes razones. ●●

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La diversidad de plantas y animales invertebrados es más elevada en los trópicos que fuera de ellos, al igual que ocurre con la cantidad de nichos, sustratos y organismos hospederos para los hongos. Este punto de vista está respaldado por Hawksworth (Hawksworth, 2001), quien establece que el número de especies de hongos que existen en un área equivale a aproximadamente seis veces el número de especies de plantas en el mismo área. Las hojas de numerosas plantas tropicales persisten durante un tiempo prolongado y de esta manera permiten el desarrollo de una rica diversidad de organismos epifilos, incluyendo hongos. Los valores de humedad son muy elevados en muchas partes del trópico, lo que favorece el crecimiento de los hongos.



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Las áreas tropicales con tierras bajas y montañas altas cuentan con un gran número de zonas climáticas y nichos ecológicos diferentes. Durante tiempos geológicos, muchas áreas del trópico fueron fragmentadas permitiendo la evolución de especies endémicas. El istmo de Centroamérica, por ejemplo, surgió primero como un archipiélago de islas que finalmente se unieron hace tres millones de años aproximadamente. El área amazónica durante varios períodos de su historia climática estuvo bastante seca, con “islas” húmedas aisladas que permitieron la evolución de numerosas especies.

Capítulo 1 Bibliografía Referencias para la Introducción a la Micología Ainsworth, G. C. 1976. Introduction to the History of Mycology. Cambridge University Press, Cambridge. Bermúdez, M. M. y Sánchez, G. J. 2000. Identificación de Vacíos de Información Botánica en Centroamérica. WWF, Museo Nacional de Costa Rica, Turrialba, Costa Rica. Butler, E. J. y Bisby, G. R. 1931. The Fungi of India. Central Publication Branch, Calcutta. Dennis, R. W. G. 1970. Fungus Flora of Venezuela and Adjacent Countries. Kew Bull. Add. Ser. 3. Royal Botanic Gardens, Kew. Dörfelt, H. y Heklau, H. 1998. Die Geschichte der Mykologie. Einhorn, Schwäbisch Gmünd, Germany. Dörfelt, H. y Jetschke, G., eds. 2001. Wörterbuch der Mycologie. Spektrum, Heidelberg, Germany. Fries, E. M. 1821. Systema Mycologicum, sistens Fungorum Ordines, Genera et Species, huc usque cognitas, quas ad normam Methodi Naturalis determinavit, disposuit atque descripsit. Officina Berlingiana, Lund. Hawksworth, D. L. 1991. The fungal dimension of biodiversity: Magnitude, significance, and conservation. Mycol. Res. 95:641-655. Hawksworth, D. L. 2001. The magnitude of fungal diversity: The 1.5 million species estimate revisited. Mycol. Res. 105:1422-1432. Holtermann, C. 1898. Mykologische Untersuchungen aus den Tropen. Bornträger, Berlin. Hywel-Jones, N. L. y Boonpratuang, T. 2001. An Updated Preliminary Checklist of Fungi Recorded from Thailand. BIOTEC Yothi-Mycology Laboratory, Bangkok, Thailand. Iturriaga, T., Páez, I., Sanabria, N., Holmquist, O., Bracamonte, L. y Urbina, H. 2000. Estado actual de Conocimiento de la Micobiota en Venezuela. Documentos Técnicos de la Estrategia Nacional de Diversidad Biológica, Universidad Simón Bolívar, Caracas, Venezuela.

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Capítulo 1

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2 Introducción a los

Hongos y Organismos Parecidos a los Hongos

E aprox. 100,000 La investigación de los hongos y de los organismos parecidos a los hongos se lleva a cabo dentro de la rama científica conocida como micología (gr. mykes = hongo; gr. logos = rama de la ciencia). Durante la edad antigua, con “mykes” se refería a los hongos con un píleo y un estípite. Con el tiempo, el concepto cambió por lo que ahora incluye a todos los hongos. Sistemática:  En el pasado, los hongos se consideraron plantas por lo que el estudio de ellos formaba parte de

la botánica de plantas “inferiores”. Su parecido con las plantas se debe a la presencia de cuerpos fructíferos que se desarrollan saliendo del suelo como las plantas y a la ausencia de motilidad en la gran mayoría de los hongos. Sin embargo, difieren de las plantas de manera fundamental por carecer de pigmentos fotosintéticos. Los hongos son heterótrofos como los animales. Actualmente se sabe que los lazos de parentesco entre los hongos verdaderos (reino Fungi) y los animales son más estrechos que entre los hongos verdaderos y las plantas (Fig. 2.1).

FIGURA 2.1.  Filogenia simplificada de los hongos y pseudohongos (nombres en negrita) y su relación con otros grupos de organismos. Las líneas discontinuas indican lazos de parentesco poco seguros.

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Capítulo 2

Hoy en día sabemos que los hongos en el sentido tradicional no constituyen un sólo grupo sistemático sino varios grupos, incluyendo los denominados hongos verdaderos (Fungi) y varios grupos pequeños de hongos no verdaderos (pseudohongos). Estos grupos pequeños son los mohos mucilaginosos (Amoebozoa, Plasmodiophorales, Acrasiales), mohos acuáticos, agentes causales de mildiús lanosos y royas blancas (todos Oomycota). Los mohos mucilaginosos son parientes de diferentes grupos de amebas (protozoa), mientras que los Oomycota pertenecen a los Stramenopila que además incluyen diferentes grupos de algas, como las diatomeas (Bacillariophyceae) y algas pardas (Phaeophyceae). Para clasificar los hongos, se utilizan las siguientes terminaciones o sufijos. ●● ●● ●● ●● ●● ●●

ellos con beneficio mutuo. Los hongos comensales se aprovechan de otros organismos vivos, aparentemente sin afectarlos. Los hongos crecen con hifas, que secretan enzimas para digerir las sustancias orgánicas y las absorben a través de su pared celular. Los hongos son dispersados de diferentes maneras, por el viento, agua, animales y actividades humanas. Solamente algunos hongos pueden moverse por flagelos. Los hongos son muy importantes en todos los ecosistemas naturales porque: ●●

“-mycota” para divisiones (filos) “-mycotina” para subdivisiones (subfilos) “-mycetes” para clases “-mycetidae” para subclases “-ales” para órdenes “-aceae” para familias

Los nombres de las especies constan de dos palabras escritas en cursiva, e.g., Cookeina speciosa. La primera palabra (Cookeina) indica el género y se escribe con mayúscula. La segunda palabra (speciosa) corresponde al epíteto específico escrito con minúscula. Las dos palabras juntas determinan el nombre de la especie. Si solo conocemos el nombre genérico hablamos de Cookeina sp. (lat. species, abreviado sp.). Ecología:  Los hongos son organismos heterótrofos que se alimentan por absorción de materia orgánica muerta (saprótrofos) o de organismos vivos como plantas, animales, bacterias u otros hongos. Causan daño a otros organismos siendo parásitos (patógenos) o viven en simbiosis mutualista con

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descomponen materia orgánica muerta (hojas, madera, etc.), contribuyendo a los ciclos sobre todo de carbono y nitrógeno (Fig. 2.2). Muchas especies de hongos son capaces de descomponer la lignina, celulosa u otros compuestos orgánicos que ningún otro organismo puede degradar. Algunas bacterias producen enzimas para degradar madera. Sin embargo, no son capaces de degradar muchas moléculas complejas y solamente degradan sustancias que han sido previamente atacadas por hongos. descomponen cadáveres de animales tanto en el agua como en la tierra. forman micorrizas con las raíces de las plantas siendo indispensables para su buen crecimiento. Probablemente, más de 80% de las plantas terrestres tienen micorrizas. son pioneros colonizando sustratos estériles, como rocas, terrenos que se originan luego de erupciones volcánicas o suelos sin materia orgánica debido a actividades del ser humano. Lo logran creciendo como líquenes, en simbiosis mutualista con algas y/o cianobacterias. son parásitos que reducen la abundancia de especies dominantes de plantas o animales, contribuyendo al mantenimiento de la biodiversidad.

FIGURA 2.2.  Aspectos generales de los hongos. A, Una hoja muerta descompuesta por hifas de algún hongo. B, El micelio ➤ de hongos descompone la hojarasca y la madera muerta. C, Las raíces de los árboles están en contacto estrecho con las hifas, para absorber sustancias nutritivas liberadas por la actividad descomponedora del hongo. D, Debido a la presencia de líquenes en la roca, compuestos orgánicos se acumulan y a largo plazo permiten el crecimiento de las plantas. E, Los líquenes colonizan suelos estériles, tales como ceniza volcánica compactada. F–H, Diferentes tipos de tejido de los hongos (plecténquima). Escalas = aprox. 10 μm. F, Prosénquima formado por hifas esqueléticas (Polyporales). G, Prosénquima formado por hifas paralelas. H, Pseudoparénquima.



Introducción a los Hongos y Organismos Parecidos a los Hongos

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Capítulo 2

hay mucha concurrencia competitiva para la adquisición de sustancias nutritivas, por lo que muchos hongos reducen las poblaciones de otros hongos, bacterias y otros microorganismos mediante antagonismos, jugando papeles importantes en el equilibrio y la dinámica de ecosistemas naturales. evitan y reducen la erosión de la tierra gracias a que sus hifas se adhieren a las partículas del suelo mediante sustancias gelatinosas que secretan. sirven de alimento para ácaros, babosas, caracoles, colémbolos, insectos, nematodos, algunos mamíferos y otros animales. viven junto con bacterias y protozoarios dentro del sistema digestivo de animales, por ejemplo, termitas, ayudando a digerir celulosa y otras moléculas.

Morfología:  La unidad básica microscópica de organización de la mayoría de los hongos es la hifa y muchas hifas juntas dentro o encima de un sustrato forman un micelio. Hifas compactadas sirven para elaborar cuerpos fructíferos de hongos formando

un tejido llamado plecténquima (Fig. 2.2F−H). Al observarlo con microscopía de luz, un plecténquima en el cual se distinguen hifas entrelazadas de manera irregular o hifas paralelas se denomina prosénquima. En otros tejidos llamados pseudoparénquima, no se distinguen hifas debido a la presencia de numerosos septos y la falta de espacio entre las células. Este tejido se parece al parénquima de una planta. Las hifas del cuerpo fructífero desarrollan esporas en posiciones expuestas o protegidas, que se liberan y se dispersan. Otros hongos llamados levaduras son células simples que se multiplican mayormente por brotes (Fig. 2.3). Pseudohongos relacionados con protozoarios presentan amebas o plasmodios, que son células gigantes con muchos núcleos, sin forma definida. Una hifa es un filamento de células eucarióticas que están separadas unas de otras mediante paredes transversales llamadas septos. En la gran mayoría de los hongos, el septo es perforado por un poro central que permite el paso de núcleos y organelos citoplásmicos. Las células de las hifas pueden contener un solo núcleo cada

FIGURA 2.3.  Diferentes tipos de organización celular de los hongos.



Introducción a los Hongos y Organismos Parecidos a los Hongos

una (monocarióticas o uninucleadas), dos núcleos asociados en cada célula (dicarióticas) o numerosos núcleos (policarióticas o multinucleadas). Todos los núcleos dentro de una célula policariótica pueden contener el mismo material genético (homocarióticos) o ser genéticamente diferentes (heterocarióticos). Las especies de “Zygomycota” y Oomycota tienen pocos septos o carecen de septos y contienen numerosos núcleos por lo que se denominan cenocíticas. Hongos verdaderos en grupos basales (Chytridio­ mycota y otros) y hongos no verdaderos forman zoosporas, células móviles con flagelos. El tipo de flagelo es una característica importante para reconocer los diferentes grupos de hongos y organismos similares a hongos. Usamos los siguientes términos para distinguir los diferentes tipos de espora (Fig. 2.3). ●● ●● ●●

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opistoconta—zoospora con un flagelo posterior acroconta—zoospora con un flagelo anterior isoconta—zoospora con dos flagelos morfológicamente similares anisoconta—zoospora con dos flagelos morfológicamente similares pero de largos diferentes

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heteroconta—zoospora con dos flagelos diferentes pleuroconta—zoospora con uno o varios flagelos con inserción en la parte lateral de la célula aconta—espora sin flagelos, como es el caso en la gran mayoría de los hongos verdaderos

Las hifas crecen de manera vegetativa, sin cambio del estado del núcleo, produciendo más hifas, esporas asexuales llamadas conidios, células de levadura o clamidosporas con una pared gruesa (Fig. 2.4). Los conidios y las esporas sexuales (ver abajo) sirven para la multiplicación, la dispersión y, sobre todo en el caso de las clamidosporas, para la sobrevivencia del hongo. Muchas esporas están constituidas por una sola célula, pero también hay esporas formadas por varias o numerosas células en diferentes posiciones. Las esporas además son muy diversas con respecto a su morfología, al tamaño, color, grosor de la pared y a la ornamentación que se refiere a las estructuras que se encuentran en la superficie de las paredes de las esporas, como verrugas o espinas. Mayormente, se dispersan de manera pasiva, por viento, animales y agua.

FIGURA 2.4.  Diferentes posibilidades de desarrollo asexual a partir de una hifa.

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Capítulo 2

Ciclos de vida:  En un ciclo de vida de un hongo o de cualquier otro organismo (Fig. 2.5), se presentan los cambios estructurales durante el desarrollo sexual y asexual, incluyendo diferentes generaciones y cambios de fases nucleares. ●●

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generación—Una generación es el estado de desarrollo multicelular (por ejemplo, un talo, un cuerpo fructífero, micelio) entre dos unidades de reproducción unicelulares (por ejemplo, esporas o gametos). En el caso de las plantas, se refiere al gametofito para hablar de la generación formada por células con núcleos haploides, y al esporofito en el caso de la generación formada por células con núcleos diploides. Como los hongos no son plantas, no es adecuado referirse a ellos como “-fitos”, sino preferiblemente se habla de gametotalos y esporotalos. fase nuclear—La fase nuclear depende del número de juegos de cromosomas en el núcleo. ȣhaploide ȣ (1n)—un juego de cromosomas ȣdiploide ȣ (2n)—dos juegos de cromosomas

Un núcleo cambia de un estado diploide a un estado haploide por meiosis, que es una división nuclear reduccional. Una espora que posee un

núcleo haploide como resultado de una meiosis se llama meiospora. Para que un organismo cambie de haploide a diploide primero debe producir un gametangio, un gameto u otra célula fértil, que se fusiona por plasmogamia con una célula compatible. Luego los dos núcleos se fusionan (cariogamia). El resultado es un zigoto. Cuando se observan cambios de la fase nuclear, el hongo se reproduce de manera sexual, mientras que crecimiento sin cambio de la fase nuclear y la producción de mitosporas corresponden a desarrollo asexual. Una célula sexual (gameto o gametangio) contiene uno of varios núcleos haploides que solamente pueden seguir su desarrollo cuando se fusionan con otra célula sexual con uno o varios núcleos compatibles. Distinguimos tres tipos diferentes de gametos: ●●

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espermatozoides son gametos pequeños y móviles (con uno o varios flagelos), espermacios son gametos pequeños e inmóviles (sin flagelos) y óvulos son gametos grandes e inmóviles.

Los gametos más pequeños y a veces móviles se consideran masculinos, mientras que los gametos más grandes y menos móviles son gametos femeninos. Los

FIGURA 2.5.  Esquema básico del cambio de generaciones y del ciclo de fases nucleares. En este caso se utilizan las características morfológicas simplificadas de Blastocladiomycota (ver Capítulo 7.5) para ilustrar este ciclo de vida. Los círculos con diferentes colores corresponden a núcleos con diferentes tipos de compatibilidad.



Introducción a los Hongos y Organismos Parecidos a los Hongos

óvulos se forman dentro de oogonios (gametangios femeninos), los espermatozoides se forman dentro de anteridios (gametangios masculinos) y los espermacios se forman en el extremo de hifas que a veces se encuentran dentro de espermogonios. Durante la fertilización (Fig. 2.6) se unen gametos, gametangios o hifas con núcleos haploides por plasmogamia. Cuando se unen dos gametos morfológicamente similares se trata de una isogamia, cuando un gameto es más grande (femenino) que el otro, hablamos de una anisogamia. Cuando un espermatozoide se fusiona con un óvulo se trata de oogamia. El resultado de estas fertilizaciones son zigotos, células con núcleos diploides. Cuando se une un espermacio con una hifa receptiva o tricógina se trata de una espermatización. También se pueden fusionar gametangios por gametangiogamia sin liberar gametos. Cuando un gametangio es más grande que el otro, el más grande se llama ascogonio en hongos Ascomycota u oogonio en hongos Oomycota y el más pequeño anteridio. En el caso de la somatogamia, dos hifas sin ninguna estructura sexual específica se unen mediante un puente de conjugación. En el caso normal, dos hifas monocarióticas se unen por somatogamia y se desarrolla una hifa dicariótica. Cuando dos hifas con

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células multinucleadas se fusionan, resulta una hifa dicariótica (tipo heterocítico) o una hifa con células multinucleadas (tipo holocenocítica). Estas explicaciones son válidas para especies de hongos heterotálicos, en los cuales se requieren gametos o núcleos de dos individuos con material genético compatible para la reproducción sexual. En otros hongos, sin embargo, núcleos con material genético idéntico pueden fusionarse. Estos hongos son homotálicos, se reproducen de manera sexual sin la participación de otro individuo. Por endocruzamiento, los genes pueden cambiar sus posiciones en diferentes cromosomas, pero no se producen genotipos nuevos. Aspectos bioquímicos:  Los hongos son muy diversos, no solamente con respecto a su morfología y ecología, sino también con respecto a los compuestos químicos que sintetizan. Diferentes carbohidratos, aminoácidos, proteínas (enzimas), compuestos cíclicos y otros compuestos químicos son producidos por diferentes especies de hongos por lo que son características útiles para distinguir y clasificar los hongos. Los hongos secretan numerosas enzimas, llamadas exoenzimas, por ejemplo, celulasas, xilanasas, pectinasas, lipasas o proteasas, que

FIGURA 2.6.  Diferentes tipos de fertilización. Las flechas rojas y largas indican direcciones de movimiento y las flechas rojas y cortas crecimiento por el cual las células compatibles entran en contacto y se fusionan.

18

Capítulo 2

degradan moléculas grandes presentes en el sustrato. Algunas especies producen enzimas muy eficientes y únicas, como la lignina peroxidasa y lacasas para la degradación de madera, y pueden ser capaces de degradar compuestos químicos sintetizados por el ser humano que no existen en la naturaleza (xenobióticos). Luego el hongo absorbe los productos de la degradación a través de sus paredes por difusión para alimentarse. Otros compuestos químicos liberados por hongos sirven para coordinar la fusión (fertilización) entre gametos, gametangios o hifas. Muchos hongos sintetizan sustancias para infectar, manipular y matar insectos u otros organismos invertebrados, o para penetrar y colonizar tejido vivo de plantas, matando células vegetales o para interactuar con células vivas. Muchos compuestos son tóxicos y sirven para eliminar otros hongos, bacterias y otros microorganismos, que compiten por la misma fuente de sustancias nutritivas. Estos compuestos bioactivos presentan actividad antibacteriana, antifúngica, insecticida, nematicida o protozoicida cuando estos hongos crecen junto con otros organismos. Las sustancias activas pueden ser de mucha utilidad para el ser humano, por lo que se investigan en el contexto de la “bioprospección”, la rama de la ciencia en la cual se buscan compuestos químicos biológicamente activos en seres vivos. Importancia para el Hombre Los hongos nos afectan de manera positiva (Stamets, 2005), porque: ●●

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son útiles para la alimentación al formar cuerpos fructíferos comestibles, mediante tecnología de alimentos (biotecnología blanca) porque producen metabolitos útiles como vitaminas, ácido cítrico, ácido glucónico, etc., y participan en la producción de los quesos, salsas, bebidas alcohólicas y salchichas. tienen propiedades medicinales, producen antibióticos (e.g., penicilina y cefalosporina), son afrodisíacos o sintetizan otras sustancias interesantes para la medicina (e.g., ciclosporina y estatinas). producen enzimas que se utilizan en la fabricación de detergentes, vitaminas y muchos otros químicos utilizados en la industria. producen tintes. son parásitos de insectos dañinos o de malezas (plantas no deseadas) por lo que se utilizan para el control biológico.

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se emplean para bioremediación de suelos contaminados, del aire y del agua. se utilizan como organismos modelos en la investigación, sobre todo en genética y biología celular. participan en la degradación de materia orgánica muerta en el compost.

Por otro lado, los hongos tienen impactos negativos sobre las actividades del ser humano, porque: ●●

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afectan la salud humana ya que son venenosos o patógenos al ser humano, producen micotoxinas que se acumulan en los alimentos o causan alergias. son parásitos de plantas cultivadas (Cuadro 1) o de animales domésticos, afectan las cosechas o crecen como mohos en alimentos. crecen en los edificios como mohos o descomponen madera.

Para más aspectos aplicados vea la información al final de cada capítulo.

Capítulo 2 Bibliografía Referencia para Hongos y Organismos Similares a Hongos Stamets, P. 2005. Mycelium Running. How Mushrooms Can Help Save the World. Ten Speed Press, Berkeley, CA.

Lectura Adicional para Hongos y Organismos Similares a Hongos Boddy, L. y Coleman, M. 2010. From Another Kingdom, the Amazing World of Fungi. Royal Botanic Garden Edinburgh, Edinburgh. Carlile, M. J., Watkinson, S. C. y Gooday, G. W. 2001. The Fungi. 2nd ed. Elsevier, Academic Press, San Diego, CA. Deacon, J. 2006. Fungal Biology. 4th ed. Blackwell Publishing, Malden, MA. Dugan, F. M. 2006. The Identification of Fungi. An Illustrated Introduction with Keys, Glossary, and Guide to Litera­ ture. American Phytopathological Society, St. Paul, MN. Esser, K. 1982. Cryptogams. Cyanobacteria, Algae, Fungi, Lichens. Cambridge University Press, Cambridge. Esser, K. y Lemke, P. A., eds. 1994-2002. The Mycota. A Comprehensive Treatise on Fungi as Experimental Systems for Basic and Applied Research. Vols. I–XI. Springer, New York. Font Quer, P. 1968. Diccionario de Botánica. Edición Revolucionaria, La Habana, Cuba. Gams, W., Hoekstra, E. S. y Aptroot, A., eds. 1998. CBS Course of Mycology. 4th ed. Centraalbureau voor Schimmelcultures, The Netherlands.



Introducción a los Hongos y Organismos Parecidos a los Hongos

Cuadro 1

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Enfermedades Fúngicas de Plantas Cultivadas

Una planta está enferma cuando su desarrollo normal es afectado por organismos patógenos presentes durante un período prolongado de la vida de la planta o por factores desfavorables del medio ambiente (Agrios y Beckerman, 2011). Los organismos patógenos pueden ser hongos, insectos, ácaros, bacterias, virus, viroides, micoplasmas o nematodos (Cuadro 12). Se estima que más del 70% de las enfermedades en plantas son causadas por hongos. Cuando los hongos atacan plantas cultivadas reduciendo su vigor y el número de hojas, flores y frutos, los intereses del hombre se van afectados debido a la reducción en el rendimiento de las cosechas. Desde que el hombre comenzó a cultivar la tierra para sobrevivir se ha interesado en reducir los daños causados por los patógenos, curar sus plantas o mantenerlas sanas. La fitopatología es la línea de conocimiento e investigación científica dirigida al diagnóstico y control de las enfermedades en las plantas. Tres factores son importantes para que una enfermedad se desarrolle: que la planta esté susceptible, que el patógeno esté presente y que existan factores en el ambiente que propicien el desarrollo de la enfermedad. En los tres aspectos el ser humano puede interferir para tratar de evitar una enfermedad o para reducir su impacto. Existen algunas estrategias importantes para combatir las enfermedades en plantas cultivadas. Escoger cultivares resistentes:  El cultivo de plantas

que no pueden ser atacadas por los patógenos es la manera más eficiente y ecológica para evitar las enfermedades. Sin embargo, tener plantas resistentes no siempre es posible y por otro lado los hongos a menudo son capaces de romper la resistencia de las plantas. Al inducir un cambio genético en una planta para aumentar su resistencia corremos el riesgo de afectar otros organismos o mecanismos naturales, importantes para la sobrevivencia de la planta.

Control químico:  Hay numerosos productos químicos disponibles para el control de plagas. Sin embargo, hay que aplicarlos con mucho cuidado, porque pueden tener efectos drásticos sobre el equilibrio de los ecosistemas, el medio ambiente (contaminación de suelos, agua y aire) y nuestra salud. Deben utilizarse solamente cuando son indispensables y siguiendo exactamente las instrucciones recomendadas por los especialistas para su aplicación. Pesticidas naturales o compuestos químicos derivados de metabolitos

secundarios de hongos con actividad antibiótica, como las estrobilurinas, son menos tóxicos para el ser humano y se degradan con mayor facilidad en la naturaleza. Por eso, son más amigables con el medio ambiente que los pesticidas basados en compuestos químicos ajenos a la naturaleza (xenobióticos). Semillas limpias:  Muchos agentes causales de enfermedades se propagan junto con las semillas de las plantas. Por eso, es muy importante que las semillas estén limpias, que no haya esporas o hifas de hongos asociadas a ellas. Limpieza:  Es importante remover los restos de plantas

cultivadas después de la cosecha para eliminar los patógenos presentes en ellas. Exclusión:  El patógeno no debe tener contacto

con su planta hospedera cultivada. El objetivo es proteger el cultivo en un invernadero sellado, o en su defecto, la plantación debe localizarse lejos del área de distribución del patógeno. En este contexto, las medidas de cuarentena son muy importantes, aunque en la práctica es muy difícil evitar que a largo plazo el patógeno encuentre su huésped.

Rotación de cultivos:  Muchos patógenos sobreviven mediante propágulos (esporas, esclerocios, hifas) en el suelo, por lo que permanecen luego de la cosecha, estando presentes cuando el agricultor vuelve a sembrar en la misma área. Por eso, es importante sembrar plantas diferentes cada año, que no sean susceptibles a los patógenos de la planta cultivada del año anterior. Control biológico:  La meta del control biológico

es establecer un organismo determinado en una población de plantas que proteja a la misma contra infecciones y que además persista durante el tiempo. Eso funciona bien en el caso de hongos parásitos específicos de ciertas plantas invasivas o insectos. Hongos micoparásitos se pueden aplicar para el control de patógenos fúngicos. Algunos hongos protegen plantas contra infecciones por antagonismo, competición por nutrientes o por ocupar sitios de infección. También pueden tener una influencia positiva en la salud de la planta porque aumentan su vigor. Hongos endofíticos pueden ayudar a las plantas para sobrevivir durante condiciones ambientales adversas, por ejemplo, sequía, y para movilizar nutrientes, otros hongos estimulan la reacción de defensa de la planta de manera local o a distancia. Debido a muchos factores importantes (continúa en la siguiente página)

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Capítulo 2

Cuadro 1  (continuación de la página anterior) para el desarrollo del agente de control y numerosas interacciones entre diferentes organismos, el control biológico es una estrategia muy complicada. Sin embargo, parece que la burocracia y la falta de reglamentos claros, concretos y coordinados entre los diferentes países son las causas más importantes por las cuales varios biopesticidas eficientes y seguros nunca fueron aplicados. Control de vectores y malezas:  Los insectos y otros

animales pueden ser vectores que propagan agentes causales de enfermedades. Las malezas pueden ser hospederos de los hongos patógenos capaces de infectar ciertas plantas cultivadas. Por eso, es muy importante conocer las plantas y los insectos asociados a los cultivos y controlar su presencia. Otras estrategias:  Otras estrategias consisten en evitar condiciones ambientales que favorecen el desarrollo de enfermedades de plantas. Se trata por ejemplo de establecer un espacio adecuado entre las plantas y de asegurar una buena ventilación.

Frente a la multitud de agentes que amenazan una planta cultivada y la complejidad de factores relevantes, la aplicación de una sola medida de control no alcanza para asegurar cosechas de manera sostenible. El manejo integrado de plagas y de enfermedades es más prometedor, ya que en este contexto se combinan diferentes estrategias de control y se considera un máximo de aspectos de interacciones de organismos y factores ambientales. Los hongos patógenos en plantas de selvas naturales tropicales mayormente son desconocidos y raras

Ingold, C. T. 1984. The Biology of Fungi. 5th ed. Hutchinson, London. Jeffries, Y., Jeffries, P. y Young, T. W. K. 1994. Interfungal Parasitic Relationships. CAB International, Wallingford, England. Mueller, G. M., Bills, G. F. y Foster, M. S., eds. 2004. Biodiversity of Fungi, Inventory and Monitoring Methods. Elsevier, Academic Press, San Diego, CA.

veces se reportan en la literatura fitopatológica. Las plantas y los hongos patógenos aparentemente están en un equilibrio natural. Estos patógenos, sin embargo, pueden resultar problemáticos en otros lugares, sobre todo en monocultivos de sus plantas hospederas. Además pueden trasladarse a otras plantas estrechamente relacionadas con las principales plantas hospederas, como en el caso de Chrysoporthe cubensis que se trasladó de plantas nativas de Melastomataceae a varias especies introducidas de Eucalyptus (ver Capítulo 5.3.18), y Puccinia psidii, un parásito de Psidium guajava y otras especies nativas de Myrtaceae que se trasladó a Eucalyptus spp. y Syzygium jambos (ver Capítulo 4.4.2). Una planta cultivada introducida a un área nueva puede ser completamente devastada por hongos parásitos locales porque no tiene resistencia contra ellos.

Cuadro 1 Bibliografía Referencia para Enfermedades Fúngicas Agrios, G. N. y Beckerman, J. 2011. Plant Pathology. 6th ed. Academic Press, San Diego, CA.

Lectura Adicional para Enfermedades Fúngicas Evans, H. C. 1995. Fungi as biocontrol agents of weeds: A tropical perspective. Can. J. Bot. 73:S58-S64. Farr, D. F., Bills, G. F., Chamuris, G. P. y Rossman, A. Y. 1989. Fungi on Plants and Plant Products in the United States. American Phytopathological Society, St. Paul, MN. Palm, M. 1999. Mycology and world trade: A view from the front line. Mycologia 91:1-12.

Silveira, V. D. 1995. Micologia. Ambito Cultural, Rio de Janeiro, Brazil. Wagenitz, G. 1996. Wörterbuch der Botanik. Gustav Fischer Verlag, Jena, Germany.

Lectura Adicional del Internet Maddison, D. R. y Schulz, K.-S., eds. 2007. The Tree of Life Web Project. http://tolweb.org, consultado 2014.

3 El Reino Fungi, los

Hongos Verdaderos

G 8,300 E 98,000 Etimología:  En latín, “fungus” significa “hongo” o “seta”. Otros nombres usados anteriormente para este grupo son Eumycota o Eumycetes (gr. eu = bien, normal, típico, bello; gr. mykes = hongos). Sistemática:  Los Fungi corresponden al grupo sistemático más grande de los hongos. El término Eumycota ha sido usado para el mismo grupo, con “-mycota” al final indicando el rango de división. Este nivel taxonómico, sin embargo, lo utilizamos para nombrar grupos dentro de los Fungi, por lo que

el nombre “Fungi” es el nombre más adecuado para referirnos al reino de los hongos verdaderos. Los Fungi incluyen dos divisiones grandes, los Basidiomycota y los Ascomycota (Fig. 3.1). Los Fungi incluyen además los Glomeromycota, los “Zygomycota”, los Blastocladiomycota, los Chytridiomycota y varios otros grupos (Hibbett et al., 2007). Los líquenes son un grupo ecológico de especies de Ascomycota y Basidiomycota en simbiosis con algas o cianobacterias (alga verde azules) (ver Capítulo 6). “Fungi Imperfecti” es un término usado para referirse a estados asexuales de Ascomycota y Basidiomycota (ver Capítulo 5.2).

FIGURA 3.1.  Las divisiones más importantes de los Fungi con sus características claves.

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Capítulo 3

Con base en secuencias de ADN y calculando con relojes moleculares, se supone que el ancestro de los hongos verdaderos surgió en el agua a partir de células eucarióticas hace más de mil millones de años (Moore et al., 2011). Este organismo probablemente era unicelular, acuático y se movilizaba empujado por un flagelo opistoconta (Barr, 1992; James et al., 2006). Muy temprano en la evolución, los hongos se asociaron con cianobacterias o algas formando líquenes. Otros hongos ayudaron a las plantas para colonizar la tierra firme creciendo en rizomas como hongos micorrízicos (Pirozynski y Malloch, 1975). Morfología:  Numerosas especies de Basidiomycota y Ascomycota forman cuerpos fructíferos macroscópicos para su multiplicación sexual y dispersión por esporas. Las esporas se producen en la superficie de lamelas, poros u otras estructuras del cuerpo fructífero, en bolsas con aperturas para su liberación o dentro de cuerpos fructíferos completamente cerrados hasta que las esporas estén maduras y el cuerpo fructífero se rompa para permitir su dispersión. Estos últimos se llaman gasteroides, del griego “gaster” que significa “vientre” (“Gasteromycetes”; ver Capítulo 4.2.8). Otros cuerpos fructíferos se abren solamente al momento de descomponerse o al ser comidos por animales. Estos hongos se llaman secuestrados y mayormente se

ubican debajo de la superficie de la tierra (hipogeos). Tradicionalmente, estos hongos son conocidos como trufas, y en el sentido amplio corresponden a un grupo de forma que incluye especies clasificadas en muchas líneas filogenéticas diferentes de Ascomycota, Basidiomycota, Glomeromycota y “Zygomycota”. Actualmente, el término “trufa” se utiliza para hongos hipogeos de Ascomycota (e.g., Læssøe y Hansen, 2007). Los cuerpos fructíferos de los hongos verdaderos presentan una gran variedad de estructuras formadas por hifas más o menos diferenciadas. Otros hongos verdaderos pueden formar células de levadura, y las especies de Chytridiomycota y Blastocladiomycota forman células flageladas. No se observan amebas o plasmodios en los hongos verdaderos. Ciclos de vida:  Los hongos verdaderos mayormente son haplontes, eso significa que núcleos haploides se multiplican por mitosis y son incluidos en células que forman las estructuras vegetativas de los hongos. Sin embargo, también hay algunos Fungi que son diplohaplontes, como Allomyces spp. (Blastocladiomycota; ver Capítulo 7.5). Los ciclos de vida de Basidiomycota y Ascomycota incluyen una fase dicariótica que no existe en las demás divisiones de los hongos (Fig. 3.2). Se inicia cuando dos células con núcleos haploides se unen por

FIGURA 3.2.  El ciclo de fases nucleares incluyendo una fase dicariótica, típico de Basidiomycota y Ascomycota.



plasmogamia. Los dos núcleos haploides compatibles se asocian en un dicario unidos por microtúbulos— están juntos pero no se fusionan. Se multiplican por mitosis mientras la hifa dicariótica crece y se tabica. En algún momento en el ciclo de vida, los dos núcleos están localizados en una célula madre de un meiosporangio, en la cual se fusionan (cariogamia). En ascomicetes, el meiosporangio se llama asco, en basidiomicetes basidio. El núcleo diploide no se multiplica por mitosis sino que se divide por meiosis con recombinación genética. Los núcleos haploides resultantes son distribuidos en cuatro meiosporas haploides que al ser descargadas dispersarán los resultados de la recombinación genética. Aspectos bioquímicos:  Las especies pertenecientes a los Fungi mayormente se diferencian de los hongos no verdaderos por la presencia de quitina, un polisacárido elaborado por polimerización enzimática de monómeros de N-acetilglucosamina por lo que contiene nitrógeno (Fig. 3.3). Constituye el compuesto de mayor importancia en las paredes celulares. Numerosas cadenas de quitina están firmemente adheridas una a la otra por lo que resultan microfibrillas que son muy difíciles de romper. Las paredes además contienen otros biopolímeros, como la quitosana en “Zygomycota”, el ácido poliglucurónico, diferentes glucanos y glicoproteínas, que son típicas para diferentes grupos sistemáticos de los hongos verdaderos. Las paredes mayormente carecen de celulosa. Las membranas de las células de los hongos verdaderos se caracterizan por la presencia de ergosterol, que no ha sido encontrado a la fecha en membranas celulares de otros organismos eucarióticos o de bacterias.

El Reino Fungi, los Hongos Verdaderos

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La mayoría de las especies de Basidiomycota y Ascomycota (excepto levaduras que pertenecen a los Saccharomycotina) producen sustancias en cultivo con actividad antibiótica. Sus cuerpos fructíferos a menudo también contienen antibióticos. Muchos otros detalles bioquímicos de los Fungi se mencionan para los diferentes grupos en los capítulos a continuación.

Capítulo 3 Bibliografía Referencias para Hongos Barr, D. J. S. 1992. Evolution and kingdoms of organisms from the perspective of a mycologist. Mycologia 84:1-11. Hibbett, D. S., Binder, M., Bischoff, J. F., Blackwell, M., Cannon, P. F., Eriksson, O. E., Huhndorf, S., James, T., Kirk, P. M., Lücking, R., Thorsten Lumbsch, H., Lutzoni, F., Matheny, P. B., McLaughlin, D. J., Powell, M. J., Redhead, S., Schoch, C. L., Spatafora, J. W., Stalpers, J. A., Vilgalys, R., et al. 2007. A higher-level phylogenetic classification of the fungi. Mycol. Res. 111:509-547. James, T. Y., Kauff, F., Schoch, C. L., Matheny, P. B., Hofstetter, V., Cox, C. J., Celio, G., Gueidan, C., Fraker, E., Miadlikowska, J., Thorsten Lumbsch, H., Rauhut, A., Reeb, V., Arnold, A. E., Amtoft, A., Stajich, J. E., Hosaka, K., Sung, G.-H., Johnson, D., O’Rourke, B., et al. 2006. Reconstructing the early evolution of Fungi using a six-gene phylogeny. Nature 443:818-822. Læssøe, T. y Hansen, K. 2007. Truffle trouble: What happened to the Tuberales? Mycol. Res. 111:1075-1099. Moore, D., Robson, G. D. y Trinci, A. P. J. 2011. 21st Century Guidebook to Fungi. Cambridge University Press, Cambridge. Pirozynski, K. A. y Malloch, D. W. 1975. The origin of land plants: A matter of mycotrophism. BioSystems 5:153-164.

Lectura Adicional para Hongos

FIGURA 3.3.  La quitina, el carbohidrato más importante en las paredes celulares de los hongos verdaderos.

Kendrick, W. B. 1992. The Fifth Kingdom. 2nd ed. Mycologue Publications, Waterloo, ON, Canada. Largent, D. L. 1977. How to Identify Mushrooms to Genus I: Macroscopic Features. Mad River, Eureka, CA. Largent, D. L. 1986. How to Identify Mushrooms to Genus I: Macroscopic Features. Revised edition. Mad River Press, Eureka, CA. Largent, D. L. y Baroni, T. J. 1988. How to Identify Mushrooms to Genus VI: Modern Genera. Mad River Press, Eureka, CA. Largent, D. L. y Thiers, H. D. 1977. How to Identify Mushrooms to Genus II: Field Identification of Genera. Mad River Press, Eureka, CA.

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Capítulo 3

Largent, D. L., Johnson, D. y Watling, R. 1977. How to Identify Mushrooms to Genus III: Microscopic Features. Mad River Press, Eureka, CA. Pegler, D. y Spooner, B. 1992. The Mushroom Identifier. Apple Press, London. Stuntz, D. E. 1977. How to Identify Mushrooms to Genus IV: Keys to Families and Genera. Mad River Press, Eureka, CA.

Lectura Adicional del Internet Assembling the Fungal Tree of Life Project (AFTOL). 2005. Teaching the Fungal Tree of Life. http://www.clarku.edu/ faculty/dhibbett/TFTOL/index.html, consultado 2014. International Mycological Association (IMA). MycoBank. http://www.mycobank.org/, consultado 2014. Tariq, V. 2006–2014. Fungi Online. http://www.fungionline. org.uk/, consultado 2014.

4 Basidiomycota G 1,600 E 31,500

4.1 Introducción a los Basidiomycota

también a nivel de clase como Basidiomycetes. Los Basidiomycota se dividen en tres subdivisiones (Fig. 4.1). ●●

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Etimología:  Un basidio es una base (lat. basidium = pequeña base con pies) que sostiene las basidiosporas. Sistemática:  Los Basidiomycota son la segunda división más grande de los hongos después de los Ascomycota. En el pasado se clasificaban

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Agaricomycotina—hongos con basidios en himenios Ustilaginomycotina—carbones y grupos afines Pucciniomycotina—royas y grupos afines

Ecología:  Las especies de Basidiomycota son ecológicamente muy diversas. Viven como saprótrofos sobre materia orgánica muerta; como parásitos principalmente en plantas, algunas son parásitos de

FIGURA 4.1.  Una hipótesis filogenética simplificada para las tres subdivisiones de los Basidiomycota.

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Capítulo 4

animales o de otros hongos; o en simbiosis mutualista con insectos (Cuadro 2), con algas y/o cianobacterias (líquenes; ver Capítulo 6) o con plantas formando micorrizas (Cuadro 5). Morfología:  La mayoría de las especies de Agaricomycotina son macrohongos conocidos como setas, paragüitas de sapo, orejas de palo y estrellas de tierra, entre otros. Estos cuerpos fructíferos mayormente cuentan con himenios, que son capas formadas por numerosos basidios. La mayoría de las especies de Pucciniomycotina y Ustilaginomycotina son microhongos parásitos de plantas y no producen cuerpos fructíferos macroscópicos sino grupos de esporas (soros) en los tejidos de las plantas. Muchas especies de Basidiomycota tienen fíbulas a nivel de los tabiques de las hifas dicarióticas (Fig. 4.2). Una fíbula es una excrecencia lateral que se forma cuando una célula dicariótica en el extremo de una hifa se divide. Primero, se dividen los dos núcleos del dicario por mitosis, por lo que resultan cuatro núcleos haploides. Uno de los núcleos se mueve hacia adentro de una pequeña excrecencia lateral que se delimita de la célula hifal por un pequeño septo. Mientras tanto, justo al lado de la excrecencia se establece el septo principal en la hifa separando dos núcleos compatibles en la célula terminal de un núcleo en la célula subterminal. Luego la excrecencia se fusiona con la célula subterminal y el núcleo se asocia con el núcleo compatible. De esta manera resulta que los cuatro núcleos se distribuyen en las dos células nuevas en pares de núcleos haploides compatibles. En el caso de células hifales policarióticas puede haber varias fíbulas en un solo septo. Las fíbulas son una característica diagnóstica para especies de Basidiomycota, pero no todas las especies de Basidiomycota tienen fíbulas en los septos de las hifas vegetativas.

FIGURA 4.2.  La célula terminal de una hifa dicariótica se alarga y se divide formando una fíbula.

Las hifas se pueden agrupar formando cordones miceliales para el transporte de agua y sustancias nutritivas desde una fuente hacia los lugares de crecimiento y fructificación. Cuando estos cordones son de color negro y están bien organizados a nivel de sus células se trata de rizomorfos (Cuadro 3). Algunos hongos cubren el sustrato del cual se están alimentando con una capa superficial de hifas que se llama subículo (ver Fig. 4.32A). Cuando el subículo rodea su sustrato, por ejemplo, un pedazo de madera en descomposición, se trata de una cámara micelial. De esta manera el hongo protege su alimento contra otros organismos saprobios y contra la desecación. Algunos hongos agrupan sus hifas en estructuras densas y duras llamadas esclerocios para sobrevivir durante períodos con condiciones ambientales adversas (ver Fig. 4.27B, E, H–I). La característica clave de los Basidiomycota es el basidio. Se trata de una célula muy especial ya que es en ella que se da la cariogamia de los dos núcleos de un dicario, así como la meiosis. Posteriormente, los núcleos que resultan de la meiosis se mueven hacia adentro de las basidiosporas. Éstas se ubican en la superficie del basidio por lo que se desarrollan de manera exógena, generalmente en el extremo de los esterigmas que son prolongaciones delgadas en forma de ganchos. Las especies de Basidiomycota forman muchos tipos de basidios, que generalmente son típicos para los diferentes órdenes (Fig. 4.3). Los hongos que tienen basidios con septos (fragmobasidios) se agrupan en “Phragmobasidiomycetes”, los que presentan basidios sin septos (holobasidios) en “Holobasidiomycetes”. Estos dos grupos no son grupos monofiléticos, sin embargo, el tipo de basidio es muy importante para la definición de grupos sistemáticos. Las basidiosporas generalmente tienen en su base una verruga, llamada apéndice hilar o apículo, cerca del punto de contacto (hilo) entre la basidiospora y el esterigma (Fig. 4.4). Cuando la basidiospora está madura, en el apéndice hilar y en otras partes de su superficie, la basidiospora secreta monosacáridos (manitol y hexosas). Estos azúcares son altamente concentrados por lo que extraen la humedad del aire, que resulta en la formación de una gota de agua en el extremo del apéndice hilar y una capa delgada de agua en la superficie de la basidiospora. Esta gota de agua, llamada gota de Buller (en honor al micólogo A. H. R. Buller), se expande rápidamente del apéndice hilar hacia toda la superficie de la basidiospora. Esto ocasiona un cambio de la posición del centro

Basidiomycota 27

de gravedad de la basidiospora provocando que la basidiospora sea expulsada al aire. Debido a la tensión superficial del agua, la gota de Buller y el agua en el resto de la superficie de la basidiospora se unen tan rápidamente que la espora recibe un impulso inicial de 25,000 × g que es equivalente a 1,000 veces la fuerza que recibe un trasbordador espacial para entrar al espacio (Money, 1998). Gracias a esto, la basidiospora es descargada hacia el aire libre, donde puede ser dispersada por el viento. Las esporas que son disparadas se llaman balistosporas, y pueden ser basidiosporas o balistoconidios (balistosporas asexuales). Algunas especies de Basidiomycota, sobre todo los “Gasteromycetes”, no descargan sus basidiosporas por el mecanismo de la gota de Buller. Estas esporas son mayormente simétricas cuando se observan de un lado y carecen de apéndice hilar (Fig. 4.3). Muchas basidiosporas son células simples, hialinas y lisas, otras son pigmentadas y/u ornamentadas. Las basidiosporas germinan formando hifas, células de levadura o balistosporas adicionales, llamadas esporas secundarias (Fig. 4.5). Otras basidiosporas producen células muy pequeñas llamadas microconidios.

Muchas especies de Basidiomycota se multiplican de manera asexual formando células de levadura, artroconidios o clamidosporas. Otras producen micelio asexual sin esporas o cuerpos miceliales duros llamados esclerocios, que son diseñados para sobrevivir. Aspectos generales de las formas asexuales de los Basidiomycota y Ascomycota se presentan en el Capítulo 5.2.

FIGURA 4.4.  El mecanismo de la expulsión de una balistospora. El punto negro corresponde a la posición del punto de gravedad de la balistospora con el agua; las flechas continuas indican cambios del centro de gravedad; la flecha discontinua indica la dirección del impulso contra el esterigma causada por el abrupto cambio de posición del agua.

FIGURA 4.3.  Diferentes tipos de basidios en Basidiomycota. Los basidios de Tremellales, Auriculariales, Pucciniales y Ustilaginales son fragmobasidios, los demás basidios son holobasidios.

28

Capítulo 4

Ultraestructura:  Las paredes de las células de los hongos Basidiomycota poseen varias capas, evidentes con microscopía electrónica de transmisión (MET), mientras que las paredes de las células de los hongos Ascomycota presentan sólo dos capas. La

ultraestructura de los poros a nivel de los septos en las hifas sirve para caracterizar diferentes grupos sistemáticos dentro de los Basidiomycota (Fig. 4.6). El poro puede ser simple, acompañado por diferentes estructuras de color oscuro, cuando se observa con

FIGURA 4.5.  Diferentes modos de germinación de una basidiospora: con una hifa, con una célula de levadura, con una balistospora o con microconidios.

FIGURA 4.6.  Diferentes tipos de poros de Basidiomycota y un poro típico de Ascomycota.

Basidiomycota 29

MET. En algunas especies de Basidiomycota, el borde del poro está hinchado formando un pequeño barril perforado llamado doliporo (lat. dolium = barril grande). Puede estar acompañado en ambos lados por retículo endoplasmático con forma de gorra llamado parentesoma, el cual puede estar perforado. Estas estructuras del poro controlan el paso de agua, sustancias solubles y ciertos organelos como las mitocondrias, en tanto que el núcleo generalmente no puede pasar. Cuando una célula se daña, rápidamente la célula viva adyacente sella el poro para minimizar el daño. Ciclo de vida (Fig. 4.7):  Las basidiosporas se liberan, se dispersan y germinan en un ambiente húmedo formando hifas, esporas secundarias o células de levadura. Cuando estas células encuentran células con material genético compatible (con tipos de apareamiento opuestos), dos células morfológicamente vegetativas se comportan como gametos y se fusionan por medio de un puente de conjugación (somatogamia). Después de la fusión de las masas plasmáticas (plasmogamia), los dos núcleos se juntan, pero no se fusionan sino que forman un dicario que es capaz de multiplicarse por mitosis. La hifa dicariótica crece formando células nuevas en su punta a menudo provistas de fíbulas en los septos.

FIGURA 4.7.  Ciclo de vida de Basidiomycota.

Las hifas dicarióticas de hongos saprótrofos crecen en el suelo, en madera en descomposición o en otros sustratos. En el caso de los hongos parásitos, las hifas colonizan tejido vivo de plantas, animales u otros hongos. Cuando se han acumulado suficientes sustancias nutritivas y bajo condiciones ambientales favorables, en el caso de los macrohongos, algunas hifas crecen hacia la superficie del sustrato (suelo o madera) y forman un cuerpo fructífero llamado basidioma o basidiocarpo. En áreas definidas de los basidiomas, las células terminales de las hifas dicarióticas se transforman en basidios, empezando con la fusión de los dos núcleos del dicario. En el caso de los Basidiomycota parásitos de plantas, no hay basidiomas sino que las hifas dicarióticas forman esporas que corresponden a células asexuales o probasidios (teliosporas) en los cuales los dos núcleos del dicario se fusionan. Luego el núcleo diploide se divide por meiosis mientras la célula basidial aumenta de tamaño y, en el caso de los fragmobasidios, además se divide por septos en cuatro células basidiales con un núcleo haploide en cada una. Junto con partes del plasma, los núcleos haploides, que usualmente son cuatro, se distribuyen en basidiosporas que se desarrollan de manera exógena generalmente en los extremos de los esterigmas. Cuando las cuatro basidiosporas están listas para su liberación, la célula

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Capítulo 4

basidial generalmente queda vacía y se colapsa. En los diferentes grupos sistemáticos de los Basidiomycota los ciclos de vida pueden diferir de este patrón general. Aspectos bioquímicos:  Los metabolitos secundarios de las especies de Basidiomycota, sobre todo de macrohongos, a menudo son terpenoides o derivados de fenilpropanos, en cambio policétidos y péptidos no ribosomales, que se observan en especies de Ascomycota, no son comunes en este grupo sistemático. Para varias especies en diferentes órdenes de Basidiomycota (Agaricales, Boletales, Cantharellales, Russulales) se conocen mecanismos de defensa química que se activan mediante enzimas liberadas cuando hay células lesionadas.

4.2 Agaricomycotina, Hongos con Basidios en Himenios 4.2.1.  Introducción a los Agaricomycotina Sistemática:  Las especies de Agaricomycotina organizan sus basidios en una capa llamada himenio, por lo que han sido denominadas “Hymenomycetes”. Este nombre no es válido taxonómicamente porque no se basa en el nombre de un género de hongo incluido en el grupo. Los Agaricomycotina han sido divididos en “Homobasidiomycetes” y “Heterobasidiomycetes”. Los hongos clasificados en “Homobasidiomycetes” forman holobasidios y basidiosporas que germinan con hifas, mientras que los hongos ubicados en “Heterobasidiomycetes” corresponden a diferentes órdenes de Basidiomycota con basidios de diferentes estructuras a nivel celular (fragmobasidios o holobasidios) y con basidiosporas que germinan con diferentes tipos de células, células de levadura, esporas secundarias (balistosporas o conidios que se liberan sin impulso) o hifas. La mayoría de las especies de Agaricomycotina con basidiomas pertenecen a los “Homobasidiomycetes”, mientras que los “Heterobasidiomycetes” comprenden a los hongos gelatinosos (Auriculariales, Sebacinales, Dacrymycetales, Tremellales), las royas, los carbones y grupos afines a éstos. Sin embargo, análisis filogenéticos moleculares demuestran que los “Homobasidiomycetes” y “Heterobasidiomycetes” son grupos artificiales, debido a que los “Heterobasidiomycetes” son parafiléticos, i.e., no

incluyen todas las especies genéticamente relacionadas que provienen de un ancestro común. Ecología:  Las especies de Agaricomycotina son muy importantes en la mayoría de los ecosistemas, sobre todo como descomponedores saprótrofos de madera (Cuadro 6) y de cualquier otro material orgánico muerto, y como hongos que viven en simbiosis mutualista con plantas formando ectomicorrizas (Cuadro 5). Otras especies son parásitos de plantas o insectos. En los suelos de los bosques, las especies de Agaricomycotina siempre están presentes y se distinguen por sus micelios blancos, amarillos o anaranjados. La mayoría de sus basidiomas se pueden observar solo en ciertas épocas—sobre todo en otoño en clima templado o en temporadas húmedas en el trópico. La red de hifas en el suelo puede ser muy extensa (hasta 15 ha), con edades que alcanzan más de 1,000 años y puede pesar varias toneladas, lo que ha sido demostrado para una especie de Armillaria en Norteamérica (Smith et al., 1992). Morfología:  Los basidiomas de las especies de Agaricomycotina pueden ser globosos o alargados y tener forma de costras, consolas o de estípites con “sombreros”, llamados píleos (Fig. 4.8). Forman himenios mayormente ubicados en superficies dirigidas hacia abajo para proteger los basidios de las gotas de lluvia. Las hifas que sirven de sostén para el himenio forman una red densa llamada trama. Corresponden al soporte del himenio científicamente llamado himenóforo. El himenóforo es liso o presenta una superficie alargada en forma de lamelas, poros, dientes u otras estructuras. Tomando en cuenta características macroscópicas de los basidiomas que son fáciles de distinguir, el micólogo sueco Elias Magnus Fries (1794–1878) describió en su Systema Mycologicum (1821–1832) diferentes grupos dentro de los ahora Agaricomycotina, estableciendo los siguientes taxones. ●●

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Agaricus—para hongos con basidiomas con sombrero, lamelas debajo del sombrero y mayormente con un estípite. Durante la historia, este grupo de hongos luego se citaba como Agaricales, hoy corresponde a los hongos agaricoides. Boletus—para hongos con basidiomas suaves, con sombrero, poros debajo del sombrero y estípite. Este grupo luego se llamó Boletales, hoy corresponde a los hongos boletoides.

Basidiomycota 31 ●●

Polyporus—para hongos con basidiomas duros con forma de consola con poros debajo de la consola, o con sombrero con poros debajo del sombrero y estípite. Este grupo luego se citaba como Polyporales, hoy corresponde a los hongos poliporoides.

Otros grupos tradicionales de Agaricomycotina son los “Gasteromycetes”, hongos con basidiomas mayormente globosos y cerrados hasta que las basidiosporas estén maduras en su interior (hongos gasteroides; ver Capítulo 4.2.8) y los “Aphyllophorales”, hongos con basidiomas sin lamelas. Hoy se sabe que estos grupos no corresponden a grupos sistemáticos sino a grupos morfológicos. Nos referimos a diferentes tipos de cuerpos fructíferos usando adjetivos que terminan en “-oide” (= “parecido a”). Los conceptos de estos grupos son útiles en el campo y para la identificación de los hongos con la literatura. La sistemática de los Agaricomycotina es muy complicada, ya que durante su evolución, los

hongos Agaricomycotina desarrollaron diferentes maneras de aumentar la superficie de sus himenóforos para ubicar un número cada vez más elevado de basidios. En diferentes grupos sistemáticos surgieron independientemente (de manera convergente) los mismos patrones morfológicos. Hongos de diferentes grupos sistemáticos lograron organizar poros, lamelas o dientes, todos cubiertos por himenio. Para distinguir los grupos sistemáticos hay que observar lo organización celular de los basidiomas, basidios y basidiosporas (color, ornamentación), reacciones de color de basidiosporas y otras células con ciertos reactivos (sobre todo con KOH o una solución con yodo llamada reactivo de Melzer), características ultraestructurales y datos moleculares. Ultraestructura:  Mientras que los hongos que pertenecen a Agaricales, Boletales, Ceratobasidiales, Polyporales y Russulales tienen doliporos con parentesomas perforados, especies clasificadas en Auriculariales, Cantharellales, Dacrymycetales, Hymenochaetales, Phallales y Sebacinales tienen

FIGURA 4.8.  Cortes longitudinales de diferentes tipos de basidiomas de Agaricomycotina. La ubicación de los basidios se indica con un área sombreada.

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Capítulo 4

doliporos con parentesomas continuos (Fig. 4.6). Los hongos clasificados en Tremellales tienen doliporos especiales con sacos formados por las membranas del parentesoma.

4.2.2.  Agaricales, Setas, Paragüitas de Sapo y Otros Macrohongos G 410 E 13,000 Etimología:  En griego, “agaricon” significa “esponja de árbol”. Plinio, un naturalista romano que vivía en el siglo I d.C., usaba “agaricum” para referirse a una “esponja de alerce”. Este hongo tal vez corresponde a Piptoporus betulinus, un hongo con forma de repisa ahora clasificado en Polyporales, o, más probablemente, a Laricifomes officinalis (Polyporales) que es un hongo medicinal de tradición europea. Sistemática:  Los Agaricales en el sentido sistemático incluyen numerosos hongos con basidiomas agaricoides, i.e., con lamelas, pero hay otros hongos con basidiomas agaricoides que no pertenecen a los Agaricales. Por ejemplo, las especies de Lactarius y Russula pertenecen a los Russulales, especies

de Cantharellus y Craterellus a los Cantharellales y Phylloporus spp. a los Boletales. Lentinus spp. también forman basidiomas agaricoides, pero sistemáticamente pertenecen a Polyporales. Por otro lado, hay especies de hongos dentro de los Agaricales que no presentan basidiomas agaricoides sino fructificaciones cifeloides, clavarioides, corticioides, gasteroides, poliporoides u otros. Favolaschia spp., por ejemplo, tienen basidiomas con una forma de consola con poros en el envés, como las especies típicas de Polyporales, pero sistemáticamente pertenecen a los Agaricales (Fig. 4.9). Como los basidiomas de muchas especies de Agaricales, sin embargo, los basidiomas de Favolaschia spp. son de color blanco, crema, amarillo o anaranjado y suaves. Esta situación complica la identificación sistemática de los hongos. Las claves para la identificación de las diferentes especies de hongos, sin embargo, siguen basadas en conceptos morfológicos. Distribución geográfica:  La mayoría de los géneros de Agaricales se observan tanto en el trópico como en zonas fuera de los trópicos, pero generalmente están representados por especies diferentes en diversas partes del mundo. Ejemplos de géneros típicos

FIGURA 4.9.  Posiciones de Favolaschia sp. y Lentinus sp. en grupos morfológicos (rodeados por líneas discontinuas) y en grupos sistemáticos (rodeados por líneas continuas).

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para zonas tropicales son Favolaschia, Macrocybe y Termitomyces. Los géneros Leucoagaricus y Leucocoprinus tienen sus centros de diversidad de especies en el trópico. Schizophyllum commune es un ejemplo de una especie cosmopolita con un rango muy amplio de sustratos. Ecología:  Los hongos Agaricales crecen como saprótrofos en el suelo, en madera muerta causando podredumbre, en otras partes de plantas o en excrementos (hongos coprófilos, hongos de estiércol). Otras especies de Agaricales son parásitos de plantas (Cuadro 4), de hongos (e.g., Asterophora parasitica) o viven en simbiosis mutualista con ciertas plantas como hongos ectomicorrízicos (Cuadro 5), sobre todo en tierras altas tropicales (e.g., Amanita spp. o Laccaria spp.). Algunas especies de Agaricales viven en simbiosis con hormigas cortadoras de hojas en el neotrópico o con termitas en el paleotrópico (Cuadro 2). En hifas de estados asexuales de Hohenbuehelia spp. se observan conidios y pequeños

Cuadro 2

botones pegajosos con los cuales el hongo captura nematodos y otros invertebrados del suelo para alimentarse de ellos. Los basidiomas de las diferentes especies de Agaricales generalmente son carnosos y efímeros. Mantienen su estructura unas horas hasta pocas semanas dependiendo de las diferentes especies y condiciones climáticas. Se forman a partir de hifas en el sustrato sobre todo cuando hay humedad. Los basidiomas de otras especies pueden secarse y sobrevivir para luego renacer con la humedad, por ejemplo, Marasmius spp. Algunas especies almacenan agua formando una red densa de hifas alrededor del sustrato (subículo) que contiene humedad y sustancias nutritivas. Este espacio rodeado por hifas se llama cámara micelial. Schizophyllum commune a menudo se encuentra en madera muerta expuesta al sol. Agua es indispensable para el desarrollo de los basidiomas. Grandes cantidades de agua, sin embargo, causan problemas, debido a que el agua en los espacios intercelulares del basidioma interfiere

Hongos en Simbiosis con Insectos Sociales

Insectos de muchos grupos diferentes, como escarabajos de hongo (e.g., Endomychidae, Coleoptera), larvas de Mycetophilidae (Diptera) y algunas hormigas (Formicidae, Hymenoptera; e.g., Euprenolepis procera en el sureste de Asia; Witte y Maschwitz, 2008), consumen los cuerpos fructíferos de hongos que encuentran en su medio ambiente. Para disponer de una fuente de alimentación más continua, las hormigas cortadoras de hojas, también llamadas arrieras, zompopas o parasoles (especies de Atta y Acromyrmex), algunas otras especies de hormigas (Attini, Formicidae) y algunas especies de termitas (Macrotermitinae, Isoptera) cultivan hongos para alimentarse de ellos. Tanto los hongos como los insectos sacan provecho y dependen uno del otro para sobrevivir, por lo que se su relación es una simbiosis mutualista. Las hormigas cortadoras de hojas cultivan diferentes especies de hongos que mayormente pertenecen a los Lepiotaceae (Agaricales) en el trópico y subtrópico de América, mientras que las termitas cosechadoras cultivan Termitomyces spp. (Lyophyllaceae, Agaricales) en zonas tropicales y subtropicales de África y Asia.

Las hormigas cortadoras de hojas cosechan hojas y flores de plantas vivas causando pérdidas económicas (Cuadro 2. Fig. 1). No consumen el material vegetal sino que lo utilizan como sustrato para cultivar un hongo. Llevan los fragmentos de hojas y flores a recámaras conteniendo jardines fúngicos localizadas en sus nidos en el suelo o debajo de la tierra. Las hormigas limpian los fragmentos de las plantas, mastican el tejido vegetal, lo preparan con enzimas y luego inoculan el micelio del hongo. El hongo crece formando un micelio blanco y bromacios, que son paquetes de hifas entrelazadas con puntas hinchadas llamadas gongilidios llenas de proteínas nutritivas (Cuadro 2. Fig. 2). Las hormigas cortadoras de hojas y sus larvas se alimentan de estos bromacios. Para mantener el cultivo limpio, hormigas muy pequeñas eliminan las “malezas”, i.e., bacterias y hongos no deseados, como Escovopsis spp., de manera mecánica o aplicando un “pesticida” antibiótico. Estos antibióticos son producidos por actinobacterias (Pseudonocardia spp.) que viven en la superficie del cuerpo de las hormigas (Currie et al., 1999; Cafaro y Currie, 2005). Cuando el sustrato pierde su valor nutritivo, las (continúa en la siguiente página)

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Capítulo 4

Cuadro 2  (continuación de la página anterior)

CUADRO 2. FIGURA 1.  Diferentes aspectos de hormigas cultivando hongos. A–F, Atta sexdens con Attamyces bromatificus. A, Hormigas cortadoras de hojas trabajando en una hoja. B, El orificio de un nido subterráneo con desechos del jardín de hongos alrededor. C, Una reina rodeada por sus obreras. Escala = 5 mm. D–E, Fragmentos de hojas masticadas cubiertos por hifas del hongo y una hormiga pequeña que cuida el jardín. Observe la presencia de bromacios (flechas). Escalas = aprox. 1 mm. F, Jardín de hongos cultivados por Acromyrmex sp. en un nido epigeo con una pared compuesta por fragmentos secos de hojas. G, Un nido pequeño de una especie de Apterostigma sp. debajo de un pedazo de madera en descomposición, con micelio de un hongo creciendo en materia orgánica muerta.

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Cuadro 2  (continuación de la página anterior) hormigas cortadoras de hojas lo sacan del nido y lo acumulan en depósitos de basura. Cuando las reinas jóvenes salen del nido para ser fecundadas y posteriormente fundar un nido nuevo, llevan micelio del hongo para establecer un nuevo jardín de hongos. Lo cargan en bolsas específicas para esta función ubicadas cerca de sus piezas bucales. En el nido solamente se observa un micelio estéril (sin esporas) del hongo que en esta forma asexual se llama Attamyces bromatificus. Cuando las hormigas abandonan su nido, a veces el hongo forma basidiomas agaricoides en el suelo en la superficie del nido. Con base en las características morfológicas de los basidiomas y datos de ADN obtenidos del micelio, se sabe que se trata mayormente de especies de Lepiotaceae (Agaricales) afines a especies de Leucoagaricus y Leucocoprinus (Chapela et al., 1994). Además de los géneros Acromyrmex y Atta hay otros géneros más en Attini (G 12 E más de 200), los Attini inferiores, que también incluyen especies de hormigas capaces de cultivar hongos. Lo hacen a escala mucho menor que las hormigas cortadoras

de hojas y raras veces cortan hojas de plantas vivas sino que recolectan materia orgánica muerta como sustrato para los hongos. Los hongos relacionados con estas hormigas pertenecen a los Leucocoprineae o son especies de Pterula (Agaricales). A pesar de que las hormigas cortadoras de hojas trabajan muy duro para cuidar sus cultivos de hongos, hay otros hongos que de vez en cuando logran invadir las colonias. Escovopsis spp. (formas asexuales de Hypocreales, Ascomycota) a veces logran crecer sobre el sustrato dentro de los nidos de las hormigas cortadoras de hojas y aniquilan el cultivo por lo que las hormigas abandonan su nido (Augustin et al., 2013). Ciertas especies de Escovopsis pueden formar un micelio blanco y denso que finalmente sale de los orificios de la colonia (Cuadro 2. Figs. 3, 4A–B). Fuero del nido se colorea de verde oliváceo debido a una gran cantidad de conidios de pocos micrómetros de diámetro formados en cadenas en conidióforos ramificados. Los conidios se dispersan con el viento y el agua hasta que logran entrar a otro nido de hormigas cortadoras de hojas.

CUADRO 2. FIGURA 2.  Un bromacio de Attamyces bromatificus, visto con ML. Los círculos dentro de los gongilidios representan gotas de contenido celular.

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Capítulo 4

Cuadro 2  (continuación de la página anterior) Mientras que las termitas inferiores (especies de diferentes familias de Isoptera) cuentan con protistas flagelados en sus intestinos para degradar la lignina y bacterias para degradar la celulosa, algunas especies de termitas superiores (Macrotermitinae, Isoptera) solamente cuentan con bacterias y utilizan hongos para la degradación de la lignina de la madera. Por eso, estas termitas cosechadoras viven en simbiosis obligatoria con Termitomyces spp. (Agaricales) en diferentes países de África, la India, el sur de China y otras áreas de Asia (Cuadro 2. Fig. 4C–G). No se encuentran ni en América ni en Oceanía. Las termitas cosechadoras se organizan en colonias de miles y hasta varios millones de individuos, que viven en nidos que se ubican sobre o debajo de la superficie de la tierra. Estos nidos a veces alcanzan varios metros de diámetro o de alto. Las termitas extraen arcilla y otras partículas del suelo y las mezclan con su saliva y heces para construir las paredes externas del termitero y las numerosas recámaras dentro de las cuales viven, así

CUADRO 2. FIGURA 3.  Un conidióforo de Escovopsis sp. con conidios en cadenas, visto con ML.

como túneles para su movilización y la ventilación del nido. Dentro del termitero rigen condiciones óptimas de temperatura y una humedad elevada por lo que las termitas son activas incluso durante épocas secas y calientes. Estas condiciones dentro del termitero de igual manera ayudan al micelio de Termitomyces spp. para crecer y penetrar materia orgánica acumulada por las termitas en recámaras dentro del termitero. El material orgánico corresponde a madera muerta que las termitas encuentran en los alrededores del termitero, la mastican, la hacen pasar por su sistema digestivo y la depositan en grumos dentro de la recámara. Los grumos se acumulan formando estructuras esponjosas y húmedas que corresponden al sustrato del hongo. En estos jardines, el hongo es cultivado por las termitas y descompone la lignina y la celulosa liberando compuestos nutritivos en las paredes de las estructuras esponjosas. Las termitas comen estas paredes junto con las hifas del hongo en la parte basal de los jardines que corresponden a la parte más vieja, ya que las termitas añaden grumos frescos encima (Aanen y Boomsma, 2005). En la superficie de las recámaras de los jardines de hongo, el hongo forma bolas con hasta 2 mm de diámetro llamadas esferas de hongo (“mycotêtes” en francés, “cabezas de hongo”), compuestas por hifas dicarióticas, ramificadas con células globosas y conidios (Cuadro 2. Fig. 5). Los conidios probablemente sirven para la multiplicación y dispersión asexual del hongo, pero las esferas de hongo a la vez corresponden a primordios de los basidiomas agaricoides del hongo. Para desarrollar estos basidiomas en la superficie de la tierra o de los termiteros, el hongo tiene que perforar las paredes del termitero y, en el caso de termiteros subterráneos, la capa de tierra que lo cubre. Algunos termiteros se encuentran a una profundidad considerable, por lo que el hongo cuenta con estructuras especiales para salir hasta la superficie de la tierra. Una pseudoriza, un conjunto de hifas parecido a una raíz, se estira hacia arriba, a veces con un movimiento en espiral. La pseudoriza es continua con el estípite rodeado por un anillo que se puede perder durante el desarrollo del basidioma. La superficie de estas estructuras está cubierta por un velo universal que se rompe y se desprende por escamas mientras el hongo atraviesa las paredes del termitero y la tierra. El píleo de especies de Termitomyces puede tener una protuberancia central llamada perforatorio que por su forma aguda (continúa en la siguiente página)

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Cuadro 2  (continuación de la página anterior)

CUADRO 2. FIGURA 4.  A–B, Escovopsis sp. acaba de destruir una colonia de Atta sexdens. Micelio blanco sale de los orificios del nido. El color olivo se debe a la presencia de conidios. C–G, Termitas con Termitomyces spp. C, Un nido de termitas (Macrotermes sp.) en Burkina Faso, África. D, Un fragmento de un nido de termitas. E, Esferas de hongo de Termitosphaera sp. F, Basidiomas de Termitomyces eurhizus con un termitero subterráneo. G, Termitomyces sp. se vende como hongo comestible en China.

(continúa en la siguiente página)

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Capítulo 4

Cuadro 2  (continuación de la página anterior) y consistencia dura facilita el pasaje del basidioma a través del sustrato. De esta manera, el hongo logra penetrar el sustrato para expandir su píleo, exponer sus lamelas, liberar y dispersar sus basidiosporas por el viento (Heim, 1977; Buyck, 1994). La especificidad entre la especie de termita y la especie de hongo cultivado por ella es baja—la misma especie de termita generalmente puede cultivar diferentes especies de Termitomyces. Las esferas de hongo de Termitomyces spp. a simple vista se pueden confundir con los bromacios de las hormigas cortadoras de hojas. Sin embargo, difieren tanto por su estructura (células globosas intercalares y conidios) como por su función. Aparentemente, las esferas de hongo no son el alimento principal de la termita adulta sino que son estructuras para la multiplicación asexual del hongo y primordios de sus basidiomas agaricoides. Tal vez se utilizan para alimentar las larvas. La información disponible en la literatura, sin embargo, es contradictoria. Los basidiomas de Termitomyces spp., llamados “termite mushrooms” en inglés, pueden alcanzar tamaños considerables, con píleos de colores blancos

a marrón hasta 30 cm de diámetro. ¡El píleo de Termitomyces titanicus a veces mide 1 m de diámetro por lo que Termitomyces titanicus junto con Macrocybe titans tienen los basidiomas agaricoides más grandes del mundo! Las termitas fundadoras de nidos nuevos no son capaces de llevar su hongo, como lo hacen las hormigas cortadoras de hojas (transmisión vertical). Por eso, Termitomyces spp. fructifican y liberan grandes cantidades de basidiosporas sobre todo al inicio de la estación lluviosa que coincide con el momento en que miles de termitas realizan el vuelo nupcial para su reproducción sexual. De esta manera, se facilita que las termitas fundadoras de nidos nuevos encuentren en su ambiente el hongo necesario para su desarrollo (transmisión horizontal). Los basidiomas de Termitomyces spp. son hongos comestibles de alta calidad recolectados y consumidos por los seres humanos. Las termitas, sin embargo, causan grandes pérdidas económicas porque destruyen la madera de construcción. Algunas especies de termitas también devastan cultivos de plantas, como la caña de azúcar (Saccharum officinarum), el sorgo (Sorghum bicolor) o el mijo

CUADRO 2. FIGURA 5.  Esquema de un termitero con termitas, esferas de hongo y basidiomas de Termitomyces sp. en diferentes estados de desarrollo. Hifas con células globosas y conidios de una esfera de hongo (Termitosphaera sp.), visto con ML.

(continúa en la siguiente página)

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Cuadro 2  (continuación de la página anterior) (Panicum miliaceum), cosechándolas como sustrato para sus hongos. En una colonia activa de termitas, de manera general, solamente se observan Termitomyces spp. En termiteros abandonados, cuerpos fructíferos de otros hongos aparecen, e.g., otras especies de Agaricales, especies de Polyporales, Xylariales o discomicetes.

Cuadro 2 Bibliografía Referencias para Hongos en Simbiosis con Insectos Sociales Aanen, D. K. y Boomsma, J. J. 2005. Evolutionary dynamics of the mutualistic symbiosis between fungus-growing termites and Termitomyces fungi. Páginas 191-210 en: Insect-Fungal Associations, Ecology and Evolution. F. E. Vega y M. Blackwell, eds. Oxford University Press, Oxford. Augustin, J. O., Groenewald, J. Z., Nascimento, R. J., Mizubuti, E. S. G., Barreto, R. W., Elliot, S. L. y Evans, H. C. 2013. Yet more “weeds” in the garden: Fungal novelties from nests of leaf-cutting ants. PLoS ONE 8(12):e82265. Buyck, B. 1994. Ubwoba: Les champignons comestibles de l’Ouest du Burundi. Publ. Agric. 34. Cafaro, M. y Currie, C. R. 2005. Phylogenetic analysis of mutualistic filamentous bacteria associated with fungus-growing ants. Can. J. Microbiol. 51:441-446.

con la respiración y facilita el crecimiento de mohos y bacterias causando pudrición. El agua sobre un himenio inhibe la formación de la gota de Buller en los basidios por lo que las basidiosporas no se pueden liberar con impulso. Para protegerse contra el agua, las células pueden tener superficies hidrófobas que rechazan el agua. En este contexto cabe mencionar ciertas moléculas llamadas hidrofobinas, pequeñas proteínas que se encuentran en la superficie de las paredes celulares volviéndolas hidrófobas. Con la misma finalidad, las superficies de algunas células están cubiertas por verrugas, por lo que el agua forma gotas superficiales para minimizar su superficie sin penetrar entre las verrugas. Los queilocistidios que son células estériles que sobresalen en los márgenes de las lamelas de ciertas especies de Agaricales, pueden ayudar a impedir la entrada de agua salpicada entre las lamelas.

Chapela, I. H., Rehner, S. A., Schultz, T. R. y Mueller, U. G. 1994. Evolutionary history of the symbiosis between fungus-growing ants and their fungi. Science 266:1691-1694. Currie, C. R., Scott, J. A., Summerbell, R. C. y Malloch, D. 1999. Fungus-growing ants use antibiotic-producing bacteria to control garden parasites. Nature 398: 701-704. Heim, R. 1977. Termites et Champignons. Les Champignons Termitophiles d’Afrique Noire et d’Asie Méridionale. Société Nouvelle des Éditions Boubée, Paris. Witte, V. y Maschwitz, U. 2008. Mushroom harvesting ants in the tropical rain forest. Naturwissenschaften 95:1049-1054.

Lectura Adicional para Hongos en Simbiosis con Insectos Sociales Heim, R. 1952. Les Termitomyces de Cameroun et du Congo Français. Denkschriften der Schweizerischen Naturforsch. Ges. 80, Abhandl. 1. Fretz, Zürich. Hervey, A., Rogerson, C. T. y Leong, I. 1977. Studies on fungi cultivated by ants. Brittonia 29:226-236. Kreisel, H. 1972. Pilze aus Pilzgärten von Atta insularis in Kuba. Z. Allg. Mikrobiol. 12:643-654. Rico-Gray, V. y Oliveira, P. S. 2007. The Ecology and Evolution of Ant-Plant Interactions. The University of Chicago Press, Chicago.

La estrategia de alargar las superficies hidrófobas mediante ornamentaciones minúsculas para protegerse contra el agua corresponde al efecto de loto. Las hojas del loto (Nelumbo nucifera) están limpias porque la cutícula de la epidermis es finamente verrugosa e hidrófoba. El agua forma gotas superficiales y se desliza rápidamente llevando partículas sueltas en la superficie en lugar de adherirse y facilitar el crecimiento de bacterias, algas y hongos en la hoja. Cuando cae mucha agua, sin embargo, los cuerpos fructíferos de los hongos son destruidos mecánicamente, se llenan de agua, se descomponen y no logran liberar sus basidiosporas al viento. Como en estaciones lluviosas tropicales las tierras frecuentemente están inundadas, muchos hongos del suelo forman cuerpos fructíferos muy pequeños. Logran liberar sus esporas rápidamente, antes de que sean destruidos por el próximo aguacero.

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Capítulo 4

Pocas especies, como Macrocybe titans que crece en nidos abandonados de hormigas cortadoras de hojas (G. Kost, comunicación personal), forman basidiomas robustos y grandes para resistir a la fuerza del agua. Mayormente, los cuerpos fructíferos son muy pequeños probablemente debido a la escasez de sustancias nutritivas en los suelos de tierras bajas tropicales. Schizophyllum commune tiene basidiomas con lamelas que cambian de forma dependiendo de la humedad. Sus lamelas se abren (gr. schizo = dividir) a nivel de la trama cuando se secan y cada mitad de una lamela, formada por el himenio y algunas hifas de la trama, se repliega hacia los himenios. Con la humedad, las mitades de lamelas ocupan otra vez su lugar “normal” y exponen los himenios. Los basidios demoran entre 3–4 horas para liberar las basidiosporas. De esta manera, los basidiomas de Schizophyllum commune logran exponer sus himenios solamente durante períodos de humedad para la liberación de basidiosporas. Los basidiomas se desarrollan a partir de un micelio que puede ser muy extenso. Algunas especies agrupan sus hifas en cordones con una superficie negra, llamados rizomorfos (Cuadro 3). Si el micelio de un hongo creciendo en el suelo (e.g., de Chlorophyllum molybdites) se expande a partir de un punto central hacia todos los lados de manera similar puede resultar un anillo de basidiomas, ya que éstos se desarrollan en los extremos de las hifas. Por su forma llamativa se denomina anillo de brujas o anillo de hadas. Se observa con mayor frecuencia en clima frío que en el trópico, probablemente porque en el trópico difícilmente se acumula en el suelo la cantidad de sustancias nutritivas necesarias para formar muchos basidiomas a la vez. En basidiomas, como los de Oudemansiella platensis (anteriormente Oudemansiella canarii), Pleurotus sp. y Favolus tenuiculus (Polyporales), en ciertas épocas se observan numerosas moscas del género Drosophila que posan en el píleo o en las lamelas, vuelan y posan otra vez. Parece que utilizan el hongo como una pista atractiva para bailar y encontrar una pareja para la copulación (“sexual playground” en inglés) (J. Lodge, comunicación personal). Morfología:  Los basidiomas típicos de Agaricales están formados principalmente por un estípite, un píleo (sombrero) y debajo del píleo una serie de lamelas con orientación radial (Figs. 4.10, 4.11).

Cuando el basidioma se desarrolla en un lado de un tronco de árbol, el estípite puede ser excéntrico, reducido o ausente. Los estípites presentan diferentes tamaños, colores y texturas celulares según las diferentes especies. Generalmente están formados por hifas longitudinales que no se rompen en el momento de plegar el estípite. Los estípites pueden estar huecos, rodeados por un anillo o una volva en la base. El píleo es muy variable también, presentando características distintivas según las especies. Las lamelas son gruesas o delgadas, densas o distantes y tienen diferentes colores mayormente debido al color de las basidiosporas en su superficie. Para observar el color de la masa de esporas se coloca el píleo en papel blanco. Ahí se deja durante aproximadamente medio día hasta que con un poco de suerte se observe la esporada, la masa de basidiosporas liberadas (Fig. 4.11E). Las lamelas terminan antes de tocar el estípite o están unidas al estípite de diferentes maneras (Fig. 4.12). Esta característica importante para distinguir las especies de Agaricales se observa bien en un corte longitudinal del basidioma. ●●

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Lamelas adnadas están unidas al estípite en toda su anchura, e.g., en especies de Collybia y Cortinarius. Lamelas anexas son casi libres, tocan muy poco el estípite, e.g., en especies de Marasmius. Lamelas libres no tocan el estípite, e.g., en especies de Agaricus, Amanita, Coprinus y Pluteus. Lamelas decurrentes están unidas al estípite y recorren el estípite hacia abajo, e.g., en especies de Pleurotus. Lamelas sinuadas son curvas y pueden presentar un pequeño diente decurrente en el lugar donde tocan el estípite, e.g., en especies de Agrocybe. Lamelas emarginadas tienen muescas cerca del estípite por lo que hay una estructura similar a una zanja alrededor del estípite, típicamente en especies de Tricholoma.

En algunas especies de Marasmius las lamelas forman un collar que rodea el estípite. Al inicio del desarrollo de un basidioma agaricoide, las hifas dicarióticas forman una bola pequeña y esférica en la superficie del sustrato, el primordio. Dentro del primordio las hifas desarrollan primero la base del basidioma, luego se distingue un pequeño píleo y debajo del píleo las lamelas. En algunas

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Cuadro 3

Los Rizomorfos de Marasmius spp.

Los rizomorfos formados por algunas especies de Marasmius, como Marasmius crinis-equi, son hilos negros, elásticos y firmes, que permiten al hongo transportar sustancias nutritivas y agua por distancias largas (Cuadro 3. Fig. 1A–B). Estas estructuras resistentes sobreviven en condiciones secas y calientes, por ejemplo, en la copa de los árboles expuestos a una fuerte radiación solar en bosques tropicales. Cuando el aire está saturado de humedad, en los rizomorfos de Marasmius sp. crecen pequeños basidiomas con lamelas y basidiosporas. De esta manera, el hongo está adaptado a los cambios climáticos drásticos típicos del clima tropical. En redes formadas por rizomorfos se acumulan hojas y otros materiales orgánicos muertos (“litter trapping” en inglés) que luego se descomponen y abastecen al hongo y otros organismos de sustancias

nutritivas. Para fijar estos fragmentos de plantas, el hongo además forma grupos de hifas que se adhieren firmemente al sustrato. Esta estrategia para sobrevivir arriba del suelo en el dosel de los bosques también se observa en especies de otros grupos de hongos tales como algunas especies de Crinipellis y Micromphale (los dos Agaricales) y algunas especies de Polyporales. Algunas aves, como especies de Tyrannus (Tyran­ nidae), recolectan los rizomorfos para utilizarlos como material de construcción para sus nidos (Cuadro 3. Fig. 1C–D). Esto no afecta al hongo que es capaz de formar sus basidiomas en el nido de la misma manera que los produce en su hábitat original, siempre y cuando haya suficiente humedad. Es de suponer que el hongo se alimenta de material orgánico disponible gracias a las aves, como excrementos, restos de alimentos o plumas.

CUADRO 3. FIGURA 1.  A–D, Rizomorfos y basidiomas de Marasmius spp. A, Rizomorfos y un basidioma. B, Rizomorfos colgando en el aire con varios basidiomas. C–D, Un nido de pájaro construido con rizomorfos. D, Basidiomas en los rizomorfos del nido.

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Capítulo 4

FIGURA 4.10.  Basidiomas de especies de Agaricales. A, Agaricus sp. con lamelas de color marrón y un anillo. B, Amanita brunneolocularis con escamas en el píleo y un bulbo en la base que tenía una volva. C, Corte longitudinal de Chlorophyllum molybdites con lamelas de color verde. D, Collybia aurea. E, Conocybe aff. pulchra con basidiomas muy frágiles. F, Cortinarius sp. con una cortina. G, Hygrocybe sp. de color llamativo. H, Laccaria amethystina con lamelas de color violáceo.

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FIGURA 4.11.  Basidiomas de especies de Agaricales. A, Basidiomas frágiles de Leucocoprinus cepistipes. B, Macrocybe titans. C, Oudemansiella platensis sirve de plataforma para moscas. D, Pleurotus sp. con estípite lateral. E, Píleo seco y esporada de Psathyrella candolleana. F, Psilocybe cubensis en excremento de vaca. G–H, Schizophyllum commune. G, Visto desde arriba. H, Visto desde abajo. I, Volvariella sp. con una volva en la base del estípite.

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Capítulo 4

especies, como Amanita muscaria, el primordio cuenta con una capa protectora, el velo universal o velo externo (Fig. 4.13) (Yang y Oberwinkler, 1999). Cuando el basidioma crece y se desarrolla el estípite, el velo universal se rompe. Restos del velo universal en la base del estípite se llaman volva, los fragmentos del velo universal encima del píleo corresponden a escamas. También las lamelas pueden estar protegidas por una capa de hifas mientras están jóvenes. Este velo parcial o velo interno finalmente se separa de las lamelas y se observa

FIGURA 4.12.  Diferentes formas de unión de las lamelas al estípite de un basidioma agaricoide, vistas en cortes longitudinales.

como un anillo alrededor del estípite. En especies de Cortinarius hay hifas finas que se llaman cortina, en lugar del anillo. Cuando hay velos protegiendo las estructuras jóvenes de los basidiomas se habla de un desarrollo hemiangiocárpico. Las estructuras esporógenas primero están protegidas, después están expuestas. Otras especies de Agaricales no presentan ningún velo por lo que son gimnocárpicas. Los basidiomas angiocárpicos están envueltos por capas protectoras (peridios) de manera permanente. Se trata por ejemplo de hongos “Gasteromycetes” (ver Capítulo 4.2.8). El interior de las lamelas consta de una trama formada por hifas que pueden ser divergentes, paralelas o convergentes cuando se observan desde arriba (del lado del píleo) hacia el filo de las lamelas en un corte transversal de la lamela con un microscopio de luz. Ambas caras de una lamela están cubiertas por himenios formados por un gran número de basidios. Entre los basidios pueden crecer cistidios que son células estériles (Fig. 4.14). Cuando se encuentran en la parte plana de la lamela son pleurocistidios, cuando se localizan en el filo de la lamela se trata de queilocistidios. Otros cistidios se encuentran en el píleo (pileocistidios) o en el estípite (caulocistidios). La presencia, posición y estructura celular de los cistidios ayudan a distinguir géneros y especies. La función de estas células puede ser de protección de los himenios y otras estructuras contra agua salpicada o la separación de lamelas densas. En muchos casos, sin embargo, se ignora la función de los cistidios.

FIGURA 4.13.  El desarrollo tipo hemiangiocárpico de un basidioma de Amanita sp.

Basidiomycota 45

En los extremos de los esterigmas de un basidio generalmente se forman cuatro, a veces dos o más de cuatro basidiosporas. Las basidiosporas tienen diferentes formas, son hialinas o coloreadas y lisas u ornamentadas en la superficie de sus paredes. Cada espora tiene un apéndice hilar, en el cual se localiza la gota de Buller para liberar la basidiospora con un impulso. En la mayoría de las especies de Agaricales, las basidiosporas son dispersadas por el viento. En el caso de las especies del hongo de tinta (Coprinus spp. y especies de géneros afines), sin embargo, los basidiomas maduros se desintegran por lo que resulta un líquido

de color marrón oscuro o negro parecido a tinta. Estas basidiosporas son dispersadas con el agua de lluvia. La superficie de los píleos se forma por hifas poco diferenciadas o está cubierta por una pileipellis, una capa similar a una piel formada por células especiales. En especies de Marasmius, por ejemplo, la pileipellis cuenta con células escoba que tienen numerosos dientes dirigidos hacia arriba. La pileipellis también puede ser gelatinosa, por lo que retiene agua y atrasa la desecación del basidioma. Los basidiomas descritos arriba son típicos para especies de “Agaricales” en el sentido antiguo y

FIGURA 4.14.  Diferentes aspectos de la anatomía de los basidiomas de Agaricales. A, Un corte transversal de lamelas cubiertas por himenios con pleurocistidios y queilocistidios de Marasmius sp. B, Una parte del himenio de Psathyrella sp. Escala = aprox. 50 μm. C, Pleurocistidios en el himenio de Pluteus sp. Escala = aprox. 50 μm. D, Queilocistidios en el filo de una lamela de Psathyrella sp. Escala = aprox. 50 μm. E–F, Células del velo universal en la superficie del píleo de Mycena sp., sección Sacchariferae, que no se pueden mojar con agua. E, Vistas con ME. Escala = 1 mm. F, Vistas con MEB. Escala = 30 μm.

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Capítulo 4

FIGURA 4.15.  Especies de Agaricales con basidiomas no agaricoides. A–G, Poliporoides. A–B, Favolaschia aurantiaca. A, Basidiomas sobre un tallo de Chusquea sp. B, Basidiomas vistos desde abajo. Note la superficie granular debido a la presencia de acantocistidios. Escala = 5 mm. C, Filoboletus sp. D, Marasmius cladophyllus. E–F, Fistulina guzmanii. E, Un basidioma suave. F, Los tubos en un corte longitudinal con una superficie interior cubierta por himenio. Escala = 1 mm. G, Tubos de Pseudofistulina radicata, vista superficial. Escala = 1 mm. H, Caripia montagnei con la superficie lateral cubierta por un himenio casi liso. I, Basidiomas cifeloides de Calyptella sp. Escala = 2 mm. J, Basidiomas estereoides estipitados de Cotylidia aurantiaca. K–M, Basidiomas clavarioides. K, Clavulinopsis aurantiocinnabarina. L, Macrotyphula sp. M, Pterula sp.

Basidiomycota 47

también pertenecen al grupo sistemático de los Agaricales. Dentro de este grupo sistemático, sin embargo, además se incluyen hongos con basidiomas poliporoides, cifeloides, clavarioides, estereoides, gasteroides y otros (Fig. 4.15). Los hongos cifeloides desarrollan un himenio mayormente liso en la superficie interior de una copa dirigida hacia abajo. Pertenecen a diferentes grupos dentro de los Agaricales, ya que aparentemente los basidiomas cifeloides han evolucionado varias veces de manera independiente (Bodensteiner et al., 2004). Algunas especies de Agaricales tienen hifas que se rompen a nivel de sus septos formando artroconidios. Formas asexuales de especies de Coprinaceae son especies de “Hyphomycetes” o micelios estériles descritos como especies de Ozonium, que cubren material orgánico muerto antes de desarrollar basidiomas. Ciclo de vida (Fig. 4.16):  Bajo ciertas condiciones ambientales y en ciertos estados de desarrollo, las hifas dicarióticas en el sustrato crecen hacia la superficie y forman basidiomas. A nivel de los himenios jóvenes, dentro de las células madres de basidios, se fusionan los núcleos, en seguida los núcleos diploides se dividen por meiosis y se forman

las basidiosporas, mayormente con un núcleo haploide cada una. Las basidiosporas se expulsan desde los basidios hacia el espacio entre las lamelas, caen hacia abajo y cualquier brisa debajo del píleo las lleva. Las basidiosporas germinan con hifas monocarióticas que en algún momento se fusionan por somatogamia con células compatibles para iniciar el estado dicariótico. Después de un período de tiempo más o menos prolongado, las hifas dicarióticas pueden volver a formar basidiomas. Aspectos bioquímicos:  Los basidiomas de las especies de Agaricales contienen diferentes compuestos químicos que pueden ser específicos para especies o géneros. Estos compuestos producen los diferentes colores u olores del basidioma, también pueden ser venenosos o alucinógenos. En varios casos se demostró que estas sustancias sirven al hongo para protegerse contra depredadores. Amanita muscaria, Amanita phalloides, Pleurotus ostreatus y Strobilurus tenacellus, por ejemplo, matan a los insectos que los lesionan por las sustancias tóxicas para insectos que sus basidiomas contienen. En sus hifas vegetativas Pleurotus spp. además producen gotas de aceite que contienen sustancias nematicidas. Los nematodos se mueren en seguida y son digeridos por hifas del

FIGURA 4.16.  Ciclo de vida de una especie de Agaricales.

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Capítulo 4

hongo. Varios cientos de sustancias antibióticas han sido descubiertas, mayormente terpenoides, sobre todo en especies de Agaricales en zonas templadas. Los metabolitos secundarios de otras especies de Agaricales, e.g., de especies de Gymnopilus, Psilocybe y Stropharia, y de Amanita muscaria, provocan alucinaciones al ser ingeridos por el hombre. Estos hongos psicoactivos tienen un papel cultural importante desde tiempos antiguos, por ejemplo, en el área de México y Mesoamérica o Rusia (Cuadro 7). Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Los basidiomas de muchas especies de Agaricales son comestibles, algunos son exquisitos. Sobre todo en países con larga tradición micófila se recolectan en el campo, se cultivan y se venden con precios a veces muy elevados. Uno de los hongos comestibles más caro del mundo es Tricholoma matsutake muy apreciado en Japón, que dependiendo de la época y de su calidad puede costar hasta $1,000 por libra. Hongos agaricoides cultivados a gran escala son Agaricus bisporus, Flammulina velutipes, Lentinula edodes, Pleurotus spp. y Volvariella volvacea. Hongos comestibles que se pueden encontrar en el campo en el trópico son, por ejemplo, Macrocybe titans (Calonge et al., 2007), Oudemansiella platensis (Oudemansiella canarii), Pleurotus spp., Schizophyllum commune y Termitomyces spp. ●● Basidiomas de ciertas especies alucinógenas de Agaricales se utilizan en el contexto de rituales en culturas indígenas, sobre todo Amanita muscaria y especies de Psilocybe (Guzmán, 2009) (Cuadro 7). ●● Lentinula edodes y Schizophyllum commune son hongos medicinales apreciados en Asia porque sus paredes celulares contienen beta-glucanos (lentinan o esquizofilan, respectivamente) que estimulan el sistema inmunológico del ser humano (Brown y Gordon, 2003). ●● Los metabolitos secundarios de algunas especies de Agaricales sirven como antibióticos, e.g., las pleuromutilinas producidas por especies de Clitopilus. ●● Derivados de estrobilurinas sintetizadas por Strobilurus tenacellus sirven como fungicidas (Balba, 2007). Las estrobilurinas también son producidas por otros hongos, e.g., por especies de Fistulina y Oudemansiella, y sirven al hongo para proteger su sustrato contra otros hongos.

Negativa:  Algunas especies de Agaricales son muy venenosas, sobre todo algunas especies de Amanita, Clitocybe, Cortinarius, Galerina e Inocybe. Como la identificación de las especies de Agaricales en zonas tropicales es difícil y a menudo poco segura, se recomienda consumir solamente especies muy bien conocidas como hongos comestibles y descartar todos los hongos poco conocidos, sobre todo si pertenecen a géneros de los cuales se conocen especies tóxicas. ●● Varias especies de Agaricales son patógenos agresivos de plantas cultivadas (Cuadro 4). ●● Hormographiella verticillata, el estado asexual de una especie de Coprinellus ha sido aislada de una lesión en piel humana, siendo un hongo patógeno oportunista (Cáceres et al., 2006) (Cuadro 15). ●● Con la ayuda de hongos Agaricales, hormigas cortadoras de hojas y termitas superiores son insectos muy exitosos que destruyen plantas cultivadas y madera de construcción respectivamente (Cuadro 2). ●●

4.2.3.  Russulales: las Rusulas, Hongos de Leche y Otros G 80 E 1,800 Etimología:  Con el nombre Russula se indica el color rojizo (lat. russulus) característico de muchas especies de este género. Sistemática:  Anteriormente las especies de Lactarius y Russula estaban clasificadas en Agaricales porque presentan basidiomas agaricoides. Ahora se sabe que no tienen lazos de parentesco estrechos con Agaricales sino que forman un orden aparte junto con especies de muchos otros géneros con basidiomas muy diversos. Russula es el género más grande de este grupo, con aproximadamente 750 especies conocidas, seguido por Lactarius con aproximadamente 450 especies. Distribución geográfica:  Las especies de Russulales se conocen sobre todo de zonas de clima templado. En los trópicos se encuentran sobre todo en las montañas. Sin embargo, de vez en cuando también se descubren especies de Russula y otras especies de Russulales en tierras bajas tropicales.

Basidiomycota 49

Cuadro 4

 species de Agaricales Patógenas de Plantas Cultivadas E en el Trópico

En las hojas de las plantas de café (Coffea arabica) en áreas húmedas con sombra, a menudo se observan lesiones necróticas redondas. Esta enfermedad se llama ojo de gallo y es el resultado de infecciones por hifas de Mycena citricolor (Cuadro 4. Fig. 1A–B). Cuando hay mucha humedad, sobre la lesión crecen cuerpos fructíferos minúsculos formados por un estípite blanco y una cabecita globosa de color anaranjado. Esta cabecita corresponde a un propágulo llamado gema que fácilmente se desprende del estípite, cae sobre una hoja de café y forma hifas infecciosas. En el pasado, este estado asexual de desarrollo estaba clasificado en los géneros Stilbum o Stilbella. Estos

nombres no son adecuados, ya que Stilbum spp. son hongos sexuales con basidios clasificados en Agaricostilbales (Basidiomycota) y Stilbella spp. formas asexuales de Hypocreales (Ascomycota). Una forma más sencilla, es referirnos simplemente a la forma asexual estilboide de Mycena citricolor, en lugar de utilizar un nombre científico propio para la forma asexual. Para su reproducción sexual, Mycena citricolor produce basidiomas agaricoides pequeños y frágiles, que se encuentran en hojas viejas de café en el suelo. Mycena citricolor no solamente ataca la planta de café, sino plantas de muchas familias diferentes, sobre todo cuando hay mucha humedad. Por eso, este hongo

CUADRO 4. FIGURA 1.  Enfermedades en plantas cultivadas causadas por especies de Agaricales. A–B, La enfermedad ojo de gallo causada por Mycena citricolor en hojas de café. A, Una hoja con ojo de gallo. B, La forma asexual con estípites y gemas de las cuales salen hifas, vista con ME. C–D, Moniliophthora perniciosa en cacao. C, Una escoba de bruja seca. D, Un fruto que se secó debido a la presencia del hongo patógeno. E, Moniliophthora roreri en un fruto podrido de cacao.

(continúa en la siguiente página)

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Capítulo 4

Cuadro 4  (continuación de la página anterior) es muy difícil o imposible de erradicar de un cultivo de café. Las plantas de cacao (Theobroma cacao) pueden estar afectadas por Moniliophthora perniciosa (sin. Crinipellis perniciosa), que causa escobas de bruja, engrosamiento de pulvinos de hojas y cancros en tallos, y por Moniliophthora roreri, que causa una podredumbre de los frutos llamada helada (Cuadro 4. Fig. 1C–E). Moniliophthora perniciosa produce basidiomas agaricoides en el tejido afectado, mientras que Moniliophthora roreri cubre las lesiones con masas de conidios (artrosporas) de color marrón claro (Cuadro 4. Fig. 2). No se conocen basidiomas para Moniliophthora roreri, sin embargo, datos moleculares demuestran que las dos especies están estrechamente relacionadas (Aime y Phillips-Mora, 2005). Moniliophthora perniciosa probablemente se originó en especies de Herrania y Theobroma (Malvaceae) en el área del Amazonas y del Orinoco en América del Sur. Hoy ocurre en todas las partes de América donde se cultiva Theobroma cacao y en algunas áreas casi destruyó por completo la industria de cacao.

Moniliophthora roreri probablemente se originó en la parte oeste de los Andes en Colombia (Evans, 1986), causando más daños que Moniliophthora perniciosa. Es común en el noroeste de América del Sur (Perú, Ecuador, Colombia—no se ha encontrado todavía en Brasil) y en América Central. Ninguna de las dos enfermedades ocurre afuera de América, pero en el caso que llegaran a África o Indonesia, los efectos sociales y económicos serían devastadores considerando que el cacao en estas áreas es producido mayormente por numerosas empresas pequeñas. Marasmius sacchari es un patógeno temido en plantas de caña de azúcar (Saccharum officinarum), donde causa podredumbre seca en las raíces (“dry disease” en inglés). Marasmius semiustus causa una podredumbre seca de las vainas de plantas de banano (Musa spp.) y Marasmius scandens ataca plantas de café, de cacao, té (Camellia sinensis) y otras. Marasmius scandens forma rizomorfos blancos por lo que la enfermedad se llama “white thread” en inglés. Numerosas especies de Marasmius pueden ser agentes causales de enfermedades en distintas plantas, y todavía se ignora la diversidad y especificidad de estos organismos. Otras especies de Agaricales importantes como patógenos de árboles son Armillaria spp. que causan pudrición blanca de raíces en muchas plantas, mayormente leñosas, como el aguacate (Persea americana), Annona spp., banano, cítricos (Citrus spp.), mango (Mangifera indica), palma de coco (Cocos nucifera), papa (Solanum tuberosum), café y yuca (Manihot esculenta). Las especies de Armillaria se detectan fácilmente por la presencia de una red de rizomorfos negros cubriendo la madera muerta.

Cuadro 4 Bibliografía Referencias para Agaricales Patógenos de Plantas Cultivadas Aime, M. C. y Phillips-Mora, W. 2005. The causal agents of witches’ broom and frosty pod rot of cacao (chocolate, Theobroma cacao) form a new lineage of Marasmiaceae. Mycologia 97:1012-1022. Evans, H. C. 1986. A reassessment of Moniliophthora (Monilia) pod rot of cocoa. Cocoa Growers’ Bull. 37:34-43.

Lectura Adicional para Agaricales Patógenos de Plantas Cultivadas CUADRO 4. FIGURA 2.  Hifas y artrosporas de Moniliophthora roreri observadas con ML.

Evans, H. C. 1981. Pod rot of cacao caused by Moniliophthora (Monilia) roreri. Phytopathol. Pap. 24:1-44.

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Ecología:  Las especies de Russula, Lactarius y de algunos otros géneros forman ectomicorrizas con las raíces de ciertos árboles (Cuadro 5). Especies de otros géneros de Russulales son parásitas de árboles o saprótrofas.

Russulales. Al ser heridas algunas especies de Stereum secretan un líquido de color rojo que sale de hifas laticíferas. Éstas, al igual que las hifas lacticíferas de Lactarius spp., se consideran homólogas a las hifas del sistema gleocistidial.

Morfología:  Las especies de Lactarius y Russula tienen lamelas de muchos colores diferentes (blancas, cremas, amarillas y algunas azules o verdes), un estípite sin volva y un píleo sin escamas (Fig. 4.17). Algunas especies se caracterizan por la presencia de un anillo alrededor de su estípite. El píleo está cubierto por una piel llamada pileipellis, de color llamativo anaranjado, rojo, amarillo, blanco o negro. Estos hongos se distinguen macroscópicamente de otros hongos agaricoides por la consistencia de su carne. Al plegar el estípite, éste se rompe como azúcar de cubito, a menudo con un sonido característico “plop”. Las lamelas son quebradizas. Esta textura típica de especies de Lactarius y Russula se debe a la presencia de células esféricas, los esferocistes. Las especies de Lactarius secretan una leche blanca, anaranjada, roja, azul o transparente, que a veces cambia de color cuando las hifas laticíferas se rompen y la leche está expuesta al aire. Esta reacción química se debe a enzimas producidas por el hongo que se activan al momento de ser oxidadas en contacto con aire. Las basidiosporas de las especies de Lactarius y Russula son globosas y cubiertas de verrugas o retículos irregulares que se colorean de azul en una solución con yodo (reacción amiloide con solución Melzer). Un área redonda y lisa, sin ornamentación cerca del apéndice hilar, llamado mancha suprahilar, permite el desarrollo de la gota de Buller. Las especies de Hericium tienen basidiomas con himenios cubriendo dientes (hidnoides), los basidiomas de Heterobasidion annosum tienen poros (poliporoides), las especies de Lentinellus tienen lamelas (agaricoides) y las especies de Stereum forman consolas delgadas con himenios lisos (estereoides). Peniophora spp. cubren madera muerta con basidiomas planos (corticioides), más o menos gruesos, duros y de diferentes colores. Los Russulales además comprenden algunos hongos clavarioides, gasteroides, hipogeos y otros. En el himenio de las especies de Russulales típicamente hay gleocistidios—cistidios con una pared celular delgada y gránulos en su interior. Las hifas que forman los gleocistidios en sus extremos están interconectadas, por lo que se habla de todo un sistema gleocistidial que es típico de las especies de

Aspectos bioquímicos:  Reacciones de color con diversos compuestos químicos aplicados en basidiomas frescos se utilizan para distinguir diferentes especies de Lactarius y Russula, que por su elevada diversidad y falta de estudios son muy difíciles de identificar en el trópico. Podemos percibir directamente algunos compuestos químicos al analizar pequeños pedazos del basidioma fresco con saliva en nuestra boca sin tragarlos. Cuidado— pueden ser muy picantes debido a la presencia de sustancias terpenoides. ¡Escúpelas rápidamente! Los esferocistes contienen moléculas precursoras de una reacción química de defensa que ocurre cuando estas moléculas entran en contacto con lipasas liberadas de células vegetativas como resultado de heridas, causadas por ejemplo por un animal fungívoro. Las lipasas catalizan una reacción química por la cual resultan terpenoides muy tóxicos para su productor y cualquier otro organismo (M. Stadler, comunicación personal). Por almacenar la molécula precursora y la enzima de manera separada, el hongo se protege hasta que el compuesto antibiótico realmente se necesite. El ser humano utiliza una estrategia similar cuando prepara adhesivo de dos componentes o armas químicas binarias. Todas las especies de Russulales estudiadas hasta ahora son ricas en terpenoides con propiedades antibióticas suaves.

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas especies de Lactarius y Russula son hongos comestibles de alta calidad, e.g., Lactarius indigo, una especie muy llamativa debido a su color extravagante, distribuida desde tierras altas del trópico americano hasta América del norte y el este de Asia. ●● Los basidiomas de Hericium erinaceus contienen beta-glucanos que tienen efectos sobre el sistema inmunológico y terpenos que se cree que eventualmente servirán para desarrollar una medicina contra enfermedades neurodegenerativas. Como el hongo además sabe riquísimo, se trata de una especie frecuentemente cultivada en Asia.

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Capítulo 4

FIGURA 4.17.  Algunas especies de Russulales. A, Un basidioma de Russula densissima se tiñe de negro al envejecerse. B, Russula luteotacta cerca de un árbol de Quercus sp. C, Russula sp. con un estípite que se desmenuzó como azúcar. D, Esferocistes del estípite de Russula sp. (ML). Escala = 10 μm. E, Una basidiospora de Russula sp. ornamentada y con una mancha suprahilar (MEB). Escala = 5 μm. F, Lactarius indigo con leche azul. G, Hericium sp. con un himenóforo hidnoide. H, Peniophora sp. cubriendo madera muerta. I, Stereum ostrea.

Basidiomycota 53

Negativa:  Algunas especies de Lactarius y Russula son tan picantes que no sirven para el consumo, algunas son venenosas. ●● Heterobasidion annosum causa podredumbre de raíces y troncos de árboles vivos, sobre todo en coníferas, causando pérdidas económicas en plantaciones. Hay especies de Stereum, como Stereum sanguinolentum, que también son parásitos de plantas leñosas cultivadas. ●●

4.2.4. Boletales G 96 E 1,300 Etimología:  En tiempos antiguos “boletes” significaba “hongo” en griego y en el tiempo de los romanos, Amanita caesarea, un hongo comestible muy apreciado (ahora clasificado en Agaricales), se llamaba boletus.

Cuadro 5

Sistemática:  Originalmente los Boletales comprendían solamente especies de Basidiomycota que tenían basidiomas carnosos con estípite, píleo y una capa de poros debajo del píleo. Con base en características morfológicas, datos moleculares y pigmentos, hoy también se incluyen especies con basidiomas agaricoides, gasteroides (ver Capítulo 4.2.8) y poliporoides. Distribución geográfica:  Varios géneros de Boletales, como Boletus, Leccinum y Suillus están ampliamente distribuidos en clima frío, desde zonas templadas hasta tierras altas en el trópico. Algunas especies de Phlebopus se encuentran en tierras bajas tropicales y sus basidiomas pueden alcanzar hasta 1 m de diámetro. Especies del género Afroboletus se encuentran sobre todo en África. Ecología:  Las hifas de muchas especies de Boletales forman ectomicorrizas con las raíces de árboles (Cuadro 5). Sus basidiomas carnosos y efímeros

Ectomicorrizas

Según el conocimiento general, las plantas absorben agua y minerales del suelo por sus raíces. Sin embargo, eso no es completamente cierto para la mayoría de las plantas, porque hoy sabemos que las plantas reciben ayuda de hongos responsables de la absorción de agua y minerales. Como recompensa la planta le ofrece al hongo azúcares para su nutrición. Para facilitar el intercambio de nutrientes, el hongo está en contacto celular estrecho con las raíces finas de las plantas formando micorrizas (gr. mykes = hongo; gr. riza = raíz). Las hifas del hongo son mucho más finas que los pelos radicales por lo que pueden explorar los poros finos del suelo para absorber agua y minerales, sobre todo compuestos con nitrógeno y fosfato. Las exoenzimas contribuyen a liberar compuestos orgánicos y por medio de intercambio de iones se liberan minerales de materiales recalcitrantes. La cantidad de azúcares absorbidos por el hongo corresponde a aproximadamente 10–20% de los azúcares que la planta produce por fotosíntesis (Smith y Read, 2008). Se distinguen diferentes tipos de micorrizas de las cuales aquí se presentan ectomicorrizas y micorrizas arbutoides. En otras partes del presente libro, se presentan micorrizas de orquídeas (Cuadro 8), micorrizas monotropoides (Cuadro 9), micorrizas

de Ericaceae (Cuadro 14) y micorrizas arbusculares (Cuadro 18). Plantas:  Se detectaron ectomicorrizas en

aproximadamente 8,000 especies de árboles pertenecientes mayormente a las Betulaceae, Dipterocarpaceae, Fagaceae, Juglandaceae, Myrtaceae (Eucalyptus), Pinaceae y Salicaceae. Estos árboles a menudo forman bosques con una sola especie dominante de árbol, sobre todo en regiones con clima templado o subtropical. En climas tropicales, las ectomicorrizas se encuentran también en especies de varios géneros de Fabaceae (e.g., Acacia, Calliandra, Dicymbe), Myrtaceae (e.g., Melaleuca), Nyctaginaceae (Guapira, Neea, Pisonia), Phyllanthaceae (Uapaca) y Polygonaceae (Coccoloba) (Wang y Qiu, 2006). Nuestro conocimiento sobre la incidencia y el papel ecológico de las ectomicorrizas en bosques tropicales, sin embargo, está incompleto todavía. Una planta se puede asociar con diferentes hongos en diferentes áreas de sus raíces. Las especies de hongos cambian durante el desarrollo de una planta, y la selección de hongos depende de las propiedades del suelo y otros factores ambientales. Es interesante notar que los hongos involucrados en estas ectomicorrizas pertenecen a los mismos (continúa en la siguiente página)

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Capítulo 4

Cuadro 5  (continuación de la página anterior) grupos sistemáticos independientemente de la parte del mundo. Hongos:  Se conocen aproximadamente 7,000 especies de hongos formadores de ectomicorrizas y éstos son en su gran mayoría especies de Agaricales, Boletales, Cantharellales, Russulales, Sebacinales y Thelephorales (Agaricomycotina, Basidiomycota). Otros hongos ectomicorrízicos pertenecen a Eurotiales, Helotiales o Pezizales (Ascomycota) o Endogone (“Zygomycota”),

entre otros. Mientras que algunas especies de hongos ectomicorrízicos como Pisolithus arhizus (sin. Pisolithus tinctorius) pueden formar micorrizas con muchas especies de plantas en diferentes géneros, la mayoría de las especies son muy específicas con respecto a la especie de planta que escogen para la simbiosis. Las ectomicorrizas se establecieron varias veces de manera independiente durante la evolución de las plantas y los hongos (Wang y Qiu, 2006). Los grupos sistemáticos a los cuales pertenecen los

CUADRO 5. FIGURA 1.  A–E, Diferentes aspectos de ectomicorrizas. A–B, Basidiomas de Cortinarius sp. con micelio visible y ectomicorrizas de Quercus sp. A, Vistos en el campo, con suelo apartado debajo de los basidiomas. B, Ectomicorrizas e hifas, vistas con ME. C–E, Ectomicorrizas lisas de Quercus sp., probablemente con una especie de Russula. C, Ectomicorrizas, vistas con ME. D, Corte transversal de una raíz ectomicorrizada con un manto de hifas marrones (ML). Escala = 100 μm. E, Similar a D, pero un corte más fino visto con mayor aumento. Arriba se ve el manto de hifas marrones y hacia abajo algunas células corticales de la raíz rodeadas por la red de Hartig (ML). Escala = 50 μm. F, Leccinum monticola (Boletales) probablemente formando micorrizas arbutoides con Comarostaphylis arbutoides a aproximadamente 3,500 m s.n.m. en el subpáramo de Panamá. F, Un basidioma cerca de un arbusto de Comarostaphylis arbutoides. G, El mismo basidioma de Leccinum monticola.

(continúa en la siguiente página)

Basidiomycota 55

Cuadro 5  (continuación de la página anterior) hongos ectomicorrízicos también incluyen especies saprótrofas, evidenciando que durante su evolución, aparentemente la estrategia de nutrición a menudo cambiaba de micorrízica a saprótrofa y viceversa. La mayoría de los hongos ectomicorrízicos pueden también crecer saprotróficamente. Cuando en el micelio del hongo se acumulan suficientes azúcares provistos por la planta y absorbidos por su actividad saprótrofa, el hongo puede desarrollar cuerpos fructíferos para la producción de esporas y su dispersión (Cuadro 5. Figs. 1, 2). Estos cuerpos fructíferos se observan en la superficie del suelo (epigeo) o pueden estar escondidos en el suelo como cuerpos fructíferos hipogeos, tal es el caso de la trufa. Las esporas de los hongos hipogeos son dispersadas sobre todo por animales, mayormente mamíferos (e.g., ardillas, canguros, cérvidos, guatusas, osos), atraídos por olores agradables y buenos sabores. Algunos de estos animales también consumen las semillas de los árboles ectomicorrízicos o las entierran

como almacenamiento para el invierno, permitiendo que la planta y el hongo sean dispersados en conjunto. Otros hongos micorrízicos se presentan en sus formas asexuales, e.g., la especie cosmopolita Cenococcum geophilum (Dothideomycetes), que forma esclerocios pequeños y negros dispersados por animales del suelo. Morfología:  Las raíces finas micorrizadas se

distinguen morfológicamente de raíces finas sin hongos micorrízicos principalmente por ser más cortas, tener un mayor grosor y porque a menudo son fuertemente ramificadas. Estas raíces no forman pelos en su superficie, ya que el hongo se encarga de absorber agua y minerales del suelo. Las raíces con ectomicorrizas están cubiertas por una capa de hifas densas, llamada manto de hifas. En la superficie del manto de hifas se observan hifas libres del hongo que conectan la micorriza con el suelo. Algunas micorrizas se caracterizan por la presencia de abundante micelio del hongo, mientras otros hongos ectomicorrízicos

CUADRO 5. FIGURA 2.  Esquema de un árbol ectomicorrízico y dos especies de hongos ectomicorrízicos, uno con un basidioma boletoide epigeo en la superficie del suelo y el otro con un cuerpo fructífero hipogeo que una guatusa está excavando.

(continúa en la siguiente página)

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Capítulo 4

Cuadro 5  (continuación de la página anterior) solamente tienen pocas hifas microscópicamente finas y cortas—se trata de diferentes estrategias de exploración del suelo (Agerer, 2001). En un corte transversal de una ectomicorriza se distingue en la superficie de la raíz el manto formado por hifas densas (Cuadro 5. Fig. 3). Hifas densamente ramificadas crecen entre las células corticales de la raíz formando una red denominada red de Hartig, en honor al patólogo forestal alemán Robert Hartig. Las hifas de la red de Hartig están en contacto estrecho con las paredes de las células corticales de la raíz para el intercambio de glucosa a cambio de fosfatos y la transferencia de otras sustancias nutritivas. De esta manera, las hifas del hongo quedan fuera de las células de la raíz (gr. ectos = afuera) y penetran entre las células corticales de la raíz hasta la endodermis, donde la banda de Caspary bloquea el paso entre las células. De esta forma, las hifas del hongo no crecen dentro del cilindro central de la raíz, donde la planta transporta agua y minerales en el xilema hacia arriba y agua con azúcares en el floema hacia abajo, para alimentar sus raíces y al hongo. La forma, color y estructura celular

del manto de hifas depende de la especie del hongo (Agerer, 1987–2002). En algunas micorrizas, por ejemplo, se observan cistidios típicos en la superficie del manto de hifas o el manto comprende hifas lacticíferas. En el pasado, ectomicorrizas formadas por diferentes especies de hongos se distinguían empleando únicamente características morfológicas. Hoy en día, para identificar al hongo simbionte en una micorriza, se extrae ADN, se analiza la secuencia y ésta se compara con secuencias obtenidas de cuerpos fructíferos u otras estructuras que permiten una identificación taxonómica. Muchos hongos que participan en ectomicorrizas, sin embargo, todavía no han sido identificados, sobre todo aquellos que ocurren en los trópicos. Importancia ●● Gracias a los hongos ectomicorrízicos los árboles crecen con más vigor, son más resistentes contra enfermedades y sobreviven en condiciones ambientales difíciles. Las micorrizas también son importantes en los ecosistemas, ya que influyen

CUADRO 5. FIGURA 3.  Esquema de una cuarta parte de un corte transversal de una ectomicorriza.

(continúa en la siguiente página)

Basidiomycota 57

Cuadro 5  (continuación de la página anterior)

●●

en la diversidad de las especies de árboles y de los microorganismos en los suelos. Inoculando hongos ectomicorrízicos en plántulas sembradas en viveros que serán empleadas posteriormente en proyectos de reforestación, las plantas pueden establecerse mejor, sobre todo en suelos con pasto o suelos contaminados. El inóculo puede ser tierra con micorrizas, hifas de cultivos del laboratorio o esporas del hongo. Conocimiento sobre los hongos micorrízicos específicos de la respectiva especie de árbol es importante para optimizar esta estrategia.

Algunos hongos de Ascomycota y Basidiomycota conocidos como simbiontes en ectomicorrizas también se observan en micorrizas arbutoides, específicamente en especies de Arbutus, Arctostaphylos y Comarostaphylis en la subfamilia Arbutoideae (Ericaceae). Las hifas del hongo forman un manto delgado alrededor de las raíces finas y una red de Hartig. Adicionalmente, las hifas penetran hacia adentro de las células de la planta y forman ovillos intracelulares de hifas por lo que la micorriza arbutoide es también una ectendomicorriza. Las plantas con micorrizas arbutoides ocurren en regiones con árboles ectomicorrízicos en clima templado y en las montañas en latitudes subtropicales y tropicales, e.g., en vegetación de subpáramo en Costa Rica y Panamá (e.g., Halling y Mueller, 2003).

Cuadro 5 Bibliografía Referencias para Ectomicorrizas Agerer, R. 1987–2002. Colour Atlas of Ectomycorrhizae. Einhorn-Verlag Eduard Dietenberger, Schwäbisch Gmünd, München, Germany. Agerer, R. 2001. Exploration types of ectomycorrhizae. A proposal to classify ectomycorrhizal mycelial systems according to their patterns of differentiation and putative ecological importance. Mycorrhiza 11:107-114.

son boletoides saliendo del suelo, gasteroides (e.g., Calostoma cinnabarinum, ver Fig. 4.29F–G) o se encuentran dentro del suelo como hongos gasteroides hipogeos (e.g., Alpova sp., ver Fig. 4.29E; y Rhizopogon sp.). Otras especies de Boletales causan podredumbre parda en madera y forman sus basidiomas sobre este sustrato.

Halling, R. E. y Mueller, G. M. 2003. Leccinum (Boletaceae) in Costa Rica. Mycologia 95:488-499. Smith, S. E. y Read, D. J. 2008. Mycorrhizal Symbiosis. 3rd ed. Academic Press, Elsevier, San Diego, CA. Wang, B. y Qiu, Y.-L. 2006. Phylogenetic distribution and evolution of mycorrhizas in land plants. Mycorrhiza 16:299-363.

Lectura Adicional para Ectomicorrizas Alexander, I. J. y Lee, S. S. 2005. Mycorrhizas and ecosystem processes in tropical rain forest: Implications for diversity. Páginas 165-203 en: Biotic Interactions in the Tropics: Their Role in the Maintenance of Species Diversity. D. F. Burslem, M. A. Pinard y S. E. Hartley, eds. Cambridge University Press, Cambridge. (n.v.) Högberg, P. y Piearce, G. D. 1986. Mycorrhizas of Zambian trees in relation to host taxonomy, vegetation type and successional patterns. J. Ecol. 74:775-785. Kottke, I., Haug, I., Setaro, S., Suárez, J. P., Weiβ, M., Preuβing, M., Nebel, M. y Oberwinkler, F. 2008. Guilds of mycorrhizal fungi and their relation to trees, ericads, orchids and liverworts in a neotropical mountain rain forest. Basic Appl. Ecol. 9:13-23. Kottke, I. y Kovács, G. M. 2012. Mycorrhizae—Rhizosphere determinants of plant communities—What can we learn from the tropics? Páginas 40-1–40-11 en: Roots the Hidden Half. A. Eshel y T. Beeckman, eds. Taylor and Francis Group, New York. Osmundson, T. W., Halling, R. E. y den Bakker, H. C. 2007. Morphological and molecular evidence supporting an arbutoid mycorrhizal relationship in the Costa Rican páramo. Mycorrhiza 17:217-222. Riviere, T., Diedhiou, A. G., Diabate, M., Senthilarasu, G., Natarajan, K., Verbeken, A., Buyck, B., Dreyfus,B., Bena, G. y Ba, A. M. 2007. Genetic diversity of ectomycorrhizal Basidiomycetes from African and Indian tropical rain forests. Mycorrhiza 17:415-428.

Lectura Adicional del Internet Brundrett, M. 2008. Mycorrhizal Associations: The Web Resource. http://mycorrhizas.info/, consultado 2014.

Morfología:  Los basidiomas de las especies de Boletus y géneros afines se caracterizan por ser carnosos y por tener un estípite grueso, un píleo mayormente marrón y una capa de poros debajo del píleo (Fig. 4.18). La capa de poros fácilmente se separa del resto del píleo, lo que no es posible en especies poliporoides de Polyporales o Agaricales. Las especies de los diferentes

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Capítulo 4

FIGURA 4.18.  Especies de Boletales. A–C, Boletellus ananas. A, Basidioma visto desde arriba. B, La capa de poros se tiñe de azul al contacto. C, Una basidiospora, vista con MEB. Escala = 5 μm. D, Leccinum sp. con un estípite cubierto por escamas. E, Un corte longitudinal de un basidioma joven de cf. Phlebopus sp. F, Un basidioma muy grande de Phlebopus portentosus en Botsuana, África. G, Phylloporus sp. H, Strobilomyces strobilaceus. I, Suillus luteus. J, Rubinoboletus ballouii con un himenóforo casi blanco.

Basidiomycota 59

géneros de Boletales presentan diferentes colores a nivel del himenóforo y del estípite. A veces los colores cambian cuando se toca o se corta el basidioma. El estípite puede ser liso o estar cubierto por escamas u otras estructuras; el himenóforo es libre, adnado o decurrente, e.g., en Gyrodon spp. El píleo está cubierto por un mucílago en el caso de Suillus spp. La superficie interior de los poros está cubierta por el himenio formado por basidios con basidiosporas generalmente de forma alargada, de color marrón y en algunas especies cubiertas por verrugas, rayas u otras ornamentaciones. Las especies de Afroboletus, por ejemplo, tienen basidiosporas aladas, mientras que las basidiosporas de las especies de Strobilomyces están cubiertas por verrugas o retículos. Otros hongos que también pertenecen al grupo sistemático de los Boletales tienen basidiomas agaricoides (Paxillus spp., Phylloporus spp.), poliporoides (Serpula spp.), gasteroides (ver “Gasteromycetes”) o subterráneos (Alpova spp., Rhizopogon spp.). En el caso de Phylloporus spp. se observa un himenóforo con lamelas o una forma intermedia entre poros y lamelas por la presencia de anastomosis entre las lamelas. Los lazos estrechos de parentesco de estos hongos se reflejan por la presencia de pigmentos químicamente similares en los basidiomas que causan colores sobre todo amarillos y marrones. Aspectos bioquímicos:  Los pigmentos típicos de especies de Boletales son derivados de ácidos pulvínicos, compuestos que resultan de transformaciones del ácido siquímico. Predomina el ácido variegado que causa una coloración amarilla, e.g., en Suillus spp. Algunos de estos compuestos cambian de color cuando están en contacto con aire debido a enzimas específicas producidas en el basidioma y activadas por una herida. Los pigmentos que resultan de la reacción tienen propiedades antibióticas, pero no son tóxicos para el ser humano y se destruyen completamente al momento de cocinarlos.

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas especies de Boletales son hongos comestibles muy apreciados, e.g., Boletus edulis. En ciertas áreas de Europa, el consumo de Boletus badius (sin. Xerocomus badius) no se recomienda, ya que los basidiomas de esta especie

●●

acumulan elementos radioactivos (cesio 137) presentes en el medio ambiente debido a la catástrofe nuclear de Chernóbil en el año 1986 en la antigua Unión Soviética, ahora Ucrania. Varias especies de Xerocomus contienen un pigmento característico en su píleo, compuesto por moléculas aromáticas y un ión de potasio o cesio. Por eso, el hongo acumula cesio a través de sus hifas en el suelo. Los pigmentos se pueden utilizar para teñir tela.

Negativa:  Algunas especies de Boletales son venenosas. ●● Serpula lacrymans es la causa de una podredumbre parda muy destructiva de madera de construcción en casas o barcos, cuando la madera está húmeda. Causa pérdidas económicas significativas, sobre todo en edificios de patrimonio histórico. ●●

4.2.5.  Polyporales, Hongos Consola y Orejas de Palo G 220 E 1,800 Etimología:  En el envés de un basidioma de Polyporus sp. se encuentran muchos (= gr. poly) poros (lat. porus = poro). Sistemática:  Los Polyporales, a veces también llamados Poriales, comprenden la mayor parte de los hongos con basidiomas duros, con forma mayormente de consola con poros en el envés. Sin embargo, no todos los hongos con basidiomas poliporoides son miembros de los Polyporales. Hongos poliporoides también pueden pertenecer a los Hymenochaetales, Agaricales, Russulales, Boletales u otros grupos sistemáticos. Con base en estructuras microscópicas y datos de secuencias de ADN, algunos hongos no poliporoides se incluyen en los Polyporales, e.g., las especies de Lentinus que tienen basidiomas agaricoides. Distribución geográfica:  Las especies de Polyporales se encuentran en todo el mundo, en todas partes donde hay madera. Géneros con una distribución pantropical son Amauroderma, Earliella, Flaviporus, Hexagonia y Nigroporus, entre otros. Amauroderma rude, Datronia caperata, Earliella scabrosa, Favolus

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Capítulo 4

tenuiculus, Ganoderma australe, Hexagonia hydnoides, Hexagonia tenuis, Lentinus velutinus, Lenzites elegans y Polyporus arcularius son ejemplos de especies pantropicales. Pycnoporus sanguineus es una especie típica del trópico, mientras que Pycnoporus cinnabarinus, de morfología bastante similar, crece en zonas de clima templado. El género Podoscypha se presenta con mayor diversidad de especies en zonas tropicales.

Cuadro 6

Ecología:  Las especies de Polyporales crecen en madera de árboles y arbustos vivos o muertos, en madera arriba o dentro del suelo. Las hifas dentro de la madera muerta se alimentan de ella, descomponiéndola. De esta manera, las sustancias orgánicas fijadas en la madera se liberan, lo que es muy importante para el equilibrio de los ecosistemas naturales (Cuadro 6). Algunas especies de Polyporales han sido aisladas como endófitos de plantas leñosas

La Podredumbre de Madera

Enzimas y otros compuestos químicos secretados por las hifas de los hongos que viven dentro de la madera muerta descomponen la madera, la cual se pudre y finalmente termina por deshacerse totalmente (Cuadro 6. Fig. 1A–B). Mientras tanto, el hongo absorbe las sustancias nutritivas que le sirven para su desarrollo. Las células del hongo respiran liberando

el gas dióxido de carbono (CO2), mientras que los compuestos orgánicos con nitrógeno se quedan en el sustrato y el hongo. De esta manera, la cantidad de carbono en relación a la cantidad de nitrógeno disminuye. Eso es importante para que insectos puedan alimentarse de madera en descomposición por hongos.

CUADRO 6. FIGURA 1.  Madera con podredumbre. A, Podredumbre blanca. B, Podredumbre parda. C–D, Un pedazo de madera penetrada por hifas bioluminiscentes. C, Foto tomada con flash. D, Foto tomada en la noche con un tiempo prolongado de exposición.

(continúa en la siguiente página)

Basidiomycota 61

Cuadro 6  (continuación de la página anterior) Cuando el hongo es capaz de degradar la pectina, la celulosa, la hemicelulosa y la lignina, se trata de un hongo lignocelulolítico, y gracias a procesos exclusivamente enzimáticos resulta una podredumbre (pudrición) blanca. La madera en descomposición es blanca, liviana y generalmente presenta mucho micelio blanco. Cuando el hongo degrada solamente la pectina, celulosa y la hemicelulosa, siendo celulolítico, sobra la lignina y la madera en descomposición es de color marrón. Este tipo de podredumbre se llama podredumbre (pudrición) parda (castaña) y ocurre mediante enzimas y secreción de ácido oxálico que causa hidrólisis ácida de compuestos orgánicos de la madera. En el mismo contexto, enzimas producen peróxido que causa grietas en las tres direcciones de las células de la madera por lo que se forman cubos y se habla de pudrición cúbica. De manera general, la podredumbre parda es menos común que la podredumbre blanca, siendo en zonas tropicales aún más escasa que en zonas de clima templado, donde se observa sobre todo en madera de coníferas. En el caso de los Polyporales, las especies de Ganoderma, Trametes y algunas especies de Polyporus causan podredumbre blanca, mientras que la colonización de madera muerta por Gloeophyllum sepiarium, especies de Laetiporus, Phaeolus y algunas otras especies de Polyporus resulta en una podredumbre parda. Algunas especies de hongos son específicas de ciertas especies de árboles, otras pueden atacar madera de muchas especies diferentes. Los hongos Polyporales no son los únicos hongos capaces de degradar la madera. Los hongos más diversos y eficientes en la degradación de madera, probablemente son las especies de Xylariales (Ascomycota) que causan podredumbre blanca. También hay especies de hongos xilófagos en los Agaricales, Boletales, Dacrymycetales, Hymenochaetales, Hypocreales, Russulales y otros grupos. Hongos nectrioides (Hypocreales), muchas especies de Xylariales (e.g., Daldinia eschscholtzii, Hypoxylon haematostroma) y Bulgaria inquinans (Leotiales) se encuentran en madera recién cortada, antes del ataque de hongos causantes de podredumbre.

Generalmente, en el mismo tronco de árbol muerto hay hongos de varias especies diferentes, con una composición que varía dependiendo de la especie del árbol y de la edad de la madera en descomposición. Cuando las hifas de diferentes individuos de la misma especie de hongo se encuentran, a veces se fusionan, pero las células se mueren y se colorean de negro debido a una incompatibilidad vegetativa. De esta manera, un individuo de hongo delimita su área de madera invadida por una capa negra y evita la invasión por hifas de otros hongos vecinos. Algunos hongos que causan podredumbre blanca forman hifas en la madera en descomposición y cuerpos fructíferos que son bioluminiscentes (Cuadro 6. Fig. 1C–D). Este fenómeno se conoce para más de 60 especies, que pertenecen mayormente a los géneros Armillaria, Mycena, Neonothopanus, Nothopanus, Omphalotus, Panellus y Pleurotus, agrupadas en por lo menos tres grupos diferentes de parentesco de Agaricales (Desjardin et al., 2008). En la oscuridad en el bosque se encuentran pedazos de madera muerta o cuerpos fructíferos de hongos que emiten una luz de color verde. Se trata de una quimioluminiscencia debido a oxidaciones realizadas por enzimas, sin que se calienten las células. La luz puede ser tan fuerte que sirve para alumbrar un campamento en el bosque durante la noche.

Cuadro 6 Bibliografía Referencia para Podredumbre de Madera Desjardin, D. E., Oliveira, A. G. y Stevani, C. V. 2008. Fungi bioluminescence revisited. Photochem. Photobiol. Sci. 7:170-182.

Lectura Adicional para Podredumbre de Madera Blanchette, R. A. 1991. Delignification by wood-decay fungi. Annu. Rev. Phytopathol. 29:381-398. Fukasawa, Y., Osono, T. y Takeda, H. 2011. Wood decomposing abilities of diverse lignicolous fungi on nondecayed and decayed beech wood. Mycologia 103:474-482. Moore, D., Robson, G. D. y Trinci, A. P. J. 2011. 21st Century Guidebook to Fungi. Cambridge University Press, Cambridge.

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Capítulo 4

vivas sin síntomas de podredumbre. Otras atacan células vivas del cámbium, por lo que se trata de parásitos destructivos. Los basidiomas de Polyporales se observan a lo largo de todo el año. La producción de esporas, sin embargo, está limitada a ciertos períodos de crecimiento por lo que con frecuencia se encuentran basidiomas sin esporas. Un solo basidioma puede perdurar durante varios meses hasta varios años. En el último caso, el hongo puede formar capas adicionales de poros hacia abajo para reiniciar repetidas veces la producción de esporas, que puede alcanzar cien miles de millones de esporas en un basidioma durante un año (Buller, 1909; Elbert et al., 2007). En zonas templadas, una capa de poros generalmente corresponde a una fase de desarrollo en un año. Como en el trópico los cambios estacionales son diferentes, probablemente se pueden formar varias capas nuevas durante un año. Pelos en la superficie de los píleos de algunas especies, por ejemplo, de Lentinus y Trichaptum, son hidrófilos y absorben agua como una esponja. Esta agua probablemente se utiliza para el desarrollo de basidios y basidiosporas en el himenio debajo del píleo. Cuando los basidiomas de las diferentes especies de Polyporales se secan, paran sus procesos de crecimiento y esporulación, pero el hongo no sufre ningún daño, ya que con las próximas lluvias reasume sus funciones. Se trata de hongos poiquilohídricos, adaptados a cambios drásticos de humedad y sequía típicos de zonas tropicales. Morfología:  Los basidiomas duros de las especies de Polyporales generalmente tienen la forma de una consola adherida lateralmente a la madera (Fig. 4.19). La consola puede ser simple o de varios pisos. Las consolas generalmente tienen una capa de poros en el envés, en basidiomas viejos pueden ser varias capas de poros. Otras especies cuentan con un estípite que se encuentra en una posición lateral o central y sostiene un píleo con poros en el envés. Otras forman costras cubriendo el sustrato las que corresponden a basidiomas resupinados. El crecimiento de los basidiomas con forma de consola es indefinido. Por eso, ciertas heridas en estructuras jóvenes pueden ser reparadas y las hifas que forman el basidioma pueden crecer alrededor de obstáculos, como ramitas o hierbas. Para la liberación de las basidiosporas con el impulso por la gota de Buller, es muy importante que el himenóforo esté

orientado hacia abajo, protegido contra la lluvia por el píleo. Cuando un árbol con consolas de Polyporales se cae o si la posición de un tronco en el suelo cambia, el hongo reorienta su basidioma. Lo logra gracias a su capacidad de formar una consola nueva a partir de la vieja con la nueva orientación, mientras que un estípite suave de un hongo agaricoide se puede plegar para ajustar la posición del píleo. La capa de poros no se desprende fácilmente del resto del píleo—a diferencia de la capa de poros de los Boletales. Según las diferentes especies, los orificios de los poros presentan diferentes colores, tamaños y formas, siendo circulares, hexagonales, con forma de laberinto y otras (Figs. 4.20, 4.21). Generalmente, todos los poros tienen sus orificios en un solo plano, pero en el caso de Irpex spp., los poros son más o menos largos, hay dientes aplanados y una superficie de orificios muy irregular. Himenóforos con una estructura similar son irpicoides. La superficie del píleo es lisa o peluda, de diferentes colores y puede presentar zonas de crecimiento. Además de los hongos con basidiomas poliporoides típicos para el orden, hay especies clasificadas en Polyporales que poseen lamelas en basidiomas con forma de consola con o sin estípite (Fig. 4.22). En especies de Lentinus, las lamelas son radiales y el píleo está expuesto por un estípite, por lo que el basidioma es agaricoide. ¡En el caso de Lamelloporus americanus, el basidioma con forma de consola tiene lamelas concéntricas! Otros hongos clasificados en Polyporales tienen la parte apical del basidioma con la forma de un abanico o embudo sostenido por un estípite y el himenio es liso como en Stereum spp. que pertenecen a los Russulales. Estos hongos estereoides estipitados, como Podoscypha spp., se encuentran frecuentemente en madera en descomposición en áreas tropicales. También hay algunas especies con basidiomas corticioides clasificadas en Polyporales. La textura dura y persistente de la carne, científicamente llamada contexto, de los basidiomas de la mayoría de los Polyporales se debe a la presencia de hifas esqueléticas e hifas conectivas (hifas de ligazón) que son hifas muertas con paredes gruesas (Fig. 4.23). Las hifas esqueléticas son poco ramificadas y relativamente rectas, mientras que las hifas conectivas son ramificadas y de orientación variada. Entre estas hifas muertas crecen hifas más finas y vivas llamadas hifas generativas, que son capaces de

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FIGURA 4.19.  Algunas especies de Polyporales. A, Un basidioma de Amauroderma sp. B, Un basidioma de Amauroderma sprucei. C, Ganoderma applanatum. Después de una primera fase de crecimiento, el tronco de madera muerta se dobló y el basidioma creció de nuevo reajustando su orientación de crecimiento. D, Earliella scabrosa. E, Megasporoporia cavernulosa. F, Basidiomas suaves de Laetiporus sp. G, Favolus tenuiculus. H, Pycnoporus sanguineus. I, Trichaptum perrottetii.

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Capítulo 4

FIGURA 4.20.  Diferentes tipos de poros de Polyporales. A–B, Ganoderma applanatum. Escalas = 2 mm. A, Corte longitudinal. B, Vista superficial. C, Hexagonia tenuis. Escala = 2 mm. D, Un himenóforo irpicoide de Irpex sp. Escala = 2 mm. E, Lenzites elegans. Escala = 4 cm. F, Phaeolus sp. Escala = 2 mm. G, Polyporus tricholoma. Escala = 2 mm. H, Pycnoporus sanguineus. Escala = 2 mm. I, Rigidoporus lineatus. Escala = 2 mm.

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siendo muy resistente contra la acción de muchas enzimas (Cuadro 6). Metabolitos secundarios de las especies de Polyporales son responsables de los diferentes colores de los basidiomas y de propiedades medicinales.

FIGURA 4.21.  Esquema de diferentes estructuras de los himenóforos de Polyporales.

transformarse en hifas conectivas, hifas esqueléticas o en hifas que producen los basidios. Estas hifas son responsables del transporte de sustancias nutritivas desde la madera hacia el himenio. Cuando un basidioma está formado por un solo tipo de hifas (hifas generativas), se habla de un sistema de hifas monomítico, cuando hay dos tipos de hifas diferentes es dimítico. Si los tres tipos de hifas están presentes, se habla de un sistema de hifas trimítico, que es el sistema hifal más duro de cortar. Estos sistemas de hifas se encuentran tanto en basidiomas poliporoides de Polyporales como en algunos basidiomas agaricoides (Lentinus spp.). También se observa la presencia de hifas esqueléticas en hongos de otros órdenes, por ejemplo, en Schizophyllum commune (Agaricales) y especies de Hymenochaetales, por lo que evidentemente, esta característica no es exclusiva de Polyporales. A nivel de los himenios a veces hay cistidios que junto con las basidiosporas son importantes para la identificación de diferentes géneros y especies de Polyporales. En especies de Ganoderma y géneros afines, por ejemplo, las basidiosporas son de color marrón claro y presentan paredes de dos capas, una capa interna de color marrón claro y una capa externa hialina. Las verrugas en la superficie de la capa interna están cubiertas por material hialino de la capa externa. Micelios de especies de Polyporales pueden formar taloconidios o clamidosporas. Aspectos bioquímicos:  Los hongos, y entre ellos sobre todo las especies de Polyporales, son los únicos organismos capaces de degradar la lignina, que es un compuesto químico policíclico que une y protege las fibras de celulosa como un pegamento

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● El hongo de yesca (Fomes fomentarius) y otros Polyporales se pueden utilizar como yesca para prender fuego. ●● El contexto de algunas especies de Polyporales sirve para detener hemorragias. ●● Basidiomas de Ganoderma lingzhi contienen vitaminas, beta-glucanos y triterpenoides que aumentan la energía (chi) del cuerpo, por lo que este hongo tiene una larga tradición como hongo medicinal en la medicina tradicional china y se cultiva en grandes cantidades para el mercado. Este efecto medicinal está científicamente comprobado. ●● Otros hongos medicinales son Hexagonia hydnoides, Pycnoporus sanguineus y Trametes versicolor, entre otros, que sirven contra inflamaciones, granos, verrugas, tiñas y diarreas en la medicina popular. ●● “Ötzi”, un hombre del neolítico que vivía hace aproximadamente 5,300 años, conservado en un glaciar en los Alpes y descubierto en 1991, cargaba un fragmento de una especie de Polyporales, Piptoporus betulinus, en un hilo alrededor de su cuello. Parece que conocía las propiedades medicinales de este hongo que tiene efectos antibióticos y sirve para curar heridas y calmar dolores estomacales. Eso es un ejemplo de etnomicología, que es el estudio de las relaciones culturales entre el hombre y los hongos (Cuadro 7). ●● De manera general, los hongos Polyporales no son comestibles debido a la consistencia dura resultado de las hifas esqueléticas. Los basidiomas de algunas especies, como Favolus tenuiculus, sin embargo, son suaves y comestibles. Los basidiomas de Laetiporus sulphureus se pueden comer mientras están jóvenes, pero se han detectado sustancias mutagénicas en esta especie, por lo que no se recomienda su consumo. Basidiomas jóvenes de algunas especies de Polyporus, sin embargo, son comestibles.

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Capítulo 4

FIGURA 4.22.  Algunas especies de Polyporales no poliporoides. A, Cymatoderma dendriticum. B, Hydnopolyporus sp. C, Lamelloporus americanus con lamelas concéntricas en el envés del basidioma. D–E, Basidiomas poiquilohídricos de Lentinus crinitus. D, Secos. E, Los mismos basidiomas húmedos. F, Lentinus strigellus. G, Lentinus velutinus. H–I, Basidiomas estereoides estipitados de Podoscypha spp. H, Podoscypha fulvonitens. I, Podoscypha petalodes.

Basidiomycota 67 ●●

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FIGURA 4.23.  Hifas esqueléticas de Lentinus sp. (ML).

Cuadro 7

La lignina es un compuesto difícil de descomponer, por lo que causa problemas durante la fabricación de papel. Algunas especies, como Trametes versicolor o Pleurotus ostreatus (Agaricales), se cultivan en grandes cantidades de pedacitos de madera. Las hifas de los hongos invadan la madera, degraden la lignina (deslignificación) y de esta manera facilitan la transformación de madera a pulpa celulósica en la fabricación de papel. Este proceso se llama bioblanqueación. Las enzimas de algunas especies de Polyporales son capaces de descomponer colorantes aplicados en la industria de textiles. Estudios sobre estas capacidades degradadoras se están realizando con la finalidad de utilizar estos hongos en la limpieza de aguas con residuos de esta industria. Hay proyectos para utilizar Phanerochaete chrysosporium y otras especies de Polyporales como agentes de biodegradación y bioremediación. Tal vez estos hongos sirven para remediar suelos o agua contaminada, por ejemplo, por petróleo. Los basidiomas de algunas especies de Polyporales sirven como hongos tintóreos.

La Etnomicología

En los estudios etnomicológicos se tematizan las relaciones del hombre con los hongos en el contexto de diferentes culturas (Dugan, 2011). Nos interesan los conocimientos de personas de diferentes grupos étnicos, indígenas y no indígenas, sobre los hongos y como utilizan hongos comestibles, venenosos, afrodisíacos, alucinógenos y medicinales en el pasado y el presente (Cuadro 7. Fig. 1). Los hongos también se mencionan en mitos, ritos, cuentos y creencias. La Amanita muscaria, por ejemplo, se considera un organismo que trae la buena suerte en muchas culturas europeas. Los cuerpos fructíferos de hongos que salen rápidamente de manera misteriosa del suelo en las profundidades oscuras del bosque a menudo se perciben como fenómenos amenazantes, de brujería, sobre todo si forman círculos perfectos llamados círculos de hada o de brujas.

Desde la época prehistórica los hongos comestibles forman parte de la dieta del hombre recolector. El hombre prehistórico se daba cuenta de las propiedades medicinales de algunos hongos y probablemente de la posibilidad de utilizarlos como tintes para teñir fibras. En excavaciones arqueológicas hay evidencias de hongos, pero no son frecuentes ya que los cuerpos fructíferos de hongos se descomponen rápidamente si no rigen condiciones ambientales especiales para su conservación. En América, los hongos comestibles y alucinógenos formaron parte de las culturas precolombinas. En la cultura azteca los hongos alucinógenos se llaman “teonanácatl”, lo que significa “carne de los dioses” en náhuatl (Ainsworth, 1976). En la cultura maya precolombina (tal vez de 100 años antes de Cristo hasta la mitad del primer siglo después) se tallaron (continúa en la siguiente página)

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Capítulo 4

Cuadro 7  (continuación de la página anterior)

CUADRO 7. FIGURA 1.  Diferentes aspectos etnomicológicos. A, Agallas de Ustilago maydis en maíz se venden enlatadas en México, conocidas como “Cuitlacoche”. B, Oferta de hongos comestibles, Agaricus bisporus, Pleurotus eryngii, Pleurotus ostreatus y Lentinula edodes, en un supermercado. C, Lentinula edodes recolectado en China. D–E, Hongos medicinales en China. D, Ophiocordyceps sinensis en gusanos de una mariposa (Lepidoptera). E, Ganoderma lingzhi. F–G, Lentinula cf. aciculospora, un hongo comestible de los Saraguro en Ecuador. F, En el campo. La flecha indica un basidioma. G, ¡Preparado con arroz—delicioso!

(continúa en la siguiente página)

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Cuadro 7  (continuación de la página anterior) piedras en forma de hongo, las piedras hongo, las cuales se encontraron en diferentes partes de México y en el norte de Centroamérica. Se conocen más de 300 piedras hongos, sobre todo en Guatemala, mayormente de alrededor de 30 cm de alto. No sabemos exactamente para qué sirvieron, pero es probable que formaron parte de rituales relacionados con el poder de los hongos alucinógenos. Sin embargo, se ubican con mayor frecuencia en el campo que en centros de rituales, por lo que tal vez sirvieron para pedir lluvia a los Dioses para los siembros. En la actualidad, el conocimiento de hongos varía mucho según el contexto cultural y el desempeño personal. Hay culturas micófobas, en las cuales los hongos mayormente se ignoran, se consideran peligrosos y se desconocen muchos de sus usos. Esta tendencia se observa en España (excepto los aragonianos, los catalanes en los pirineos y los vascos), Portugal, muchos países de Latinoamérica, los países árabes (excepto las beduinas) y algunas regiones de África. En culturas micófilas, como en México, en los países africanos al sur del Sahara, China, Escandinavia, Rusia y algunos países en el centro y en el este de Europa, muchas personas tienen un amplio conocimiento de los hongos silvestres comestibles y los utilizan para alimentarse y como medicina. Los hongos se recolectan en el campo para el consumo personal o para venderlos en los mercados. Varias especies de hongo se cultivan para asegurar un abastecimiento más continuo de cuerpos fructíferos. Sobre todo en China, los hongos juegan un papel importante en la medicina tradicional, con Ophiocordyceps sinensis (sin. Cordyceps sinensis, Hypocreales) y Ganoderma lingzhi (a menudo citado como Ganoderma lucidum, Polyporales; Cao et al., 2012) siendo las especies de mayor interés. Durante los últimos años, ciertas especies apreciadas tanto por sus propiedades medicinales como por su valor culinario, como Agaricus subrufescens (sin. Agaricus blazei), Hericium erinaceus, Hericium ramosus y Lentinula edodes, se cultivan a escalas muy grandes de hasta varios miles de toneladas cada año. Otras especies fúngicas útiles no son cultivables, e.g.,

Ophiocordyceps sinensis, y son amenazadas debido a la sobreexplotación por parte del ser humano. Algunos grupos indígenas de América Latina utilizan tradicionalmente hongos comestibles, medicinales, sagrados y para artesanía, sobre todo en tierras altas, donde los hongos comestibles generalmente son más numerosos que en las tierras bajas tropicales (e.g., Andrade et al., 2012). Disponen de nombres vernáculos y etnoclasificaciones que pueden ser muy útiles y complejas. La documentación científica de este conocimiento, sin embargo, está muy incompleta debido a la falta de interés por parte de la cultura latina mayormente micófoba, y a que los indígenas no necesariamente están dispuestos a compartir sus conocimientos. Ojalá miembros de las mismas etnias indígenas se formen en micología y traduzcan el conocimiento tradicional de su pueblo para publicarlo, sacarle provecho y ponerlo a la disposición de todos. A partir de estas investigaciones de micología aplicada pueden resultar productos de interés económico, como lo son las patentes, por lo que es importante reconocer la propiedad intelectual de individuos y grupos étnicos. Hay que respetar las leyes establecidas en la convención de Río de Janeiro firmada en el 1992 (CBD/ABS) y las leyes nacionales basadas en éstas.

Cuadro 7 Bibliografía Referencias para Etnomicología Ainsworth, G. C. 1976. Introduction to the History of Mycology. Cambridge University Press, Cambridge. Andrade, J. M., Malagón, O., Piepenbring, M. y Armijos, C. 2012. Etnomicología y valor nutricional de macrohongos silvestres de la comunidad indígena Saraguro en el sur del Ecuador. Bol. Soc. Micol. Madrid 36:193-201. Cao, Y., Wu, S.-H. y Dai, Y.-C. 2012. Species clarification of the prize medicinal Ganoderma mushroom “Lingzhi”. Fungal Diversity 56:49-62. Dugan, F. M. 2011. Conspectus of World Ethnomycology. Fungi in Ceremonies, Crafts, Diets, Medicines, and Myths. American Phytopathological Society, St. Paul, MN.

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Capítulo 4

Negativa:  Las hifas de Polyporales degradan la madera en construcciones, árboles maderables, frutales y ornamentales. Algunas especies por ejemplo de Amauroderma y Ganoderma son patógenas de plantas leñosas vivas. Especies del grupo Ganoderma lucidum causan podredumbre del tallo en cítricos, palmas de coco y muchos otros árboles. Ganoderma philippii causa podredumbre de raíces en muchas plantas leñosas, incluyendo el café, hule (Hevea brasiliensis), y té, sobre todo en el paleotrópico. Esta especie se caracteriza por la presencia de rizomorfos rojos. La identificación de especies de Ganoderma, sin embargo, no es fácil, por lo que datos sobre distribución y especificidad con respecto a plantas hospederas deberían de ser revisados cuidadosamente. ●● El hongo corticioide Phanerochaete salmonicolor (sin. Corticium salmonicolor, Erythricium salmonicolor) causa desecación rápida, enfermedad rosada, mal rosado o pudrición rosada en plantas de cabuya (Agave americana), cacao, cítricos, higo (Ficus carica), hule, mango, plantas de café, té y otras. ●● Los basidiomas de algunas especies de Polyporales, e.g., aquellos de Hapalopilus nidulans, son venenosos. ●●

4.2.6. Hymenochaetales G 48 E 610 Etimología:  Las especies en este orden se caracterizan por la presencia de setas (gr. chaite = pelo largo) a nivel del himenio. Sistemática:  Las especies de Hymenochaetales estaban clasificadas en Polyporales, pero hoy se sabe que no tienen lazos de parentesco estrechos con ellos a pesar de que morfológicamente se parecen. Los dos géneros más frecuentemente citados son Phellinus (E 180) e Inonotus (E 80). Datos filogenéticos moleculares, sin embargo, nos indican que estos géneros son polifiléticos (Larsson et al., 2006). Eso significa que no todas las especies clasificadas en estos géneros están estrechamente relacionadas entre ellas. Distribución geográfica:  Las especies de Phellinus se encuentran por todo el mundo, mientras que

las especies de Aurificaria y Cyclomyces son típicas de zonas tropicales. Un basidioma resupinado de Fomitiporia ellipsoidea fue encontrado en una región tropical en el sur de China midiendo más de 10 m de largo (cubriendo el tronco de un árbol caído) y pesando entre 400 a 500 kg (Dai y Cui, 2011). Este basidioma fue reportado como el cuerpo fructífero más grande documentado hasta la fecha. Ecología:  Las especies de Hymenochaetales mayormente crecen en madera causando podredumbre parda (Cuadro 6). Morfología:  En los Hymenochaetales se encuentran hongos con basidiomas poliporoides con forma de consola o costra (resupinados) en especies de Phellinus e Inonotus, hongos con estípites (e.g., Coltricia spp.) y hongos corticioides (e.g., especies de Hyphodontia y Tubulicrinis) (Fig. 4.24). Según los conceptos genéricos tradicionales, los basidiomas de Phellinus spp. presentan un sistema hifal dimítico, son duros y perennes, mientras que los basidiomas de Inonotus spp. tienen un sistema hifal monomítico, son suaves y anuales. Los basidiomas de Hymenochaetales mayormente son de color marrón rojizo. Los himenios están formados por basidios y setas, que son células puntiagudas con paredes gruesas y pigmentadas. Las basidiosporas típicamente tienen paredes gruesas de color marrón formando espinas. Aspectos bioquímicos:  El color marrón rojizo típico de las especies de Hymenochaetales se debe a la presencia de estirilpirones en el contexto. Cuando se aplica KOH al contexto de los basidiomas, el tejido inmediatamente se tiñe de negro de manera permanente.

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Phellinus linteus y algunas otras especies son hongos medicinales tradicionales vendidos en China como medicamentos y nutracéuticos. Negativa:  Algunas especies de Phellinus son parásitos de árboles cultivados. Phellinus noxius causa una podredumbre parda en árboles frutales y ornamentales en zonas tropicales y subtropicales. En palmas de coco, por ejemplo, causa la enfermedad de la costra café de raíces.

●●

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FIGURA 4.24.  Basidiomas de especies de Hymenochaetales. A, Hymenochaete villosa. B, Inonotus tabacinus. A mano izquierda se ve el envés del basidioma. C–E, Phellinus crocatus. C, Visto desde arriba. D, Visto desde abajo. E, Los poros, vistos con ME. Escala = 1 mm. F, Corte transversal de un poro con setas de Phellinus sp. (ML). Escala = aprox. 50 μm. G, Phellinus gilvus. H–I, Pseudochaete tabacina. H, Visto desde arriba. I, Visto desde abajo.

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Capítulo 4

4.2.7.  Órdenes Adicionales de Basidiomycota con Holobasidios en Himenios Adicional a los grupos mencionados arriba, hay varios otros órdenes de macrohongos con holobasidios en himenios. Algunas especies de estos grupos se encuentran sobre todo en sus estados asexuales. Como las formas asexuales son importantes sobre todo para numerosas especies de Ascomycota, se explican detalladamente en el Capítulo 5.2. Cantharellales (G 38 E 540), Tulasnellales (G 3 E 50), Ceratobasidiales (G 8 E 43) Algunos autores clasifican a Tulasnellales y Ceratobasidiales a nivel de familias dentro de los Cantharellales por lo que se agrupan aquí. Las especies de Cantharellus y Craterellus (Fig. 4.25A–B)—excelentes hongos comestibles— son hongos ectomicorrízicos, mientras que otras especies de estos órdenes son saprótrofas, parásitas o simbiontes mutualísticos. Tulasnella spp. crecen en madera muerta pero también se han reportado como hongos endomicorrízicos en orquídeas, al igual que algunas especies de Ceratobasidium. Formas asexuales de Ceratobasidiales clasificadas como Rhizoctonia spp. son importantes patógenos de plantas cultivadas (ver abajo en el presente capítulo). Ceratobasidium theobromae (anteriormente Oncobasidium theobromae) causa una enfermedad seria de necrosis en cacao conocida como necrosis vascular de estrías (“vascular streak dieback” en inglés) en Indonesia, el sureste de Asia, Nueva Guinea y las islas de las Filipinas (Samuels et al., 2012). Multiclavula spp. forman una simbiosis con algas (basidiolíquenes, ver Capítulo 6.3). El himenóforo de las especies de Cantharellus y de algunas especies de Craterellus se parece a lamelas decurrentes pero morfológicamente corresponden a pliegues de la superficie inferior del píleo. El himenóforo de Hydnum spp. es de forma espinosa (Fig. 4.25C). Además de estas especies con estípite y píleo, en los Cantharellales también se clasifican muchas especies de hongos clavarioides (e.g., Fig. 4.25D). Botryobasidium spp. son hongos con basidiomas corticioides clasificados en los Cantharellales (para su forma asexual ver abajo). Los basidiomas de Cantharellales a menudo son de coloración amarilla o roja debido a la presencia de carotenoides.

Los basidiomas de las especies de Tulasnellales y Ceratobasidiales cubren el sustrato como costras por lo que son resupinados o corticioides. Los basidiomas de las especies de Tulasnellales son gelatinosos, en especies de Ceratobasidium tienen una textura cerosa y a menudo son muy efímeros (e.g., Fig. 4.25E). Los basidios de Tulasnellales son holobasidios con esterigmas hinchados separados por septos del resto del basidio (Fig. 4.3). En cada esterigma se forma una basidiospora que después de ser descargada desarrolla balistosporas secundarias. Los basidios de Cantharellales y Ceratobasidiales son relativamente grandes y tienen esterigmas que se parecen a cuernos. Los Corticiales (G 29 E 140) incluyen algunas especies de Basidiomycota con basidiomas corticioides, entre otras, cuyo himenóforo puede ser liso, plegado formando venas, tuberculado o presenta protuberancias con forma de dientes. Corticium koleroga (sin. Hypochnus koleroga, Pellicularia koleroga; asex. Rhizoctonia solani) es el agente causal de una enfermedad llamada arañera, mal de hilachas o moho de hilachas en cacao, cítricos, higo, mango, plantas de café y otras (Fig. 4.25F). Se reconoce por la presencia de micelio blanco abundante en la planta infectada y basidiomas delgados, efusos y blancuzcos. Las especies de Gomphus (Gomphales, G 18 E 340) tienen basidiomas agaricoides con basidiosporas pigmentadas. Los Gomphales también incluyen especies con basidiomas clavarioides, e.g., Ramaria spp. (Fig. 4.25G–I). Los Gomphales se encuentran filogenéticamente cercanos a los Phallales. Las especies de Thelephorales (G 18 E 270) son hongos saprótrofos o ectomicorrízicos caracterizados por basidiomas con una coloración marrón oscuro a rojizo y con formas muy variadas, hidnoides, corticioides y otras (Fig. 4.25J). Muchas especies de Thelephorales producen basidiosporas de color marrón con espinas conspicuas. El color marrón del contexto de los basidiomas dimíticos o trimíticos de las especies de Thelephorales se debe a la presencia de ácido telefórico que se tiñe de color verde con KOH. Las especies de los órdenes citados anteriormente presentan diferentes formas asexuales. Allescheriella crocea es la forma asexual de una especie de Botryobasidium y se encuentra fácilmente en madera muerta en bosques húmedos tropicales gracias a su color anaranjado llamativo. La coloración se debe a numerosos conidios de color anaranjado que se desprenden de sus células conidiógenas por la ruptura de una célula intermedia (Figs. 4.26, 4.27A).

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FIGURA 4.25.  A–D, Cantharellales. A, Cantharellus sp. B, Craterellus boyacensis. C, Hydnum sp. D, Gloeomucro cf. luteodiscus. Escala = 10 mm. E, Ceratobasidiales: Ceratobasidium sp. F, Corticiales: Un árbol de mango presentado el mal de hilachas causado por Corticium koleroga. G–I, Gomphales. G, Ramaria reticulata con un subículo cubriendo la rama. H, Ramaria cyanocephala. I, Ramaria sp. J, Thelephorales: Phellodon sp. con un himenóforo hidnoide.

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Capítulo 4

Otras especies de los órdenes anteriormente mencionados crecen de manera asexual con hifas ramificadas con forma de “T” (Fig. 4.27B–F). La hifa está más o menos constricta en la base de cada hifa lateral, característica de hongos pertenecientes

FIGURA 4.26.  Hifa con conidios de Allescheriella crocea. Las líneas discontinuas indican el área donde las células intermedias se rompen para liberar los conidios.

a los Basidiomycota. Cada célula de la hifa contiene dos o numerosos núcleos. Estas formas asexuales tradicionalmente se agrupan en el género asexual Rhizoctonia, sin embargo, se trata de formas asexuales de diferentes grupos sistemáticos, como Athelia (Atheliales, G 22 E 110), Thanatephorus y Ceratobasidium (ambos Ceratobasidiales), Sebacina (Sebacinales) y Tulasnella (Tulasnellales). Las especies de Rhizoctonia s.s. (Ceratobasidiales) viven como saprótrofos en los suelos, como parásitos de plantas clasificadas en más de 150 familias o en simbiosis mutualista con orquídeas (Cuadro 8), musgos o hepáticas. Como no hay muchas características morfológicas para distinguir diferentes especies, se definen grupos anastomósicos. Es un concepto de especie basado en la capacidad de las cepas de establecer anastomosis (puentes celulares) con hifas de cepas del mismo grupo de anastomosis, y la ausencia de anastomosis entre hifas de cepas de diferentes grupos de anastomosis. Rhizoctonia solani (sex. Thanatephorus cucumeris) causa pérdidas económicas al dañar muchas plantas cultivadas por caída de plántulas, mal de almácigo, pudrición de raíces o frutos, lesiones en la madera o necrosis de hojas. En el género Sclerotium se clasifican hongos que crecen con hifas formando esclerocios, cuerpos de hifas compactadas que sirven al hongo para sobrevivir durante períodos de condiciones ambientales desfavorables (Fig. 4.27G–I). En el caso de Sclerotium se presenta una situación taxonómicamente similar a la de Rhizoctonia. Datos moleculares demuestran que formas asexuales tradicionalmente clasificadas en Sclerotium pertenecen a especies de géneros sexuales de Basidiomycota, como Athelia (Atheliales) o Ceratobasidium (Cantharellales), o de Ascomycota, como Sclerotinia (Helotiales). Sclerotium rolfsii es

FIGURA 4.27.  Diferentes aspectos de formas asexuales de Basidiomycota. A, Allescheriella crocea en madera muerta. ➤ B, Rhizoctonia sp. con esclerocios en hojas de maíz marchitas debido a la infección. C–F, Rhizoctonia cf. solani (sex. cf. Thanatephorus cucumeris) en un arbusto de frijol de palo (Cajanus cajan). C, Rama con hojas marchitas por la infección. D, Debido a las hifas, algunos órganos de la planta están unidas como por pegamento. E, Tallo con esclerocios. F, Hifas con una ramificación con forma de “T”. Se ven los doliporos en los septos (tinción con floxina). G–I, Sclerotium rolfsii (sex. Athelia rolfsii). G, El hongo acaba de matar una planta de Pseudelephantopus spicatus. H, Sclerotium rolfsii se desarrolla en el compost y ataca una planta viva que crece al lado. I, Esclerocios de Sclerotium rolfsii observados con ME. Escala = 2 mm.

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Capítulo 4

Cuadro 8

Las Micorrizas de Orquídeas

Las micorrizas generalmente corresponden a simbiosis mutualistas en las cuales el hongo aporta agua con minerales y otras sustancias nutritivas a la planta y la planta azúcares al hongo. La micorriza de las orquídeas difiere de otros tipos de micorriza por presentar aspectos de parasitismo de la orquídea sobre el hongo. Plantas:  Las orquídeas tienen semillas muy pequeñas

que casi no tienen sustancias de reserva, por lo que requieren de hongos que colonicen los protocormios al inicio de su desarrollo. Los hongos contribuyen con glucosa que obtienen por saprotrofismo o a partir de ectomicorrizas. Las orquídeas sin clorofila (micoheterótrofas; Cuadro 9) siguen dependiendo completamente de hongos para su alimentación, mientras que las orquídeas verdes sintetizan una parte o todos los carbohidratos que necesitan por fotosíntesis. La relación orquídeas–hongos es compleja y muchos aspectos ecológicos, fisiológicos y genéticos de la simbiosis no han sido explorados todavía.

Hongos:  Los hongos que contribuyen al crecimiento

del protocormio pertenecen a los mismos grupos sistemáticos que los hongos que crecen en las raíces de las plantas adultas. Orquídeas verdes, epifitas y terrestres, en bosques del neotrópico y orquídeas terrestres en lugares abiertos en todo el mundo están asociadas con especies de Ceratobasidiales, Sebacinales y Tulasnellales, creciendo de manera asexual como especies del género de forma Rhizoctonia. Orquídeas

en la sombra de bosques ectomicorrízicos viven en simbiosis con hongos ectomicorrízicos, incluyendo especies de Sebacinales y Tulasnellales, y obtienen una parte (orquídeas verdes) o toda (orquídeas micoheterótrofas) su energía de ectomicorrizas de los árboles del bosque. Orquídeas sin clorofila en bosques de Asia sin árboles ectomicorrízicos se asocian con hongos saprótrofos pertenecientes a los Agaricales (e.g., Coprinellus, Mycena, Psathyrella) (I. Kottke, comunicación personal). Morfología:  La micorriza de las orquídeas es una

endomicorriza, ya que las hifas del hongo penetran hacia adentro de las células del protocormio y las células corticales de las raíces (Cuadro 8. Fig. 1). Los hongos micorrízicos no colonizan las semillas. En el protocormio y la raíz, los hongos micorrízicos se encuentran dentro de las células corticales de la planta formando ovillos de hifas, científicamente llamados pelotones. Estos pelotones se colapsan, son rodeados por material de pared de la planta y probablemente son digeridos por la planta después de algunos días. La misma célula radical es invadida de esta manera varias veces. Los pelotones activos y los que se degradan se pueden observar fácilmente en cortes hechos a mano y teñidos con azul de algodón (= azul metílico; 0.05%) en ácido láctico durante 5 minutos en un portaobjeto. Solamente las hifas vitales se colorean de azul llamativo.

CUADRO 8. FIGURA 1.  Aspectos de orquídeas y sus hongos. A, La base de Oeceoclades maculata con un protocormio (flecha) colonizado por hongos micorrízicos (no se ven) y raíces blancas. B, Corte transversal de una raíz de una orquídea epífita (Stelis sp.) con células corticales conteniendo pelotones de hifas (teñidos con azul de algodón), vistos con ML. C, Pelotones de hifas colapsadas dentro de células corticales de una raíz de Scaphyglottis bidentata (MEB). Escala = 50 μm.

(continúa en la siguiente página)

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Cuadro 8  (continuación de la página anterior) Importancia ●● El conocimiento sobre la relación micorrízica entre las orquídeas y sus hongos es muy incompleto por lo que todavía no se aplica para el cultivo de orquídeas. Por eso, solamente algunas especies de orquídeas, mayormente híbridos, se cultivan exitosamente.

la forma asexual de Athelia rolfsii y causa lesiones a nivel de tallos y hojas en muchas plantas incluyendo arroz (Oryza sativa), banano, caña de azúcar, especies de Fabaceae, papa (Solanum tuberosum) y el tomate (Solanum lycopersicum) sobre todo en zonas de clima caliente en todo el mundo. Las enfermedades causadas por Sclerotium rolfsii se llaman por ejemplo mal de esclerocio, pudrición de raíz, corona y tallo o pudrición sureña. En el pasado, era muy difícil relacionar los hongos clasificados en Rhizoctonia y Sclerotium con formas sexuales. Hoy, gracias a datos moleculares, se conocen sus lazos de parentesco y mayormente los nombres de las formas sexuales correspondientes. Seguimos utilizando los nombres Rhizoctonia y Sclerotium como géneros de forma, sin atribuirles significado sistemático exacto.

4.2.8.  Los Hongos Gasteroides E aprox. 1,200

Cuadro 8 Bibliografía Lectura Adicional para Micorrizas de Orquídeas Suárez, J. P., Weiβ, M., Abele, A., Oberwinkler, F. y Kottke, I. 2008. Members of Sebacinales subgroup B form mycorrhizae with epiphytic orchids in a neotropical mountain rain forest. Mycol. Progr. 7:75-85.

agaricoides en los cuales las lamelas con basidios y basidiosporas quedan encerradas por los píleos y se transforman en una masa de basidiosporas, hasta que el basidioma se abre. Este tipo de basidioma se llama secotioide y ha implicado pocos cambios genéticos. Battarrea phalloides y Podaxis pistillaris son ejemplos de hongos secotioides que generalmente se encuentran en áreas secas. Se parecen a basidiomas de Coprinus, al cual están estrechamente relacionados. El píleo, sin embargo, queda cerrado en una forma similar a un peridio alrededor de las estructuras esporógenas y una columela que corresponde a la prolongación de un estípite rígido. Cuando las esporas están maduras, el peridio se rompe y expone las esporas. Los “Gasteromycetes” incluyen diferentes familias o grupos de géneros con especies con cuerpos fructíferos gasteroides que pertenecen a diferentes órdenes definidos por características morfológicas y datos moleculares. ●●

Etimología:  Mientras que la mayoría de las especies de los Agaricomycotina forman basidiosporas en la superficie de sus basidiomas, los hongos gasteroides o “Gasteromycetes” (gr. gaster = vientre) las forman dentro de fructificaciones cerradas. Sistemática:  Los “Gasteromycetes” son un conjunto de grupos de hongos que comparten la misma morfología (basidiomas cerrados) pero que filogenéticamente están lejos uno del otro (e.g., Oberwinkler, 1977; Miller et al., 2001). La gasteromicetación—la evolución de cuerpos fructíferos cerrados—ocurrió muchas veces de manera independiente en diferentes grupos sistemáticos, sobre todo en Agaricales y Boletales, por ejemplo, en lugares secos donde el hongo tiene que proteger sus basidios contra la sequía (Yang, 2011) (Fig. 4.28). También hay algunos basidiomas

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Especies de Lycoperdon y géneros afines (anteriormente Lycoperdaceae o Lycoperdales, E aprox. 150), especies de Nidularia y géneros afines (anteriormente Nidulariaceae o Nidulariales, E 62) y los géneros secotioides arriba mencionados (Battarrea, Podaxis) pertenecen a los Agaricaceae (Agaricales). Los Sclerodermataceae (G 6 E 39), Calostomataceae (G 1 E 15) y Rhizopogonaceae (G 3 E 150) pertenecen a los Boletales. Los Phallaceae y los Geastraceae corresponden a órdenes propios, los Phallales (G 26 E 88) y Geastrales (G 7 E 64, con Geastrum, E aprox. 50) emparentados con los Gomphales. Los Phallales y Geastrales son los únicos órdenes que incluyen solamente hongos gasteroides.

Además de estos grupos hay varios otros hongos gasteroides en otros grupos sistemáticos.

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Capítulo 4

Distribución geográfica:  Muchas especies de “Gasteromycetes” tienen una distribución amplia en el mundo, a veces son cosmopolitas. Scleroderma sinnamariense y Veligaster nitidus, por ejemplo, son especies con una distribución pantropical. En el trópico nos impresiona la diversidad de Phallales con formas y colores muy llamativos, por lo que el micólogo alemán Alfred Möller, quien vivió en Brasil durante dos años, dedicó todo un libro a los “Pilzblumen” (hongos flores; Möller, 1895). Parecen obras de arte y contribuyen al aspecto exótico de las selvas tropicales. Ecología:  Las especies de “Gasteromycetes” se encuentran como saprótrofos donde hay materia

orgánica en descomposición y humedad para su desarrollo, e.g., en bosques, pastos, patios y parques, y en heces de animales. Probablemente todas las especies de Calostomataceae, Rhizopogonaceae y Sclerodermataceae son ectomicorrízicas con árboles (Wilson et al., 2007). Varias especies de Phallales a menudo se encuentran asociadas a plantas de bambú. Morfología:  Las especies de “Gasteromycetes” se caracterizan por tener basidiomas globosos dentro de los cuales se forma una masa de basidiosporas llamada gleba (Fig. 4.29). Posteriormente el basidioma se abre y las esporas se dispersan por el viento, agua

FIGURA 4.28.  Diferentes tipos de basidiomas de “Gasteromycetes” mostrados en una línea morfológica y aspectos de la liberación de las esporas.

FIGURA 4.29.  Especies de “Gasteromycetes”. A–D, Agaricales. A–B, Battarrea phalloides. A, Un basidioma secotioide. Note el ➤ peridio desprendido (flecha). B, Corte longitudinal de la punta del mismo basidioma. C, Cyathus limbatus o “nidos de pájaro” con “huevos” correspondiendo a peridiolos. Basidiomas jóvenes están cubiertos por epifragmas. D, Morganella fuliginea con un ostiolo alargado. E–J, Boletales. E, Basidiomas hipogeos de Alpova austroamericana. F–G, Calostoma cinnabarinum. F, La capa externa mucilaginosa del basidioma joven se desprende en pedacitos. G, En el basidioma maduro se ve la capa interna lisa y seca del endoperidio con un ostiolo. H, Scleroderma sinnamariense. Note el color oscuro de la gleba. I, Scleroderma stellatum. J, Veligaster nitidus cortado longitudinalmente.

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o animales, de manera individual o en paquetes llamados peridiolos. En la base de los basidiomas a menudo se observan cuerdas miceliales o rizomorfos. Hay especies de “Gasteromycetes” que forman sus basidiomas arriba del suelo (epigeos), otras, como Alpova spp. y Rhizopogon spp. (ambos Boletales) se caracterizan por basidiomas escondidos en el suelo (hipogeos). Estos basidiomas hipogeos probablemente son comidos por animales que dispersan las esporas con sus heces—es una estrategia bastante similar a la estrategia adoptada por Tuber spp. (Pezizales, Ascomycota). Por eso, “Gasteromycetes” hipogeos se parecen a trufas, pero se llaman trufas “falsas” porque pertenecen a los Basidiomycota. En los basidiomas jóvenes de hongos gasteroides normalmente hay cavidades revestidas por himenio formado por numerosos basidios. En unos pocos grupos, como los Sclerodermataceae, los basidios son distribuidos irregularmente dentro de la gleba. Como los basidios producen sus basidiosporas encerrados

en la cavidad, las basidiosporas no se expulsan activamente desde sus esterigmas. Los esterigmas son rectos o reducidos y las basidiosporas son simétricas careciendo de un apéndice hilar—no hay gota de Buller. Las basidiosporas se separan del basidio de manera pasiva cuando el basidio se colapsa. Las formas de los basidios son muy distintas en diferentes grupos de “Gasteromycetes”, reflejando el hecho que estos grupos pertenecen a líneas filogenéticas diferentes (Fig. 4.30). Las basidiosporas mayormente son esféricas, a veces ovoides o cilíndricas, pueden ser pigmentadas y ornamentadas. Los números de basidiosporas en cada basidio son variables y las basidiosporas se desarrollan de manera simultánea o sucesiva. Cuando las basidiosporas están maduras, los basidios y las demás células dentro del basidioma se desintegran excepto algunas hifas con paredes gruesas que se mueren pero que persisten como una red llamada capilicio. Se observan sobre todo en

FIGURA 4.30.  Algunos basidios de hongos “Gasteromycetes” perteneciendo a diferentes grupos sistemáticos.

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especies de Lycoperdaceae y Geastraceae, y sirven para mantener la masa de esporas sueltas para su dispersión. El capilicio junto con las basidiosporas corresponde a la gleba en basidiomas maduros. Entre los miembros gasteroides de Agaricaceae, las especies de Lycoperdon y géneros afines presentan una superficie de color blanco, crema, rosada, morada o marrón. El color puede cambiar durante la maduración del basidioma. El interior de un basidioma mayormente es de color claro, cuando está joven, mientras que la masa de basidiosporas maduras es de color marrón en la mayoría de las especies. Las basidiosporas están mezcladas con filamentos de un capilicio. Los peridios son suaves y tienen ostiolos para la liberación de las basidiosporas por impulsos de gotas de lluvia o los peridios se desintegran de manera irregular, exponiendo la masa de basidiosporas al viento. El nombre común de las especies de Crucibulum, Cyathus, Nidularia y géneros afines es “hongo nido de ave”. No liberan basidiosporas individuales sino masas de basidiosporas en paquetes llamados peridiolos—los “huevos de los pájaros”. Los peridiolos se desarrollan en basidiomas con forma de copa cerrados con un epifragma que luego se rompe para exponer los peridiolos. Cada peridiolo cuenta con un pequeño apéndice en la base que contiene un filamento replegado llamado cordón funicular, aunque éste no conecta el peridiolo con la copa (Brefeld, 1877). El basidioma con forma de copa permite a las gotas de lluvia crear un impulso que puede empujar un peridiolo hasta 1 m de distancia del basidioma. El peridiolo se adhiere al sustrato en el cual cayó mediante el cordón funicular pegajoso, el cual debido al impacto puede extenderse hasta 12 cm de largo (Hassett et al., 2013). Otros autores opinan que los peridiolos son cuerpos expuestos y morfológicamente similares a semillas de plantas, y por eso podrían ser atractivos para animales que sirvan como vectores (Brefeld, 1877; Reichholf y Lohmeyer, 2012). Los basidiomas de especies de Sclerodermataceae son bastante parecidos a los de Lycoperdaceae, pero el interior de los basidiomas es de color oscuro incluso cuando están jóvenes. Los peridios son gruesos, duros y a menudo amarillentos, y se abren de manera irregular, sin ostiolo. En algunas especies hay un capilicio entre las basidiosporas. Calostoma cinnabarinum (Calostomataceae) tiene basidiomas de color anaranjado llamativo con una

capa externa (exoperidio) gelatinosa que se desprende en pedacitos durante la maduración del hongo. El endoperidio liso y elástico está perforado en su punta por un ostiolo a través del cual salen las basidiosporas. Las capas externas de los peridios (exoperidios) de los basidiomas de Geastrum spp. (Geastrales) se rompen y se abren con lóbulos con forma de estrella por lo que los basidiomas se llaman “estrellas de tierra” (Figs. 4.31, 4.32A–C). Por su torsión hacia abajo levantan la parte central del basidioma correspondiendo al endoperidio elástico que contiene la masa de basidiosporas. Algunas especies de Geastrum tienen basidiomas forniculados, debido a un exoperidio que se parte en dos capas, una se queda en la base adherida al sustrato y la otra se dobla hacia arriba formando una cúpula. En el caso de Geastrum triplex la parte interna del exoperidio se parte pero no se separan las dos capas completamente. Cuando se abre el exoperidio, se expone el endoperidio con un ostiolo para la liberación de las basidiosporas. Cuando las basidiosporas en el interior del endoperidio de Geastrum spp. están maduras y gotas de agua caen sobre el endoperidio, el impulso hace salir las basidiosporas a través del ostiolo y el viento las lleva. En el caso de Myriostoma coliforme, hay varios ostiolos en el mismo endoperidio. Algunas especies de Geastrum forman basidiomas en grupos en madera en descomposición sobre una capa micelial blanca llamada subículo que cubre el sustrato y retiene la humedad. Sphaerobolus stellatus es una especie de Geastraceae con basidiomas de pocos milímetros de diámetro que se observan sobre excremento de vaca y otros sustratos orgánicos en descomposición. Un basidioma está formado por un peridio de varias capas que envuelve un paquete (peridiolo) pegajoso de basidiosporas. El peridio se rompe con varios lóbulos por lo que resulta la forma de una estrella que rodea el peridiolo. Cuando la capa interna gelatinosa del peridio (endoperidio) se hincha y de repente se dobla hacia arriba, lanza el peridiolo al aire alcanzando 6 m de distancia o más. El peridiolo a menudo cae sobre la lámina de una gramínea y se adhiere firmemente al secarse. Cuando una vaca come la hierba, el peridiolo es ingerido por ésta y pasa por su tubo digestivo. Cuando el excremento es depositado en el suelo, el hongo crece y se reproduce. Estrategias similares para la dispersión a partir de excremento se conocen para Ascobolus spp. (Pezizales; Cuadro 13) y Pilobolus spp. (“Zygomycota”).

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Capítulo 4

Los Phallales son el grupo de hongos gasteroides que incluye el hongo “falo hediondo” (Phallus impudicus) (Fig. 4.32D–J). El desarrollo de un basidioma de una especie de Phallales inicia con una estructura con forma de huevo (“huevo de brujas”), con un peridio grueso y gelatinoso que lo protege de daños mecánicos y disecación (Fig. 4.33).

Dentro de este primordio, los basidios forman las basidiosporas que resultan en una masa mucilaginosa llamada gleba. Cuando el número final de células del basidioma ha sido diferenciado por divisiones celulares y en condiciones de humedad, en pocas horas el estípite se alarga y expone la gleba en su punta. La alta velocidad de crecimiento se debe al

FIGURA 4.31.  Basidiomas de Geastraceae y su desarrollo.

FIGURA 4.32.  Especies de Geastrales (A–C) y Phallales (D–J). A, Basidiomas jóvenes (cerrados) y maduros de Geastrum ➤ schweinitzii sobre un subículo (la capa blanca de micelio). B, En Geastrum triplex se distinguen tres capas de peridio. C, Basidiomas jóvenes (cerrados) y maduros que exponen paquetes negros de esporas y basidiomas viejos y vacíos de Sphaerobolus stellatus en excremento de vaca, visto con ME. Escala = 3 mm. D, Clathrus ruber con los fragmentos marrones de la gleba adheridos al interior del receptáculo con forma de red. E, Laternea pusilla con la gleba guindando en el centro del receptáculo con forma de arco y el peridio en su base. Escala = 2 cm. F, Laternea triscapa. G–H, Mutinus bambusinus. G, Un corte longitudinal de un “huevo de bruja”. De afuera hacia adentro se distinguen una capa externa mucilaginosa y luego una capa delgada de gleba (flecha) de color marrón en la superficie del receptáculo joven. H, Un receptáculo maduro que ya perdió su gleba. Observe el peridio en su base. I–J, Phallus indusiatus. I, Dos basidiomas con gleba en sus puntas, estípites y velos atractivos. J, Corte longitudinal de la punta de un receptáculo.

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Capítulo 4

hecho que solamente se trata de llenar las células ya presentes con agua, no hacen falta más divisiones celulares. La gleba es delicuescente y emite un olor fuerte a excremento o carne podrida que atrae los insectos, sobre todo moscas. Éstas comen la gleba y llevan las esporas a nuevos sitios. Los estípites que en estos hongos se llaman receptáculos desarrollan formas de bastón, columna, arco, estrella o jaula y a menudo son coloreados de manera espectacular. Aspectos bioquímicos:  Los colores llamativos de los basidiomas de Phallales se deben a carotenoides, que también se observan en muchos otros grupos de hongos, por ejemplo, en los Amanitaceae, Dacrymycetales y Pezizales. El olor distintivo e impresionante de la gleba es causado por compuestos volátiles conteniendo azufre, por ejemplo, sulfuro de hidrógeno y metilmercaptano (alcohol y gas). Los “Gasteromycetes” clasificados en Boletales contienen pigmentos del tipo ácido pulvínico o sus derivados.

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Los basidiomas de especies de Bovista, Calvatia y Lycoperdon sirven para curar heridas y llagas o para secar el ombligo de bebes recién nacidos. Los cultivos de algunas especies tienen propiedades antibióticas. ●● En estado joven, los basidiomas de las especies de Lycoperdaceae son comestibles. En China se come Phallus indusiatus, pero solamente el estípite blanco—no la masa hedionda de esporas. ●● Los extractos de cultivos Lycoperdon spp. tienen propiedades nematicidas y los de Calvatia spp. se utilizan para el tratamiento contra el cáncer. ●● Algunas especies de Lycoperdaceae acumulan metales pesados, los cuales pueden ser analizados para evaluar las concentraciones de los mismos en el sustrato. Negativa: Las especies de Scleroderma son venenosas.

●●

FIGURA 4.33.  Esquemas de basidiomas de diferentes géneros de Phallales con el desarrollo y la estructura celular del estípite de Phallus indusiatus. Las áreas de color ocre corresponden a la gleba.

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4.2.9.  Auriculariales, los Hongos Gelatinosos de Oreja G 32 E 200 Etimología:  Los basidiomas de las especies de Auricularia se parecen a orejas humanas (lat. auris = oreja) por su forma y consistencia cartilaginosa. Sistemática:  Los Auriculariales y los demás órdenes de Agaricomycotina que siguen, corresponden a los hongos gelatinosos (“jelly fungi” en inglés). Se distinguen de la mayoría de los demás hongos de Agaricomycotina por tener basidiomas suaves y gelatinosos cuando están húmedos y que se encogen cuando se secan. Cada vez que se humedecen e hinchan de nuevo, producen basidios con basidiosporas ubicadas en la superficie del basidioma. En el pasado, los Auriculariales y Tremellales estaban definidos con base en la septación horizontal o longitudinal del basidio, respectivamente (Fig. 4.34). Hoy, los Auriculariales también comprenden algunas especies, e.g., Exidiopsis spp., con basidios con septos longitudinales (tremeloides), como se observan en

especies de Tremella. Las especies de Sebacina y especies emparentadas (con basidios tremeloides) primero se clasificaban en Tremellales, luego en Auriculariales y ahora en un orden propio, los Sebacinales. Ecología:  Las especies de Auriculariales mayormente crecen en madera muerta contribuyendo a su descomposición por podredumbre blanca. También pueden crecer en plantas leñosas vivas como parásitos poco agresivos. Morfología:  La forma de basidiomas de especies de Auriculariales parece a orejas humanas (Auricularia spp.), o los basidiomas son resupinados (Exidiopsis spp.), estipitados, pulvinados o foliosos (Fig. 4.35A–E). Su textura es cartilaginosa, gelatinosa o cerosa en estado húmedo. Cuando se secan los basidiomas gelatinosos, su tamaño disminuye y se endurecen. El himenio de Auricularia spp. se encuentra en el envés del basidioma y es liso, surcado o reticulado, según las diferentes especies. En especies de Pseudohydnum, el himenóforo tiene forma de dientes (odontioide o hidnoide).

FIGURA 4.34.  En el pasado, la estructura celular de los basidios se utilizaba para caracterizar los Auriculariales y los Tremellales. Hoy sabemos que la ultraestructura de los poros en los septos es una característica más indicativa del parentesco.

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Capítulo 4

FIGURA 4.35.  Basidiomas de especies de Auriculariales (A–E), Dacrymycetales (F), Sebacinales (G) y Tremellales (H–J). A, Auricularia delicata. B, Auricularia mesenterica en estado seco. C, Auricularia polytricha. D, Exidiopsis effusa. E, Pseudohydnum sp. con un himenóforo hidnoide. F, Dacryopinax spathularia. G, Tremelloscypha sp. H–I, Tremella fuciformis. H, Seco. I, El mismo basidioma en estado húmedo. J, Un cuerpo fructífero gelatinoso de Tremella rhytidhysteri cubriendo uno de los ascomas negros de Rhytidhysteron rufulum.

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Los basidios de las especies de Auricularia son fragmobasidios con cuatro células basidiales delimitadas por septos transversales (Fig. 4.3). Cada célula basidial forma un esterigma y una basidiospora. La longitud del esterigma depende del grosor del himenio que el esterigma debe atravesar para alcanzar la superficie del basidioma, donde se desarrolla la basidiospora. Las basidiosporas germinan formando hifas, esporas secundarias (balistosporas) o microconidios. En las especies de otros géneros de Auriculariales, como Exidiopsis, los basidios tienen septos longitudinales, como en Tremella spp. (Tremellales) (Fig. 4.36). Las especies de Auriculariales pueden producir conidios en hifas vegetativas. No crecen como levadura. Ultraestructura:  Los septos de las hifas tienen doliporos rodeados por parentesomas continuos (Fig. 4.6).

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas especies de Auricularia son comestibles, se cultivan y se aprecian en China y en otros países en todo el mundo. Negativa:  Especies de Auricularia pueden ser patógenos poco agresivos en plantas leñosas.

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4.2.10. Sebacinales G 9 E 30 Sistemática:  Las especies de Sebacinales anteriormente estaban clasificadas en Tremellales, luego en Auriculariales y ahora se ubican en un orden propio, emparentado con los Auriculariales. Estimaciones hechas con base en datos de secuencias moleculares, indican que este grupo de hongos es mucho más diverso de lo que suponemos viendo el número de especies conocidas (Selosse et al., 2007). Ecología:  Algunas especies de Sebacinales forman basidiomas que cubren suelo desnudo o materia orgánica muerta, pero la mayoría de las especies son microscópicas y colonizan tejido vivo de plantas como endófitos u hongos micorrízicos. Especies de Sebacinales colonizan raíces de plantas donde forman todo tipo de micorriza, excepto la micorriza arbuscular (Weiss et al., 2004). Se han detectado además en asociaciones micorrízicas con ciertas hepáticas. Muchas especies micorrízicas han sido caracterizadas únicamente por secuencias de ADN y no han sido nombradas o caracterizadas morfológicamente. Como el mismo micelio de Sebacinales puede formar micorrizas con diferentes plantas, el hongo sebacinal puede servir para conectar una planta micoheterótrofa con una planta autótrofa (Cuadro 9).

FIGURA 4.36.  Un basidio maduro (en el centro) y dos basidios jóvenes de Exidiopsis laccata con células adyacentes y basidiosporas. Una basidiospora está formando una balistospora.

Morfología:  Los basidiomas macroscópicos de las especies de Sebacinales son de forma costrosa (corticioide) poco definida en la superficie del sustrato, son clavarioides ramificados, globosos o tienen la forma de una copa (Fig. 4.35G). Los basidiomas son formados por hifas sin fíbulas e incluyen numerosos basidios en una matriz gelatinosa. Algunas especies no forman basidiomas y producen basidios directamente sobre hifas microscópicas. Los basidios de Sebacinales son tremeloides y producen basidiosporas en esterigmas que son bastante largos en algunas especies.

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Capítulo 4

Cuadro 9

Plantas Micoheterótrofas

Algunas plantas pertenecientes a diferentes grupos sistemáticos no son verdes como las plantas autótrofas que viven de azúcares sintetizados por fotosíntesis, sino que son heterótrofas y dependen de otros organismos vivos para alimentarse (Cuadro 9. Fig. 1). Nunca se ha confirmado que alguna planta sea saprótrofa, es decir que pueda vivir de materia orgánica muerta. Algunas plantas heterótrofas son parásitos de otras plantas, otras son parásitos de hongos, también llamadas plantas micoheterótrofas. Estas plantas sin clorofila son en su mayoría hierbas pequeñas que viven en la sombra de los bosques. Las

raíces de estas plantas están en contacto con hifas de un hongo que es saprótrofo o forma una micorriza con una planta verde. Mientras que el hongo micorrízico y la planta verde comparten agua, minerales y azúcares, la planta micoheterótrofa aparentemente no entrega nada a cambio de agua y sustancias nutritivas que recibe a través del hongo micorrízico, por lo que la planta micoheterótrofa es una planta epiparásita de la micorriza. Monotropa uniflora (Monotropoideae, Ericaceae) es una hierba micoheterótrofa pequeña que vive en las tierras altas de América Central y otras áreas

CUADRO 9. FIGURA 1.  Plantas micoheterótrofas. A–B, Monotropa uniflora (Ericaceae) con micorriza monotropoide. A, La planta sin clorofila. B, Micorrizas monotropoides. C–E, Burmanniaceae. C, Un tallo con flores de Apteria aphylla. D, Un tallo con varias flores de Gymnosiphon suaveolens. E, Una flor con tres apéndices filiformes de Thismia panamensis. F, Gentianaceae. Un tallo rojizo con una flor de Voyria pittieri.

(continúa en la siguiente página)

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Cuadro 9  (continuación de la página anterior) en el hemisferio norte (Cuadro 9. Fig. 2). Las hojas reducidas a escamas y los tallos que cargan las flores y los frutos, son de color rojo. En la base del tallo hay raíces densamente ramificadas, revestidas por micelio de hongo y mezcladas con raíces de Quercus sp. (Fagaceae). El hongo que coloniza las raíces de Monotropa uniflora es una especie de Russulales que forma ectomicorrizas con árboles y que es usado por la planta heterótrofa como un puente para obtener azúcares del árbol. En un corte microscópico de las raíces de Monotropa uniflora se observan hifas en la superficie y alrededor de las células epidermales. El hongo primero queda fuera de las células vegetales pero penetra sus paredes por “pegs”, pequeñas excrecencias rodeadas por material de la pared

vegetal y el plasmalema de la célula hospedera, que de esta manera tiene una superficie alargada para la transferencia de azúcares. Los “pegs” perforan las paredes celulares del huésped justo cuando éste produce semillas, por lo que se supone que sirven para aumentar la transferencia de sustancias nutritivas. Se trata de una micorriza llamada micorriza monotropoide y ocurre solamente en especies de Monotropoideae (Ericaceae). Otros ejemplos de plantas micoheterótrofas en regiones con un clima templado son algunas especies de orquídeas y la hepática micoheterótrofa Cryptothallus mirabilis. Un talo de Cryptothallus mirabilis carece de clorofila y crece debajo de la superficie de la tierra donde forma una asociación endomicorrízica con Tulasnella sp. (Tulasnellales),

CUADRO 9. FIGURA 2.  Esquemas de plantas micoheterótrofas en tierras altas tropicales (Monotropa uniflora y Cryptothallus mirabilis) y en tierras bajas tropicales (Voyria sp.) asociadas con hongos micorrízicos y plantas autótrofas en simbiosis tripartitas.

(continúa en la siguiente página)

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Capítulo 4

Cuadro 9  (continuación de la página anterior) que a la vez forma una ectomicorriza con especies de Betula o Pinus (Bidartondo et al., 2003). A través de experimentos se demostró que el carbono es transportado desde la planta verde hacia la hepática heterótrofa. En clima tropical, probablemente todas las plantas micoheterótrofas de Burmanniaceae (e.g., Gymnosiphon spp.), Corsiaceae, Gentianaceae (e.g., Voyria spp.), Thismiaceae y Triuridaceae son epiparásitas de micorrizas arbusculares (Bidartondo et al., 2002; Franke, 2002) (Cuadro 9. Fig. 1C–F; Cuadro 18).

Algunas especies forman conidios en hifas vegetativas. No se conoce ninguna que produzca células levaduriformes. Ultraestructura:  Los poros de septos en hifas de Sebacinales son doliporos con parentesomas continuos.

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Como hongos micorrízicos, los hongos Sebacinales son importantes para el funcionamiento de ecosistemas y para un crecimiento vigoroso de las plantas. Piriformospora indica crece en cultivo y es de mucha utilidad en agricultura porque pude aumentar el vigor de plantas cultivadas y su resistencia contra patógenos fúngicos (Serfling et al., 2007).

4.2.11.  Dacrymycetales, los Hongos de Lágrima G 9 E 100 Etimología:  Cuando están húmedos y viejos, los basidiomas de las especies de Dacrymyces se desintegran como lágrimas (gr. dacryon = lagrima). Ecología:  Las especies de Dacrymycetales son saprótrofas en madera muerta que degradan por podredumbre parda.

Cuadro 9 Bibliografía Referencias para Plantas Micoheterótrofas Bidartondo, M. I., Redecker, D., Hijri, I., Wiemken, A., Bruns, T. D., Domínguez, L., Sérsic, A., Leake, J. R. y Read, D. J. 2002. Epiparasitic plants specialized on arbuscular mycorrhizal fungi. Nature 419:389-392. Bidartondo, M. I., Bruns, T. D., Weiβ, M., Sérgio, C. y Read, D. J. 2003. Specialized cheating of the ectomycorrhizal symbiosis by an epiparasitic liverwort. Proc. R. Soc. Lond, Ser. B 270:835-842. Franke, T. 2002. The myco-heterotrophic Voyria flavescens (Gentianaceae) and its associated fungus. Mycol. Progr. 1:367-376.

Morfología:  Los basidiomas de los hongos Dacrymycetales son relativamente pequeños, estipitados o sésiles, con forma de pústula o cuchara, pulvinados, cerebriformes, con forma de copa o de palito, a veces ramificados (Fig. 4.35F). La mayoría de los basidiomas son gelatinosos y de color llamativo, amarillo, anaranjado, rojo o blanco. Durante períodos secos casi desaparecen, con humedad vuelven a presentar su forma y consistencia típica y producen esporas. El contexto está formado por hifas finas con o sin fíbulas en los septos, en una matriz gelatinosa. Los basidios son bifurcados, por lo que tienen la forma de un diapasón (Fig. 4.3). Los dos esterigmas son cilíndricos y alargados alcanzando la superficie del basidioma. En el extremo de cada esterigma se desarrolla una basidiospora que se expulsa. Hay un núcleo en cada basidiospora, mientras que los dos otros núcleos resultando de la meiosis degeneran. Las basidiosporas pueden dividirse en varias células por septos transversales. Estas células germinan formando hifas o microconidios. Las hifas vegetativas de especies de Dacrymycetales se pueden romper al nivel de sus septos formando artroconidios. Ultraestructura:  Los septos de las hifas tienen doliporos rodeados por parentesomas continuos. Aspectos bioquímicos:  Los colores llamativos de los basidiomas se deben a la presencia de pigmentos carotenoides.

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Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Los basidiomas relativamente grandes de Dacryopinax spathularia y de algunas otras especies de Dacrymycetales se consumen en África y Asia.

4.2.12. Tremellales, los Hongos Tembladores G 38 E 340 Etimología:  Los basidiomas de Tremella spp. son gelatinosos y suaves por lo que fácilmente tiemblan (lat. tremere = temblar). Sistemática:  El grupo de los Tremellales era más grande en el pasado, antes de la separación de varios géneros que ahora se ubican en Auriculariales o Sebacinales. Algunos autores además separan Trichosporon spp. de los Tremellales, citándolas en Trichosporonales. Ecología:  Cuando hay mucha humedad, las especies de Tremellales típicamente presentan basidiomas gelatinosos en la superficie de madera muerta o en cuerpos fructíferos de otros hongos que pueden ser liquenizados. Las especies de Tremellales eran consideradas saprótrofas, pero varias especies investigadas resultaron ser micoparásitas (Oberwinkler, 2012). La mayoría de las especies crecen en cultivos puros sin problema, por lo que aparentemente se trata de parásitos facultativos. Morfología:  Los basidiomas de las especies de Tremellales mayormente son de colores vivos (rojo, anaranjado, marrón claro), lobulados a cerebriformes y pueden presentar un estípite corto (Fig. 4.35H–J). Algunas especies crecen de manera resupinada o son microscópicas. La consistencia de los basidiomas es gelatinosa a cerosa con humedad. En condiciones secas las fructificaciones se recogen y se convierten en pequeños cuerpos duros. Las hifas de un basidioma se encuentran en una matriz gelatinosa y mayormente tienen fíbulas en los septos. Los basidios son fragmobasidios generalmente con cuatro células basidiales debido a septos longitudinales. En un basidio visto desde arriba los septos se ven como una cruz. Cada célula basidial produce un esterigma largo que alcanza la superficie

del basidioma para formar una basidiospora. Las basidiosporas inician la reproducción asexual con el desarrollo de células de levadura o balistosporas (esporas secundarias). Las hifas en el sustrato forman ramificaciones laterales cortas de una célula cada una correspondiendo a haustorios tremeloides, que establecen los contactos con las células de otros hongos. La absorción de sustancias nutritivas se realiza a través de poros en las paredes celulares de los dos organismos por los cuales los citoplasmas de los dos hongos están en contacto directo (Bauer y Oberwinkler, 1990). Adicional a la reproducción sexual, las hifas dicarióticas pueden contribuir a la multiplicación y la dispersión del hongo produciendo conidios. Esta fase de desarrollo generalmente precede la reproducción sexual. Ultraestructura:  Los septos de las hifas de especies de Tremellales tienen doliporos rodeados por parentesomas con forma de sacos. Aspectos bioquímicos:  Los colores llamativos de los basidiomas se deben a la presencia de pigmentos carotenoides.

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas especies de Tremella son comestibles y/o medicinales y son apreciadas sobre todo en el este de Asia. ●● La levadura roja Phaffia rhodozyma (sex. probablemente Xanthophyllomyces dendrorhous), un hongo emparentado con los Tremellales pero clasificado en Cystofilobasidiales (G 9 E 20), se cultiva para la producción de astaxantina, un pigmento carotenoide utilizado en alimentos para la cría de la trucha, el salmón y otros animales. Negativa:  Algunos hongos de este orden son patógenos del ser humano. Pueden afectar la piel humana causando dermatomicosis, sobre todo Trichosporon cutaneum. Cryptococcus neoformans (sex. Filobasidiella neoformans), el hongo del guano de las palomas, es el agente causal de la criptococosis, una micosis profunda o sistémica que puede afectar seriamente la salud humana (Cuadro 15).

●●

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Capítulo 4

4.3 Ustilaginomycotina, el Grupo de los Carbones G 104 E aprox. 1,650 (carbones “clásicos”; Vánky, 2012, 2013)

4.3.1. Introducción a los Ustilaginomycotina La mayoría de las especies de Ustilaginomycotina son parásitos de plantas vasculares y causan enfermedades llamadas carbones o tizones. Son caracterizadas por la producción de masas de teliosporas oscuras y polvorientas, parecidas a carbón. Las teliosporas son formadas por una o varias células con paredes gruesas, pigmentadas y mayormente ornamentadas. Germinan e inmediatamente forman basidios con septos transversales (fragmobasidios) o sin septos (holobasidios). En el pasado, todos los carbones estaban agrupados en los Ustilaginales o en dos órdenes, los Ustilaginales (carbones) y los Tilletiales (tizones), pero hoy sabemos que corresponden a un grupo morfológico que incluye varios órdenes ubicados en diferentes grupos sistemáticos (Fig. 4.37). Los Ustilaginales, Tilletiales y algunos órdenes más pequeños de carbones

pertenecen a los Ustilaginomycotina y se consideran carbones verdaderos. Las especies de Microbotryales presentan la morfología y el ciclo de vida de carbones, pero según datos moleculares pertenecen al grupo de parentesco de las royas (Pucciniomycotina). Las especies del género Entorrhiza tradicionalmente se consideraron carbones, pero los análisis filogenéticos y características ultraestructurales demuestran que no tienen lazos estrechos de parentesco ni con grupos de carbones verdaderos ni con royas. Su posición sistemática exacta no se conoce. Además de los carbones verdaderos, los Ustilaginomycotina comprenden algunos órdenes de hongos que no tienen masas polvorientas oscuras de teliosporas. Las especies de Exobasidiales y Microstromatales no forman teliosporas pero son parásitos de plantas con una fase saprótrofa de levadura como los carbones verdaderos. Las especies de Malasseziales son levaduras saprótrofas o patógenas del ser humano y animales vertebrados. Los lazos de parentesco entre los diferentes órdenes de Ustilaginomycotina se determinaron en base a datos de secuencias de ADN, características ultraestructurales de los poros en los septos de las hifas y la interacción entre el hongo y las células vivas de la planta hospedera (Bauer et al., 1997; Begerow et al., 1997). A través de estos datos y el análisis de la ultraestructura de las

FIGURA 4.37.  Filogenia simplificada de carbones en Ustilaginomycotina, Pucciniomycotina y Entorrhizomycetidae. Los nombres de los grupos de carbones según el concepto morfológico están escritos en negrita.

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paredes de las teliosporas es evidente que el modo de vida carbón surgió por convergencia en al menos tres ocasiones durante la evolución de los hongos (Piepenbring et al., 1998a, 1998b). Morfología:  En términos generales, los carbones forman masas de teliosporas oscuras y polvorientas en soros localizados en órganos específicos de sus plantas hospederas. Se observan sobre todo en órganos en los cuales la planta acumula sustancias nutritivas y se reproduce, como los ovarios o frutos. También se pueden encontrar en anteras, tallos, hojas, raíces y

bulbos. A veces causan la formación de agallas, que son el resultado de un crecimiento anormal de tejidos de la planta provocado por el hongo (Cuadro 10). Las teliosporas presentan paredes gruesas, pigmentadas y a menudo ornamentadas por lo que pueden ser dispersadas por el viento y sobrevivir durante varios meses o años. Las teliosporas corresponden a probasidios, ya que en las células iniciales de teliosporas los dos núcleos haploides del dicario se fusionan formando un núcleo diploide. El tipo de basidio producido por la germinación de la teliospora se utilizaba para distinguir especies de Ustilaginales

Cuadro 10 Las Agallas Fúngicas Una agalla es el resultado de crecimiento anormal de una parte de un organismo, causado por otro organismo que puede ser un insecto, un ácaro, un hongo, una bacteria, un virus o una planta parásita. Las agallas se conocen sobre todo en plantas, pero también hay agallas formadas por tejidos de hongos (Cuadro 10. Fig. 1). El basidioma de Ganoderma applanatum (Polyporales), por ejemplo, forma excrecencias cilíndricas a partir de su himenóforo bajo la influencia de Agathomyia wankowiczi, una mosca

micófaga que en su estado larval se alimenta del hongo dentro de la agalla. En el trópico se han encontrado agallas formadas por Phellinus sp. (Hymenochaetales), Pleurotus sp. (Agaricales) y Trichaptum perrottetii (Polyporales) con larvas de insectos adentro, pero se ignora la identidad de las especies de los insectos. El caso más curioso de una agalla se encontró en Torrubiella luteorostrata y Aschersonia sp. (Cuadro 17).

CUADRO 10. FIGURA 1.  Agallas fúngicas. A–B, Agallas de un insecto en basidiomas de Trichaptum perrottetii. A, Los basidiomas con las agallas. B, La larva de una agalla que se abrió, vista con ME. C, Agallas en Phellinus sp. D–E, Agallas en Pleurotus sp. D, Basidiomas con agallas. E, Gusanos dentro del tejido hipertrófico, vistos con ME.

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Capítulo 4

con fragmobasidios y Tilletiales con holobasidios (Fig. 4.38). Hoy en día se reconocen más órdenes em­pleando como base la morfología de los basidios, otras características estructurales y las secuencias de ADN.

Las células basidiales generalmente forman basidiosporas que se desprenden del basidio de manera pasiva (sin impulso). A partir de las basidiosporas el hongo se multiplica mediante una fase de levadura o bien a través de hifas con conidios.

FIGURA 4.38.  Teliosporas de carbones con basidios.

FIGURA 4.39.  Teliosporas de carbones con diferentes tipos de basidios homotálicos. En el caso de Ustilago affinis se observa plasmogamia homotálica por una estructura similar a una fíbula y plasmogamia heterotálica por un puente.

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Dos células con material genético compatible se conjugan para formar hifas dicarióticas que pueden infectar una planta hospedera nueva reiniciando el desarrollo parasítico y la formación de soros. La gran mayoría de los carbones son heterotálicos, pero algunas especies presentan un patrón de apareamiento homotálico—las células del mismo individuo se fusionan entre sí. Esto puede suceder entre las células de levadura del mismo individuo o a nivel del basidio directamente, mediante un puente de conjugación o una estructura similar a una fíbula (Fig. 4.39). No se trata de una fíbula “normal” porque cumple una función diferente a una fíbula que se forma cuando crece una hifa dicariótica. Por ser homotálico, el hongo se desarrolla independientemente de otro individuo compatible, pero reduce las posibilidades para la

recombinación de los genes, lo que es importante para la flexibilidad genética y la evolución de una especie. Aparentemente, la mayoría de los carbones homotálicos no son homotálicos obligatorios sino que pueden presentar ambos tipos de apareamiento (e.g., Ustilago affinis). Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas agallas formadas por carbones son comestibles (ver Capítulo 4.3.2). Negativa:  Carbones causan pérdidas económicas por atacar plantas cultivadas (Tabla 1). ●● Algunas especies del grupo sistemático de los carbones afectan la salud del ser humano (ver Capítulo 4.3.8). ●●

TABLA 1.  Especies de Carbones y Parientes Cercanos (Ustilaginomycotina) Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Ustilaginomycotina

Plantas Hospederas

Enfermedades

Eballistra oryzae (sin. Entyloma oryzae)

Arroz (Oryza sativa)

Carbón de la hoja

Entyloma dahliae

Dalias (Dahlia spp.)

Mancha de hoja

Erratomyces patelii

Frijoles (Phaseolus vulgaris), rabiza (Vigna unguiculata)

Carbón de la hoja

Graphiola phoenicis

Palmera datilera (Phoenix dactylifera) y otras especies de palmas

Falso carbón

Sporisorium cruentum

Sorgo (Sorghum bicolor) y otras especies de gramíneas

Carbón suelto del grano

Sporisorium cymbopogonis y Sporisorium panamense

Hierba de limón (Cymbopogon citratus)

Carbón

Sporisorium reilianum

Sorgo y maíz (Zea mays)

Carbón de la panoja, carbón volador

Sporisorium scitamineum (sin. Ustilago scitaminea)

Caña de azúcar (Saccharum officinarum)

Carbón de la caña

Sporisorium sorghi

Sorgo

Carbón cubierto del grano

Thecaphora amaranthicola

Amaranto (Amaranthus spp.)

Carbón

Thecaphora solani

Papa (Solanum tuberosum)

Enfermedad de buba

Thecaphora spilanthis

Jambu, paracress (Spilanthes acmella)

Carbón

Tilletia horrida

Arroz

Carbón del grano

Urocystis cepulae

Cebolla (Allium cepa)

Carbón

Urocystis oxalidis

Oca (Oxalis tuberosa)

Carbón

Ustilago maydis

Maíz

Carbón cubierto, carbón del maíz

Ustilago vetiveriae

Vetiveria zizanioides

Carbón

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Capítulo 4

4.3.2.  Ustilaginales, el Grupo Más Grande de Carbones Verdaderos G 49 E 850 Etimología:  Los carbones se caracterizan por masas de esporas oscuras y polvorientas, parecidas a material quemado (= lat. ustus). Sistemática:  Los Ustilaginales son el grupo más grande de los carbones, con una gran parte de las especies reunidas en Sporisorium (E aprox. 320) y Ustilago (E aprox. 170) (Vánky, 2013). Distribución geográfica:  Las especies de Ustilaginales se distribuyen donde crecen sus plantas hospederas alrededor del mundo entero. Los Ustilaginales dominantes en el trópico son especies de Sporisorium que parasitan especies de Poaceae, sobre todo en la subfamilia de los Panicoideae, y de Cintractia y géneros afines en especies de Cyperaceae. Las especies de Ustilago en especies de Poaceae, sobre todo en la subfamilia Festucoideae, y Anthracoidea en especies de Cyperaceae, sobre todo del género Carex, son dominantes en zonas de clima templado. Ecología:  Las especies de Ustilaginales son parásitos que viven de manera específica sobre plantas vasculares, sobre todo hierbas, principalmente pertenecientes a los Poaceae y Cyperaceae. En áreas abiertas, estas hierbas forman poblaciones con un gran número de individuos, lo que ayuda a la espora del carbón que es dispersada por el viento, a encontrar una nueva planta hospedera para infectar. La fase asexual saprótrofa de levadura es difícil de observar en la naturaleza. Morfología:  Un carbón típico se reconoce por la presencia de una masa polvorienta, de color marrón

oscuro o negro formada por numerosas teliosporas (Fig. 4.40). El lugar de formación de las teliosporas o soro se encuentra en la inflorescencia de la planta, en flores, frutos, tallos u hojas (Fig. 4.41). El tejido de la planta es destruido o participa en el desarrollo del soro formando una agalla. La presencia del carbón puede reducir o, con menor frecuencia, aumentar el crecimiento de la planta entera. Ustilago spp. se caracterizan por soros que destruyen tejido de la planta o causan el crecimiento de agallas. En soros de Sporisorium spp. con frecuencia se observa una columela central formada por tejido vascular rudimentario de la planta. Las masas de teliosporas jóvenes están rodeadas inicialmente por un peridio formado por células periféricas de la planta y/o por células vacías y muertas (estériles) del hongo, dependiendo de la especie. Los soros de Sphacelotheca spp. (Microbotryales) en Polygonaceae son similares a primera vista, pero difieren por una columela hueca formada por células del hongo. Como esta diferencia no es evidente a simple vista, en el pasado especies de Sporisorium (en Poaceae) han sido clasificadas erróneamente en Sphacelotheca. En soros de Farysia spp. los peridios son formados por células del hongo y hay eláteres (estructuras filamentosas) entre las teliosporas. Soros de Anthracoidea spp. se desarrollan en la superficie de los ovarios, separando la cutícula y la pared externa de la epidermis del resto de la epidermis. El peridio está reforzado por hifas del hongo. Soros de Cintractia spp. en Cyperaceae pueden ser similares a los de Anthracoidea, pero además del peridio hay un estroma de hifas densas en la superficie del tejido de la planta que forma bolsas

FIGURA 4.40.  Diferentes tipos de soros de especies de Ustilaginales. A–G, Carbones en Poaceae. A, Una escoba de bruja ➤ debida a Sporisorium reilianum en maíz. B, Sporisorium scitamineum transforma el tallo de caña de azúcar en un látigo cubierto por esporas. C, Soros con peridios duros de Sporisorium sorghi sustituyen frutos de sorgo. D, Ustilago affinis en espiguillas de Stenotaphrum secundatum. Note una inflorescencia sana al lado izquierdo. E, Un tallo de Zizania latifolia infectado por Ustilago esculenta. Note los grupos de esporas pigmentadas en el corte longitudinal. F, Ustilago hordei en Hordeum vulgare. G, Agallas de Ustilago maydis en maíz. H–J, Carbones en Cyperaceae. H, Soros negros de Anthracoidea uleana entre glumas de Carex bonplandii. I, Cintractia axicola en la base de un pedúnculo de Fimbristylis dichotoma. J, Teliosporas de Farysia chardoniana con eláteres en espiguillas de Carex polystachya.

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Capítulo 4

dentro de las cuales se desarrollan las teliosporas. Soros de Tilletia spp. (Tilletiales) a menudo corresponden a agallas de ovarios llenas de esporas. Las teliosporas de numerosas especies de Ustilaginales son simples y generalmente esféricas a globosas, a veces aplanadas (Fig. 4.42). Las paredes de las teliosporas mayormente son de color marrón, raras veces son lisas, frecuentemente son ornamentadas con verrugas, espinas, un retículo (red) o foveolas (depresiones), más o menos grandes y densas. La pared puede ser más delgada localmente formando un poro germinativo, no más de uno en una teliospora. Las teliosporas germinan formando fragmobasidios (Fig. 4.38) con basidiosporas o con células basidiales que se fusionan directamente (Fig. 4.39). En su estado asexual los carbones son saprótrofos y se cultivan fácilmente a partir de teliosporas germinadas en medio de cultivo en el laboratorio. Las células de carbón se multiplican de manera asexual formando células de levadura o hifas.

Ultraestructura:  Los poros en los septos de especies de Ustilaginales son simples con bandas electrónicamente densas localizadas dentro o arriba del poro en los dos lados (Fig. 4.6). Ciclo de vida (Fig. 4.43):  El viento dispersa las teliosporas que caerán en algún sustrato, con suerte en las proximidades o sobre una planta hospedera. En clima templado, las teliosporas liberadas de los soros de algunas especies requieren de un período frío (invierno) para poder germinar, mientras que en el trópico, generalmente germinan después de pocos días en condiciones húmedas, fuera del soro. El núcleo diploide se divide por meiosis resultando en cuatro núcleos haploides y se forma un basidio, que normalmente es un fragmobasidio con tres septos. Cada célula basidial brota para formar basidiosporas simétricas (sin apéndice hilar) en esterigmas rectos, más o menos largos, de los cuales finalmente se desprenden de manera pasiva (sin impulso). Cada

FIGURA 4.41.  Esquemas de soros de Ustilaginales, Sphacelotheca (Microbotryales) y Tilletia (Tilletiales). Los puntos y círculos corresponden a las masas de teliosporas jóvenes y maduras respectivamente. Elementos coloreados de gris están formados por células estériles del hongo mientras que las demás estructuras están formadas por tejidos de la planta.

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FIGURA 4.42.  Teliosporas de especies de carbones (MEB). Escalas = 5 μm. A, Cintractia axicola. B, Farysia chardoniana. C, Leucocintractia scleriae. D, Bolas de esporas de Sporisorium sp. E, Ustanciosporium standleyanum. Observe el apéndice en un lado de una espora. F, Ustilago schroeteriana. El área sin verrugas en la espora a mano izquierda corresponde a un poro germinativo.

FIGURA 4.43.  Ciclo de vida de Ustilago maydis en maíz.

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Capítulo 4

basidiospora contiene un núcleo resultando de una división mitótica y una parte del plasma de la célula basidial. De esta manera, una célula basidial abastecida con suficientes sustancias nutritivas forma varias basidiosporas sucesivamente con un núcleo haploide cada una. Cuando las basidiosporas encuentran sustancias nutritivas, crecen de manera saprótrofa y se multiplican como células de levadura o forman hifas septadas. Dos células compatibles, ya sean células de levadura o hifas, pueden fusionarse y desarrollar hifas dicarióticas las cuales son capaces de infectar una planta hospedera de la especie correspondiente. Una hifa infecciosa penetra el tejido de la planta, e.g., tejido suave a nivel de una raíz o de un estigma de una flor, o se aprovecha de una herida. La infección es local cuando se forma un soro en el lugar de la infección, o sistémica, entonces las hifas del hongo crecen dentro de la planta entera, sobre todo en los meristemos en los extremos de los tallos. De esta manera, se forman soros en numerosos órganos en la misma planta, e.g., en todas las flores de una planta infectada. Mientras crece el soro, hifas dicarióticas llamadas hifas esporógenas se tabican y cada célula de la hifa corresponde a una célula inicial de teliospora (Piepenbring et al., 1998a, 1998b). Las teliosporas jóvenes están rodeadas por una matriz gelatinosa que generalmente desaparece después por lo que la masa de teliosporas maduras es polvorienta. A medida que la teliospora crece y forma la pared ornamentada, los dos núcleos se fusionan para formar un núcleo diploide. Como la cariogamia es el primer paso del desarrollo de un basidio y se realiza durante el desarrollo de la teliospora, una teliospora corresponde a un probasidio. Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Las agallas formadas por plantas de maíz (Zea mays, Poaceae) infectadas por Ustilago maydis se consideran una delicia en México, y son saludables por contener aminoácidos esenciales, ácidos grasos y vitaminas. En México se conocen como Cuitlacoche (Huitlacoche), que es un nombre náhuatl (idioma de los aztecas) y significa excremento de cuervo. A pesar de que se le dieron otros nombres como Trufas Mexicanas o Caviar Azteca, las agallas del carbón del maíz generalmente no se aprecian mucho en otros países, excepto por algunos grupos indígenas americanos.

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Ustilago esculenta causa un crecimiento hipertrófico de los tallos de Zizania latifolia (Poaceae) por lo que resultan agallas carnosas y comestibles. Se cultiva y consume como alimento en el este de Asia. Masas de teliosporas de Ustilago maydis se utilizan para curar heridas en la medicina tradicional. Ustilago maydis sirve como un organismo modelo para estudios genéticos. Se trata de entender el funcionamiento de genes y sus productos sobre todo en el contexto de la reproducción sexual y procesos de infección.

Negativa:  Algunas especies de Ustilaginales son patógenas de plantas cultivadas, causando problemas serios sobre todo en gramíneas (Tabla 1).

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4.3.3.  Tilletiales, los Tizones G 6 E 190 Etimología:  El nombre Tilletia fue seleccionado para honrar a Matthieu Tillet (1714–1791), un fitopatólogo francés que contribuyó de manera fundamental al entendimiento y el control de tizones en cereales. Sistemática:  Anteriormente este orden incluía todas las especies de carbones con holobasidios. Ahora está limitado a géneros de carbones con holobasidios con basidiosporas filiformes que se desprenden. Con aprox. 175 especies, Tilletia es el género más grande de Tilletiales. Distribución geográfica:  Las especies de Tilletia aparentemente son más comunes en zonas de clima templado o subtropical que en zonas tropicales. Tilletia ayresii en Panicum maximum, sin embargo, es un tizón común en el trópico, con una distribución pantropical. Ecología:  Las especies de Tilletia y géneros afines se encuentran sobre todo en ovarios de gramíneas (Poaceae), donde sus soros sustituyen los frutos. En estas posiciones expuestas, las teliosporas se liberan y son dispersadas por el viento. En zonas templadas, las teliosporas son relativamente grandes, contienen muchas sustancias de reserva y están protegidas por paredes gruesas, por lo que pueden sobrevivir durante periodos de invierno con temperaturas bajas. Las teliosporas de algunas especies solamente germinan después de un período con temperaturas bajas. Morfología:  Los soros de muchas especies de Tilletiales se encuentran en uno o varios ovarios

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(infección local) o en todos los ovarios de una planta infectada (infección sistémica) (Fig. 4.44). Las células vegetales de la pared del ovario constituyen el peridio más o menos grueso (agalla) del soro (Fig. 4.41). Las teliosporas maduran en el interior del ovario por lo que el ovario no se transforma en fruto. Finalmente, el peridio se rompe y una masa de esporas polvorientas de color marrón a rojo vino se libera. Algunas especies de Tilletia forman soros en hojas de gramíneas. Las especies de Erratomyces causan manchas en hojas de Fabaceae delimitadas por los haces vasculares de la planta. Las manchas son de color plomo a

negro debido a la presencia de teliosporas oscuras en espacios intercelulares dentro del tejido de la planta, de manera similar a especies de Entyloma (ver Capítulo 4.3.6). Las teliosporas esféricas y relativamente grandes de especies de Tilletiales están cubiertas por ornamentos que pueden ser verrugas, espinas o un retículo, en algunas especies las esporas son lisas. Entre las teliosporas a menudo se encuentran células estériles, hialinas y lisas u ornamentadas que aparentemente no cumplen ninguna función. Las teliosporas y células estériles de Tilletia ayresii están mezcladas con bolas de conidios en forma de “Y”.

FIGURA 4.44.  Ejemplos de tizones perteneciendo a Tilletiales. A–D, Tilletia ayresii en Panicum maximum. A, Soros (agallas) abiertos liberando esporas. B, Teliosporas, células estériles (hialinas, grandes) y una bola de conidios (ML). Escala = 10 μm. C, Células estériles y conidios sueltos (ML). Escala = 10 μm. D, Teliosporas y conidios, vistos con MEB. Escala = 5 μm. E, Teliosporas reticuladas de Tilletia controversa, vistas con MEB. Escala = 5 μm. F, Tilletia laevis en trigo (Triticum aestivum). Un soro rodeado por la pared del ovario y estambres se aisló, otro a mano izquierda se rompió por lo que se ven las teliosporas. G, Hoja seca de frijol con manchas debido a teliosporas de Erratomyces patelii.

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Capítulo 4

Las especies de Tilletia a veces se confunden con los carbones falsos, formas asexuales de varias especies de Hypocreales (Ascomycota) clasificadas en Ustilaginoidea. Las masas polvorientas de conidios pigmentados producidos por carbones falsos se parecen a teliosporas de Tilletia spp., pero los carbones falsos difieren de especies de Tilletia por el color amarillento a oliváceo de la masa de conidios. Los conidios de carbones falsos son más pequeños que las esporas típicas de Tilletia spp. y germinan formando hifas con conidios. Ultraestructura:  En los septos de las hifas de las especies de Tilletiales se observan doliporos sin parentesomas. Ciclo de vida (Fig. 4.45):  Las teliosporas de las especies de Tilletiales germinan para producir holobasidios con ocho a numerosas basidiosporas apicales y filiformes. Una basidiospora germina con una hifa o se conjuga con otra basidiospora formada por el mismo basidio. Mediante un puente de conjugación en el centro entre dos basidiosporas resulta una estructura con forma de “H”. Las basidiosporas conjugadas germinan formando

hifas que pueden formar balistosporas dicarióticas. Después de infectar una planta hospedera, las células hifales del hongo se multiplican sobre todo en los ovarios de plantas infectadas. Las teliosporas se desarrollan a partir de células terminales de hifas dentro del soro. De manera asexual, especies de Tilletiales crecen con hifas que forman balistosporas. Los soros de Tilletia ayresii contienen conidios en bolas que germinan de manera asexual, formando esporas secundarias. Estas células probablemente son dicarióticas y capaces de reinfectar otros individuos de Panicum maximum. Aspectos bioquímicos:  Los soros de algunas especies de Tilletiales, como Tilletia tritici y Tilletia laevis presentan un desagradable olor a pescado viejo debido a la presencia de trimetilamina.

Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Algunas especies de Tilletiales son patógenas de plantas cultivadas, sobre todo gramíneas (Tabla 1).

FIGURA 4.45.  Ciclo de vida de Tilletia ayresii en Panicum maximum. La reproducción sexual es típica de muchas especies de Tilletiales mientras que la multiplicación asexual es especial de Tilletia ayresii.

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4.3.4.  Urocystidales, Carbones con Teliosporas en Grupos G 15 E aprox. 270 Etimología:  El nombre del grupo probablemente está relacionado con las teliosporas de las especies de Urocystis que se encuentran en bolas con células estériles como apéndices (gr. oura = cola; gr. kustis = vesícula). Sistemática:  Los Urocystidales son un grupo morfológicamente heterogéneo, siendo los géneros más grandes y/o típicos para el trópico Urocystis, Doassansiopsis, Mycosyrinx y Thecaphora. Su agrupación en un solo orden se basa en características ultraestructurales y datos de ADN. Muchas especies de Urocystis (E aprox. 170) provocan el crecimiento de agallas llenas de una masa polvorienta de bolas de esporas en plantas dicotiledóneas (Fig. 4.46A). Otras especies infectan plantas monocotiledóneas y forman teliosporas entre los haces vasculares de las hojas. Estas hojas se rompen en hilos en el momento de la liberación de las esporas. Las bolas de células de Urocystis spp. cuentan con una o varias células fértiles (teliosporas) de pared gruesa y color marrón, y con una capa más o menos completa de células muertas y hialinas. Al germinar, las teliosporas forman holobasidios que producen pocas basidiosporas sésiles. Los soros de especies de Doassansiopsis (E 13) son agallas o manchas en hojas (Fig. 4.46B–C). En lugar de masas de esporas polvorientas, se observan esporas agrupadas en bolas dentro del tejido de la planta. Las bolas se liberan cuando el tejido de la planta se descompone. Las bolas de esporas de Doassansiopsis spp. tienen una capa exterior de células estériles, una capa esférica de células fértiles y el interior compuesto por células estériles. Los basidios que se forman a partir de la germinación de las teliosporas son holobasidios con numerosas basidiosporas filiformes que se desprenden sin impulso. Las especies de Thecaphora (E 57) forman masas polvorientas de bolas de teliosporas mayormente en agallas. Las paredes de las teliosporas en la superficie de las bolas son irregularmente verrugosas a reticuladas. Cissus spp. (Vitaceae) son bejucos leñosos tropicales y subtropicales, parientes de la vid. Pueden ser infectadas por una especie de Mycosyrinx (E 4), Mycosyrinx cissi, una especie de carbón que provoca la formación de “flautas” (gr. syrinx) (Fig. 4.46D–G). Las “flautas” son tubos llenos de teliosporas formados por ramitas laterales de la planta

ubicadas en escobas de bruja que son el resultado de numerosas ramificaciones del bejuco provocadas por el hongo (Piepenbring, 1997). Las teliosporas constan de dos células cada una, firmemente unidas una a la otra. Cada célula de una teliospora germina formando cuatro esporas con forma de cabeza de pelicano (Fig. 4.38) (Piepenbring y Bauer, 1995). Aparentemente, la división meiótica del núcleo diploide se realiza dentro de la teliospora y cada núcleo haploide se mueve directamente hacia adentro de una basidiospora. La morfología de los soros de Mycosyrinx cissi, la forma del basidio y la planta hospedera, que es un bejuco leñoso, son únicas entre los carbones.

4.3.5.  Doassansiales, Parásitos de Plantas Acuáticas G 14 E 42 Etimología:  El nombre genérico Doassansia está basado en el nombre del Dr. Doassans, que fue un micólogo francés. Sistemática:  En el pasado, Doassansiopsis spp. (Urocystidales) se consideraron parientes cercanos de Doassansia spp. porque las especies de ambos grupos forman teliosporas en bolas grandes en plantas acuáticas. Sin embargo, Doassansiopsis spp. ahora están ubicadas en Urocystidales debido a datos de ADN y a características ultraestructurales. Se supone que el agrupamiento de esporas en bolas persistentes corresponde a una adaptación a la dispersión por agua que evolucionó de manera convergente en diferentes grupos sistemáticos. Ecología:  Las especies de Doassansiales infectan plantas acuáticas en pantanos, lagos y lagunas. Las esporas simples o en bolas se liberan cuando el tejido de la planta se descompone. Morfología:  Las especies de Doassansiales causan manchas amarillas o agallas en hojas u otros órganos de la planta infectada. En la superficie de estos soros, las bolas a veces se notan macroscópicamente como puntitos negros. Los géneros de Doassansiales están basados en la posición de las teliosporas y la presencia o ausencia de células estériles en diferentes partes de las bolas (Fig. 4.47). Las teliosporas se encuentran en una capa esférica superficial, forman un grupo en el centro de la bola o están mezcladas con células estériles. La bola es lobulada en especies de Narasimhania, mientras que en Rhamphospora nymphaeae, las teliosporas son simples. Los basidios producidos por la germinación de las teliosporas

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Capítulo 4

FIGURA 4.46.  Especies de Urocystidales (A–G) y de Entylomatales (H–J). A, Urocystis ulei en hojas de Festuca pratensis. B–C, Doassansiopsis limnocharidis en Limnocharis flava. B, El soro corresponde a una mancha llena de bolas que se desprende de la hoja. C, Bolas de esporas en el tejido abierto y visto con ME. Escala = 1 mm. D–G, Mycosyrinx cissi en Cissus sicyoides. D, Escoba de bruja. E, Rama de la escoba de bruja con ramitas laterales. F, Corte longitudinal de una ramita lateral demostrando el tubo central ocupado por la masa de teliosporas jóvenes. G, Teliosporas en pares (MEB). Escala = 5 μm. H, Manchas causadas por Entyloma doebbleri en hojas de Dahlia sp. I, Agallas causadas por Entyloma galinsogae en hojas de Galinsoga sp. J, Teliosporas de Entyloma bidentis entre células de una hoja de Bidens pilosa (ML). Escala = 20 μm.

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FIGURA 4.47.  Una bola de esporas de Narasimhania alismatis en una hoja de Sagittaria guyanensis (ML).

mayormente son holobasidios con numerosas basidiosporas filiformes (Fig. 4.38). Por ramificaciones laterales, las basidiosporas pueden aumentar su superficie para facilitar la dispersión por el agua.

4.3.6.  Entylomatales, Agentes Causales de Manchas Foliares G 2 E 230 Etimología:  Entyloma microsporum, la especie tipo del género Entyloma, causa pequeñas agallas en las hojas (gr. tylos = verruga). La mayor parte de las demás especies de Entyloma, sin embargo, no forman agallas. Sistemática:  Las especies de Entylomatales anteriormente se clasificaron en los Tilletiales por la presencia de holobasidios, hoy se consideran un orden aparte. Con aprox. 180 especies Entyloma es el género más grande de Entylomatales. En el pasado, las especies de Eballistra se consideraban como especies de Entyloma porque presentan esporas ubicadas de manera permanente en el tejido de hojas como en el caso de Entyloma spp. Con base en diferencias en la forma del basidio, características ultraestructurales y datos de ADN, se estableció que el género Eballistra se ubica en los Georgefischeriales (G 7 E 40). Morfología y ciclo de vida:  Las teliosporas de Entyloma spp. se desarrollan en espacios

intercelulares dentro del mesófilo de las hojas causando manchas o agallas generalmente de color amarillento en el haz, blanco en el envés y oscuros al mirarlas a través de la luz (Figs. 4.46H–J, 4.48). Las teliosporas que no forman masas polvorientas, tienen paredes gruesas, mayormente lisas, sin coloración o de color amarillento a marrón. Las teliosporas germinan dentro del tejido de la hoja o después de su descomposición para formar holobasidios con pocas basidiosporas sésiles. Una basidiospora se une por un puente de conjugación con otra basidiospora o con la célula basidial por una estructura similar a una fíbula (Fig. 4.39). En un corte de la hoja no se distinguen basidios, ya que las células basidiales llenan espacios intercelulares en las tres dimensiones. Para observar basidios con microscopía de luz teliosporas aisladas del tejido de la planta se siembran en agar de agua, donde germinan y forman basidios. Las hifas dicarióticas resultando de la plasmogamia de basidiosporas y células basidiales crecen en los espacios intercelulares de la hoja hasta encontrar un estoma. Salen de los estomas y forman conidios que son dispersados por el viento y eventualmente infectan otra planta hospedera. Para algunas especies se demostró que se forman conidios filiformes bajo condiciones de humedad elevada, y conidios cilíndricos curvados con apéndice hilar (balistosporas) en condiciones secas (Ward, 1887). En el estado asexual de desarrollo especies de Entyloma han sido clasificadas en el género Tilletiopsis.

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Capítulo 4

FIGURA 4.48.  Corte transversal de una hoja con teliosporas de Entyloma sp. (ML). De manera esquemática se dibujaron una teliospora, un basidio, basidiosporas conjugadas y una hifa dicariótica que creció saliendo de un estoma para formar conidios (color rosado).

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Entyloma ageratinae de Jamaica se aplicó exitosamente como micoherbicida contra Ageratina riparia, una planta herbácea exótica e invasiva en Nueva Zelanda (Barton et al., 2007). Negativa:  Algunas especies de Entyloma reducen el valor estético de plantas ornamentales infectadas (Tabla 1).

●●

4.3.7.  Exobasidiales, Hongos Parásitos de Plantas sin Teliosporas G 17 E aprox. 83 Etimología:  Los extremos de los esterigmas de las especies de Exobasidium son dirigidos hacia afuera (gr. exo = afuera), mientras que los basidios de casi todas las demás especies de Basidiomycota con esporas expulsadas, tienen los extremos de los esterigmas dirigidos hacia el eje del basidio. Sistemática y morfología:  Las especies de Exobasidiales son parientes cercanos de los carbones

verdaderos. Al igual que los carbones, se trata de parásitos de plantas y sus ciclos de vida incluyen una fase saprótrofa de levadura. Se distinguen de los carbones verdaderos por carecer de teliosporas, por infectar mayormente plantas leñosas (árboles y arbustos) y por poseer otros tipos de basidios. A menudo causan agallas con basidios en la superficie del tejido hinchado. Dentro de los Exobasidiales se distinguen los Brachybasidiaceae, Cryptobasidiaceae, Exobasidiaceae y Graphiolaceae (Begerow et al., 2002). Distribución geográfica:  Las especies de Exobasidium se encuentran en las zonas fuera de los trópicos y en tierras altas en zonas tropicales y subtropicales. Las especies de los demás grupos de Exobasidiales se presentan sobre todo en el trópico y en el subtrópico. Estos hongos son raros y difíciles de encontrar pero muy interesantes por su morfología y sus interacciones con las plantas hospederas.

Las especies de Exobasidiaceae (G 5 E 56; Exobasidium, E aprox. 50) son parásitos sobre todo de Ericaceae y Theaceae. Los basidios se desarrollan en diferentes órganos de sus plantas hospederas, flores, frutos, hojas o ramas enteras (Fig. 4.49A–C).

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FIGURA 4.49.  Especies de Exobasidiales: Exobasidiaceae (A–C), Cryptobasidiaceae (D–F), Graphiolaceae (G–H) y Brachybasidiaceae (I). A–B, Escobas de bruja causadas por Exobasidium talamancense en Vaccinium consanguineum. B, En el envés de las hojas gigantes se ven capas blancas de basidios. C, Agallas causadas por Exobasidium poasanum en hojas de Satyria warszewiczii. D, Una escoba de bruja formada a partir de tejido del tronco de Laurus azorica debido al hongo Laurobasidium lauri. E, Una rama deformada de Ocotea aciphylla debido a Clinoconidium sp. F, Agallas causadas por Drepanoconis larviformis en una inflorescencia de Nectandra cuspidata. G, Basidiomas de Graphiola phoenicis en hojas de Phoenix canariensis. H, Basidiomas de Graphiola thaxteri en una hoja de Sabal mauritiiformis. I, Manchas causadas por Kordyana tradescantiae en hojas de Tradescantia poelliae.

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Capítulo 4

Órganos infectados generalmente presentan un crecimiento hipertrófico (agallas), a menudo de color rojo llamativo. En la superficie del tejido infectado se forman capas blancas de basidios (Fig. 4.50). Los basidios producen dos a ocho, mayormente cuatro basidiosporas sobre los esterigmas con los extremos dirigidos hacia afuera. En algunas especies se observa una célula hinchada en la base de un basidio que se interpreta como un probasidio—probablemente es homóloga a una teliospora de carbones verdaderos. Las basidiosporas de Exobasidiaceae se dividen por septos y forman esporas secundarias para iniciar una fase de levadura. Después de conjugarse, las células del hongo crecen con hifas capaces de infectar una planta hospedera. Generalmente, Exobasidium spp. infectan plantas silvestres que no son de interés económico. Exobasidium vaccinii, sin embargo, desfigura azaleas

ornamentales (Rhododendron spp.) produciendo agallas en hojas y flores, y Exobasidium vexans es un patógeno agresivo de la planta del té en Asia. Las especies de Cryptobasidiaceae (G 4 E 9) infectan mayormente especies de Lauraceae. Utilizan troncos, ramas, inflorescencias, hojas, flores o frutos para formar agallas (Fig. 4.49D–F). La superficie de las agallas se cubre de masas polvorientas de basidiosporas blancas o amarillas producidas por holobasidios. Cada basidio produce dos o cuatro basidiosporas, que se desprenden sin impulso de los esterigmas o directamente de los basidios. En la mayoría de los casos, las basidiosporas tienen paredes gruesas y gelatinosas. En varias especies las basidiosporas de un basidio son dispersadas como células adheridas en grupo. Las especies de Graphiolaceae (G 2 E 13; Graphiola, E 12) únicamente infectan especies de palmas (Arecaceae) y forman pequeñas copas negras

FIGURA 4.50.  Corte transversal de la superficie de una agalla causada por Exobasidium poasanum en Satyria warszewiczii (ML). Las hifas separaron la cutícula de la pared de las células epidermales. Se ven varios basidios jóvenes y un basidio con basidiosporas casi maduras.

Basidiomycota 109

llenas de basidios y basidiosporas en la superficie de sus hojas (Figs. 4.49G–H, 4.51). Estos basidiomas son simples o agrupados en basidiomas compuestos como en el caso de algunas especies de Graphiola y en Stylina disticha. Del centro de las copas salen hilo—los eláteres—formados por cadenas de células estériles alargadas del hongo que contribuyen a la liberación de las basidiosporas por cambiar de forma debido a cambios de humedad. Entre los eláteres se ubican cadenas de células globosas correspondiendo cada una a un basidio. Cada basidio forma un número variable de basidiosporas sin esterigmas en posición ecuatorial, dispersas en la superficie de la célula basidial o basal lateral y distal lateral (Piepenbring et al., 2012). Los basidios con basidiosporas jóvenes pueden desprenderse de la cadena de basidios (Fig. 4.52). Una basidiospora liberada es septada y en el caso de Graphiola spp. se fragmenta en dos esporas secundarias. Estas esporas secundarias se multiplican

formando células de levadura que después de la plasmogamia pueden infectar otra planta hospedera. Las especies de Brachybasidiaceae (G 4 E 10) causan manchas foliares en diversas especies de plantas monocotiledóneas sobre todo en regiones tropicales (Fig. 4.49I). Producen basidios a partir de hifas que salen de estomas o de la superficie de tejido vegetal. Hojas de especies de Commelinaceae infectadas por Kordyana tradescantiae se caracterizan por manchas amarillentas en el haz y blancas en el envés, donde el hongo produce sus esporas. Con una lupa o un microscopio estereoscópico, se distinguen granos blancos en el envés de la mancha correspondiendo a bolas de basidios que se desprenden de los estomas. Las cámaras subestomáticas debajo de las bolas del hongo están llenas de hifas (Fig. 4.53). Los basidios son holobasidios, cada uno con dos esterigmas y basidiosporas.

FIGURA 4.51.  Esquema de un basidioma cortado longitudinalmente y cadenas de basidios de diferentes especies de Graphiola.

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Capítulo 4

FIGURA 4.52.  Ciclo de vida de Graphiola sp.

FIGURA 4.53.  Kordyana tradescantiae en una hoja de Tradescantia poelliae (ML). A, Corte transversal de una hoja con un estoma, una cámara subestomática llena de hifas y una bola de basidios. B, Vista superficial de una parte de un estoma con células del hongo, un basidio joven, otro casi maduro y una basidiospora suelta.

Basidiomycota 111

Ceraceosorus bombacis causa lesiones económicamente importantes en hojas de Bombax ceiba en la India y originalmente se consideraba una especie de Brachybasidiaceae. Esta especie fue separada de los Exobasidiales en un orden monotípico, los Ceraceosorales (G 1 E 1), basado en datos de secuencias moleculares (Begerow et al., 2006). Bolas de basidios que se desprenden de estomas también se observan en especies de Microstromatales (G 4 E 10, Ustilaginomycotina). Las especies de Microstromatales, sin embargo, difieren de las especies de Brachybasidiaceae por características moleculares y ultraestructurales de los poros y de la interacción de las células del hongo con las células de la planta. Las especies de Microstromatales se encuentran sobre todo en zonas de clima templado.

4.3.8.  Malasseziales, Levaduras en el Ser Humano y Otros Animales G1E7 Etimología:  El nombre del género Malassezia honra al patólogo francés Louis C. Malassez que en el siglo XIX realizó trabajos pioneros importantes con hongos de este grupo. Sistemática:  Datos moleculares demuestran que las levaduras de Malasseziales son parientes de carbones verdaderos. Evolucionaron a partir de un ancestro común que desarrolló la capacidad de usar grasas de animales vertebrados para alimentarse. Distribución geográfica:  Malassezia spp. ocurren en todo el mundo, con mayor abundancia en el trópico. Ecología:  Las especies de Malassezia son saprótrofas en excreciones grasosas en la superficie de vertebrados incluyendo animales y el ser humano. Al penetrar la piel causan enfermedades en la piel. Morfología:  Las especies de Malassezia crecen como células de levadura o con hifas. Independientemente de la piel lesionada, corresponden a comensales mayormente con células de levadura que no causan una reacción del hospedero. En piel con síntomas de enfermedad sobre todo hay hifas. En el laboratorio, se pueden cultivar en medios de agar a los cuales se agrega aceite de oliva, y crecen como levaduras de color crema a amarillento. Las células de levadura

son ovoides, globosas o esféricas y brotan de manera enteroblástica en un solo lugar (unipolar). El lugar del desprendimiento de las células está luego marcado por una cicatriz con forma de anillo ancho. Ciclo de vida:  Las células de Malassezia spp. son haploides y se conoce solamente su estado asexual de levadura descrito arriba.

Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Algunas especies de Malassezia causan una enfermedad de la piel que se ve como manchas o pústulas blancas. Cuando el hongo logra colonizar capas más profundas (stratum corneum) de la piel, resultan manchas con escamas y de color rojo debido a una inflamación. Esta enfermedad se llama pityriasis versicolor por los médicos y tiene nombres comunes como “paño blanco” (Panamá) o “empeine” (Ecuador). ●● Malassezia spp. pueden ser responsables del desarrollo de caspa en las cabezas de los seres humanos.

4.4 Pucciniomycotina, el Grupo de las Royas E aprox. 8,300

4.4.1. Introducción a los Pucciniomycotina Los Pucciniomycotina comprenden un orden grande, las royas o Pucciniales (anteriormente Uredinales), y numerosos órdenes pequeños de microhongos (Aime et al., 2006). Las royas y hongos de algunos otros órdenes forman teliosporas, basidiosporas y a menudo esporas asexuales. Una sola especie de roya puede producir cinco tipos de esporas diferentes en el transcurso de su ciclo de vida que por su complejidad es único entre los seres vivos. Las especies de Pucciniales y Microbotryales son parásitos de plantas, las especies de Septobasidiales viven en simbiosis con insectos escama y especies de otros grupos de Pucciniomycotina son saprótrofas. A nivel ultraestructural, las especies de Pucciniomycotina se caracterizan por presentar septos con poros simples (Fig. 4.6).

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Capítulo 4

4.4.2.  Pucciniales, las Royas G 170 E 7,800 (G sex. 120 y G asex. 13; según Cummins y Hiratsuka, 2003) Etimología:  En tiempos antiguos, los romanos denominaban a las royas y a los carbones “uredo” (lat. urere = quemar), refiriéndose a masas de esporas de color marrón rojizo a negro y polvorientas que se parecen a tejido quemado. Después, este nombre se aplicaba solamente a las royas. El nombre Puccinia está basado en el nombre del médico y profesor italiano T. Puccini. Sistemática:  Los Pucciniales son el grupo de hongos más diverso de los Pucciniomycotina y el grupo más grande de hongos parásitos de plantas en los Basidiomycota. También se llaman Uredinales, pero como Uredo es el nombre genérico para ciertas formas asexuales de royas y para estar conforme con el nombre Pucciniomycotina, el término Pucciniales es el nombre más conveniente. Las especies de Puccinia (E aprox. 4,000) y Uromyces (E aprox. 800) forman sus teliosporas en pedicelos, al igual que las especies de muchos otros géneros de royas. Todas estas especies se agrupan en Pucciniaceae en un sentido amplio (s.l.). Royas que producen teliosporas sin pedicelo, en costras o en columnas, pertenecen a los Melampsoraceae s.l. Datos moleculares han confirmado las dos familias s.l. e indican que hay varios subgrupos. Actualmente se consideran aproximadamente 13 familias de royas (Aime, 2006). Los géneros Puccinia y Uromyces son parafiléticos por lo que hace falta una revisión de los conceptos de estos dos géneros.

Distribución geográfica:  Las royas se encuentran a nivel mundial, en cualquier sitio donde crecen plantas. Las royas típicas en zonas tropicales son especies de Cionothrix, Dasyspora, Diabole, Hemileia, Phakopsora, Prospodium, Uropyxis y Ravenelia con varios géneros adicionales clasificados en Raveneliaceae. Las royas son altamente específicas para sus plantas hospederas. Como en el trópico existe un número elevado de especies de plantas, la diversidad de royas probablemente también es muy elevada y aún faltan numerosas especies de royas por descubrir. Ecología:  A diferencia de los carbones que desarrollan levaduras saprótrofas además del estado fitopatógeno, las royas son parásitos obligados de plantas, no crecen de manera saprótrofa en la naturaleza y son difíciles de cultivar en el laboratorio (Tabla 2). Las plantas hospederas de las royas pertenecen a muchas familias diferentes de helechos y plantas con semillas. El mayor número de especies diferentes de royas se encuentra en especies de Asteraceae, Fabaceae y Poaceae, que corresponden a familias con números elevados de especies. Una especie de planta hospedera puede ser representada por numerosos individuos, lo que facilita la infección por una espora de roya que es aleatoriamente dispersada por el viento. El viento es el medio principal para la dispersión de esporas de royas. Insectos (por ejemplo, larvas de Cecidomyiidae), ácaros y otros animales que comen esporas de royas también pueden contribuir a su dispersión. Otros hongos denominados hiperparásitos colonizan ciertos soros de royas y utilizan las lesiones causadas por la infección para su propio desarrollo (Cuadro 11).

TABLA 2.  Comparación de Características Típicas de Carbones y Royas (Simplificado)

Características

Carbones

Royas

Alimentación

Biótrofos o saprótrofos

Biótrofos obligados

Huéspedes en un ciclo

Una especie de planta

Una o dos especies de plantas

Cantidad de teliosporas

Soros con grandes masas pulverulentas de esporas

Soros con menor cantidad de esporas

Plasmogamia

Por células de levadura, hifas o células basidiales

Espermacios se fusionan con hifas receptivas

Tipo de basidio

Fragmobasidio o holobasidio (diverso)

Fragmobasidio

Número de basidiosporas en un basidio

Cuatro o más de cuatro

Cuatro

Liberación de basidiosporas

Mayormente sin impulso (blastosporas)

Con impulso (balistosporas)

Basidiomycota 113

Cuadro 11 Hongos Parásitos de Royas: los Hiperparásitos Los soros de las royas rompen el tejido de la planta, por lo que facilitan la infección por otros patógenos (Cuadro 11. Fig. 1). El parásito de un parásito es un hiperparásito y el fenómeno que un organismo parasita un parásito se llama hiperparasitismo. Sin embargo, en la mayoría de los casos se ignora si el hiperparásito es de verdad un parásito de la roya o si es un organismo que se aprovecha de la herida solamente. Los hiperparásitos son especies de Ascomycota en sus formas asexuales, e.g., especies de Acremonium y Lecanicillium (sex. Hypocreales) o Sphaerellopsis filum (sex. Eudarluca filum, Pleosporales), o especies de Basidiomycota como Tuberculina sp. (sex. Helicobasidium sp., Helicobasidiales) (Lutz et al., 2004). En el momento de tratar de cultivar una roya, a

menudo crecen células de levadura, e.g., Sporidiobolus sp. (Sporidiobolales). Estas levaduras aparentemente viven como comensales en los soros de royas y carbones. También hay animales, como las babosas, insectos o ácaros, que se alimentan de las royas. A menudo se observan pequeños gusanitos anaranjados, larvas de Cecidomyiidae (Diptera), en los soros.

Cuadro 11 Bibliografía Referencia para Hiperparásitos Lutz, M., Bauer, R., Begerow, D. y Oberwinkler, F. 2004. Tuberculina-Thanatophytum/Rhizoctonia crocorumHelicobasidium: A unique mycoparasitic-phytoparasitic life strategy. Mycol. Res. 108:227-238.

CUADRO 11. FIGURA 1.  Hiperparásitos de royas. A–C, Eudarluca caricis en uredios. A–B, Picnidios en soros de Uropyxis diphysae. A, Vistos con ME. Escala = 1 mm. B, Corte longitudinal de un soro con uredosporas, picnidios y conidios hialinos (ML). Escala = aprox. 100 μm. C, Cirros de conidios salen de picnidios de Eudarluca caricis en soros de Tranzschelia discolor. Escala = 1 mm. D, Tuberculina sp. en Uraecium guanacastensis en un fruto de Pithecellobium longifolium. E, Lecanicillium sp. en soros de Hemileia vastatrix. Escala = 10 mm. F, Una larva de Cecidomyiidae (Diptera) comiendo uredosporas de Puccinia psidii en pomarrosa (Syzygium jambos). Escala = aprox. 1 mm.

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Capítulo 4

La misma especie de roya desarrolla hasta cinco tipos de esporas diferentes, cada tipo de espora con una función diferente en el ciclo de vida. Muchas especies de roya forman todas sus esporas en una sola especie de planta, por lo que son autoicas. Otras especies de roya forman diferentes tipos de esporas durante su ciclo de vida, durante el cual crecen en dos especies diferentes de plantas hospederas que pertenecen a familias de plantas que pueden ser lejanas una de la otra en el sistema. Una roya que coloniza dos plantas diferentes para cumplir su ciclo es heteroica. Se conocen muchas royas heteroicas en zonas de clima templado, donde muchas especies de roya viven en una planta leñosa durante el invierno y en una hierba durante el verano. Nuestro conocimiento sobre alternancias de hospederos en royas tropicales, sin embargo, es muy limitado. De acuerdo con lo que sabemos a la fecha, alternancias de hospederos han sido probadas por experimentos solamente para dos especies de royas tropicales: Puccinia scleriae y Puccinia substriata (Thomas, 1918). Puccinia scleriae forma uredios y telios sobre todo en especies de Scleria (Cyperaceae) y espermogonios y ecidios en diferentes especies de Passiflora (Passifloraceae). Puccinia substriata afecta a especies de diferentes géneros de Poaceae tanto en su fase uredinal como en su fase telial y desarrolla espermogonios y ecidios en especies de Solanum y otros géneros de Solanaceae. La escasez de reportes de royas heteroicas en el trópico probablemente se debe al hecho que hay muy pocos micólogos que realizan experimentos de infección con royas tropicales para conocer sus ciclos de vida. La dominancia de royas autoicas también se debe probablemente a que en el trópico no hay estación fría (invierno) por lo que las royas del trópico tal vez no necesitan cambiar de especie de planta hospedera (Piepenbring et al., 2011). Una especie de roya desarrolla una generación específica de esporas sobre una sola especie de planta o sobre diferentes especies del mismo género o sobre especies de diferentes géneros en la misma familia. Aparentemente hay pocas royas que forman una generación específica de esporas en plantas pertenecientes a diferentes familias, como Puccinia lantanae que produce teliosporas en especies de Acanthaceae y Verbenaceae o como Puccinia thaliae que produce uredosporas y teliosporas sobre especies de Cannaceae y Marantaceae. Estas royas indican estrechos lazos de parentesco entre las respectivas familias de plantas hospederas.

Morfología:  Muchas especies de royas provocan el desarrollo de agallas que aparecen como deformaciones de hojas, ramas o inflorescencias, pústulas, partes hinchadas de diferentes órganos o escobas de brujas (Fig. 4.54). Otras royas causan un colapso local de tejido (cancro). Los síntomas más comunes son manchas en hojas y un crecimiento reducido de la planta. Las esporas de las royas se producen en soros ubicados en las manchas y en las agallas (Fig. 4.55). Los soros que se ven en el campo con mayor frecuencia son uredios con uredosporas, telios con teliosporas y ecidios con ecidiosporas (también llamados ecios con eciosporas) (Tabla 3). Su coloración varía según la especie de roya y el tipo de esporas producidas, el soro es de color anaranjado, amarillo, blanco, marrón o negro. En el caso de las especies de Puccinia y Uromyces, generalmente los ecidios y uredios son de color anaranjado y los telios marrones a negros. Además de los soros mencionados arriba, las royas forman espermogonios con espermacios, pequeñas estructuras efímeras y difíciles de observar a simple vista. Una cubierta blanca sobre un telio a veces corresponde a basidios con basidiosporas resultando de la germinación de las teliosporas. El cero (0) y numerales romanos de uno a cuatro (I, II, III, IV) se utilizan como abreviaciones para referirse a diferentes generaciones de esporas en el ciclo de roya. Las hifas de las royas crecen entre las células de la planta y carecen de fíbulas. Para alimentarse, penetran la pared de células de la planta y forman haustorios adentro sin perforar el plasmalema de la célula. Las royas son parásitos biótrofos porque los haustorios interactúan con células vivas.

TABLA 3.  Nombres de Soros y Esporas de las Royas, con los Respectivos Numerales para las Generaciones y Fases Nucleares

Generación Soro

Espora

Fase Nuclear

0

Espermogonio Espermacio

1n (→ P!)

I

Ecidio

Ecidiospora

n+n

II

Uredio

Uredospora

n+n

III

Telio

Teliospora

(C! →) 2n

IV

Basidio

Basidiospora (M! →) 1n

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FIGURA 4.54.  Diferentes tipos de infección por royas tropicales. A, Agallas con columnas de teliosporas de Cionothrix praelonga en una hoja de Chromolaena odorata. B, Ecidios de Crossopsora byrsonimae en una agalla de Byrsonima crassifolia. C, Uredios de Hemileia vastatrix en hojas de café. D, Agallas causadas por Kuehneola loeseneriana en Rubus sp. E, Uredios y telios de Puccinia sp. en una hoja de maíz. F, Telios de Puccinia melampodii en Tridax procumbens. G, Telios de Pucciniosira pallidula en Triumfetta sp. H, Telio de Ravenelia sp. en Acacia hayesii. Escala = 1 mm. I, Uredo sp. en Oxalis sp. J, Una escoba de bruja de Inga sp. causada posiblemente por Ypsilospora tucumanensis.

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Capítulo 4

En especies de Puccinia, las ecidiosporas jóvenes están protegidas dentro del tejido de la planta por una capa de células del hongo, que corresponde a un peridio y luego se abre. Las ecidiosporas se forman en cadenas y están separadas una de la otra por pequeñas células separadoras que se rompen cuando las ecidiosporas se liberan. Las ecidiosporas generalmente son finamente verrugosas. Las uredosporas a menudo son equinuladas y mayormente presentan poros germinativos. Las uredosporas y las teliosporas de Puccinia spp. se caracterizan por un desarrollo individual en pedicelos y son formadas por una y dos células respectivamente. Las esporas de royas pueden estar asociadas con paráfisis, que son células hifales estériles mezcladas con las esporas o ubicadas alrededor de la masa de esporas. Los espermogonios difieren en los diferentes géneros de royas sobre todo con respecto a su forma (de botella, cónica o aplanada) y su ubicación en el tejido de la planta (subcuticular, subepidermal o subcortical). Estas características son útiles para formar grupos sistemáticos de géneros de royas. La clasificación de las royas a nivel de géneros se basa principalmente en características de las teliosporas (Figs. 4.56, 4.57). En Puccinia spp. son de dos células, mientras que en Uromyces spp. constan de una sola célula cada una. Algunas especies de Puccinia forman mesosporas, que son teliosporas formadas por una sola célula—similar a teliosporas de Uromyces spp.—entre teliosporas “normales” de dos células. Estas mesosporas nos indican el hecho que no hay un límite bien establecido entre los dos géneros. Las esporas de royas clasificadas en diferentes géneros son muy variables con respecto a forma, componentes

celulares, colores, tamaños y ornamentos en la superficie. Muchas esporas de royas tienen poros germinativos que facilitan la germinación a través de paredes gruesas. El número y la posición de los poros ayudan a distinguir diferentes especies de royas. Teliosporas formadas por varias células también pueden comprender células estériles llamadas cistes, e.g., en especies de Dicheirinia y Ravenelia. Teliosporas de Pucciniosira spp. se forman en cadenas con células intercalares que separan una teliospora de la otra. La mayoría de las esporas de royas son polvorientas y dispersadas por el viento, pero en algunas especies las teliosporas se quedan en el soro y germinan ahí mismo. En Phakopsora spp., por ejemplo, las teliosporas se quedan dentro del tejido de la planta, allí mismo germinan y exponen en la superficie del tejido sus basidios con basidiosporas para la dispersión. En telios de Coleosporium spp. se forman basidios dentro de las células de las teliosporas y solamente las basidiosporas se desarrollan en la superficie del soro. Otras royas, como las especies de Cionothrix producen teliosporas en columnas (Fig. 4.58). Se trata de cadenas de teliosporas que no se desprenden sino que germinan con basidios laterales liberando las basidiosporas. Las teliosporas en las columnas gruesas de Alveolaria spp. se adhieren lateralmente y se desprenden en discos cuando todas las teliosporas de un disco forman simultáneamente basidios en su extremos apicales. Las ecidiosporas y las uredosporas dicarióticas contribuyen a la multiplicación asexual de las royas, ya que sus núcleos resultan de divisiones mitóticas. En royas heteroicas, las ecidiosporas sirven para infectar

FIGURA 4.55.  Diferentes tipos de soros de royas observados con un microscopio estereoscópico o un microscopio de luz. ➤ A, Espermogonios (anaranjados) y telios (negros) de Dicheirinia pulchra en Albizia adinocephala. Escala = 0.5 mm. B, Ecidios con peridios (amarillo con blanco) y telios (marrones) de Uromyces cf. trifolii en Trifolium repens. Escala = 1 mm. C–F, Espermogonios. C–D, Crossopsora byrsonimae en Byrsonima crassifolia. C, Espermogonios en el haz de una hoja. Las flechas indican masas de espermacios en los orificios de los espermogonios. Escala = 0.5 mm. D, Corte longitudinal de un espermogonio (ML). Escala = 100 μm. E, Un espermogonio de Dicheirinia pulchra (ML). Escala = 50 μm. F, Un espermogonio de Uromyces bidenticola en Bidens pilosa (ML). Escala = 20 μm. G–H, Ecidios con peridios de Crossopsora byrsonimae. G, Visto con ME. Escala = 0.5 mm. H, Un corte longitudinal del ecidio con cadenas de ecidiosporas y un fragmento del peridio (ML). Escala = 50 μm. I, Un corte longitudinal de Uredo sp. en Scleria melaleuca (ML). Escala = 100 μm.

Basidiomycota 117

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Capítulo 4

otra planta hospedera, mientras que las uredosporas siempre reinfectan individuos de la misma especie de planta hospedera u otra especie emparentada. Cuando no se conoce la fase telial de una roya, ésta se puede clasificar en un género asexual, como Aecidium para royas que solamente presentan cierto tipo de ecidio o Uredo para royas con cierto tipo de uredio. Algunas royas asexuales aparentemente perdieron la capacidad de formar teliosporas. Las formas asexuales de royas nunca se clasificaron en Fungi Imperfecti, ya que es evidente que pertenecen al grupo de las royas debido a su morfología distintiva. Ciclo de vida (Fig. 4.59):  Puccinia graminis es la roya seleccionada con mayor frecuencia para ilustrar un ciclo de vida completo de una roya en un libro de texto. Esta especie es el agente causal de la enfermedad de la roya negra, conocida en todas las partes del mundo donde se cultivan cereales, como

la avena (Avena sativa), la cebada (Secale cereale), el centeno (Hordeum vulgare) o el trigo (Triticum aestivum), que es la planta hospedera más afectada. Este hongo probablemente se origina de regiones fuera de los trópicos, como sus plantas hospederas más importantes, sin embargo se presenta aquí porque su ciclo está bien conocido y forma la base para el entendimiento de ciclos de vida de royas. Durante un ciclo completo de desarrollo, Puccinia graminis infecta dos plantas hospederas diferentes, alguna especie de Berberis (Berberidaceae) y una especie de Poaceae, por lo que se trata de una roya heteroica. En la primavera, espermogonios se desarrollan en las hojas de Berberis sp. Adentro se forman numerosas células diminutas, conocidas como espermacios. Se trata de gametos con un núcleo haploide cada uno, que requieren de células compatibles con las cuales se unen por plasmogamia. En el pasado se hablaba de picnosporas formadas

FIGURA 4.56.  Diferentes tipos de teliosporas de royas (ML). Tres teliosporas de Ravenelia sp. (izquierda abajo) se ven desde arriba (izquierda), en corte óptico longitudinal (arriba) o en corte óptico transversal (derecha).

Basidiomycota 119

FIGURA 4.57.  Esporas de royas (MEB). A, Uredosporas de Coleosporium sp. Escala = 5 μm. B–C, Uredosporas de Gerwasia sp. Escalas = 5 μm. B, Vista lateral. C, Se ve un anillo de espinas en la punta de la espora. D–E, Uredosporas de Kuehneola loeseneriana. Escalas = 5 μm. D, Vista lateral. E, Vista de la punta de la espora. F, Teliospora de Dicheirinia pulchra. Escala = 10 μm. G, Uredosporas de Uredo sp. Escala = 5 μm.

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Capítulo 4

FIGURA 4.58.  Parte de una columna de teliosporas con células intermedias de Cionothrix praelonga. Las teliosporas germinan lateralmente formando basidios y basidiosporas.

en picnidios para referirse a las mismas estructuras. Sin embargo, picnosporas son esporas de un hongo multiplicándose de manera asexual por lo que es más correcto hablar de espermacios en espermogonios. Los espermacios se liberan de los espermogonios en una gota dulce y pegajosa de néctar la cual es atractiva para insectos que dispersan los espermacios cuando se mueven de una planta hacia otra. Hifas receptivas sobresalen de los espermogonios y cuando un espermacio con un núcleo compatible entra en contacto un una hifa receptiva ambas células se fusionan. El núcleo del espermacio se mueve hacia adentro de la hifa receptiva, se multiplica por mitosis y los núcleos haploides migran a través de las hifas en el tejido de la planta para asociarse con los núcleos presentes formando dicarios. En el estado dicariótico,

el hongo concluye el desarrollo de los ecidios con peridios que se abren y liberan las ecidiosporas dicarióticas para que sean dispersadas por el viento. Las ecidiosporas de Puccinia graminis no son capaces de reinfectar especies de Berberis. Necesitan plantas hospederas de gramíneas para infectar sus hojas, colonizar el interior de las hojas y formar uredosporas por numerosas divisiones mitóticas de las células dicarióticas. Las uredosporas son capaces de reinfectar otras gramíneas hospederas por lo que son eficientes para atacar un gran número de individuos de su planta hospedera durante el verano en zonas templadas. Son dispersadas por el viento a grandes distancias y responsables del desarrollo de enfermedades de amplia distribución. Para sobrevivir durante el invierno, Puccinia graminis forma teliosporas que son esporas latentes con paredes gruesas y oscuras. Las teliosporas necesitan un período con temperaturas bajas para poder germinar durante la primavera del año siguiente. Cada teliospora cuenta con dos células que corresponden a probasidios dentro de los cuales los dos núcleos se fusionan formando un solo núcleo diploide en cada célula. Cada célula de una teliospora germina para formar un fragmobasidio con septos transversales. Cada célula basidial forma una sola basidiospora con un apéndice hilar en un esterigma más o menos curvado que permite una liberación con un impulso. Poco tiempo después, las células basidiales vacías colapsan. La basidiospora germina para formar una hifa infecciosa o un esterigma con una balistospora liberada con un impulso. Esta espora se llama espora secundaria y puede volver a formar otra balistospora, lo que se conoce como germinación repetitiva y continúa hasta que el hongo encuentre un sustrato adecuado o hasta que las sustancias nutritivas almacenadas en la célula hayan sido consumidas. Las basidiosporas o las esporas secundarias de Puccinia graminis infectan especies de Berberis o Mahonia (Berberidaceae) y de esta manera se completa el ciclo de vida de esta especie. De manera general, las uredosporas y las teliosporas son las esporas más numerosas, por lo que la planta hospedera de éstas, en el caso de Puccinia graminis la gramínea, se llama hospedero principal (o primario). La planta sobre la cual la roya forma espermogonios y ecidios, en el presente caso Berberis sp., es el hospedero alterno (o secundario). Hay muchas royas con ciclos más sencillos, en los cuales faltan ciertas generaciones de esporas (Tabla 4).

Basidiomycota 121

FIGURA 4.59.  Ciclo de vida de Puccinia graminis (Pucciniales). Los espermogonios y ecidios se encuentran sobre hojas de Berberis sp. (hospedero alterno), los uredios y telios sobre hojas de gramíneas (Poaceae) (hospedero principal).

TABLA 4.  Ciclos de Vida y Generaciones de Royas con Ejemplos de Royas Tropicales

Ciclo de Vida Espermacios Ecidiosporas Uredosporas Teliosporas

Macrocíclico

0

Demicíclico sin I

0

Demicíclico sin II

0

Microcíclico

0

Endocíclico

0

Asexual II a Todas

I

Ejemplos de Royas Basidiosporas Tropicalesa

II

III

IV

Crossopsora byrsonimae Puccinia scleriae Puccinia substriata Uromyces appendiculatus

II

III

IV

Dicheirinia panamensis

III

IV

Uromyces trifolii

III

IV

Dicheirinia pulchra

IV

Endophyllum decoloratum

I

I II + II

las royas citadas como ejemplos son autoicas excepto Puccinia scleriae y Puccinia substriata.

Uredo sp.

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Capítulo 4

Para distinguir los diferentes tipos de ciclo se utilizan los siguientes términos. ●●

●● ●● ●●

●●

macrocíclico—con cinco estados diferentes de esporas demicíclico—sin ecidios o sin uredios microcíclico—sin uredios ni ecidios endocíclico—sin uredios ni telios. Las ecidiosporas germinan formando basidios por lo que también se pueden llamar teliosporas. una roya asexual II—una roya de la cual se observan solamente uredios

Trabajando en el campo en el trópico se observan sobre todo uredios y con menor frecuencia se encuentran telios y ecidios. Las teliosporas generalmente germinan en seguida—no requieren de un período de frío como en el caso de Puccinia graminis. La roya macrocíclica y heteroica Puccinia sorghi ejecuta su ciclo de vida en maíz (Zea mays, Poaceae) y Oxalis spp. (Oxalidaceae) en zonas fuera de los trópicos, mientras que en el trópico, infecciones del hospedero alterno, Oxalis spp., han sido reportadas raras veces. Ejemplos de royas tropicales macrocíclicas heteroicas son Puccinia scleriae y Puccinia substriata (mencionadas arriba), y ejemplos de royas tropicales macrocíclicas autoicas son Crossopsora byrsonimae en Byrsonima crassifolia (Malpighiaceae) y Uromyces appendiculatus en el frijol (Phaseolus vulgaris y otras especies de Fabaceae). Aparentemente, en zonas tropicales predominan ciclos de vida de royas reducidos. Para conocer el ciclo completo de una roya es necesario observarla durante un período de tiempo prolongado. Para reconocer royas heteroicas es necesario hacer experimentos de infección o comparar secuencias de ADN. Aspectos bioquímicos:  Colores anaranjados y amarillos se deben a la presencia de carotenoides.

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas especies de royas se pueden utilizar para el control biológico de malezas. La roya Maravalia cryptostegiae, por ejemplo, ataca a la planta Cryptostegia grandiflora la cual fue introducida de Madagascar a Australia y se convirtió en una especie invasora. Por la aplicación de la roya se logró controlar esta especie de planta (Evans, 1993).

Negativa:  Muchas royas causan enfermedades serias en plantas cultivadas por lo que resultan pérdidas económicas (Tabla 5). ●● La roya del café, Hemileia vastatrix, causa pérdidas económicas importantes en los cultivos de café en zonas tropicales y subtropicales porque numerosas manchas foliares reducen la capacidad fotosintética de las plantas. Uredosporas de color anaranjado se forman en grupos en el envés de las hojas en la punta de pedicelos hialinos sobre los estomas. La pared de cada espora tiene un lado liso y el otro está ornamentado por verrugas. Con el nombre Hemileia (gr. hemi = mitad; gr. leios = liso) nos referimos a este detalle típico de la roya del café. Las teliosporas se encuentran entremezcladas con las uredosporas. Son completamente lisas e hialinas, y germinan formando un basidio con basidiosporas. Las basidiosporas no pueden infectar la planta de café, pero hasta ahora no se conoce ningún hospedero alterno. Posiblemente, esta roya sobrevive por su estado asexual de uredio solamente. La roya del café se reportó por primera vez en Ceilán (ahora Sri Lanka), aproximadamente en el año 1869. Rápidamente se multiplicó e hizo imposible el cultivo de café en esta isla por lo que los campesinos empezaron a dedicarse al cultivo del té. Como resultado muchos europeos, sobre todo los ingleses que consumían el café de Sri Lanka, sustituyeron esta bebida por el té. La roya se propagó a muchos cultivos de café en el viejo mundo hasta que aproximadamente 100 años después de ser descubierta en Sri Lanka se detectó por primera vez en el hemisferio oeste en Brasil. Es un patógeno generalmente imposible de eliminar, solamente se logran mantener niveles bajos de infección aplicando fungicidas constantemente. ●● Como parásitos de árboles royas pueden reducir el vigor de la planta y la calidad de la madera. Reducen la firmeza de los troncos contra el viento y hacen al árbol vulnerable contra otros parásitos. Las royas pueden ser muy agresivas en monocultivos de árboles introducidos, por ejemplo, Olivea tectonae en teca cultivada en el neotrópico. Puccinia psidii conocida originalmente por infectar la guayaba (Psidium guajava) y otras especies de Myrtaceae ●●

Basidiomycota 123 TABLA 5.  Royas (Pucciniales) Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas (Hospederos Principales) en el Trópico

Especies de Royas

Plantas Hospederasa

Enfermedades

Hemileia vastatrix

Café (Coffea arabica)

Roya del café

Olivea tectonae

Teca (Tectona grandis)

Roya de la teca

Phakopsora gossypii

Algodón (Gossypium spp.)

Roya del algodón

Phakopsora meibomiae

Soja (Glycine max)

Roya de soja (en las Américas)

Phakopsora pachyrhizi

Soja

Roya de soja (en Asia)

Phakopsora zeae

Maíz (Zea mays)

Roya blanca de Guatemala

Puccinia arachidis

Maní (Arachis hypogaea)

Roya del maní

Puccinia cymbopogonis, Puccinia nakanishikii y otras especies

Hierba de limón (Cymbopogon citratus)

Roya de la hierba de limón

Puccinia graminis f. tritici

Trigo (Triticum aestivum) (hospedero alterno de Puccinia graminis: especies de Berberidaceae [no se observa en los trópicos])

Roya negra del tallo del trigo

Puccinia horiana

Crisantemo (Chrysanthemum spp.)

Roya blanca del crisantemo

Puccinia kuehnii

Caña de azúcar (Saccharum officinarum)

Roya de la caña de azúcar

Puccinia melanocephala

Caña de azúcar

Roya de la caña de azúcar

Puccinia pittieriana

Papa (Solanum tuberosum)

Roya de la papa

Puccinia polysora

Maíz

Roya sureña, roya tropical

Puccinia psidii

Eucalipto (Eucalyptus spp.), guayabo (Psidium guajava), pomarrosa (Syzygium jambos)

Roya del eucalipto, roya del guayabo, roya de la pomarrosa

Puccinia purpurea

Hierba de limón, sorgo (Sorghum vulgare) (hospedero alterno: Oxalis spp.)

Roya de sorgo

Puccinia sorghi

Maíz (hospedero alterno: Oxalis spp. [no se observa en los trópicos])

Roya común del maíz

Puccinia thaliae

Bandera española (Canna indica)

Roya

Ravenelia humphreyana

Caesalpinia pulcherrima (ornamental)

Roya

Tranzschelia discolor

Roya de la hoja Durazno (Prunus persica) (hospedero alterno: especies de Ranunculaceae [no se observa en los trópicos])

Uredo musae

Banano (Musa sp.)

Roya de la hoja

Uromyces appendiculatus

Frijoles (Phaseolus vulgaris, Phaseolus spp.)

Roya del frijol

Uromyces dianthi

Clavel (Dianthus spp.) (hospedero alterno: Euphorbia spp. [no se observa en los trópicos])

Roya del clavel

Uromyces striatus

Alfalfa (Medicago sativa) Roya de alfalfa (hospedero alterno: especies de Euphorbiaceae)

Uromyces viciae-fabae

Haba (Vicia faba), lenteja (Lens culinaris)

Roya de la hoja

Uromyces vignae

Rabiza (Vigna unguiculata)

Roya de la hoja

a Se

citan solamente las plantas hospederas más importantes para cada especie de roya. Hospederos alternos se anotan para royas heteroicas, si se conocen.

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●●

●●

Capítulo 4

en América tropical saltó a otras especies de Myrtaceae, como Eucalyptus spp. y pomarrosa (Syzygium jambos) introducidas de otras partes del mundo hacia el área de distribución de esta roya. Puccinia psidii se dispersó alrededor del mundo, desde Norteamérica hacia Hawái, Japón y Australia. Ciertas royas atacan plantas ornamentales cultivadas reduciendo su valor estético. Hay numerosas especies de royas en gramíneas (Poaceae) que reducen la productividad de los pastos.

4.4.3.  Septobasidiales, Hongos “Criaderos” de Insectos Escama G 7 E 180 Etimología:  Los basidios de las especies de Septobasidiales son fragmobasidios con septos transversales. Sistemática:  Los Septobasidiales pertenecen a la subdivisión de las royas (Pucciniomycotina). El género más grande es Septobasidium con aproximadamente 170 especies conocidas. Distribución geográfica:  Septobasidium spp. viven en todo el mundo, pero son más frecuentes en regiones con clima tropical o subtropical que en zonas de clima frío. Ecología:  Las especies de Septobasidium viven en simbiosis con insectos escama (Coccoidea, Diaspididae). Estos insectos solamente son móviles

como larvas, al inicio de su vida. Las larvas penetran la corteza de una planta viva con estiletes largos para absorber la savia del floema y no se mueven más de este lugar. El hongo crece encima de los insectos escama formando un basidioma costroso. Así el hongo protege a los insectos escama contra la desecación y depredadores como ciertos himenópteros que depositan sus huevos dentro de los insectos escama (Couch, 1938). Algunos insectos escama están sanos debajo de las hifas del hongo, se alimentan de la savia de la planta, crecen de manera normal y se reproducen, en tanto que otros individuos están infectados por hifas del hongo que se alimenta de la savia de la planta a través del insecto. Estos insectos infectados siguen vivos por algún período de tiempo, pero se quedan más pequeños que insectos sanos, no tienen un escudo bien desarrollado y no se reproducen. Se trata de una simbiosis de tres organismos, una planta viva, un insecto aprovechándose de la planta y un hongo que protege y explota el insecto. Morfología:  Los basidiomas de Septobasidium spp. cubren la superficie de la corteza de plantas leñosas o crecen sobre hojas vivas (Fig. 4.60). Se parecen a talos de líquenes costrosos. El color del talo del hongo varía entre marrón y gris, a veces es amarillo o rojo. El talo forma un techo sostenido por columnas. Las larvas de los insectos escama se mueven en el techo o en los espacios libres debajo del techo entre las columnas. Las columnas reposan directamente sobre el tejido de la planta o sobre una capa basal de micelio del hongo (subículo). Los insectos escama adultos se establecen en un lugar fijo para absorber la savia

FIGURA 4.60.  Septobasidium spp. con sus insectos escama en árboles vivos. A–C, Septobasidium pseudopedicellatum en el ➤ tronco de un cítrico. A, Una parte del talo, su borde y la corteza cubierta por musgos. B, Un corte transversal del talo con la superficie cubierta por basidios, columnas, una larva móvil del insecto escama (flecha), insectos escama muertos (negros) y una capa basal de hifas sobre la superficie del tejido vivo de la planta, visto con ME. Escala = 1 mm. C, Un insecto escama infectado. Su cuerpo se reventó y salieron hifas fúngicas con haustorios. D–F, Septobasidium sp. D, El talo sobre la corteza. E, Un corte transversal del talo con un insecto escama que estaba vivo justo antes del corte, visto con ME. Escala = 1 mm. F, Un insecto escama sano aislado de una recámara como se ve en E (ML). Escala = aprox. 0.5 mm. G–H, Septobasidium cf. spongium. G, El talo similar a una esponja en la corteza de un árbol. H, Un corte transversal del talo con insectos escama vivos justo antes del corte, visto con ME. Escala = 1 mm.

Basidiomycota 125

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Capítulo 4

de la planta y son rodeados por las hifas. Individuos sanos se reproducen formando grandes cantidades de huevos, mientras que los individuos infectados son estériles. Dentro de los individuos infectados, el hongo se alimenta a través de hifas espiraladas o hifas constrictas a distancias regulares que corresponden a haustorios. En la superficie del basidioma se ubican los basidios rectos o curvos, los cuales son fragmobasidios de una a cuatro células basidiales, con basidiosporas en esterigmas. En muchas especies, en la base de cada uno de los basidios se ubica un probasidio globoso, efímero o persistente. Raras veces se forman conidios en la superficie del basidioma. Ciclo de vida (Fig. 4.61):  El desarrollo de un basidioma de una especie de Septobasidium empieza con la infección de un insecto escama mediante

células de levadura del hongo que penetran a través de orificios en el exoesqueleto. El hongo crece dentro del insecto y forma haustorios para alimentarse de sustancias nutritivas dentro del insecto sin matarlo. Dos células compatibles del hongo se unen por plasmogamia aparentemente dentro del insecto, ya que el nuevo basidioma está formado por células dicarióticas (Couch, 1938). Las hifas dicarióticas, sin fíbulas en los septos, crecen alrededor del insecto formando el basidioma que se extiende y finalmente cubre numerosos insectos escama. Las hifas dicarióticas en la superficie del techo de muchas especies de Septobasidium localmente se hinchan formando células globosas en las cuales los dos núcleos se fusionan y resulta un núcleo diploide en cada célula. Estas células globosas son probasidios y probablemente son homólogas a teliosporas de royas (Couch, 1938). A diferencia de las teliosporas de

FIGURA 4.61.  Ciclo de vida de Septobasidium sp. con una población de insectos escama en la superficie de una planta viva. La posición de la plasmogamia es tentativa.

Basidiomycota 127

royas, sin embargo, un probasidio de Septobasidiales no se libera sino que germina in situ formando un basidio recto o curvado con basidiosporas que son expulsadas. Otras especies de Septobasidium desarrollan basidios directamente a partir de las hifas, sin producir probasidios. Las basidiosporas se tabican y de cada célula brotan esporas secundarias o células de levadura que probablemente se adhieran a larvas del insecto escama cuando éstas caminan en la superficie del basidioma. El insecto escama con células del hongo se queda cerca de la misma colonia o es dispersado, tal vez sobre otra planta adecuada con la finalidad de establecer una nueva colonia. Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Septobasidium spp. no son patógenos de plantas, pero su presencia implica la presencia de insectos escama que chupan la sabia de la planta hospedera, por lo que tienen importancia fitopatológica causando la enfermedad llamada enfermedad de fieltro. Septobasidium bogoriense crece sobre insectos escama en troncos de cítricos, mango y otros árboles, Septobasidium pseudopedicellatum crece sobre la corteza de cítricos y muchos otros árboles y Septobasidium theae se puede encontrar sobre plantas de té.

4.4.4.  Algunos Grupos Pequeños Relacionados con Pucciniales Las especies de Atractiellales, Cryptomycocola­ cales, Helicobasidiales y Platygloeales mayormente forman fragmobasidios auricularioides (con septos transversales como en especies de Auricularia) y basidiosporas gasteroides (se desprenden sin impulso como en hongos gasteroides) que germinan con hifas o producen células de levadura. Son grupos pequeños de Pucciniomycotina. Las especies de Atractiellales (G 10 E 34) son saprótrofas sobre todo en material orgánico muerto en bosques húmedos (Fig. 4.62A–C). Las hifas se agrupan formando pedicelos que sostienen una cabeza gelatinosa formada por fragmobasidios e hifas largas y estériles (hifidias) (Fig. 4.63). Este basidioma sinematoso se llama estilboide, porque se parece a un basidioma de Stilbum sp. (Agaricostilbales, Basidiomycota). El citoplasma de células de Atractiellales contiene simplechosomas

que son paquetes de membranas conectadas entre ellas por estructuras oscuras con forma de palitos y se observan con MET (Oberwinkler y Bauer, 1989). Hobsonia sp. (Atractiellales) se encuentra frecuentemente en bosques húmedos tropicales. Forma pústulas mucilaginosas de color crema sobre material orgánico muerto y produce conidios espiralados (Fig. 4.64). Cryptomycocolax abnormis (Cryptomycocolacales, G 2 E 2) se encontró en tierras altas del trópico (Costa Rica) (Oberwinkler y Bauer, 1990) y se reproduce formando una capa de basidios sobre esclerocios de una especie de Ascomycota. Los basidios de Cryptomycocolax abnormis son excepcionales, ya que en la punta del basidio joven primero se desprende una célula basidial. Luego, la célula basidial basal asume la forma de una botella y en su punta se forman varias basidiosporas dicarióticas que germinan con hifas con fíbulas o forman células de levadura. A nivel ultraestructural, Cryptomycocolax abnormis tiene septos simples con cuerpos de Woronin por lo que se parece a especies de Ascomycota. Excrecencias de células del hongo hospedero se ubican dentro de las células de Cryptomycocolax abnormis y tienen una superficie cubierta por numerosos cuerpos globosos llamados colacosomas. Probablemente son responsables del intercambio de sustancias entre los dos hongos. En Helicobasidiales (G 3 E 17) se clasifican especies de Helicobasidium caracterizadas por basidiomas costrosos con basidios curvos. Algunas especies de Helicobasidium, sobre todo Helicobasidium brebissonii (sin. Helicobasidium purpureum) y Helicobasidium longisporum (sin. Helicobasidium mompa), tienen importancia económica porque causan podredumbre en raíces de diferentes árboles frutales. Durante esta fase de desarrollo, los hongo se reproducen con formas asexuales de Rhizoctonia o Thanatophytum. Otra forma asexual llamada Tuberculina crece como hiperparásito en royas cubriendo los soros con capas densas de conidióforos y conidios de color morado (Lutz et al., 2004) (Cuadro 11). En Platygloeales (G 11 E 19) se clasifican varios géneros con especies que crecen sobre musgos. Eocronartium muscicola forma masas mucilaginosas encima de gametófitos o esporófitos de musgos y Jola spp. viven en esporófitos de musgos en el trópico. Fragmobasidios se desarrollan a partir de probasidios y forman basidiosporas que producen esporas secundarias.

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FIGURA 4.62.  Especies de Atractiellales (A–C), Microbotryales (D–F), Sporidiobolales (G), Entorrhizales (H) y Wallemiomycetes (I). A–B, Atractiella delectans en una semilla de Persea sp. B, Basidiomas estilboides. Escala = aprox. 2 mm. C, Eocronartium cf. muscicola. D, Microbotryum violaceum en anteras de Silene latifolia. E–F, Sphacelotheca cf. koordersiana en Polygonum punctatum. E, Flores sanas y soros con peridios y columelas. F, Teliosporas (MEB). La protuberancia que se observa en una teliospora es el punto de contacto entre dos células cuando éstas estaban en cadena. Escala = 5 μm. G, Un cultivo de una levadura roja, Sporobolomyces roseus. H, Agallas (flechas) causadas por Entorrhiza casparyana en una raíz de Juncus tenuis. I, Colonias de Wallemia sebi en panela (raspadura; azúcar de caña de azúcar).

FIGURA 4.63.  Estructuras de Atractiella delectans (ML).

FIGURA 4.64.  Una hifa con una célula conidiógena y un conidio espiralado de Hobsonia sp. (ML).

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Capítulo 4

4.4.5.  Microbotryales, Parásitos Ustilaginoides de Plantas G 9 E 110 Etimología:  Las especies de Microbotryum forman teliosporas pequeñas (gr. micro = pequeño) que pueden estar agrupadas como uvas (gr. botrys = uva). Sistemática:  Las especies de Microbotryales son carbones en el sentido amplio porque son parásitos de plantas y producen grandes cantidades de teliosporas polvorientas que producen basidios. Sin embargo, septos con poros simples u ausentes y datos de secuencias de ADN demuestran que son más estrechamente relacionadas con royas (Pucciniomycotina) que con carbones en el sentido estricto (Ustilaginomycotina) (Bauer et al., 2006). Distribución geográfica:  Las especies de Microbotryum (E 87) son más frecuentes en clima templado que en el trópico. Las especies de Aurantiosporium (E 4) se conocen solamente del trópico. Ecología:  Las especies de Microbotryales son parásitos de plantas y su modo de vida es similar al modo de vida de los carbones verdaderos. Las plantas hospederas de especies de Microbotryum y Sphacelotheca son dicotiledóneas, sobre todo especies de Asteraceae, Caryophyllaceae y Polygonaceae. Las especies de Aurantiosporium desarrollan sus soros en especies de Cyperaceae (monocotiledóneas). Morfología:  Una gran parte de las especies de Microbotryum son carbones de anteras (Fig. 4.62D). Forman sus teliosporas de color violáceo, crema u otro, donde las plantas sanas tienen su polen. Generalmente, todas las anteras de todas las flores de una planta infectada contienen soros debido a una infección sistémica. Otras especies de Microbotryum afectan flores enteras, inflorescencias u hojas. Las teliosporas de especies de Microbotryum son simples, esféricas y mayormente ornamentadas por un retículo que puede ser combinado con verrugas. Las especies de Sphacelotheca se caracterizan por soros con una columela central y un peridio, los dos formados por células estériles del hongo (Figs. 4.41, 4.62E–F). Teliosporas de especies de Sphacelotheca están organizadas en cadenas cuando están jóvenes y son cubiertas por verrugas finas. Las

especies de Aurantiosporium forman teliosporas lisas anaranjadas aglomeradas en agallas en inflorescencias. Ciclo de vida:  El ciclo de vida de las especies de Microbotryales se parece al ciclo de Ustilaginales porque comprende un basidio con células que forman varias basidiosporas de manera sucesiva y una fase de levadura. Algunas especies solamente se conocen en su estado levaduriforme. Durante la formación de las teliosporas, las hifas esporógenas se tabican y cada célula se transforma en una teliospora, como en los Ustilaginales. Sin embargo, no hay una matriz gelatinosa sino que cada célula inicial de teliospora de Microbotryales está cubierta por una capa gelatinosa gruesa. Las basidiosporas se forman directamente en la superficie de los basidios, sin esterigmas. Las basidiosporas son simétricas y se desprenden de manera pasiva.

Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Algunas especies de Microbotryum infectan flores ornamentales, e.g., Dianthus spp., reduciendo su valor estético.

4.4.6.  Sporidiobolales, las Levaduras de Espejo G 7 E 83 Etimología:  Las células de levadura de especies de Sporidiobolus forman balistoconidios, esporas (gr. sporos = semilla) que son descargadas por la fuerza al aire (gr. ballo = lanzar). Sistemática:  En varios grupos de Pucciniomycotina y Ustilaginomycotina se observan levaduras, excepto en Atractiellales, Platygloeales, Pucciniales y Tilletiales. El orden más grande de levaduras relacionadas a royas son los Sporidiobolales, incluyendo especies de Sporidiobolus (asex. Sporobolomyces spp., Fig. 4.62G) y Rhodosporidium (asex. Rhodotorula spp.). Ecología:  Las levaduras de Sporidiobolales viven sobre todo encima de hojas vivas como organismos epifilos y son comunes en la naturaleza— generalmente no las vemos porque se trata de organismos microscópicos que no causan ningún daño a la planta. También se pueden aislar de soros de royas y carbones, donde se aprovechan

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de sustancias nutritivas de la planta disponibles en las heridas. Morfología:  Sporidiobolus spp. forman esporas sobre esterigmas de los cuales son expulsadas con impulso, por lo que son balistosporas. Al invertir un cultivo de Sporidiobolus sp. con la tapa hacia abajo se formará una imagen de espejo del cultivo en la tapa debido a las esporas expulsadas hacia abajo. A eso se debe el nombre común “levaduras de espejo”. En los cultivos se observan teliosporas que germinan con basidios y basidiosporas. Rhodosporidium spp. son levaduras rojas que no producen balistosporas. Crecen como levadura o con hifas provistas de fíbulas. Las hifas forman teliosporas que germinan con basidios y basidiosporas. Rhodosporidium spp. son rojas, amarillas o anaranjadas. Los colores se deben a la presencia de carotenoides dentro de las células protegiéndolas contra daños causados por rayos solares. Ciclo de vida:  Sporidiobolus salmonicolor produce teliosporas en las cuales se fusionan dos núcleos compatibles. El núcleo diploide se divide por meiosis cuando la teliospora germina formando un fragmobasidio con basidiosporas. Las basidiosporas inician una fase de levadura y cada célula de levadura contiene un núcleo haploide. Después de una conjugación de dos células de levadura se forma un micelio dicariótico con fíbulas el cual produce teliosporas. Este ciclo se presenta aquí de manera simplificada, ya que puede variar en diferentes aspectos.

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas especies de Sporidiobolales viven en la superficie de frutas y se pueden utilizar como agentes de control biológico contra hongos que causan podredumbre en frutas almacenadas. Las células de levadura compiten con los hongos patógenos de post-cosecha y limitan su crecimiento sin causar ningún daño a la fruta. ●● Ciertas especies de Rhodotorula se utilizan para biotransformaciones en la industria química. Negativa:  Grandes cantidades de esporas de Sporidiobolus sp. en el aire pueden causar alergias respiratorias.

●●

4.5 Entorrhizales, Hongos Ustilaginoides Subterráneos G 2 E 15 Etimología:  Las teliosporas de especies de Entorrhiza se forman dentro (gr. endon = adentro) de raíces (gr. rhiza = raíz). Sistemática:  Las especies de Entorrhiza a primera vista son similares a carbones pero varias características morfológicas únicas y datos de ADN demuestran que no tienen relaciones filogenéticas estrechas con carbones verdaderos ni con otros grupos de Basidiomycota. Distribución geográfica:  La distribución de las especies de Entorrhiza es mal conocida porque pocos micólogos se han dedicado a buscarlas. Se han encontrado en diferentes países del mundo entero, sobre todo en lugares pantanosos, en zonas de clima frío y en tierras altas en el trópico. Entorrhiza aschersoniana y Entorrhiza casparyana ocurren en sus respectivas plantas hospederas en diferentes continentes del mundo entero. Ecología:  Las esporas de Entorrhiza spp. se forman en agallas de raíces de algunas especies de Cyperaceae y Juncaceae y se liberan en el suelo cuando las agallas se descomponen. Las teliosporas y las células que resultan de su germinación probablemente se dispersan con el agua en el suelo. Morfología:  La agallas se encuentran en los extremos de las raíces de Cyperaceae y Juncaceae (Fig. 4.62H). Se pueden observar al arrancar la planta con cuidado y lavar las raíces. Las agallas son simples o ramificadas y de color claro o marrón con puntas blancas. A diferencia de los carbones verdaderos, las teliosporas de Entorrhiza spp. se desarrollan dentro de células vivas de la planta hospedera. Las teliosporas simples mayormente son esféricas y ornamentadas con verrugas u otros ornamentos. Las paredes de las teliosporas constan de varias capas, de las cuáles la más externa presenta la ornamentación. Con base en observaciones hechas con el microscopio electrónico de transmisión, se sabe que la capa externa de ornamentación se desarrolla después de las capas intermedias e internas, con material denso que aparentemente la célula de la planta hospedera deposita sobre la teliospora (Piepenbring et al., 1998b).

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Eso difiere de los carbones verdaderos, en los cuáles la capa ornamentada de la pared se elabora antes de las capas internas. Esta diferencia morfológica demuestra que las teliosporas de las especies de Entorrhiza no son homólogas a las teliosporas de carbones verdaderos. Cuando una teliospora de Entorrhiza sp. germina, primero ella misma se divide en varias células que tal vez son células basidiales. De cada célula sale una hifa corta que forma varias esporas alargadas y curvas en su extremo que podrían ser basidiosporas. La meiosis, sin embargo, no ha sido documentada.

4.6 Wallemiales, Mohos Pertenecientes a los Basidiomycota G1E3 Etimología:  Desconocida. Sistemática:  Las especies de Wallemia constituyen los Wallemiomycetes y ocupan posiciones aisladas en la base de los Agaricomycotina o en la base de Basidiomycota, dependiendo de los diferentes análisis (Matheny et al., 2006; Padamsee et al., 2012). Distribución geográfica:  Wallemia sebi es la especie más común del género y se encuentra a nivel mundial. Ecología:  Las especies de Wallemia son hongos saprótrofos que crecen en sustratos con concentraciones elevadas de azúcar o sal, por lo que son osmofílicas (Fig. 4.62I). Crecen en aguas de salinas y en azúcar, pastel, arroz y otros alimentos. Crecen en sustratos con poca humedad (xerofílicas) y son queratinófilas, capaces de degradar la queratina. Morfología:  Wallemia spp. crecen lentamente y forman hifas con cadenas de artroconidios relativamente pequeños. Los septos de las hifas son perforados por doliporos. Estos hongos solamente se conocen por su forma asexual. Ultraestructura:  En los septos de las hifas de Wallemia sebi se observan doliporos con retículo endoplasmático formando pliegues con forma de dedos (Padamsee et al., 2012).

Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Wallemia spp. pueden causar alergias o enfermedades respiratorias o de piel. ●● Wallemia sebi altera alimentos produciendo micotoxinas.

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Capítulo 4

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5 Ascomycota G aprox. 6,400 E aprox. 64,000

5.1 Introducción a los Ascomycota, los Hongos de Saco Etimología:  El nombre científico de este grupo hace referencia a hongos (gr. mykes = hongo) con ascos (gr. ascos = saco, tubo), dentro de los cuales se delimitan las ascosporas. Sistemática:  Los Ascomycota son hongos verdaderos (Fungi) que pertenecen al subreino de los Dikarya junto con los Basidiomycota. Se parecen a los Basidiomycota por la presencia de una fase dicariótica en su ciclo de vida y un estado diploide corto. Los Ascomycota son el grupo sistemático más grande de los Fungi y probablemente el grupo con el número máximo de especies desconocidas. Comprenden especies de levadura y hongos filamentosos, algunos de los cuales desarrollan cuerpos fructíferos, i.e.,

ascomas y/o conidiomas. La clasificación tradicional estaba basada en cómo se abre el ascoma. Cuando el ascoma se abre ampliamente y asume una forma de copa o de disco (apotecio) el hongo se clasificaba en los “Discomycetes”, y cuando el ascoma tiene la forma de botella y se abre por un poro (peritecio) el hongo se clasificaba en los “Pyrenomycetes” y cuando el ascoma es globoso y no se abre del todo (cleistotecio) el hongo pertenecía a los “Plectomycetes” (ver Fig. 5.10). Sin embargo, los hongos con ascomas con forma de copa, botella o esfera evolucionaron varias veces de manera independiente, por convergencia. Hoy se distinguen dentro de los Ascomycota tres subdivisiones (Fig. 5.1). Las dos subdivisiones basales, los Taphrinomycotina y los Saccharomycotina, comprenden Ascomycota con estados levaduriformes e incluyen pocas especies en comparación con el tercer grupo que son los Pezizomycotina que comprenden la mayoría de las especies de Ascomycota, aquellas con ascomas y mayormente sin levaduras.

FIGURA 5.1.  Filogenia de las tres subdivisiones de los Ascomycota con ejemplos de órdenes y géneros.

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138

Capítulo 5

Los Ascomycota probablemente surgieron de microhongos con flagelos hace mil millones de años (Butterfield, 2005; Taylor y Berbee, 2006). Líquenes formados por Ascomycota junto con cianobacterias tal vez existen desde hace 600 millones de años (Yuan et al., 2005; Webster y Weber, 2007). Se conocen fósiles de “Pyrenomycetes” de hace 400 millones de años, peritecios con ascos hundidos en el tejido de una de las primeras plantas terrestres, Asteroxylon sp. (Taylor et al., 1999, 2005). Para determinar la edad geológica de los diferentes grupos de hongos también se utilizan relojes moleculares, cálculos que se basan en la cantidad de posiciones de pares de bases en la ADN que cambian durante la evolución con una tasa de cambio estimada. Distribución geográfica:  Especies de Ascomycota se encuentran en todo el mundo. Ecología:  Viven como saprótrofos en el suelo, en madera muerta, en agua dulce o salada y en muchos otros sustratos. Numerosas especies de Ascomycota son parásitos o endófitos en plantas (Cuadro 16), comensales o parásitos de animales y del ser humano o viven en simbiosis mutualista con algas o cianobacterias (líquenes; ver Capítulo 6). Morfología:  Los hongos Ascomycota crecen como hifas o como células de levadura que se multiplican por brotes o por fisión. Las hifas en su mayoría son septadas formadas por células uninucleares o con varios núcleos cada una. En hifas vegetativas no se observan fíbulas. No se conoce ninguna especie de Ascomycota que tenga células flageladas. Las especies de Taphrinomycotina y Saccharomycotina son microhongos, mientras que muchas especies de Pezizomycotina forman ascomas macroscópicos. Numerosas especies de Ascomycota se reproducen de manera asexual produciendo esporas exógenas. Se trata de mitosporas (conidios) que contienen núcleos luego de divisiones mitóticas. Las formas asexuales y sexuales de una especie dada a menudo se encuentran independientemente en la naturaleza por lo que a veces se ignora el hecho de que pertenecen a la misma especie de hongo. Los hongos en sus estados asexuales presentan estructuras morfológicas diferentes dependiendo de la respectiva especie, por lo que se describieron, se clasificaron y se denominaron independientemente de las formas sexuales. El grupo de los hongos descritos en su estado asexual se llama Fungi Imperfecti u hongos anamórficos e incluye también las formas asexuales de Basidiomycota. A pesar de que los estados asexuales forman parte de

un ciclo de vida de Ascomycota o Basidiomycota, les dedicamos un capítulo aparte (ver Capítulo 5.2), por tratarse de un grupo largo y diverso, de mucha importancia para el ser humano. Ultraestructura:  Las paredes celulares de las especies de Ascomycota están formadas por dos capas, una interna, gruesa, translúcida, y una capa externa más delgada, de material electrónicamente denso. Los septos de las hifas mayormente están perforados por un poro central, simple. En el plasma cerca del poro se encuentran esferas de material denso de proteínas, denominadas cuerpos de Woronin. Cuando una célula se muere, un cuerpo de Woronin de la célula viva adyacente puede sellar el poro para proteger las células vivas. Las especies de Ascomycota que forman células de levadura a veces también desarrollan hifas. Los septos de estas hifas generalmente están perforados por numerosos microporos. Ciclo de vida (Fig. 5.2):  La estructura clave para reconocer una especie de Ascomycota es el meiosporangio llamado asco. Al igual que el basidio de los Basidiomycota, el asco es una sola célula en la cual dos núcleos compatibles se fusionan (cariogamia) y en seguida ocurren la meiosis, la formación de las meiosporas y la liberación activa o pasiva de las meiosporas que son ascosporas. A menudo hay una mitosis adicional antes de la formación de las esporas por lo que normalmente se encuentran ocho ascosporas en un asco. La diferencia fundamental entre un asco y un basidio es la formación endógena de las ascosporas dentro del asco y la formación exógena de las basidiosporas en la superficie del basidio. Las ascosporas son dispersadas, germinan y proceden a una fase asexual que es ecológicamente muy importante en muchas especies de Ascomycota (ver Capítulo 5.2). Dos hifas con núcleos haploides que contienen material genético complementario pueden iniciar la reproducción sexual. En la mayoría de las especies de Ascomycota, la fase dicariótica se establece por la fusión de dos gametangios de diferentes tamaños, siendo el ascogonio el gametangio más grande y el anteridio el gametangio más pequeño. Los núcleos del anteridio pasan hacia adentro del ascogonio a través de una tricógina. Dentro del ascogonio, los núcleos con material genético compatible se asocian en dicarios. Luego se forman hifas ascógenas que se pliegan en sus puntas y delimitan células iniciales de ascos. En algunas especies de Ascomycota, la fertilización se realiza mediante fusión de células morfológicamente

Ascomycota 139

FIGURA 5.2.  Esquema del ciclo de vida típico para la mayoría de las especies de los Ascomycota.

similares que pueden ser células de levadura o células de hifas (somatogamia). En otros casos se trata de una espermatización, con espermacios formados en espermogonios o en hifas libres. Espermacios son gametos masculinos sin flagelo que se fusionan con una célula compatible y le entregan su núcleo. Aspectos bioquímicos:  Las paredes celulares de las especies de Ascomycota están formadas mayormente por quitina y glucanos. La presencia de glucanos es típica de especies filamentosas de Ascomycota, mientras que los mananos son importantes en las paredes de las células de levadura. Los metabolitos secundarios sintetizados por especies de Ascomycota a menudo son policétidos y péptidos no ribosomales, mientras que terpenoides o derivados de fenilpropanos raramente son producidos por especies de este grupo. La melanina es un pigmento oscuro presente a nivel de paredes celulares de muchas especies de Ascomycota. Protege

el contenido celular de rayos solares, ahuyenta depredadores y endurece las paredes contribuyendo a su firmeza mecánica. Defensas químicas activadas por enzimas liberadas por heridas, como se conoce para varias especies de Basidiomycota, no han sido documentadas todavía para especies de Ascomycota.

5.2 Las Formas Asexuales de Ascomycota y Basidiomycota 5.2.1.  Introducción a las Formas Asexuales de Ascomycota y Basidiomycota G más de 2,900 E aprox. 16,000 Etimología:  Las formas asexuales de las especies de Ascomycota y Basidiomycota, llamadas Fungi Imperfecti, “Deuteromycetes”, “Deuteromycota”,

140

Capítulo 5

hongos anamórficos u hongos mitospóricos, se reproducen mediante la producción de esporas asexuales. Eventualmente, estos mismos hongos también se reproducen de manera sexual, y estas formas sexuales se llaman Fungi Perfecti o teleomorfos (gr. telos = meta, rumbo; gr. morphe = forma). Los anamorfos fueron considerados hongos inferiores (gr. ana = abajo) y rudimentarios por lo que en el pasado se clasificaban en “Deuteromycetes” o “Deuteromycota” (gr. deuteros = segundo, menor; gr. mykes = hongo). Sin embargo, los hongos asexuales son muy exitosos aún sin la producción de estructuras sexuales. ¡Los hongos no son “imperfectos”, sino más bien nuestro conocimiento sobre ellos (cita de F. Oberwinkler)! Como se acaba de explicar, hay muchos nombres redundantes para referirse a los hongos anamórficos (Tabla 6), llamados preferentemente hongos asexuales (estados asexuales, formas asexuales) en el presente libro. Los hongos que demuestran reproducción sexual y asexual se llaman hongos pleomórficos porque producen más de una forma. El conjunto del teleomorfo con el anamorfo es un holomorfo. Dos formas asexuales morfológicamente diferentes producidas por una misma especie pleomórfica de hongo se llaman sinanamorfos. Estados espóricos distintos fueron descritos como especies diferentes, por lo que una especie fúngica puede contar con dos o más nombres. En el pasado, varios nombres taxonómicamente válidos fueron permitidos, según el antiguo Código Internacional de Nomenclatura Botánica (ICBN, por sus siglas en inglés). En julio del 2011, sin embargo, bajo el eslogan “one fungus– one name”, esta regla se anuló. Por eso, hoy un solo nombre es taxonómicamente válido para una

TABLA 6.  Terminología para Estados Sexuales y Asexuales de Especies de Ascomycota y Basidiomycota

Sexual

Asexual

Meiospórico

Mitospórico

Generativo

Vegetativo

Perfecto

Imperfecto Fungi Imperfecti

Teleomorfo

Anamorfo “Deuteromycetes” “Deuteromycota”

especie fúngica según el Código Internacional de Nomenclatura para Algas, Hongos y Plantas, también llamado Código de Melbourne (McNeill et al., 2012). Aunque análisis de secuencias de ADN facilitan el establecimiento de conexiones anamorfo– teleomorfo, se desconocen las formas sexuales de aproximadamente tres cuartos (75%) de las especies conocidas de hongos asexuales (Gams y Seifert, 2008). Algunos de estos hongos asexuales tal vez perdieron la capacidad de reproducción sexual. Las células vegetativas de algunos de estos hongos, sin embargo, son capaces de intercambiar material genético de manera parasexual, i.e., sin desarrollar estructuras para reproducción sexual y sin división meiótica. Sistemática:  Los hongos asexuales no son un grupo sistemático sino el conjunto de los estados asexuales de un número elevado de especies de Ascomycota y en menor número de especies de Basidiomycota. Diversas características morfológicas típicas para diferentes formas asexuales permitieron la definición de especies de forma, géneros de forma y grupos de géneros. Como muchos hongos asexuales solamente se observan así, sin estructuras de reproducción sexual, una nomenclatura y clasificaciones propias para ellos se desarrollaron. Los hongos asexuales se clasificaron con base a los diferentes tipos de conidios y estructuras conidiógenas, pero los grupos que resultaron fueron artificiales. El tipo de conidiogénesis (formación de conidios) es más indicativo de grupos sistemáticos, pero estas estructuras a menudo son difíciles de observar e interpretar (Barnett y Hunter, 1998). La manera más práctica de agrupar los hongos asexuales se basa en el tipo del cuerpo fructífero (conidioma) y la pigmentación de las hifas y de los conidios, como fue propuesto en el Sylloge Fungorum por P. A. Saccardo (1882–1931) (Fig. 5.3). Estos grupos, sin embargo, no corresponden a grupos sistemáticos por lo que en el presente libro se citan entre comillas. ●●

“Hyphomycetes” o “Moniliales”—hongos asexuales con hifas que forman conidios expuestos al aire, sin conidioma que cubra los conidios jóvenes. Los hongos asexuales clasificados en “Moniliaceae” crecen con hifas no pigmentadas, aquellos en “Dematiaceae” con hifas y/o conidios pigmentados. Los hongos asexuales con sinemas (columnas de hifas conidiógenas) se agrupan en “Stilbellaceae” y los hongos con esporodoquios (estromas con forma de almohada) se agrupan en “Tuberculariaceae”.

Ascomycota 141 ●●

●●

●●

“Coelomycetes”—hongos asexuales con conidios incluidos en conidiomas por lo menos al inicio de su desarrollo. Las especies de “Melanconiales” forman conidiomas llamados acérvulos que tienen la forma de una copa o de un disco cubierto por la epidermis o la cutícula del tejido de una planta que luego se abre. Los conidiomas de las especies de “Sphaeropsidales” se parecen a pequeñas botellas y se llaman picnidios. Las especies de “Pycnothyriales” producen picnotirios, conidiomas con forma de escudo debajo del cual producen conidios. Mycelia Sterilia o “Agonomycetes”—hongos para los cuales no se conocen estructuras reproductivas. Muchos hongos solamente producen micelio estéril en medios de cultivo artificiales ricos en sustancias nutritivas, por lo que no se pueden identificar morfológicamente. A veces es posible obtener esporulación al cambiar la composición del medio de cultivo, hiriendo al cultivo, aplicando ciclos de luz y oscuridad alternadas o variando otras condiciones de crecimiento. Levaduras—hongos unicelulares que se multipli­ can por brotes o por fisión, formando colonias de numerosas células individuales. Algunas células

de levadura son capaces de reproducirse de manera sexual, por lo que no todas las levaduras son hongos asexuales. Hongos levaduriformes se clasifican en Saccharomycetales y grupos afines (Saccharomycotina), Taphrinomycotina y en algunos grupos de Pezizomycotina (e.g., Chaetothyriales, Ophiostomatales). También hay levaduras en algunos grupos de Basidiomycota, como los Septobasidiales, Sporidiobolales, Tremellales y Ustilaginales. Los brotes de células de levadura de Ascomycota son holoblásticos (comprendiendo la pared entera) y se localizan mayormente en diferentes partes de la célula madre, mientras que las células de levadura de Basidiomycota se caracterizan mayormente por brotes enteroblásticos (a partir de la capa interna de la pared) en un polo o en los dos polos de células madres elipsoidales. Algunas especies de Basidiomycota forman balistoconidios sobre esterigmas, mientras que las especies de Ascomycota no liberan sus esporas asexuales de manera activa. En los capítulos a continuación, se presentan los diferentes grupos artificiales de los Fungi Imperfecti. La gran mayoría de los géneros y especies de

FIGURA 5.3.  Los diferentes grupos morfológicos de los hongos asexuales.

142

Capítulo 5

hongos asexuales se mencionarán en conjunto con sus formas sexuales en los capítulos sobre grupos sistemáticos. Algunos micólogos consideran que con el conocimiento de las formas sexuales, los nombres de las formas asexuales deberían ser superfluos. Esto no es cierto, ya que es indispensable conocer los nombres y grupos de los hongos asexuales para el trabajo práctico con estos hongos, para poder utilizar la literatura y para entrelazar el conocimiento tradicional con nuevos resultados. Además, como ya se mencionó arriba, para aproximadamente el 75% de los hongos asexuales todavía no se conoce ninguna forma sexual. Distribución geográfica:  Los hongos asexuales están presentes en todo el mundo. Muchas especies son cosmopolitas, probablemente gracias a un número muy elevado de esporas resistentes, dispersadas sobre todo por el viento, agua, insectos y el ser humano. Ecología:  Los hongos asexuales utilizan una gran diversidad de sustratos para crecer, por lo que se encuentran como saprótrofos, como parásitos, como comensales o en simbiosis mutualista en todas partes donde hay sustancias nutritivas y humedad, en el suelo, en las plantas (Cuadro 16) y en animales, el hombre y en otros hongos (Fig. 5.4). Masas secas de conidios son dispersadas mayormente por el viento, mientras que el agua o animales pueden llevar conidios que están expuestos en masas mucilaginosas. Numerosas especies de hongos parásitos de plantas producen esporas asexuales en plantas vivas para volver a infectar otras plantas vivas. A menudo se reproducen luego de manera sexual en material vegetal muerto, como saprótrofos. Otros hongos asexuales forman una simbiosis mutualista con plantas o animales, como algunos hongos endofíticos y los hongos cultivados por las hormigas cortadoras de hojas o las termitas (Cuadro 2). Morfología:  Muchos hongos desarrollan redes amplias de hifas y se reproducen por un número elevado de esporas asexuales expuestas al aire desde el inicio de su desarrollo (“Hyphomycetes”). Otros hongos producen un número relativamente pequeño de conidios protegidos al inicio de su desarrollo dentro o debajo de conidiomas (“Coelomycetes”). En el laboratorio, los hongos asexuales mayormente crecen en medios de cultivo sólidos o líquidos con sustancias nutritivas. La velocidad de crecimiento, la textura y el color de la colonia son características específicas para los diferentes estados asexuales. Muchas crecen fácilmente en diferentes medios de cultivo y otras requieren sustancias específicas para su desarrollo.

Las hifas son septadas y generalmente producen una gran cantidad de conidios para la dispersión. Las células que forman los conidios se llaman células conidiógenas y a menudo se encuentran en el extremo de hifas verticales. El conjunto de las células conidiógenas y su hifa portadora se llama conidióforo. Los conidios son muy diversos morfológicamente, los hay de una a varias células, con formas globosas, alargadas, espiraladas o ramificadas (Fig. 5.5). Conidios grandes y planos formados por ramas lateralmente adheridas se parecen a manos, por lo que se llaman queirosporas (gr. cheir, cheiros = mano). Las paredes de los conidios son lisas u ornamentadas de diferentes maneras. En muchas especies, los conidios están provistos de apéndices que pueden ser ramificados. Las hifas conidiógenas forman los conidios de diferentes maneras (Cole y Samson, 1979; Seifert et al., 2011) (Figs. 5.6, 5.7). Durante una conidiogénesis tálica, hifas preestablecidas se dividen por septos, donde después se rompen para liberar los conidios. Estos taloconidios pueden ser solitarios o forman parte de cadenas por lo que se llaman artroconidios. Las cadenas de artroconidios son simples o ramificadas. En el caso de una conidiogénesis blástica, los conidios (blastoconidios) corresponden a brotes de una célula conidiógena y luego se separan de ella. Cuando la pared entera se expande para desarrollar el conidio, el proceso es holoblástico. Durante una conidiogénesis enteroblástica, la capa interna de la pared de la célula conidiógena se expande, mientras que la capa exterior de la pared se rompe para permitir la formación del conidio. Células conidiógenas que producen varios o numerosos conidios en sucesión basípeta de manera enteroblástica se llaman fiálides. Durante la conidiogénesis fialídica, el primer conidio cuenta con la pared completa que es continua con la pared de la fiálide, y los conidios que siguen se forman a partir de la capa interna de la pared de la fiálide solamente. El loco conidiógeno en la punta de una fiálide puede ser rodeado por un collarcillo, que tiene la forma de un anillo, de un embudo o puede ser cilíndrico. La pared de la fiálide generalmente se engruesa en la punta donde inicia cada brote nuevo, por lo que se forma un engrosamiento periclinal. Esta característica se puede observar con un buen microscopio de luz, mientras que otros detalles de las paredes celulares importantes para entender la conidiogénesis sólo se distinguen en cortes ultrafinos vistos con un microscopio electrónico de transmisión. En el caso de la conidiogénesis trética, un blastoconidio se

Ascomycota 143

FIGURA 5.4.  Ecología, diversidad macroscópica y algunos aspectos de importancia de hongos asexuales. A, Hongos asexuales pigmentados en una espiga de Paspalum virgatum. B, Moho en un basidioma de una especie de Agaricales (tal vez Cladobotryum sp., sex. Hypomyces sp.). C, Masas húmedas de conidios de Delortia palmicola. Escala = 2 mm. D, Sinemas de Bactridium sp. Escala = aprox. 2 mm. E, Cf. Chardonia rosea en bambú muerto (Guadua angustifolia). F, Un esporodoquio cerebriforme de Epicoccum andropogonis en una espiguilla de una gramínea. Escala = aprox. 2 mm. G, Mohos utilizados para la maduración de tocino. H, Varias especies de mohos en pan. I, Una toalla averaguada (Panamá).

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Capítulo 5

FIGURA 5.5.  Ejemplos de conidios con los respectivos términos científicos.

FIGURA 5.6.  Aspectos de conidiogénesis y proliferación de células conidiógenas con respecto a la pared celular (A) y la separación de los conidios (B).

Ascomycota 145

forma a través de un poro angosto en la pared gruesa y mayormente pigmentada de la célula conidiógena. Después del desprendimiento del conidio, los poros generalmente son evidentes como cicatrices de color claro en la pared de la célula conidiógena. Los blastoconidios mayormente se separan de la célula conidiógena por un proceso esquizólito, i.e., la lamela media de la pared del septo se disuelve. En algunos casos de conidiogénesis holoblástica hay una célula intercalar pequeña entre la célula conidiógena y el conidio. Para liberar el conidio, la pared de la célula intercalar se rompe, lo que corresponde a un proceso rexólito. Una célula conidiógena con un solo loco de formación de uno o varios conidios es monoblástica y cuando tiene varios locos conidiógenos se denomina poliblástica. Una célula conidiógena monoblástica que aumenta de largo durante la producción de varios conidios en su punta es percurrente. Este proceso llamado proliferación puede ocurrir a partir de la misma célula conidiógena o de una célula nueva que se delimita después de un crecimiento limitado de la célula conidiógena anterior. Cuando la célula conidiógena se alarga un poco en su extremo después de la dehiscencia de cada conidio, se observan anillos cercanos uno al otro y la célula conidiógena

es un anélido. En algunos casos de conidiogénesis poliblástica una sola célula conidiógena forma varios conidios de manera simultánea. Otras células conidiógenas producen varios conidios a partir de varios locos conidiógenos de manera sucesiva. Eso puede ocurrir sin que la célula conidiógena cambie de tamaño o mediante proliferación simpodial, i.e., la célula conidiógena crece un poco con forma de zig zag antes de desarrollar el próximo conidio. Cuando los conidios se desarrollan en cadenas la conidiogénesis es blastocatenada. En cadenas basípetas, los conidios en los extremos de las cadenas son los conidios más viejos. En otros hongos el crecimiento es acrópeto y los conidios más viejos están en la posición basal. Cadenas acrópetas pueden ser ramificadas debido a ramoconidios, i.e., conidios en la punta de las cuales se originan dos o más cadenas de esporas. Las hifas de muchos hongos forman clamidosporas para sobrevivir durante períodos con condiciones ambientales poco favorables para el crecimiento. Se trata de células mayormente globosas, con paredes gruesas y sustancias nutritivas para sobrevivir durante períodos prolongados. Para el mismo propósito, otros hongos producen estructuras llamadas esclerocios, cuerpos formados por masas de hifas compactadas y a menudo endurecidas.

FIGURA 5.7.  Aspectos de conidiogénesis y proliferación de células conidiógenas con respecto a posiciones y secuencias de locos conidiógenos (A) y detalles de conidios en cadenas (B).

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Capítulo 5

5.2.2.  “Hyphomycetes”, Hongos Asexuales con Conidios Expuestos Etimología:  Los “Hyphomycetes” (gr. hyphe = tejido, tejer) son hongos asexuales que producen conidios expuestos desde el inicio de su desarrollo. Ecología:  Numerosos hongos asexuales agrupados en “Hyphomycetes” no son específicos con respecto a su sustrato y a condiciones ambientales, por lo que se encuentran en diferentes nichos como saprótrofos, comensales, parásitos o simbiontes mutualísticos. Morfología:  Muchos “Hyphomycetes” saprótrofos rápidamente colonizan un sustrato húmedo con sustancias nutritivas con numerosas hifas y grandes masas de conidios polvorientos, observándose macroscópicamente como moho. También hay especies con masas de esporas húmedas y gelatinosas. Los “Hyphomycetes” parásitos de plantas a menudo matan las células de la planta por lo que macroscópicamente se observan manchas (Cuadro 12). Sinemas (gr. syn- = junto; nema = hilo) son estructuras formadas por varios conidióforos unidos en columnas. Pueden medir hasta pocos milímetros

de alto, por lo que se ven macroscópicamente, y pueden ser ramificados. Los conidios se forman en el extremo del sinema, en un área más extensa o en toda la superficie (Seifert, 1985). Esporodoquios son cuerpos globosos o pulvinados en los cuales las hifas conidiógenas están densamente agrupadas. Un conidióforo puede ser una hifa similar a una hifa en el sustrato (micronematoso) o puede ser una hifa diferenciada (macronematoso). Las hifas y los conidios son hialinos en especies de “Moniliaceae” o pigmentados debido a la presencia de melanina en especies de “Dematiaceae”. Los conidióforos a menudo son ramificados y dan soporte a un elevado número de células conidiógenas para producir una gran cantidad de conidios en cada conidióforo. Los conidios de hifomicetes son simples, compuestos por pocas hasta varias células o propágulos multicelulares con formas complejas. Conidios de hifomicetes que viven en el agua dulce a menudo son ramificados o tienen la forma de una estrella (estaurospora) (Fig. 5.8). De esta manera, la superficie de las esporas aumenta lo que facilita su dispersión por el agua y su adhesión a sustratos, e.g.,

FIGURA 5.8.  “Hifomicetes de Ingold”. Estaurosporas de Flabellospora sp. y Scorpiosporium sp. encontradas en agua y de Titaea doidgeae y Araneomyces aceriferus encontradas en la superficie de hojas en bosques tropicales.

Ascomycota 147

a hojas muertas. Estos hongos con estaurosporas que viven en el agua y en la superficie de plantas se llaman “hifomicetes de Ingold”, para reconocer los trabajos del micólogo inglés Cecil Terence Ingold sobre estos hongos. Este grupo incluye especies de hongos de diferentes grupos sistemáticos. Los hongos aeroacuáticos son otro grupo ecológico de hifomicetes con conidios helicoides (enrollados en espiral) o con formas clatroides (como en Clathrus sp., Phallales) que flotan en la superficie del agua gracias a una burbuja de aire encerrada en el centro de los conidios. Hifas y/o conidios de muchas formas asexuales de “Hyphomycetes” están cubiertos por ornamentaciones, mayormente verrugas. Las superficies de estas células son generalmente hidrófobas. Debido al aumento de la superficie de la célula por la ornamentación y la naturaleza hidrófoba de la misma, el agua de lluvia no puede mojar estos hongos (ver efecto de loto; Capítulo 4.2.2). La masa de conidios queda polvorienta y puede ser dispersada por el viento aun durante tormentas con lluvias. Además, la superficie hidrófoba facilita la adhesión de un conidio a la cutícula de una planta hospedera y tal vez es importante para la dispersión por insectos. Importancia para el Hombre Las actividades del ser humano frecuentemente están afectadas por hongos asexuales. Muchos aspectos se mencionan en los capítulos sobre grupos sistemáticos. Positiva:  Hongos asexuales producen una gran diversidad de sustancias antibióticas y otros medicamentos. ●● Se utilizan para fabricar diferentes tipos de alimentos, como la salsa de soya, vino y quesos. Además se pueden usar para preparar tocino. ●●

Negativa:  Los mohos afectan nuestros alimentos por lo que se aplican conservantes y los alimentos se mantienen en refrigeración lo que de manera general reduce la velocidad de crecimiento de los hongos. Muchos mohos, sin embargo, producen más toxinas cuando su crecimiento está limitado, e.g., por encontrarse en un ambiente con temperaturas bajas. Por eso, alimentos sin colonización evidente por hongos pueden ser contaminados con concentraciones elevadas de micotoxinas. Casi todas las micotoxinas conocidas son sintetizadas por especies de “Hyphomycetes”.

●●

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Los hongos crecen en tejidos húmedos causando manchas oscuras que no se pueden quitar cuando se lavan. Eso es un problema diario en zonas tropicales durante épocas lluviosas. Coloquialmente se refiere a estos tejidos como “averaguados” (Panamá) o “moromoros” (Ecuador). En lugares con elevada humedad relativa en el aire, los “Hyphomycetes” crecen en vidrio, e.g., en lentes ópticos en cámaras, lupas y microscopios reduciendo la transparencia. Numerosas especies de “Hyphomycetes” son parásitos de plantas causando enfermedades. Entre éstas, lesiones en hojas son los síntomas más evidentes y frecuentes (Cuadro 12).

5.2.3.  “Coelomycetes”, Hongos Asexuales con Conidios Cubiertos G aprox. 1,000 E aprox. 7,000 Etimología:  Los “Coelomycetes” son hongos asexuales que forman sus conidios en cavidades (gr. koilos = hueco, cueva; gr. mykes = hongo). Ecología:  Muchas formas asexuales clasificadas en “Coelomycetes” se observan como parásitos de plantas u hongos saprótrofos, e.g., en hojas muertas o madera en descomposición. Otras como Aschersonia spp. (sex. Hypocreales) son parásitos de insectos. Morfología:  Los conidiomas de “Coelomycetes” son muy pequeños o miden hasta varios milímetros de diámetro. En plantas, los conidiomas de algunas especies de “Coelomycetes” son evidentes como puntos negros con la lupa (Cuadro 12). Los picnidios son conidiomas globosos o con forma de botella conteniendo pocos a numerosos conidios que se liberan a través de un ostiolo. Se ubican en la superficie o están más o menos inmersos en el sustrato. Crecen de manera individual o varios picnidios se agrupan en un estroma. En algunos casos, el picnidio es un sistema complejo de túneles ramificados, por ejemplo, en Cytospora spp. (sex. Diaporthales). En Cytospora spp., en muchos otros hongos con picnidios y en algunos ascomicetes con peritecios, las esporas salen por un orificio minúsculo del cuerpo fructífero en una masa mucilaginosa formando un hilo a menudo enrollado llamado cirro (e.g., ver Figs. 5.55E, 5.57J). Los acérvulos son pequeñas copas o discos cubiertos por células o partes de células de una planta, cuando están jóvenes. Estas cubiertas posteriormente

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Capítulo 5

Cuadro 12 ¿Cómo se Distinguen las Lesiones Causadas por Hongos en Hojas de Aquellas Causadas por Algas, Insectos, u Otros Factores? La mayoría de las plantas producen numerosas hojas con una gran superficie para captar la energía de la luz solar y transformarla en azúcares. De esta manera, las hojas están expuestas a muchos factores abióticos y bióticos que pueden afectar su integridad. Para identificar los diferentes agentes causales de lesiones en hojas (Cuadro 12. Fig. 1) utilizamos una lupa en el campo, un microscopio de luz en el laboratorio y necesitamos algo de experiencia—aun así no siempre llegamos a una conclusión. En el campo, con la lupa a veces se pueden ver hifas y esporas de hongos causando manchas, por ejemplo, hongos cercosporoides (Mycosphaerellaceae; ver Capítulo 5.3.21) o especies de Erysiphales o Peronosporales. Hifas y esporas de Peronosporales causan mildiú lanoso y solamente se encuentran en el envés de las hojas porque utilizan estomas para salir del tejido. Hifas con esporas de Erysiphales causan mildiú pulverulento y colonizan cualquier superficie de diferentes órganos de la planta. Otras lesiones cuentan con pequeños puntos negros que pueden ser acérvulos (e.g., Colletotrichum spp.), peritecios (e.g., Mycosphaerella spp., algunas especies de Phyllachorales), picnidios (e.g., especies de Phoma, Phomopsis) o tiriotecios (e.g., Micropeltis spp.). Sin embargo, puntos negros también pueden ser excremento de insectos o ácaros, por lo que es necesario observarlos con microscopía de luz para determinar si la estructura es fúngica. La mayoría de las especies de Phyllachorales causan grandes manchas negras con una superficie brillante y varios a numerosos peritecios en su interior. Una mancha oscura en la superficie de una hoja o de un tallo formada por hifas pigmentadas superficiales puede ser una especie de Meliolales causante de un mildiú negro, una especie de Asterinaceae, un hongo de fumagina o la forma sexual o asexual de una especie de otro grupo de Ascomycota. Las hifas de muchas especies se asocian con algas formando líquenes epifilos que a veces se pueden confundir con hongos parásitos de plantas. Los líquenes se distinguen macroscópicamente de mildius negros y otros hongos por presentar colores más claros y por la presencia de algas verdes u otros fotobiontes evidentes con el microscopio de luz. Las células fúngicas en una lesión de tejido vegetal no siempre corresponden al agente causal de la lesión.

Muchos hongos asexuales son parásitos oportunistas que no pueden afectar hojas sanas. Necesitan una lesión causada por otro organismo u otro factor para entrar. Para saber con seguridad si un hongo observado en una lesión es el agente causal de la lesión, es necesario cumplir con los postulados de Koch por aislar el hongo, inocular una planta sana, observar los mismos síntomas y luego aislar el mismo organismo de la planta inoculada. Aunque puede ser difícil determinar el origen de manchas foliares sin la presencia de estructuras típicas del agente causal, hay algunos trucos que pueden ayudar para explicar el origen de una mancha foliar. Al observarla contra la luz puede ser translúcida— entonces tal vez se trata de una lesión causada por un herbívoro (insecto, molusco u otro) que se comió parte del tejido de la hoja. Manchas causadas por virus mayormente son de color amarillo, a menudo con diseños de mosaico y afectan muchas o todas las hojas de una planta a la vez. Si la mancha es oscura al observarla a contra luz, es necesario un análisis con microscopía de luz encontrándose a menudo solamente células muertas de la planta, de color marrón debido a taninos. A veces se encuentran esporas de un hongo en el tejido. Si están ubicadas entre las células de la planta, se puede tratar de una especie de Entyloma (carbón, Entylomatales), Erratomyces (carbón, Tilletiales) o de una especie de Protomyces (Taphrinales). Algunas especies de Chytridiomycota forman sus esporas (esporangios) dentro de las células de la planta que pueden presentar hipertrofia (agallas). De manera general, agallas causadas por hongos o micocecidios tienen formas y tamaños variables y a veces cuentan con esporas expuestas al viento. Masas voluminosas de esporas dentro de agallas mayormente pertenecen a carbones. Royas forman esporas en soros ubicados en la superficie de agallas o en tejidos normales. Agallas causadas por especies de Exobasidiales están cubiertas por una capa blanca a amarilla de basidiosporas. Factores abióticos causantes de lesiones en hojas de plantas son vientos fuertes cargados de arena o granizo, la falta de agua, de ciertos minerales u otras sustancias nutritivas. Otras lesiones se deben a pesticidas u otros productos químicos aplicados por el hombre. La causa más frecuente de lesiones en hojas en el trópico son los insectos. Áfidos, insectos escama, (continúa en la siguiente página)

Ascomycota 149

Cuadro 12  (continuación de la página anterior)

CUADRO 12. FIGURA 1.  Lesiones en hojas debidas a diferentes organismos u otros factores. A, Lesión en una hoja con diferentes hongos asexuales asociados por lo que es difícil identificar el agente causal. B, Manchas causadas por virus. C, Manchas causadas por insectos chupadores de floema. D, Lesión causada por un insecto. Note el hueco de salida en el centro de la lesión. E, Minas de larvas de insectos que comieron el mesófilo de la hoja. F, Una agalla en una hoja causada por un insecto. G, Una agalla se cortó y se expuso la larva. H, Ácaros de fieltro (Eriophyidae) causando manchas, donde la planta formó numerosos pelos. I, Manchas de color anaranjado debidas a la presencia de Cephaleuros virescens (alga verde).

(continúa en la siguiente página)

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Capítulo 5

Cuadro 12  (continuación de la página anterior) moscas blancas, cigarras y otros insectos perforan la epidermis de la hoja para alimentarse de la savia de la planta. De esta actividad resultan manchas foliares que a menudo cuentan con una depresión central o hueco causado por el insecto chupador. Otros insectos depositan sus huevos dentro del tejido de las hojas. Las larvas se mueven dentro del mesófilo comiéndolo y causando una lesión que puede ser un túnel llamado mina. Insectos también pueden causar el desarrollo de agallas que generalmente son más elaboradas que las agallas de los hongos, tienen formas y tamaños definidos y una o varias cavidades centrales en las cuales crecen las larvas. Ciertos ácaros, llamado ácaros de fieltro, colonizan hojas causando el crecimiento de una capa densa de pelos blancos o de color marrón, que a veces deforman la hoja. En el trópico, sobre todo en condiciones de alta humedad y sombra, a menudo se observan manchas peludas de color anaranjado o verde en el haz de hojas persistentes de plantas como el guayabo, mango y marañón. El agente causal de la enfermedad llamada costra verde o mancha de alga en hoja es un alga verde, Cephaleuros virescens, que forma células reproductivas en la superficie de la hoja y penetra entre las células de la planta, por lo que probablemente se trata de un parásito de la planta. Afecta hojas, a veces frutos y corteza causando rupturas.

Cuadro 12 Bibliografía Lectura Adicional para Hongos Parásitos de Plantas Cannon, P. F. y Hawksworth, D. L. 1995. The diversity of fungi associated with vascular plants: The known, the unknown and the need to bridge the knowledge gap. Adv. Plant Pathol. 11:277-302. Castaño-Zapata, J. y del Río Mendoza, L. 1994. Guía para el Diagnóstico y Control de Enfermedades en Cultivos de Importancia Económica. Zamorano Academic Press, Honduras. Cook, A. A. 1981. Diseases of Tropical and Subtropical Field, Fiber and Oil Plants. Macmillan, New York. García-Guzmán, G. y Dirzo, R. 2001. Patterns of leafpathogen infection in the understory of a Mexican rain forest: Incidence, spatiotemporal variation, and mechanisms of infection. Am. J. Bot. 88:634-645. Gerlach, W. P. 1988. Plant Diseases of Western Samoa. Deutsche Gesellschaft für Technische Zusammenarbeit (GTZ), Germany. Hansford, C. G. 1946. The Foliicolous Ascomycetes, Their Parasites and Associated Fungi, Especially as Illustrated by Uganda Specimens. Imperial Mycological Institute, Kew, Surrey, United Kingdom. Holliday, P. 1980. Fungus Diseases of Tropical Crops. Cambridge University Press, Cambridge. (n.v.)

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Ascomycota 151

se rompen y se exponen conidios producidos por células conidiógenas que generalmente forman una sola capa más o menos ancha. Los acérvulos de especies de Colletotrichum (sex. Glomerellales) se caracterizan por la presencia de setas pigmentadas que sobresalen de la masa de conidios. Picnotirios son conidiomas aplanados con forma de escudo debajo de los cuales se ubican conidios, formados por diversas especies de Dothideomycetes.

5.3 Pezizomycotina 5.3.1.  Introducción a los Pezizomycotina Sistemática:  Los Pezizomycotina son la subdivisión más grande de los Ascomycota e incluyen numerosas especies de macrohongos. Se dividen en varias clases soportadas por características morfológicas y por datos moleculares (Spatafora et al., 2006). La clasificación que se utiliza aquí es simplificada y preliminar en muchos aspectos, ya que falta incluir muchos datos de hongos poco conocidos (Fig. 5.9). Dentro de las clases se distinguen numerosos órdenes de los cuales se presentan aquí los más importantes en un orden didáctico que no siempre refleja lazos de parentesco. El grupo ecológico de los líquenes, que incluye casi 30% de las especies conocidas

de Ascomycota, se presenta en el Capítulo 6. Los nombres entre comillas corresponden a nombres antiguos de grupos morfológicos. A continuación empezamos con el orden que dio nombre a la subdivisión, los Pezizales, para luego conocer otros órdenes de los “Discomycetes” y los Erysiphales. Luego se presentan los “Plectomycetes” (Eurotiales, Onygenales) seguidos por los “Pyrenomycetes” con ascos unitunicados, los “Loculoascomycetes” con ascos bitunicados y los Laboulbeniales. Ecología:  Los hongos clasificados en Pezizomycotina son ecológicamente muy diversos. Hay numerosos hongos saprótrofos, endófitos o parásitos de plantas. También hay parásitos de insectos, de otros animales y del hombre, así como parásitos de otros hongos y especies que forman micorrizas con plantas. En el suelo hay especies generalistas y otras que crecen sobre excremento de animales o en lugares con alto contenido de nitrógeno debido a la orina de algún animal. La mayoría de los hongos que viven en simbiosis con algas (liquenizados; ver Capítulo 6) y la mayoría de los hongos encontrados en su forma asexual (Fungi Imperfecti) son especies pertenecientes a diferentes órdenes de Pezizomycotina. En el caso de muchos hongos parásitos de plantas, el hongo forma numerosos conidios mientras el

FIGURA 5.9.  Filogenia simplificada de órdenes importantes de hongos no liquenizados (excepto Lecanorales) en los Pezizomycotina.

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Capítulo 5

sustrato esté vivo, contenga suficientes sustancias nutritivas y haya condiciones ambientales favorables. Cuando se muere el órgano afectado, se agotan las fuentes de sustancias nutritivas y/o se presentan factores desfavorables, el hongo desarrolla estructuras de reproducción sexual. Una estrategia similar también se puede observar en hongos saprótrofos, e.g., ciertas especies de Hypocreales o Xylariales, que viven como endófitos y desarrollan estromas para la reproducción sexual solamente cuando la planta huésped está gravemente herida. Morfología:  Muchas especies de Pezizomycotina desarrollan cuerpos fructíferos, los ascocarpos o ascomas, en los cuales producen los ascos y las ascosporas (Fig. 5.10). Algunos ascomas tienen la forma de disco o copa (apotecio) con ascos ubicados en un himenio en la superficie superior o interior. Los apotecios pueden ser abiertos desde el inicio de su desarrollo o estar cubiertos por una capa de células cuando están jóvenes. Otras especies tienen ascomas con forma de botella (peritecio) con un orificio llamado ostiolo en su punta. Los peritecios se forman de manera individual en la superficie del sustrato, primero inmersos y luego sobresalen

FIGURA 5.10.  Ascomas de los Ascomycota.

del sustrato en la madurez, o están inmersos en el sustrato de manera permanente. Los peritecios también pueden estar agrupados dentro de estromas pseudoparenquimáticos. Otras especies tienen ascomas globosos con ascos globosos encerrados en el interior. Estos ascomas sin ostiolos se llaman cleistotecios. Algunas especies de Ascomycota producen sus ascos debajo de un escudo llamado tiriotecio o en un ascoma aplanado con pared basal en un ascoma llamado catatecio. Los gimnotecios se parecen a cleistotecios pero se trata de bolas de hifas mezcladas con ascos sin peridios definidos. El quasmotecio se parece a un cleistotecio cuando está cerrado. Sin embargo, se diferencia porque un quasmotecio se abre por un surco o una tapa, mientras que el peridio de un cleistotecio se rompe de manera poco definida. Los tipos de ascomas más comunes, apotecio, peritecio y cleistotecio, se desarrollaron varias veces durante la evolución, por lo que hongos Ascomycota en diferentes líneas evolutivas pueden producir ascomas que se parecen. Esta evolución convergente fue descubierta por análisis microscópicos detallados acerca del desarrollo de los ascomas y por datos moleculares.

Ascomycota 153

Las especies de Ascomycota desarrollan ascomas y ascos por dos modos principales. En el caso del desarrollo ascohimenial (Sordariomycetes), el peridio del ascoma se forma alrededor de un ascogonio que ya está fertilizado o que pronto será fertilizado. Una cavidad central se forma por expansión del primordio peritecial y células localizadas en la base o en el ápice pueden producir filamentos estériles. Las paráfisis son filamentos estériles que crecen hacia arriba y que tienen puntas libres arriba de los ascos, mientras que paráfisis apicales crecen desde arriba hacia abajo (Fig. 5.11) (Eriksson, 1981). En todas las especies de pirenomicetes, filamentos estériles cortos llamados perífisis son formados en el ápice del primordio. Mientras que el ascoma se alarga, los perífisis se separan, y cuando el ascoma está maduro se abre un canal ostiolar bordado por perífisis. Hifas ascógenas dicarióticas se ramifican en la base del peritecio y forman los ascos en un himenio. En el caso del desarrollo ascolocular (Dothideomycetes), lóculos se forman dentro de tejido estromático que puede ser un estroma extenso o formado por algunas células solamente. Células dentro del lóculo son fertilizadas e

hifas dicarióticas se ramifican formando un himenio o hay ascos individuales dispersos dentro del estroma (Myriangiales). Filamentos estériles conocidos como pseudoparáfisis se pueden desarrollar arriba de los ascos y crecer hacia abajo entre los ascos. Otras especies pueden tener células estériles (parafisoides o hifas interascales) entre los ascos, las cuales se colapsan cuando los ascos se expanden. Estos ascomas llamados pseudotecios se abren por lisis de células en el ápice. No hay canal ostiolar con perífisis. Todas las células estériles presentes dentro de un ascoma, i.e., paráfisis, pseudoparáfisis y/o perífisis, se llaman hamatecio. En bosques húmedos tropicales, los ascomas pueden ser muy simples. En algunas especies, los ascos se encuentran directamente en la superficie del sustrato. En otras especies los ascos están expuestos en la punta de un ascoma estilboide (Fig. 5.12). Los ascos son morfológicamente muy variables, dependiendo de los diferentes órdenes y de las diferentes especies (Fig. 5.13). Mayormente son globosos, ovoides o cilíndricos. Generalmente un asco contiene ocho ascosporas como resultado de

FIGURA 5.11.  Esquemas de diferentes tipos de células estériles formando el hamatecio ubicado dentro de los ascomas entre los ascos (no dibujados).

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Capítulo 5

FIGURA 5.12.  Una especie no identificada de Helotiales con un ascoma hialino, estilboide, encontrado en un bosque tropical húmedo en la superficie de una fronda de un helecho (ML).

FIGURA 5.13.  Ascos y estructuras para expulsar las ascosporas.

Ascomycota 155

una división mitótica después de la meiosis. Ascos de algunos hongos contienen una hasta siete ascosporas, mientras que ascos de otras especies contienen muchas ascosporas (mayormente múltiples de ocho), en algunos casos más de 1,000. Las ascosporas se liberan de los ascos de diferentes maneras. Ascos prototunicados se rompen de manera irregular y sueltan las ascosporas de manera pasiva. La mayoría de las especies de Ascomycota, sin embargo, expulsan sus esporas al aire para asegurar su dispersión por el viento, a veces a largas distancias. El mecanismo de expulsión se basa en una turgencia elevada dentro del asco y en la presencia de una estructura en su punta a través de la cual las ascosporas pueden ser liberadas con un impulso (Trail, 2007). Las capas de la pared de ascos unitunicados no se separan durante el proceso de la liberación de las ascosporas. En las especies de Pezizales se abren con una tapita llamada opérculo, por lo que son operculados, mientras que en especies de Helotiales y muchos otros ascomicetes con ascos unitunicados, en lugar de una tapita tienen un poro elástico en su ápice y son inoperculados.

Otras especies de Ascomycota son caracterizadas por ascos con paredes que se separan en dos capas con funciones diferentes al momento de la expulsión de las ascosporas. Se llaman ascos bitunicados o fisitunicados y son típicos de especies de Dothideomycetes. La capa interna o endotúnica es elástica, mientras que la capa externa o exotúnica es firme. En el momento de la liberación de las ascosporas, la exotúnica se rompe en la punta o más abajo, la endotúnica se expande y las ascosporas son expulsadas a través de un poro en la punta de la endotúnica. Los ascos bitunicados jóvenes generalmente se caracterizan por la presencia de una pequeña depresión en la parte apical de la endotúnica llamada cámara ocular. En muchas especies de Ascomycota, entre los ascos hay hifas simples o ramificadas del hamatecio. Gracias a ellas, los ascos se encuentran apretados en el himenio o dentro del peritecio y se expanden solamente hacia arriba, hacia donde liberarán sus ascosporas. La combinación de las características de los ascomas y de los ascos forma una base para distinguir los órdenes de Ascomycota (Fig. 5.14).

FIGURA 5.14.  Caracterización morfológica de los diferentes órdenes de los Pezizomycotina.

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Capítulo 5

Las ascosporas están ordenadas en una línea (uniseriadas), dos líneas (biseriadas) o se encuentran en el asco sin orden aparente. Pueden ser células simples, globosas, hialinas y lisas, pero también pueden tener otras formas (esféricas, alantoides, cilíndricas, filiformes, etc.), ser pigmentadas (marrón, verdosas o negras) y a veces son ornamentadas en la superficie de sus paredes más o menos gruesas (Fig. 5.15). Otras ascosporas están formadas por dos o más células. En algunas especies las ascosporas se rompen a nivel de sus septos, formando esporas parciales. Las ascosporas pueden estar rodeadas por una capa hialina mucilaginosa, pueden tener apéndices o presentar poros o surcos germinativos. Estas características se utilizan para distinguir especies y géneros y a veces sirven para caracterizar familias u órdenes de hongos. Ciclo de vida (Fig. 5.16):  Los hongos clasificados en Pezizomycotina se caracterizan por la presencia de ascos, mayormente en ascomas formados por hifas monocarióticas. Un asco se forma en la punta de una hifa dicariótica en la cual dos núcleos compatibles se fusionan. El núcleo diploide en seguida se divide por meiosis dando como resultado cuatro núcleos haploides. A menudo este número de núcleos se

duplica a ocho gracias a una división mitótica adicional. Alrededor de cada núcleo se deposita plasma que luego es rodeado por una pared dentro de la célula del asco. El desarrollo de las ascosporas (meiosporas) es endógeno, las ascosporas son endosporas, y se trata de una formación libre de células dentro del asco. El plasma que queda alrededor de las ascosporas dentro del asco, el epiplasma, contiene glicógeno y otras sustancias. Cuando el glicógeno se fragmenta en azúcares monoméricos (glucosa), aumenta el flujo de agua hacia dentro del asco y aumenta la turgencia. La elevada presión que se genera dentro del asco finalmente causa la expulsión de las ascosporas. Cuando están maduras, la mayoría de las ascosporas contienen un núcleo haploide en cada célula. Después de ser liberadas del asco, las ascosporas son dispersadas por el viento, agua u otros vectores. Bajo condiciones favorables germinan mediante hifas. Cada célula de estas hifas contiene uno a varios núcleos haploides. Las hifas crecen en el sustrato donde se reproducen mayormente de manera asexual formando conidios (mitosporas). La multiplicación asexual mediante gemación, de manera levaduriforme, se manifiesta en los órdenes Chaetothyriales (levaduras negras), algunas especies

FIGURA 5.15.  Esquemas de ascosporas de especies de diferentes géneros de Pezizomycotina. Se representan con la misma escala para que se aprecien las diferencias de tamaño.

Ascomycota 157

de Hypocreales, Onygenales y Ophiostomatales (ver Fig. 5.71). En el caso de las especies heterotálicas de Ascomycota, una hifa con núcleos haploides de una carga genética dada tiene que encontrar otra hifa con núcleos haploides con material genético compatible para iniciar la formación de un ascoma entrelazando las hifas de las dos cepas. Las especies homotálicas no requieren de células compatibles para iniciar el desarrollo de un ascocarpo. Dentro del ascoma joven, o primordio, generalmente se diferencian gametangios masculinos (anteridios) y gametangios femeninos (ascogonios). El ascogonio puede formar una excrecencia delgada (tricógina) por la cual se establece un contacto con el citoplasma del anteridio. A través de este puente los núcleos del anteridio migran hacia adentro del ascogonio. Otras especies de Ascomycota liberan esporas con un núcleo haploide cada una (espermacios). Un espermacio se fusiona con una tricógina de un ascogonio o con una hifa receptiva. En algunas especies de Ascomycota células de hifas no diferenciadas morfológicamente se fusionan mediante somatogamia.

Las células que resultan de la fusión pueden crecer como hifas multinucleares y sin septos (cenocíticas). Corresponden a hifas ascógenas que dentro del ascoma crecen hacia el área disponible para el desarrollo de ascos. Los núcleos dentro de las hifas ascógenas se dividen simultáneamente para mantener el estado dicariótico. En otras especies de Ascomycota, las hifas ascógenas no son cenocíticas sino que cuentan con septos con fíbulas que separan células dicarióticas. En su punta, una hifa ascógena se dobla formando un gancho, también llamado crozier, y se divide dos veces resultando en tres células con cuatro núcleos en total (Fig. 5.17). La célula basal y la célula apical contienen un núcleo cada una, mientras que la célula de la mitad, llamada célula penúltima, contiene dos núcleos. Estos dos núcleos son genéticamente distintos, de igual manera como los núcleos en la célula basal y en la célula apical. La célula apical se fusiona con la célula basal para reestablecer un dicario, de manera similar a la formación de fíbula en Basidiomycota. La célula penúltima es una célula inicial de asco y se transforma en asco mientras la célula subterminal puede proliferar para formar otro asco.

FIGURA 5.16.  Ciclo de vida típico para especies de Pezizomycotina. El ascoma (apotecio) y el asco operculado son típicos para especies de Pezizales.

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Capítulo 5

FIGURA 5.17.  Formación de asco y proliferación de una hifa ascógena.

5.3.2.  Pezizales, los Hongos de Copa con Ascos Operculados G 200 E 1,700 Etimología:  El filósofo griego Theophrastos (siglo IV–III a.C.) utilizaba el término “pezis” para referirse a hongos sin estípite, probablemente a hongos que ahora se consideran “Gasteromycetes”. Con el tiempo el significado del nombre cambió, por lo que ahora se utiliza para un grupo de especies de Ascomycota con ascomas con forma de copa que mayormente carecen de estípite. Sistemática:  Los Pezizales son el único orden de la clase Pezizomycetes (Pezizomycotina), y constituyen una línea evolutiva separada de los demás hongos Ascomycota en las filogenias moleculares. Por lo menos 15 grupos filogenéticos de Pezizales incluyen trufas, definidas como hongos con ascomas hipogeos o epigeos con ascos que liberan sus esporas de manera pasiva (Læssøe y Hansen, 2007). Además hay trufas clasificadas en Elaphomycetales. Distribución geográfica:  Las especies de Pezizales se encuentran en todo el mundo. Tuber spp. son típicas en zonas de clima templado y subtropical en el hemisferio norte, mientras que Cookeina sulcipes, Glaziella aurantiaca y Phillipsia domingensis crecen en tierras bajas tropicales de todo el mundo.

Ecología:  En su mayoría, las especies de Pezizales crecen como saprótrofos en el suelo, en madera en descomposición, en excrementos (Cuadro 13) o en materia orgánica quemada. Muchas especies de Pezizales, como Aleuria aurantia, por ejemplo, crecen en sitios perturbados, por lo que se pueden considerar hongos pioneros. La mayoría de las especies forman ascomas sobre el suelo (epigeo), y otras, como muchas trufas (Tuber spp. y especies de otros géneros), dentro del suelo (hipogeo). Las esporas de hongos epigeos se dispersan mayormente mediante el viento, mientras que las trufas son excavadas por animales (perros, cerdos, ardillas, etc.) atraídos por un olor fuerte. Los animales comen los ascomas y de esta manera dispersan las esporas. Algunas especies de Helvella, Morchella y las especies de Tuber son ectomicorrízicas (Cuadro 5), mientras que algunas otras especies son acuáticas. No hay especies liquenizadas (en simbiosis con algas o cianobacterias) en este orden. Morfología:  La forma básica de los ascomas de las especies de Pezizales es una copa o un disco, el apotecio, con un diámetro de aproximadamente 1 mm hasta varios centímetros y con colores como amarillo, anaranjado, rojo, crema, marrón o negro (Fig. 5.18A–G). La superficie interior o superior de los apotecios está cubierta por el himenio constituido por ascos y paráfisis. Las puntas de las paráfisis

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FIGURA 5.18.  Especies de Pezizales (A–G) y Orbiliales (H–I). A, Un apotecio de Aleuria aurantia. B–C, Apotecios con estípites de Cookeina spp. B, Cookeina speciosa con una babosa. C, Cookeina tricholoma. D, Un ascoma de Phillipsia domingensis con un himenio de color llamativo. E, El ascoma de Morchella cf. esculenta tiene un himenio con la forma de un panal. F, Un ascoma globoso de Glaziella aurantiaca, cortado longitudinalmente. G, Ascomas hipogeos de Tuber excavatum, cortado y en vista superficial. H, Numerosos apotecios de Orbilia sp. sobre una rama muerta. I, Orbilia sp. sobre estromas negros de otro hongo, tal vez una especie de Xylariales.

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Capítulo 5

Cuadro 13 Hongos Coprófilos Especies pertenecientes a varios géneros de Pezizales y otros grupos de hongos (ver abajo) son coprófilas, les gusta crecer en y sobre excremento de animales (Cuadro 13. Fig. 1). Muchas especies tienen ascomas pequeños que se pueden encontrar con la ayuda de una lupa o un microscopio estereoscópico creciendo sobre estiércol de vaca, caballos y otros animales. Ascobolus scatigenus (sin. Ascobolus magnificus), sin embargo, desarrolla apotecios grandes, a veces con más de 1 cm de diámetro. Cuando los ascos están maduros, el himenio es de color marrón violáceo oscuro, casi negro, debido al color oscuro de las ascosporas. Luego, cuando el apotecio se seca y/o cuando se toca, todos los ascos maduros liberan

sus esporas de manera simultánea (soplo), y el color del himenio cambia de repente, de casi negro a un amarillo llamativo debido a los ascos inmaduros y otras células de los apotecios. Las ascosporas están cubiertas por una capa gelatinosa la cual les permite adherirse a un sustrato. Justo antes de liberar las ascosporas, los ascos maduros de especies de Ascobolus y otros géneros de Pezizales se alargan, sobresalen de la superficie del himenio y orientan sus puntas hacia la luz, demostrando un fototropismo positivo. De esta manera expulsan sus ascosporas hacia la luz, lejos del excremento. El impulso con el cual se liberan las ascosporas del asco es muy fuerte. En el caso de Ascobolus immersus, por ejemplo, el valor de

CUADRO 13. FIGURA 1.  Especies de Pezizales en excremento de vaca. A–C, Ascobolus scatigenus. A, Apotecios en excremento. B, Apotecios con ascosporas maduras (oscuras) y después de la liberación de las ascosporas (amarillos). C, Ascosporas se adhieren a un portaobjeto que se expuso al soplo de un apotecio (ML). Escala = 0.1 mm. D–E, Saccobolus sp. D, Apotecios con ascos maduros (puntitos oscuros) sobre excremento. Escala = 1 mm. E, Un asco con ascosporas agrupadas (ML). Escala = aprox. 50 μm. F, Apotecios de Iodophanus carneus. Escala = aprox. 5 mm.

(continúa en la siguiente página)

Ascomycota 161

Cuadro 13  (continuación de la página anterior) aceleración alcanzó los 1,800,000 m/s2 (Yafetto et al., 2008). De esta forma los hongos logran que las esporas sean lanzadas lejos del excremento y que sus esporas se dispersen por el viento. Las especies de Saccobolus agrupan sus ascosporas en paquetes que debido a un mayor peso son lanzados más lejos. Las esporas caen sobre hierbas de pastoreo, se adhieren a éstas gracias a su superficie gelatinosa y están en buena posición para ser ingeridas por los animales junto con la hierba. El paso por el tubo digestivo no afecta a las ascosporas y aparentemente, las ascosporas de algunas especies incluso lo necesitan para germinar cuando se depositan en el suelo junto con el excremento. Además de los Pezizales otras especies de Ascomycota crecen en excrementos de animales, e.g.,

pueden ser organizadas en una capa arriba de los ascos llamada epitecio. Inmediatamente por debajo del himenio se localiza una capa delgada de hifas, llamada hipotecio. El tejido que es responsable de la forma de la copa se llama excípulo. Las copas de algunas especies de Pezizales son expuestas al viento elevándose del suelo mediante estípites, por ejemplo, en Cookeina spp. (Fig. 5.19).

especies de Sordariales (e.g., Podospora sp.), Xylariales (e.g., especies de Podosordaria, Poronia), formas asexuales de Fungi, “Zygomycota” (e.g., Pilobolus spp.), Basidiomycota (e.g., Coprinus spp., Sphaerobolus stellatus) y otros hongos. Estos hongos aseguran la dispersión de sus esporas lejos del excremento, a veces por mecanismos sofisticados.

Cuadro 13 Bibliografía Referencia para Hongos Coprófilos Yafetto, L., Carroll, L., Cui, Y., Davis, D. J., Fischer, M. W. F., Henterly, A. C., Kessler, J. D., Kilroy, H. A., Shidler, J. B., Stolze-Rybczynski, J. L., Sugawara, Z. y Money, N. P. 2008. The fastest flights in nature: High-speed spore discharge mechanisms among fungi. PLoS ONE 3:e3237.

Plegando el himenio, otros hongos aumentan la superficie disponible para la formación de ascos y de esta manera el número de ascosporas. Helvella spp. tienen apotecios en forma de silla de montar, especies de Morchella presentan himenios amplios con forma de panal. Los ascomas de Glaziella aurantiaca son cerrados, con pliegues en el interior, y los ascos no expulsan las ascosporas. Estos ascomas se pueden

FIGURA 5.19.  Líneas morfológicas de tipos de ascomas en Pezizales.

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Capítulo 5

insertar en una línea morfológica que culmina en ascomas hipogeos de Tuber spp. Los ascomas de color marrón oscuro a negro de Wynnea americana se desarrollan en grupos a partir de esclerocios y alcanzan hasta 13 cm de alto. Numerosos ascos largos y cilíndricos constituyen el himenio junto con las paráfisis. El extremo apical de los ascos es aplanado y se abre mediante una tapita (opérculo) para la liberación de las ascosporas. Las paredes de los ascos están formadas por varias capas que no se separan, por lo que los ascos son funcionalmente unitunicados. En algunas especies de Pezizales la totalidad de la pared, o solo su parte apical, se colorea de azul con yodo (reacción amiloide, I+). Después de ser liberadas las ascosporas, el opérculo queda adherido lateralmente al orificio o se desprende completamente. La presencia de un opérculo caracteriza un asco operculado que es típico para especies de Pezizales. En algunas especies, numerosos ascos maduran a la vez y sus ascosporas se liberan simultáneamente, por lo que se observa macroscópicamente una nube de esporas que surge del himenio como humo. Este fenómeno se llama soplo y en el momento del soplo se escucha un ruido apenas perceptible. En su mayoría los ascos contienen ocho ascosporas, sin embargo en algunas especies un solo asco puede contener hasta más de 1,000 ascosporas. En el caso de las trufas los ascos son globosos, contienen de dos a seis ascosporas ornamentadas y se abren sin expulsar las ascosporas (ascos prototunicados). En los ascomas de Glaziella aurantiaca, los ascos se ubican individualmente dentro de lóculos en el tejido del apotecio que de esta manera no cuenta con un himenio. Cada asco contiene una sola ascospora grande que aparentemente se libera cuando el ascoma se descompone. Las ascosporas de las especies de Pezizales corresponden a células simples, hialinas a marrones, son globosas a elipsoidales y contienen uno o varios núcleos. Sus paredes pueden ser ornamentadas. Algunas especies de Pezizales crecen de manera asexual con hifas formando conidios, pero estas formas asexuales no son comunes. Ciclo de vida:  En muchas especies de Pezizales, células sexuales compatibles se fusionan por gametangiogamia (Fig. 5.16). Sin embargo, en otras especies se ha observado también espermatización, somatogamia, dicariotización de núcleos del mismo individuo o una reproducción que morfológicamente aparenta ser sexual pero sin cambios del estado nuclear. Aspectos bioquímicos:  El color llamativo de muchos ascomas se debe a la presencia de carotenoides.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Algunas especies de Morchella y Tuber son excelentes hongos comestibles. Algunos grupos indígenas en regiones tropicales comen los ascomas de Cookeina spp. Negativa: Otras especies, por ejemplo, del género Gyromitra, son venenosas por lo que es importante identificar bien los hongos antes de consumirlos.

●●

5.3.3.  Orbiliales, Copitas con Ascosporas Minúsculas G 12 E 300 Etimología:  Los apotecios de las especies de Orbilia son pequeños discos circulares (lat. orbis = círculo, disco). Sistemática:  Las especies de Orbilia y géneros afines en el pasado se clasificaban dentro de los Helotiales o Leotiales. Datos moleculares demuestran que no están estrechamente relacionadas con ninguno de estos órdenes por lo que se clasifican en Orbiliomycetes, separado de los demás órdenes de Ascomycota. Se trata de “Discomycetes” con ascos inoperculados. El género más grande del orden es Orbilia (E 58) que además incluye numerosas especies que todavía no han sido descritas—se estima que existen varios cientos de especies de Orbilia (H.-O. Baral, comunicación personal). Ecología:  La mayoría de las especies de Orbiliales se encuentran en lugares húmedos sobre madera muerta o en el suelo, donde se reproducen de manera asexual y pueden capturar artrópodos y otros invertebrados. Hifas de Orbiliales capaces de capturar y alimentarse de nematodos forman estructuras pegajosas, toxinas o anillos que se contraen al hincharse cuando nematodos pasan a través de ellos, e.g., en Arthrobotrys spp. (sex. Orbilia spp.) (Fig. 5.20). Los nematodos son paralizados y mueren inmediatamente por toxinas nematicidas, e.g., ácido linoleico. También puede ocurrir que el anillo sea separado de la hifa y el nematodo se aleje junto con el anillo. El animal, sin embargo, no está a salvo, ya que las células fúngicas crecen y luego lo invaden. Especies de Orbiliales que consumen nematodos se aíslan en el laboratorio mediante la dispersión de partículas finas de suelo o de excremento en agar con agua, empleando nematodos como cebo. Después de

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5.3.4–5.3.7. Leotiomycetes 5.3.4.  Helotiales, Hongos de Copa con Ascos Inoperculados G 500 E 3,900 Etimología:  Las especies de Helotium tienen ascomas redondos con colores llamativos (gr. helios = sol).

FIGURA 5.20.  Hifas con lazos de Arthrobotrys superba (sex. Orbilia sp.) que capturan un nematodo.

2–3 semanas, los hongos en el suelo o en excremento capturan los nematodos y se pueden aislar usando un estereoscopio para separar con una aguja los conidios de los conidióforos verticilados que surgen del cementerio de nematodos. Otras especies de Orbiliales se encuentran en hojas en las copas de los árboles, crecen en excrementos de animales o colonizan cuerpos fructíferos viejos de otros hongos. Los ascomas de las especies de Orbiliales pueden secarse y perdurar durante períodos largos de sequía hasta que haya agua disponible otra vez. Algunas formas asexuales de Orbiliales viven en el agua y son “hifomicetes de Ingold”. Morfología:  Los apotecios de la mayoría de las especies de Orbilia tienen pocos milímetros de diámetro, son cerosos, a menudo translúcidos y de color crema, amarillento o naranja (Fig. 5.18H–I). El himenio está compuesto por ascos y paráfisis. Las paráfisis en muchas especies tienen ápices truncados que se fusionan y forman una masa gelatinosa arriba de los ascos. Esta masa es responsable del aspecto ceroso macroscópico del apotecio. Los ascos son relativamente pequeños y tienen un poro apical amiloide o no. Cada asco contiene mayormente ocho pero en algunas especies hasta 128 ascosporas diminutas que miden menos de 10 × 1 µm.

Sistemática:  Los Helotiales pertenecen a los Leotiomycetes que incluyen además los Cyttariales, Leotiales y Rhytismatales, que son “Discomycetes” basado en la morfología de sus ascomas (apotecios). Erysiphales con sus ascomas globosos sin ostiolos también forman parte de los Leotiomycetes. En el pasado, los Helotiales fueron clasificados en los Leotiales, pero ahora los Leotiales (G 11 E 41) están separados de los Helotiales como un grupo pequeño representado aquí por Bulgaria inquinans y Leotia spp. (Fig. 5.21I–K). Anteriormente, el género Orbilia y géneros afines (ahora Orbiliales) estaban clasificados en los Helotiales. Se distinguen varias familias dentro del orden de los Helotiales, de las cuales los Dermateaceae y Sclerotiniaceae se mencionan más adelante. Distribución geográfica:  Las especies de Helotiales se pueden encontrar en todo el mundo. Bulgaria inquinans (Leotiales) se encuentra en madera de roble (Quercus sp.) en zonas de clima templado y en tierras altas del trópico y subtrópico. Ecología:  Numerosas especies de Helotiales son hongos saprótrofos que crecen en el suelo, en madera muerta, hojas, tallos muertos o excrementos, sobre todo en lugares húmedos. También se encuentran sobre otros hongos o viven en sustratos orgánicos en agua dulce. Otras especies son endófitos o parásitos de plantas, alimentándose de manera necrótrofa (de partes muertas de la planta), hemibiótrofa (primero de células vivas y luego de células muertas) o biótrofa (de células vivas de la planta). Algunas especies de Sclerotiniaceae son parásitos agresivos matando plantas, con un amplio espectro de hospederos. Algunas especies de Dermateaceae causan lesiones en hojas de ciertas plantas. Ambas familias además incluyen especies saprótrofas y endófitas. Otras especies de Helotiales viven en simbiosis mutualística con algas formando líquenes (ver Capítulo 6). También pueden vivir en asociación con animales o como hongos micorrízicos, e.g., en micorrizas ericoides (Cuadro 14).

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Capítulo 5

FIGURA 5.21.  Algunas especies de Helotiales (A–H) y Leotiales (I–K). A, Apotecios de Ascocoryne sarcoides. B–C, Chlorociboria aeruginascens en madera en descomposición. B, Apotecios. C, Madera colonizada por hifas. D, Un apotecio de Dicephalospora rufocornea con un esclerocio en la base. Escala = 1 mm. E, Apotecios de Lachnum sp. en un pecíolo de una hoja muerta. Escala = 1 mm. F, Apotecios de Encoelia cubensis encima de ascomas de Xylaria telfairii. G, Apotecios de una especie de Dermateaceae en la hoja de una gramínea. H, Ascomas de Trichoglossum sp. en suelo. I, Ascomas de Bulgaria inquinans en madera muerta de Quercus sp. J–K, Ascomas de Leotia spp. J, Leotia atrovirens. K, Leotia lubrica.

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Cuadro 14 Micorrizas de Ericaceae Ciertas especies de Ericaceae son dominantes en tipos de vegetación sobre suelos pobres y ácidos en brezales y turberas en áreas con clima templado del hemisferio norte y cerca del límite del arbolado en montañas del subtrópico y trópico, e.g., en el subpáramo neotropical. Debido a que estos suelos carecen de compuestos con nitrógeno y fósforo disponibles para las plantas, pocas plantas son capaces de crecer en ellos, con excepción de las especies de Ericaceae que reciben ayuda de hongos micorrízicos específicos. Otras especies de Ericaceae, e.g., Cavendishia spp., pertenecen al “Grupo Andino” y crecen en los bosques como epifitas, hemiepifitas o lianas, también ayudadas por hongos. Se conocen cuatro tipos diferentes de micorrizas en especies de Ericaceae: las micorrizas arbutoides que están relacionadas con ectomicorrizas (Cuadro 5), las micorrizas ericoides y cavendishioides que se presentan a continuación, y las micorrizas monotropoides que son micorrizas de especies micoheterótrofas de Ericaceae (Cuadro 9). Micorrizas ericoides son endomicorrizas que se encuentran frecuentemente en las especies de Ericaceae en áreas fuera de los trópicos. También se hallan en especies de Epacridaceae, una familia con mayor diversidad de especies en Australia y estrechamente relacionada con los Ericaceae (Read, 1996). Los hongos involucrados son especies mayormente de Helotiales (Ascomycota) y de Sebacinales (Basidiomycota). Las raíces con micorriza ericoide son muy finas, porque el volumen del tejido del cilindro central está reducido y hay una sola capa

Morfología:  Los ascomas de especies de Helotiales son pequeños apotecios sésiles o estipitados, con forma de disco o copa (Figs. 5.21A–H, 5.22). Otros ascomas son globosos con estípites o cilíndricos. En algunas especies los ascomas se desarrollan a partir de un esclerocio. En el campo, especies saprótrofas de Helotiales se distinguen de especies de Pezizales porque la textura de los ascomas de las especies de Helotiales es más resistente y más difícil de estrujar, mientras que las especies de Pezizales presentan una trama suave que se rompe fácilmente. Apotecios de especies de Helotiales generalmente tienen una leve depresión en el centro, lo que no se observa en el caso de las especies de Pezizales.

de células epidermales sin pelos radicales. Las células del hongo crecen dentro de células epidermales formando bolas densas de hifas (Selosse et al., 2007). Las micorrizas cavendishioides fueron descubiertas recientemente en especies de Ericaceae que pertenecen al “Grupo Andino” (Setaro et al., 2006). Los hongos dominantes en este tipo de micorriza son especies de Sebacinales que forman un manto de hifas que rodea la raíz así como hifas intracelulares e intercelulares dentro del tejido de la planta. Debido a estas características, la micorriza cavendishioide es un ejemplo de una ectendomicorriza, similar a la micorriza arbutoide. Importancia ●● Para cultivar especies de Ericaceae, es recomendable añadir especies seleccionadas de Helotiales y Sebacinales al sustrato, éstas, sin embargo, raras veces están disponibles.

Cuadro 14 Bibliografía Referencias para Micorrizas de Ericaceae Read, D. J. 1996. The structure and function of the ericoid mycorrhizal root. Ann. Bot. 77:365-374. Selosse, M.-A., Setaro, S., Glatard, F., Richard, F., Urcelay, C. y Weiβ, M. 2007. Sebacinales are common mycorrhizal associates of Ericaceae. New Phytol. 174:864-878. Setaro, S., Weiβ, M., Oberwinkler, F. y Kottke, I. 2006. Sebacinales form ectendomycorrhizas with Cavendishia nobilis, a member of the Andean clade of Ericaceae, in the mountain rain forest of southern Ecuador. New Phytol. 169:355-365.

Muchas especies de Dermateaceae crecen sobre plantas, donde forman apotecios minúsculos directamente en la lesión de la hoja, sobre todo en el envés. Estos apotecios se distinguen de los apotecios de las especies de Rhytismatales por abrirse temprano durante su desarrollo y por carecer de un clípeo negro. Las especies de Sclerotiniaceae típicamente se multiplican de manera asexual sobre la planta viva y después forman apotecios a partir de esclerocios o de estromas que corresponden a tejido vegetal penetrado por hifas. Los ascos que forman los himenios son inoperculados, tienen en su extremo un poro que generalmente se distingue como un área un poco

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Capítulo 5

engrosada al observarse con el mayor aumento de un buen microscopio de luz. En algunas especies, el área del poro se colorea de azul al entrar en contacto con yodo (reacción amiloide, I+). Los ascos forman el himenio junto con las paráfisis. Las ascosporas mayormente son hialinas y relativamente pequeñas. Las hay de una a varias células y de formas variables, son esféricas, elipsoidales o cilíndricas, raras veces filiformes. No cuentan con una capa exterior gelatinosa como en el caso de muchas especies de Rhytismatales. Muchas especies de Helotiales crecen de manera asexual como “Hyphomycetes”, “Coelomycetes” o Mycelia Sterilia. Ciclo de vida:  En zonas templadas, se observan parásitos de plantas como especies de Sclerotinia o Monilinia, que forman sus células asexuales en la planta viva durante la temporada caliente. Para sobrevivir durante el invierno, Sclerotinia spp. producen esclerocios negros y duros con reservas de sustancias nutritivas, mientras que Monilinia spp. momifican su sustrato, e.g., una manzana (Malus domestica), transformándolo en un estroma. A partir de las células del esclerocio o del estroma, el hongo forma apotecios estipitados en la primavera del año siguiente y las ascosporas causan nuevas infecciones.

A diferencia de Sclerotinia spp., Monilinia spp. también pueden sobrevivir durante el invierno en su forma asexual y utilizan conidios para reinfectar las plantas hospederas en primavera. En zonas tropicales se encuentran estructuras asexuales o sexuales en diferentes épocas del año, sobre todo en condiciones de elevada humedad. Los esclerocios y estromas probablemente sirven para sobrevivir durante períodos de sequía o ante la ausencia de la planta hospedera. Aspectos bioquímicos:  El color llamativo de los ascomas se debe a la presencia de carotenoides. Cultivos de Helotiales producen metabolitos secundarios interesantes, e.g., antibióticos que corresponden a lipopéptidos que han servido para desarrollar sustancias antimicóticas. Otros compuestos constituyen la base para el desarrollo de sustancias contra enfermedades cardiovasculares y neurodegenerativas. Botrytis spp. producen varios sesquiterpenos citotóxicos, fitotóxicos y antibióticos.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Madera teñida de color verde debido a hifas de Chlorociboria aeruginascens se usa como ornamento en muebles.

FIGURA 5.22.  Líneas morfológicas de tipos de ascoma de especies de Cyttariales, Helotiales (la mayoría) y Leotiales.

Ascomycota 167 ●●

●●

En ciertas cepas de la vid (Vitis vinifera), la infección por Botrytis cinerea (sex. Botryotinia sp.) causa una acumulación de azúcares en las uvas por lo que se habla de una pudrición noble. Cuando se utilizan estas uvas en la producción de vino resulta una bebida dulce exquisita que se vende a un precio elevado. Metabolitos secundarios de diferentes especies de Helotiales tienen propiedades antibióticas y otras interesantes para el ser humano.

Negativa: Scytalidium dimidiatum es un hongo que se puede aislar de lesiones de piel humana, por ejemplo de los pies. ●● Varias especies de Helotiales son patógenos importantes en plantas cultivadas (Tabla 7; Fig. 5.23A–H). ȣEl ȣ moho gris Botrytis cinerea ataca diferentes plantas sobre todo en condiciones de elevada humedad causando pudrición. Este moho se caracteriza por su color gris debido a hifas oscuras y conidios grises que se forman a partir de células conidiógenas poliblásticas. ȣMonilia ȣ spp. (sex. Monilinia spp.) causan podredumbre y desarrollan hifas con cadenas acrópetas de blastosporas que luego se fragmentan de manera similar a artroconidios (von Arx, 1981). ●●

ȣMarssonina ȣ rosae (sex. Diplocarpon rosae) es el agente causal de la mancha negra de rosas o chamusquina de las hojas, reduciendo el valor estético de la rosa (Rosa spp.). Las colonias negras pueden tener forma de estrella y con el microscopio estereoscópico se distinguen puntos negros sobre el micelio negro. Cada punto corresponde a un acérvulo en el cual se desarrollan conidios bicelulares. ȣUna ȣ de las especies más dañinas de Helotiales es Sclerotinia sclerotiorum que invade el tejido de las plantas con hifas blancas causando una pudrición llamada podredumbre blanca y formando esclerocios negros en más de 350 especies de plantas. Los órganos afectados o las plantas enteras se mueren.

5.3.5.  Cyttariales, Hongos Parásitos de Nothofagus spp. G 2 E 11 Etimología:  Los ascomas de las especies de Cyttariales tienen depresiones similares a las celdas de un panal de abejas (gr. kyttaros = celda de un panal de abejas). Sistemática:  Los Cyttariales pertenecen a los Leotiomycetes y están emparentados con los Helotiales. Algunos autores los incluyen en Helotiales como Cyttariaceae.

TABLA 7.  Especies de Helotiales Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Helotiales

Plantas Hospederas

Enfermedades

Botryotinia fuckeliana (asex. Botrytis cinerea)

Tomate (Solanum lycopersicum), lechuga (Lactuca sativa) y muchas otras plantas

Moho gris

Diplocarpon mali (asex. Marssonina coronariae)

Manzana (Malus spp.)

Tizón de hoja

Diplocarpon rosae (asex. Marssonina rosae)

Rosa (Rosa spp.)

Mancha negra de la hoja

Monilinia fructigena (asex. Monilia fructigena)

Árboles frutales de Rosaceae

Pudrición marrón de frutos

Pseudopeziza trifolii

Alfalfa (Medicago sativa) y otras especies de Fabaceae

Mancha foliar

Sclerotinia sclerotiorum

Frijoles y otras especies de Fabaceae, tomate, repollo (Brassica spp.) y muchas otras especies de plantas (más de 350)

Moho blanco, pudrición blanca, pudrición del tallo y fruto

Sclerotium cepivorum (asex.)

Cebolla (Allium cepa)

Podredumbre blanda, pudrición blanca, torbó

168

Capítulo 5

FIGURA 5.23.  Especies de Helotiales patógenos de plantas por sus formas asexuales (A–H) y una especie de Cyttariales (I). A–B, Botrytis cinerea en lechuga (Lactuca sativa). A, Hojas marchitas debido al moho gris. B, El moho gris, visto con ME. Escala = 0.5 mm. C, Monilia fructigena (sex. Monilinia fructigena) sobre una manzana. D–E, Marssonina rosae (sex. Diplocarpon rosae) en hojas de una rosa. D, La fumagina de estrella. E, Visto con ME. Las flechas indican acérvulos. Escala = 1 mm. F–H, Sclerotinia sclerotiorum. F–G, Col podrida debido al hongo. G, Las flechas indican los esclerocios. H, Esclerocios aislados de una planta de tomate. Algunos fueron cortados. I, Ascomas de Cyttaria gunnii en Nothofagus sp. en Australia.

Ascomycota 169

Distribución geográfica:  Las especies de Cyttariales solamente se encuentran en el sur de América del Sur, Australia y Nueva Zelanda. No se conocen en Nueva Caledonia o Papúa-Nueva Guinea, aunque sus plantas hospederas, Nothofagus spp., están presentes en estos países. Ecología:  Se trata de parásitos generalmente poco agresivos, específicos de diferentes especies de Nothofagus (Nothofagaceae). Morfología:  Debido a la presencia del hongo, la madera de troncos o ramas de algunas especies de plantas hospederas de Nothofagus crece de manera anormal formando agallas (Fig. 5.23I). Sobre la agalla o directamente sobre troncos o sobre ramas, Cyttaria spp. forman ascomas globosos de hasta 6 cm de diámetro aproximadamente, que son compuestos por varios o numerosos apotecios de color blanco, amarillo o anaranjado en su superficie. El himenio está formado por ascos inoperculados y paráfisis. Un asco contiene ocho ascosporas de color gris oscuro.

Ecología:  Algunas especies de Rhytismatales son parásitos en hojas o ramas de plantas vivas. Otras se manifiestan cuando los órganos de la planta están muertos, en un estado saprótrofo. Antes de producir cuerpos fructíferos, sin embargo, el hongo puede crecer dentro del tejido vivo de la planta de manera endofítica (sin causar síntomas). También existen especies en este grupo que solamente se conocen como hongos endofíticos. En el trópico, las especies de Rhytismatales se encuentran principalmente en hojas coriáceas de plantas leñosas, e.g., en especies de Clusiaceae, Fagaceae, Lauraceae, Melastomataceae y Pinaceae. Algunas especies de Rhytismatales crecen en muchas familias de plantas, mientras que otras son específicas.

Sistemática:  Las especies de Rhytismatales están estrechamente relacionadas con especies de Helotiales por lo que algunos autores las clasifican en Rhytismataceae dentro de los Helotiales. Los conceptos de los géneros de Rhytismatales están basados sobre todo en la forma de los ascomas y de las ascosporas. Datos moleculares, sin embargo, demuestran que varios géneros, como Coccomyces, Hypoderma y Lophodermium, son grupos polifiléticos (Hou y Piepenbring, 2006; Lantz et al., 2011).

Morfología:  En el campo, las especies de Rhytismatales se distinguen por sus ascomas cubiertos por clípeos negros brillantes de uno a pocos milímetros de diámetro en hojas o ramas, vivas o muertas (Fig. 5.24). El clípeo es una capa más o menos gruesa formada por tejido de la planta y células negras del hongo, que se rompe con un surco o con varios lóbulos para exponer un himenio plano (Fig. 5.25). Generalmente hay un solo apotecio debajo de un clípeo. En especies de Rhytisma, sin embargo, varios apotecios se ubican debajo de un clípeo relativamente grande, por lo que se trata de un estroma plurilocular. Al humedecerse el ascoma, el himenio gelatinoso se expande y los lóbulos del clípeo se separan exponiendo el himenio y permitiendo la liberación de las ascosporas. En hojas muertas, el tejido vegetal alrededor de los ascomas generalmente es de color más claro que el resto del órgano afectado, debido a la degradación de las células de la planta por las hifas del hongo. Alrededor de un área atacada por un micelio (individuo), a veces se observan líneas negras de demarcación, por las cuales el hongo delimita su área de alimentación contra hongos vecinos competidores. Los ascos son unitunicados, inoperculados y tienen un poro muy pequeño en el extremo, que se colorea de azul con yodo (I+) en algunas especies. Las ascosporas son mayormente unicelulares, hialinas o marrones y son ovoides, globosas, alargadas, bifusiformes o filiformes. A menudo presentan una capa externa gelatinosa y a veces apéndices hialinos.

Distribución geográfica:  Las especies de Rhytismatales están distribuidas a nivel mundial. Donde hay crecimiento de plantas puede haber hongos alquitranosos.

Ciclo de vida (Fig. 5.26):  El ciclo de vida mejor conocido de las especies de Rhytismatales es el de Rhytisma acerinum que afecta hojas de Acer spp. en zonas de clima templado. Al inicio del verano,

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas especies de Cyttaria son comestibles.

5.3.6. Rhytismatales, los Hongos Alquitranosos G 83 E 800 Etimología:  Las manchas alquitranosas formadas por Rhytisma acerinum en hojas de Acer spp. (Sapindaceae) en zonas de clima templado tienen una superficie rugosa (gr. rhytis = arruga) en otoño. Las arrugas corresponden a apotecios jóvenes alargados debajo de la capa negra del clípeo.

170

Capítulo 5

áreas amarillas con pequeñas manchas negras se desarrollan en hojas infectadas. Estas “manchas alquitranosas” son clípeos que cubren cuerpos fructíferos planos en los cuales primero se forman numerosas esporas pequeñas. Todavía se ignora si estas células son conidios para la multiplicación asexual, o si son espermacios que se fusionan con otra célula haploide, pero la segunda opción parece más probable porque aparentemente estas esporas no pueden infectar la planta hospedera. En la literatura, sin embargo, se mencionan a menudo como conidios producidos en acérvulos. Varios meses después las

áreas infectadas están completamente cubiertas por clípeos que presentan líneas hinchadas debido al desarrollo de apotecios lineares. En otoño, las hojas se caen al suelo y los ascomas jóvenes sobreviven durante el invierno protegidos por los clípeos arrugados. Cuando las temperaturas aumentan en la primavera y cuando hay suficiente humedad, los ascos maduran y el himenio absorbe humedad causando la ruptura del clípeo. Las ascosporas son liberadas y llevadas por el viento. Cuando se caen en una hoja joven de una planta susceptible, germinan, penetran el tejido foliar e inician un nuevo ciclo de vida.

FIGURA 5.24.  Especies de Rhytismatales. A, Coccomyces annulatus en una hoja de Heliconia sp. B, Coccomyces delta en una hoja de Hymenaea courbaril. Note las líneas de demarcación. C, Coccomyces sp. con líneas de demarcación en una hoja de Quercus sp. D–E, Lophodermium platyplacum en Clusia sp. D, Los ascomas en una hoja muerta. E, Corte longitudinal de un apotecio (ML). Dos lóbulos formados por la cutícula, células epidermales y estroma negro (clípeo) se abrieron exponiendo el himenio. Escala = 0.1 mm. F, Estromas con numerosos apotecios de Rhytisma acerinum en hojas muertas de Acer sp., con humedad después del invierno (en Alemania).

Ascomycota 171

FIGURA 5.25.  Esquemas de ascomas de géneros de Rhytismatales y un esquema de un corte longitudinal de un apotecio (ML).

FIGURA 5.26.  Ciclo de vida de Rhytisma acerinum en hojas de Acer sp.

172

Capítulo 5

En el trópico, el desarrollo de ascomas de especies de Rhytismatales no se interrumpe por una dormancia debido al invierno. El ciclo de vida probablemente depende en primer lugar de la disponibilidad de hojas susceptibles de las plantas hospederas. Importancia para el Hombre Negativa: ●● Algunas especies de Rhytismatales causan daños a plantas económicamente importantes. Tal es el caso de algunas especies de Lophodermium que afectan las acículas de pinos (Pinus spp.) que se mueren a causa de la infección. Otras especies de Rhytismatales afectan especies de Rhododendron reduciendo su valor ornamental.

5.3.7.  Erysiphales, Agentes Causales de Mildiú Pulverulento G 19 E 770 Etimología:  Theophrastos (siglo IV–III a.C.) se refería a carbones utilizando el nombre griego “erysibe”. Con el tiempo, el significado cambió por lo que ahora este nombre se utiliza para las especies de Erysiphales. Sistemática:  Los Erysiphales constituyen un grupo bien delimitado con respecto a sus características ecológicas, morfológicas y sistemáticas. Como los ascomas son globosos y cerrados similar a cleistotecios, históricamente los Erysiphales se clasificaban en los “Plectomycetes”. Sin embargo, después de un período de tiempo más o menos prolongado, estos ascomas se abren. Por eso, los ascomas de las especies de Erysiphales no son homólogos a los cleistotecios de las especies de Eurotiales u Onygenales, y en lugar de “cleistotecio” se utiliza el término “quasmotecio” para referirse a los ascomas de Erysiphales. Filogenéticamente los Erysiphales están estrechamente relacionados con los Helotiales. En el pasado, la clasificación de los géneros de Erysiphales se basaba en la morfología de los apéndices de los ascomas y el número de ascos que contienen. Con base en análisis filogenéticos moleculares ahora sabemos que las características morfológicas de las formas asexuales son mejores indicadores de lazos de parentesco (Glawe, 2008). Distribución geográfica:  La mayoría de las especies de Erysiphales se conoce en zonas de clima templado y subtropical del hemisferio norte (América del

Norte, Asia, Europa). En el trópico, mayormente se observan en su forma asexual en plantas introducidas en tierras altas. Las especies de Brasiliomyces (actualmente clasificadas en Erysiphe), sin embargo, son especies tropicales de Erysiphales que forman ascomas sexuales (Hanlin y Tortolero, 1984). Se han reportado en diferentes partes de zonas tropicales y subtropicales a nivel mundial. Ecología:  Las especies de Erysiphales son biótrofos obligados que causan enfermedades en muchas especies diferentes de plantas angiospermas, sobre todo dicotiledóneas. Cuando hay humedad, una hifa que resulta de la germinación de una espora infecta su planta hospedera. Después de la infección, el hongo ya no se verá afectado por períodos de clima seco porque podrá absorber agua de las células de la planta hospedera. En zonas de clima templado los quasmotecios sirven para sobrevivir durante el invierno, mientras que en regiones con clima subtropical mantienen viabilidad cuando el crecimiento es imposible durante el verano seco y caliente. En el caso de Brasiliomyces spp., los ascomas se abren cuando los ascos están maduros y hay agua disponible. Morfología:  Los hongos causantes de mildiús pulverulentos forman hifas y conidios en la superficie de tejidos vivos de diferentes órganos de plantas y son macroscópicamente evidentes como una capa polvorienta y blanca (Fig. 5.27). El micelio con esporas puede crecer tanto en el haz como en el envés de las hojas, en frutos y otros órganos de la planta hospedera. Una infección fuerte causa deformaciones y una muerte prematura del órgano afectado. Para infectar la planta y para alimentarse, las hifas en la superficie de la planta forman apresorios en la cutícula de la planta, penetran a través de la pared externa de la epidermis y forman estructuras, llamadas haustorios, para absorber sustancias nutritivas dentro de las células epidermales. Otras ramas laterales de las hifas superficiales crecen hacia arriba y liberan conidios que son dispersados e infectan otras plantas hospederas. Estos conidios son artroconidios formados por fragmentación a nivel de los septos de las hifas conidiógenas. Muchas especies de Erysiphales forman cadenas de artroconidios y otras forman artroconidios simples. Cuando se observan sin quasmotecios y cuando no se pueden asignar a una especie sexual, nombres de los géneros asexuales de forma pueden ser aplicados, como Oidium, Oidiopsis y otros. Las formas asexuales

Ascomycota 173

mayormente crecen con hifas ubicadas solamente en la superficie del tejido de las plantas (hifas ectofíticas) con haustorios hundidos en las células epidermales. Algunas hifas de Ovulariopsis spp., sin embargo, penetran hacia dentro del tejido de la planta por lo que son endofíticas. En otoño en zonas de clima templado, se observan a simple vista pequeños ascomas esféricos sobre el tapiz blanco en la superficie de la planta. Se trata de quasmotecios con una pared oscura, apéndices con extremos de diversas formas y una cavidad central ocupada por uno a varios ascos. Los apéndices pueden

servir para dispersar los quasmotecios y también para que éstos se anclen en la planta hospedera, e.g., en la corteza de un árbol, ubicándolos en una posición expuesta para que las ascosporas sean liberadas cerca de las hojas. Los ascos son globosos, unitunicados y cada uno contiene de dos a ocho ascosporas unicelulares, hialinas y lisas. Los ascos no presentan poros, pero la pared a menudo es más delgada en la parte apical donde se abre. Brasiliomyces spp. (ahora incluidas en Erysiphe) difieren de manera fundamental de las demás especies de Erysiphales porque la capa blanca de

FIGURA 5.27.  Especies de Erysiphales. A–C, Formas asexuales (oídios) de hongos causantes de mildiús pulverulentos. A, En Sonchus oleraceus. B, En achiote (Bixa orellana). C, Conidióforos con conidios en una hoja de Dactylis glomerata, visto con ME. Escala = 0.5 mm. D, Quasmotecios no pigmentados de Brasiliomyces malachrae (ahora Erysiphe malachrae) en Abutilon sp., vistos con ME. Escala = 0.5 mm. E–F, Erysiphe alphitoides en Quercus robur (en Alemania en otoño). E, Una hoja con micelio blanco y puntitos negros que corresponden a quasmotecios. F, Un quasmotecio con apéndices abierto debido a presión en el cubreobjetos. A mano derecha note dos ascos liberados (ML). Escala = 100 μm.

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Capítulo 5

células en la superficie de las hojas no corresponde a micelio con conidios sino a micelio con numerosos quasmotecios blancos (Fig. 5.28). Las paredes de los quasmotecios son delgadas y sin pigmentos por lo que es posible observar los ascos a través de ellas con ML. Al colocar quasmotecios maduros de Brasiliomyces malachrae (ahora Erysiphe malachrae) en agua, los ascos aumentan de volumen, se rompen las paredes de los quasmotecios y se exponen los ascos. Pocos minutos después, las paredes de los ascos se rompen, las ascosporas se liberan con un impulso y durante las horas que siguen las ascosporas germinan formando apresorios (M. Piepenbring, datos no publicados). Ciclo de vida (Fig. 5.29):  En zonas de clima templado, conidios se desarrollan en el micelio durante el verano (multiplicación asexual) y quasmotecios se forman al inicio del otoño. En los quasmotecios jóvenes ocurre la plasmogamia por gametangiogamia. El ascogonio dicariótico se divide en varias células dicarióticas de las cuales una o varias se transforman en ascos. La pared cerrada del quasmotecio protege

los ascos durante el invierno. Bajo condiciones ambientales favorables en la primavera, los ascos se hinchan absorbiendo agua y rompen la pared del quasmotecio. Los ascos se exponen y liberan todas las ascosporas a la vez con un impulso. Las ascosporas son dispersadas por el viento y, si encuentran un hospedero susceptible y las condiciones ambientales son favorables, germinan e infectan la planta. En zonas tropicales donde no hay una estación fría, generalmente se observa solamente la multiplicación asexual. Importancia para el Hombre Positiva: ●● Algunas especies de Erysiphales tal vez sirven para controlar malezas. Negativa: Muchas especies de Erysiphales atacan plantas cultivadas y causan pérdidas económicas o reducen el valor estético de plantas ornamentales (Tabla 8).

●●

FIGURA 5.28.  Quasmotecios, ascos y ascosporas de Brasiliomyces malachrae (ahora Erysiphe malachrae) (ML).

Ascomycota 175

FIGURA 5.29.  Ciclo de vida de una especie de Erysiphales.

TABLA 8.  Especies de Erysiphales Causantes de Mildiú Pulverulento, También Llamado Añublo Pulverulento o Mildiú Polvoso, en Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Erysiphalesa

Plantas Hospederas

Brasiliomyces malachrae (ahora Erysiphe malachrae)

Algodón (Gossypium spp.)

Erysiphe caricae (asex. Oidium caricae)

Papaya (Carica papaya)

Erysiphe necator

Vid (Vitis vinifera) y otras especies de Vitaceae

Erysiphe quercicola (asex. Oidium anacardii)

Marañón (Anacardium occidentale)

Golovinomyces cichoracearum (sin. Erysiphe cichoracearum)

Lechuga (Lactuca sativa) y otras especies de Asteraceae

Golovinomyces orontii

Especies de Cucurbitaceae y de otras familias

Leveillula taurica

Algodón, chile (Capsicum frutescens), tomate (Solanum lycopersicum), pimentón (Capsicum annuum) y muchas especies más de plantas

Oidium bixae (asex.)

Achiote (Bixa orellana)

Oidium manihotis (asex.)

Yuca (Manihot esculenta)

Podosphaera xanthii

Frijoles (Phaseolus spp., Vigna spp.), otras especies de Fabaceae y muchas especies más de plantas

a Oidium

es un género de forma en el cual se agrupan ciertas formas asexuales de especies de Erysiphales.

176

Capítulo 5

5.3.8–5.3.10. Eurotiomycetes o “Plectomycetes”, Ascomycota con Ascomas Globosos Los grupos incluidos en Eurotiomycetes tradicionalmente fueron clasificados en “Plectomycetes” porque sus ascomas mayormente son cleistotecios, i.e., ascomas globosos y cerrados.

5.3.8.  Eurotiales, el Orden de Aspergillus y Penicillium G 49 E 930 Etimología:  Las formas asexuales de estos hongos son mohos (gr. euros, eurotos = moho). Sistemática:  Los Eurotiales son un grupo sistemáticamente bien definido y comprenden un número elevado de especies asexuales bien conocidas, sobre todo de los géneros Aspergillus (sex. Emericella, Eurotium, Neosartorya, Petromyces entre otros) y Penicillium (sex. Eupenicillium, Talaromyces entre otros). Se conocen formas sexuales solo para 10–20% de las especies asexuales de Eurotiales (Gams y Seifert, 2008). Las formas asexuales, sin embargo, pueden presentar parasexualidad por intercambiar material genético sin meiosis. Distribución geográfica:  Los estados asexuales de Eurotiales, sobre todo Aspergillus spp. y Penicillium spp., están presentes en todas partes del mundo. Ecología:  La mayoría de las especies de Eurotiales son saprótrofas y crecen en sustratos con elevadas concentraciones de azúcares y otros compuestos orgánicos. Muchas especies de Aspergillus y Penicillium liberan metabolitos secundarios que pueden inhibir organismos concurrentes en su sustrato, sobre todo bacterias y otros hongos. Otras producen micotoxinas que afectan el ser humano y otros animales. Algunas especies son parásitos de hongos, animales o del ser humano. Las especies de Elaphomyces forman ascomas hipogeos que se parecen a trufas (Tuber spp. en Pezizales), por lo que se llaman trufas falsas. Forman ectomicorrizas con plantas y ocurren en todo el mundo. Ascomas maduros de varias especies de Elaphomyces liberan metabolitos secundarios volátiles atractivos para mamíferos, como ardillas, cérvidos y saínos. Estos animales excavan las trufas, las consumen y de esta manera dispersan las esporas

del hongo. Pseudotulostoma volvatum crece en la superficie del suelo a partir de primordios hipogeos en zonas tropicales. Morfología:  Los ascomas de especies de Eurotiales son globosos y tienen peridios completamente cerrados formados por hifas entrelazadas más o menos densas (Fig. 5.30). Cuando estas hifas forman una pared externa densa y bien definida, los ascomas corresponden a cleistotecios. Cuando las hifas están laxamente entrelazadas y no constituyen una pared definida, los ascomas corresponden a gimnotecios, e.g., en Talaromyces spp. En especies de Emericella cadenas de células globosas con paredes gruesas, llamadas células de Hülle (alemán Hülle = envoltura), cubren los ascomas. Las especies de Petromyces forman estromas que se parecen a esclerocios a primera vista. En su interior, sin embargo, se ubican cavidades globosas llenas de ascos, por lo que estos ascomas aparentemente están compuestos de varios cleistotecios. Los ascomas con forma de trufa de Elaphomyces spp. son cleistotecios subterráneos grandes con peridios gruesos. En Pseudotulostoma volvatum, el ascoma se parece a un hongo gasteroide con estípite, como de Tulostoma spp., pero en el interior de la parte globosa se ubican numerosos ascos globosos prototunicados en lugar de basidios. El espacio interior de un ascoma de una especie de Eurotiales está lleno de numerosos ascos globosos y dispersos, que no están organizados en un himenio. Los ascos se abren de manera irregular y liberan sus ascosporas de manera pasiva, por lo que son prototunicados. Las ascosporas son unicelulares, globosas a elipsoides, relativamente pequeñas y a menudo ornamentadas por alas con forma de anillo. Las especies de Eurotiales mayormente se observan en su fase asexual. Los géneros asexuales con mayor número de especies son Aspergillus (E 270; sex. Emericella, Eurotium o Neosartorya) y Penicillium (E 300; sex. Eupenicillium o Talaromyces) (Fig. 5.31). En las especies de estos dos géneros, los conidios globosos y relativamente pequeños se forman en cadenas a partir de fiálides. Estos conidios presentan cicatrices en las áreas de contacto con células adyacentes en las cadenas. La punta de un conidióforo de Aspergillus sp. típicamente forma una estructura hinchada llamada vesícula. Las fiálides se ubican directamente en la superficie de la vesícula (tipo uniseriado) o en las puntas de células intermedias

Ascomycota 177

FIGURA 5.30.  Especies de Eurotiales. A, Gimnotecios de Talaromyces indigoticus (MEB). Escala = 200 μm. B, Ascosporas aladas de Neosartorya fischeri (MEB). Escala = 5 μm. C, Corte de un ascoma de Elaphomyces muricatus. D, Penicillium italicum en una naranja. E, Un cultivo de Penicillium sp. F, Sinemas grandes y ramificados de Sarophorum palmicola (sex. Penicilliopsis clavariiformis) en una semilla. G, Sinemas de Penicillium sp. con gotas de agua en una naranja. Escala = aprox. 1 mm. H, Conidios e hifas de Penicillium sp. encima de una espora de carbón (MEB). Note cicatrices en los conidios. Escala = 5 μm.

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Capítulo 5

FIGURA 5.31.  Hifas y conidióforos con conidios de especies de Aspergillus y Penicillium, los dos géneros más comunes de formas asexuales de Eurotiales.

llamadas métulae (tipo biseriado). Los conidióforos de Penicillium spp. se ramifican una o varias veces en sus extremos y en las puntas de las ramas se ubican grupos de fiálides. Por las vesículas, las ramificaciones, las numerosas fiálides y las cadenas largas de conidios, estos hongos producen un número muy elevado de conidios en cada conidióforo, los cuales se desprenden y son dispersados por el viento. Los conidióforos de ciertas especies de Penicillium se unen formando columnas con células conidiógenas en la parte apical. Estas columnas se llaman sinemas y a menudo son evidentes a simple vista. Sarophorum palmicola (sex. Penicilliopsis clavariiformis) desarrolla sinemas de varios centímetros de alto en semillas de plantas en tierras bajas tropicales. Algunas otras especies de Eurotiales forman esclerocios para sobrevivir y para su dispersión. Ciclo de vida (Fig. 5.32)):  Si una ascospora de una especie de Eurotiales germina en un lugar con humedad y sustancias nutritivas, generalmente forma un micelio con conidióforos y numerosos conidios. Éstos se dispersan por el viento y pueden colonizar muchos otros lugares. Cuando el sustrato se agota o por otras razones todavía no conocidas, algunas especies se reproducen de manera sexual y forman ascomas sexuales que son cleistotecios o gimnotecios.

Dentro de los ascomas jóvenes, ascogonios y anteridios se fusionan, a menudo al entrelazarse (Emmons, 1935; von Arx, 1967). Luego hifas con células dicarióticas se transforman en ascos que pueden estar ubicados en cadenas. Aspectos bioquímicos:  Las especies de este grupo producen metabolitos secundarios muy diversos, muchos de ellos únicos en la naturaleza. Solamente las especies de Aspergillus y Penicillium producen más de 1,000 metabolitos secundarios diferentes, que mayormente son péptidos no ribosomales (e.g., penicilinas) o policétidos (e.g., aflatoxinas). Entre los compuestos más famosos hay antibióticos como la penicilina que salvó y sigue salvando muchas vidas, así como micotoxinas, e.g., las aflatoxinas las cuales incluyen compuestos de los más tóxicos conocidos. Las especies de Eurotiales además sintetizan sustancias medicinales importantes, por ejemplo, la estatina y ciertas sustancias antimicóticas.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Los antibióticos, como la penicilina producida por Penicillium chrysogenum y Penicillium notatum contra bacterias, y la griseofulvina producida por Penicillium griseofulvum contra

Ascomycota 179

FIGURA 5.32.  El ciclo de vida de una especie de Eurotiales.

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otros hongos, son medicamentos importantes en la medicina. El descubrimiento de la penicilina de manera general se atribuye al biólogo y farmacólogo escocés A. Fleming (1929). Dos años antes en 1927, sin embargo, el costarricense C. Picado ya había publicado datos sobre el efecto inhibitorio de compuestos formados en cultivos de Penicillium sp. sobre bacterias infecciosas. El descubrimiento de la mevastatina en Penicillium citrinum y de la lovastatina en Aspergillus terreus dieron lugar al desarrollo de medicamentos que disminuyen la concentración del colesterol en la sangre humana. Aspergillus oryzae se utiliza desde hace cientos de años para la producción de salsa de soya, miso, sake y otros productos en Asia. Algunas especies producen compuestos orgánicos utilizados en la tecnología de alimentos, e.g., Aspergillus niger produce vitaminas, el ácido cítrico y enzimas para

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clarificar jugos de frutas; Aspergillus wentii forma enzimas como amilasas o proteasas para la fermentación. Penicillium camemberti contribuye a la maduración de quesos camembert y Penicillium roqueforti en quesos azules, como el gorgonzola o el roquefort. La gran variedad de quesos disponibles, sobre todo en Francia, está relacionada con una gran diversidad de hongos filamentosos y levaduras, algunos de los cuales aún son poco conocidos (Ropars et al., 2012). A veces varias especies de hongos pueden participar en la maduración de un mismo queso.

Negativa: Varias especies de Eurotiales, sobre todo Aspergillus spp. y Penicillium spp., sintetizan sustancias tóxicas llamadas micotoxinas. Las especies más peligrosas en este sentido son Aspergillus flavus y Aspergillus parasiticus que

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Capítulo 5

crecen en alimentos de animales domésticos o en granos y nueces para el consumo humano, e.g., en el maní (Arachis hypogaea) (Samson et al., 2010). Estos hongos sintetizan aflatoxinas que al ser consumidas causan una intoxicación llamada aflatoxicosis. Las micotoxinas por si solas no son tan tóxicas, pero el hígado de mamíferos las transforma en compuestos altamente mutagénicos y cancerígenos. Estas sustancias causan cáncer de hígado y son mortales para animales y seres humanos aun en concentraciones bajas. Byssochlamys spp. y sus formas asexuales Paecilomyces spp. son hongos importantes contaminantes de comidas y bebidas, ya que se trata de organismos termófilos y resistentes a tratamientos con calor, sobre todo en el caso de cepas tropicales. Pueden causar mucho daño a pesar de que no producen tantas micotoxinas como sus parientes. Grandes cantidades de esporas de especies de Eurotiales pueden provocar reacciones alérgicas. Bajo condiciones de elevada humedad, especies de Aspergillus y Penicillium pueden causar podredumbre en diferentes órganos de plantas cultivadas. En circunstancias favorables para el crecimiento fúngico, algunas especies, como Paecilomyces sp. (sex. Byssochlamys), causan micosis cutánea o subcutánea. Algunas especies de Aspergillus o Penicillium causan micosis sistémicas, aspergilosis o penicilosis, en seres humanos con defensas inmunológicas bajas. Ciertas cepas de Aspergillus sydowii fueron identificadas como agentes causales de una enfermedad fatal del coral Gorgonia ventalina (Geiser et al., 1998). En la gran mayoría de los casos de muerte de corales, sin embargo, no hubo pruebas de que los hongos fueran responsables directos.

5.3.9.  Onygenales, Hongos Queratinófilos G 52 E 270 Etimología:  Las especies de Onygenales son queratinófilas—son capaces de degradar sustratos con queratina como uñas o garras (= gr. onyx) para desarrollarse (gr. genos = lo creado).

Sistemática:  Los Onygenales pertenecen a los Eurotiomycetes. Distribución geográfica:  Climas tropicales favorecen el desarrollo de las formas asexuales de las especies de Onygenales las cuales están presentes en todo el mundo. Ecología:  Las especies de Onygenales crecen en partes de animales que contienen queratina tales como cascos, cuernos, garras, pelos, plumas, piel y uñas. Se presentan mayormente con sus formas asexuales. Se pueden aislar de muestras de suelo con cabello como cebo en el laboratorio. En el contexto médico, se llaman dermatofitos, i.e., hongos que preferiblemente crecen en queratina como sustrato. Morfología:  Es difícil encontrar formas sexuales de Onygenales en el campo, ya que son pequeñas y raras. La mayoría de las especies forman gimnotecios, que son ascomas similares a cleistotecios pero con hifas sueltas que forman un peridio poco definido llamado reticuloperidio. A veces los ascomas cuentan con apéndices que son característicos para las diferentes especies. Un ascoma de Onygena sp. corresponde a un grupo de gimnotecios ubicados en un cuerpo globoso en el extremo de un estípite (Fig. 5.33A–C). Los ascos son globosos y prototunicados. Las ascosporas unicelulares se liberan del asco dentro del ascoma. Luego el peridio se rompe y las ascosporas se dispersan de manera pasiva. Dermatofitos se multiplican por conidios unicelulares (microconidios) o por conidios multicelulares, como los macroconidios de especies de Microsporum y Trichophyton. En piel y uñas adicionalmente se multiplican por artroconidios y clamidosporas. Para muchas formas asexuales no se conocen las respectivas formas sexuales. Aspectos bioquímicos:  Las especies de Onygenales producen enzimas queratinolíticas que les permiten descomponer la queratina. Para varias especies las temperaturas óptimas para su desarrollo son alrededor de 25°C, más o menos la temperatura en la superficie del cuerpo humano.

Importancia para el Hombre Negativa: ●● Este grupo de hongos incluye los agentes causales de varias enfermedades importantes en el ser humano, sobre todo en los trópicos (Cuadro 15).

Ascomycota 181

FIGURA 5.33.  Diferentes aspectos de especies de Onygenales (A–F) y de enfermedades en el ser humano causadas por hongos de diferentes grupos sistemáticos (E–I). A–C, Onygena equina en un cuerno de una cabra de monte en los Alpes. A–B, El cuerno con ascomas. C, Un ascoma abierto. D–F, El dermatofito Trichophyton rubrum. D, Un cultivo de Trichophyton rubrum en agar de papa dextrosa, donde secreta un pigmento rojo. E, Síntomas en planta de pie (tinea pedis). F, Síntomas interdigitales en pie. G, Pityriasis versicolor causada por una especie de Malassezia. H, Síntomas causados por un hongo en uña de dedo del pie. I, Cromoblastomicosis causada por Fonsecaea pedrosoi.

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Capítulo 5

Cuadro 15 Hongos como Agentes Causales de Enfermedades en el Ser Humano Los hongos afectan la salud del ser humano de diferentes maneras. Algunos causan alergias. Otros causan envenenamiento cuando el ser humano come sus cuerpos fructíferos (e.g., Amanita phalloides) o inhala sus esporas en grandes cantidades durante un periodo de tiempo prolongado (e.g., Aspergillus flavus). Algunos causan micosis al penetrar dentro del cuerpo humano, donde provocan una reacción patológica (Fig. 5.33E–I). Pocos son agresivos y atacan personas sanas—la mayoría de las micosis se observan en pacientes con un sistema inmunológico débil, sea congénito, por el virus de la inmunodeficiencia humana (VIH), uso excesivo de antibióticos, drogas, mala nutrición, diabetes, tratamiento inmunosupresivo en el contexto de cirugía (trasplantes) u otras patologías. Los hongos causales de micosis pertenecen a diferentes grupos sistemáticos de los Fungi o de los Oomycota y pueden causar micosis superficial o sistémica como se explica abajo. Una pitiosis es una micosis causada por Pythium insidiosum (Oomycota), una mucormicosis es causada por una especie de Mucorales, una entomoftorosis es causada por Conidiobolus coronatus (antes Entomophthora coronata), una pneumocistosis es causada por Pneumocystis jirovecii y una aspergilosis es causada por Aspergillus sp. En el caso de una cromomicosis, las células fúngicas en el tejido humano son pigmentadas y el hongo mayormente es una forma asexual de una especie de Ascomycota. Una dermatomicosis es una micosis superficial que se debe a la presencia de dermatofitos (sex. Onygenales), e.g., especies de Epidermophyton, Microsporum o Trichophyton. Se trata de hongos queratinófilos que causan lesiones de piel, cabello y uñas en el ser humano y animales. Los médicos hablan de tinea capitis (en la cabeza), tinea barbae (en la barba), tinea corporis (en el cuerpo) y tinea pedis (en el pie) que también se llama pie de atleta. Los dermatofitos además causan lesiones en uñas, enfermedades llamadas onicomicosis. Trichophyton rubrum es el dermatofito que a nivel mundial causa la mayoría de las micosis superficiales, sobre todo en los pies. En el laboratorio médico, los dermatofitos se distinguen de otros hongos asexuales sobre todo por crecer lentamente en sus medios de cultivo y por ser resistentes a la cicloheximida. Otros mohos crecen rápidamente inhibiendo el desarrollo de dermatofitos,

pero son sensibles a la cicloheximida, por lo que la cicloheximida se agrega a medios de cultivo para aislar solamente dermatofitos. Las micosis superficiales no siempre se deben a la presencia de dermatofitos. Las especies de Candida (Saccharomycetales), por ejemplo, siempre están presentes en nuestra piel y pueden causar una candidiasis, por ejemplo, en la boca (candidiasis oral) o vaginitis. Malassezia spp. (Malasseziales) causan un sarpullido con despigmentación de la piel llamado paño blanco o pitiriasis versicolor y participan en la formación de caspa. Trichosporon spp. (Tremellales), e.g., Trichosporon cutaneum, son agentes causales de piedra blanca que se manifiesta con concreciones blancas en el cabello. Además hay muchas especies de Ascomycota y Basidiomycota oportunistas que se pueden desarrollar en sus formas asexuales en piel y uñas del ser humano cuando las circunstancias favorecen su penetración y crecimiento. Varias especies de Onygenales causan enfermedades graves cuando conidios germinan en los pulmones y las hifas colonizan órganos internos causando micosis profunda que también se llama micosis sistémica. ●●

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Blastomyces dermatitidis, el agente causal de blastomicosis, entra por los pulmones y afecta sobre todo los huesos y la piel. Coccidioides immitis, el agente causal de coccidioidomicosis, afecta primero los pulmones causando síntomas similares a una influenza. Luego esporas pequeñas se dispersan por la sangre y afectan piel, huesos y cerebro. Histoplasma capsulatum es el agente causal de la enfermedad de las cuevas o histoplasmosis, una micosis profunda común en el trópico del mundo entero y en ciertas áreas de Estados Unidos. El hongo crece en el suelo, sobre todo donde está enriquecido por excrementos de aves o de murciélagos. La infección es causada por esporas inhaladas y afecta los pulmones en primer lugar, pero a veces invade otras partes del cuerpo humano. Paracoccidioides brasiliensis, el agente causal de paracoccidioidomicosis, afecta primero los pulmones, luego causa deformaciones en la boca, nariz y orificios gastrointestinales. Aparentemente es dispersado por armadillos. (continúa en la siguiente página)

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Cuadro 15  (continuación de la página anterior) Estas cuatro especies de hongos patógenos son dimórficas, ya que crecen con hifas a temperaturas alrededor de 23°C y con células de levadura a los 37°C. La mayor incidencia de estas enfermedades se observa en las áreas tropicales. Muchos casos de micosis sistémica se deben a especies de Onygenales, pero el agente causal también puede pertenecer a otro grupo de parentesco, por ejemplo, al género Aspergillus (Eurotiales). Personas sanas, generalmente, no se dan cuenta de su presencia, ya que el organismo logra formar una bola de tejido aislante alrededor de las células fúngicas. Cryptococcus neoformans es una levadura de los Tremellales que se puede multiplicar en los pulmones y en el cerebro causando criptococosis sobre todo en personas con VIH. En la naturaleza se encuentra, por ejemplo, en excrementos de aves. Además de las especies bien conocidas patógenas del ser humano, existen numerosos hongos oportunistas que en circunstancias adecuadas logran colonizar tejidos del ser humano. Mayormente, son hongos asexuales que se aprovechan de una herida u otro trauma y de defensas inmunológicas bajas de la persona para colonizarla y causar una enfermedad. Exophiala dermatitidis, Fonsecaea pedrosoi y Pseudallescheria boydii son ejemplos importantes en este contexto, entre otras especies de hongos. Los animales domésticos y las mascotas pueden sufrir de micosis causadas por hongos que también atacan el ser humano por lo que es importante

5.3.10.  Grupos Adicionales en Eurotiomycetes Además de los Eurotiomycetes presentados arriba, hay otros grupos en esta clase, de los cuales algunos se mencionan a continuación. Los Ascosphaerales (G 3 E 19) que incluyen a Ascosphaera apis, el agente causal de la enfermedad de tiza en larvas de abejas (Apis mellifera), aparentemente no son importantes en el trópico. Algunas especies de Chaetothyriales (G 37 E 210) forman ascomas planos y negros llamados caca de mosca. Otras desarrollan ascomas globosos, pequeños, con setas, en materia orgánica muerta,

curarlos. En el caso de enfermedades fúngicas del ser humano transmitidas por animales se habla de zoonosis. Para la clasificación de hongos causantes de enfermedades en el ser humano, los médicos utilizan un sistema simplificado. Distinguen tres grupos de hongos, los dermatofitos, mohos y levaduras. A menudo no identifican los hongos hasta especie ya que los medicamentos son eficientes contra muchos hongos diferentes a la vez. La anfotericina B, por ejemplo, es un fungicida de amplio espectro, sin embargo, es tóxico para nuestros riñones. Para entender la epidemiología, ecología y distribución de los hongos causantes de enfermedades y para curar enfermedades fúngicas con más eficiencia, es indispensable identificar los hongos hasta especie con base en características morfológicas que se observan en cultivo y secuencias de ADN. Debido a una humedad elevada y una gran diversidad de hongos, en el trópico hay numerosas especies que podrían crecen de manera oportunista en el ser humano y muchas de ellas quedan por descubrir.

Cuadro 15 Bibliografía Lectura Adicional para Hongos como Agentes Causales de Enfermedades de Hoog, G. S., Guarro, J., Gené, J. y Figueras, M. J. 2000. Atlas of Clinical Fungi. 2nd ed. Centraalbureau voor Schimmelcultures, Utrecht, The Netherlands.

e.g., las especies del género Capronia. Las formas asexuales de Capronia spp. y especies afines son especies de Exophiala, Fonsecaea y Phialophora entre otras. Algunos de estos hongos producen conidios pigmentados que se multiplican por brotes como levaduras, por lo que se llaman levaduras negras. Aureobasidium pullulans también produce levaduras negras, entre otras células, pero esta especie se clasifica en Dothideales (Dothideomycetes). Otras especies de Chaetothyriales, como Fonsecaea pedrosoi, causan enfermedades en el ser humano (Cuadro 15). Recientemente, se han descubierto numerosas especies de Chaetothyriales en domacios de plantas y en paredes de cartón elaborados por hormigas en

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Capítulo 5

nidos o para galerías en árboles tropicales (Voglmayr et al., 2011). Las paredes de las galerías probablemente son reforzadas por las hifas fúngicas. Las paredes son perforadas y a través de los huecos las hormigas atrapan otros insectos que caminan por encima de la galería (Vogel, 2012).

5.3.11–5.3.18. Sordariomycetes, los Hongos con Peritecios o “Pyrenomycetes” Con por lo menos 16 órdenes, los Sordariomycetes son una de las clases más grandes de Ascomycota. Los Sordariales y algunos otros órdenes se presentan a continuación.

5.3.11.  Sordariales, Microhongos con Peritecios G 97 E 850 Etimología:  El nombre Sordaria originalmente se usaba para hongos coprófilos y probablemente se refiere a su lugar de crecimiento sucio (lat. sordidus = sucio). Sistemática:  Los Sordariales pertenecen a los Sordariomycetes, que se caracterizan por la presencia de peritecios, un desarrollo ascohimenial (ver Capítulo 5.3.1) y ascos funcionalmente unitunicados e inoperculados. Distribución geográfica:  Las especies de Sordariales se encuentran en todo el mundo. Muchas especies son cosmopolitas (e.g., Chaetomium spp.). Ecología:  Se trata de hongos saprótrofos con ascomas relativamente pequeños en madera muerta u otras partes de plantas, en el suelo, en excrementos de animales herbívoros (e.g., especies de Podospora o Sordaria) o en otros sustratos con alto contenido de nitrógeno. Las especies que crecen en madera muerta pueden estar presentes en la planta viva como hongos endofíticos. Neurospora tetrasperma (asex. Chrysonilia tetrasperma) es común en material recién quemado en tierras bajas tropicales y evidente por pústulas cubiertas por masas anaranjadas de conidios polvorientos. Las ascosporas a menudo requieren de una temperatura elevada (fuego) para germinar. Chrysonilia sitophila crece como moho en muchos sustratos diferentes incluyendo el pan y café, y es un

contaminante en medios de cultivo en el laboratorio difícil de eliminar. Se trata probablemente del hongo con máxima velocidad de crecimiento y fácilmente contamina otras cajas petri—¡aunque éstas estén selladas con parafilm! Las especies de Chaetomium degradan la celulosa. Crecen en madera muerta, tela de carpas y sacos, en excrementos y en otros sustratos. En madera muerta causan una podredumbre superficial blanda. También viven como endófitos o colonizan cuerpos fructíferos de otros hongos y de manera oportunista el ser humano y animales. Morfología:  Los peritecios de las especies de Sordariales son oscuros, solitarios o en grupos, generalmente crecen en la superficie del sustrato y a veces sobre una capa basal de hifas llamada subículo (Fig. 5.34). No están agrupados en estromas y a veces carecen de ostiolos, entonces el ascoma es un cleistotecio. Las especies de Chaetomium se caracterizan por la presencia de numerosas setas en la parte apical de sus peritecios. Estas setas son simples, ramificadas o curvas y ornamentadas de diferentes maneras, dependiendo de la especie. Las setas, tal vez, protegen el peritecio contra animales fungívoros o están involucradas en la dispersión de las ascosporas. Los peritecios contienen ascos cilíndricos, unitunicados, con un poro en la punta (inoperculados). El área del poro cuenta con un anillo u otras estructuras, a veces bastante complejas, que no se tiñen de color azul con yodo (I–). Entre los ascos a veces hay paráfisis que se descomponen cuando el peritecio madura. Hay cuatro, ocho o numerosas ascosporas en cada asco. Las ascosporas a menudo son oscuras cuando están maduras, contienen uno o varios núcleos, pueden presentar una capa externa gelatinosa o apéndices gelatinosos (e.g., Podospora spp., Fig. 5.15). Las ascosporas de la mayoría de las especies tienen paredes con poros germinativos y a menudo son ornamentadas de manera característica para las diferentes especies. La superficie interior de los ostiolos de los peritecios está cubierta por perífisis cortas que facilitan el paso de las partes apicales de los ascos que se alargan y luego liberan sus ascosporas con impulsos. En el caso de Chaetomium spp., sin embargo, las ascosporas no se expulsan rápidamente sino que salen del peritecio poco a poco unidas en una masa con forma de gusano llamada cirro.

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Las formas asexuales de Sordariales mayormente son hifomicetes con Chrysonilia spp. (sex. Neurospora spp.) como especies más dominantes. Los conidios de Chrysonilia sp. son artroconidios un poco similares a los conidios de Monilia spp., por lo que en el pasado las especies de Chrysonilia sp. se clasificaban en Monilia. Otras especies asexuales importantes de Sordariales son Humicola spp., hongos celulolíticos que se aíslan frecuentemente del suelo, y Botryotrichum spp. que se encuentran en diferentes nichos ecológicos. Formas asexuales de Chaetomium spp. pueden desarrollar picnidios.

Ciclo de vida (Fig. 5.35) (Webster y Weber, 2007):  En especies de Neurospora, una ascospora contiene numerosos núcleos de un solo tipo de compatibilidad. La ascospora germina y forma hifas con células multinucleares, a partir de las cuales se liberan artroconidios grandes (macroconidios) con varios núcleos cada uno. También se producen microconidios con un solo núcleo cada uno. Los macroconidios y los microconidios se dispersan, germinan y multiplican al hongo en su estado asexual. El desarrollo de un peritecio se inicia por una hifa (ascogonio) que expone una tricógina. Un microconidio

FIGURA 5.34.  Especies de Sordariales. A–B, Chaetomium sp. creciendo en una rama muerta. B, Observe numerosas setas en los peritecios negros y el subículo blanco debajo de los ascomas. C, Dos peritecios con setas de Chaetomium funicola en cultivo. Escala = 200 μm. D, Los granos negros en excremento de vaca son peritecios de Podospora sp. E, Peritecios de Ruzenia sp. El mucílago blanco es la masa de ascos que salió de algunos peritecios dañados. F, Hifas con conidios de Neurospora sp. (asex. Chrysonilia sp.) en una rama quemada.

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Capítulo 5

FIGURA 5.35.  Ciclo de vida de Neurospora crassa.

se fusiona con la tricógina y un núcleo con material genético compatible se mueve hacia adentro del ascogonio. Los dos núcleos compatibles se conjugan y forman un dicario que se multiplica en hifas ascógenas. Posteriormente ascos con ocho ascosporas multinucleares se desarrollan. Células en la base del ascogonio se multiplican para formar un peridio alrededor de las células sexuales. Finalmente, las perífisis abren el ostiolo empujando las hifas en el extremo del peritecio hacia los lados. Uno por uno los ascos se extienden a través del ostiolo y liberan sus ascosporas. Aspectos bioquímicos:  El color rojo de los conidios de Neurospora spp. se debe a la presencia de carotenoides, e.g., neurosporoxantina que se forma cuando hay incidencia de luz.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Las especies de Neurospora son organismos importantes para investigaciones de biología molecular. En 1941, la hipótesis “un gen–una enzima” se propuso basada en observaciones hechas sobre los efectos de mutaciones genéticas en Neurospora crassa. El genoma de Neurospora crassa fue uno de los primeros en ser secuenciado completamente.

Negativa: Por elaborar enzimas celulolíticas muy eficientes, especies de Chaetomium causan problemas al destruir material de celulosa en condiciones húmedas, por ejemplo, tiendas de campaña de algodón en la zona del Canal de Panamá (Ames, 1961). ●● Chrysonilia sp. contamina alimentos, por ejemplo, en panaderías, y cultivos en los laboratorios. ●● Chaetomium funicola y Chaetomium globosum han sido reportados como agentes causales de feohifomicosis en el ser humano (de Hoog et al., 2000; Piepenbring et al., 2007). ●●

5.3.12. Hypocreales G 240 E 2,600

Introducción a los Hypocreales Etimología:  Los ascomas (gr. kreas = carne) de las especies de Hypocrea a menudo se encuentran debajo de madera muerta (gr. hypo = debajo). Sistemática:  Los Hypocreales comprenden varias familias, de las cuales se presentan en el subcapítulo a continuación: Bionectriaceae,

Ascomycota 187

FIGURA 5.36.  Cambios en la clasificación de los Hypocreales y Clavicipitales presentados en esquemas simplificados.

Hypocreaceae y Nectriaceae. En el pasado se distinguían los Clavicipitales de los Hypocreales. Sin embargo, datos moleculares demuestran que las especies de Clavicipitales corresponden a varios grupos derivados dentro de los Hypocreales (Sung et al., 2007) (Fig. 5.36). Por eso, las especies anteriormente clasificadas en Clavicipitales ahora son miembros de varias familias (Clavicipitaceae, Cordycipitaceae, Ophiocordycipitaceae) dentro de los Hypocreales. A los Clavicipitaceae, Cordycipitaceae y Ophiocordycipitaceae dedicamos un subcapítulo aparte, ya que su ecología y morfología difieren de las características de las demás familias de Hypocreales. Distribución geográfica:  Los Hypocreales están presentes en todo el mundo y se encuentran sobre todo en sus formas asexuales que crecen muy bien en el clima húmedo y caliente del trópico.

Bionectriaceae, Hypocreaceae y Nectriaceae Bionectriaceae (G 35 E 280), Hypocreaceae (G 22 E 450), Nectriaceae (G 57 E 650) Sistemática:  En el pasado, Nectria era un género grande de los Hypocreales que incluía aproximadamente 1,000 nombres. Con base en datos moleculares, sin embargo, el género Nectria s.l.

resultó ser polifilético, por lo que ahora está dividido en varios géneros más pequeños, como Bionectria, Haematonectria, Nectria s.s. y Neonectria, clasificados en Bionectriaceae y Nectriaceae. Los Hypocreaceae incluyen las especies de Hypocrea (asex. Trichoderma) y géneros afines. Ecología:  Las especies de Bionectriaceae, Hypocreaceae y Nectriaceae mayormente son saprótrofas y crecen en materia orgánica muerta como madera, en otros órganos de plantas en descomposición, en cuerpos fructíferos muertos de otros hongos y en el suelo o agua dulce. También pueden ser parásitos de plantas causando gangrenas o cancros (Neonectria spp.), marchitamiento (especies de Cylindrocladium o Fusarium) y otras enfermedades (Tabla 9). Algunas especies de Hypocreales son parásitos de otros hongos y crecen sobre sus hifas (Trichoderma spp.) o en basidiomas de Agaricales, Boletales o Polyporales (Hypomyces spp.), en colonias de Meliolales, en líquenes o en cuerpos fructíferos de Myxogastria (Samuels, 1988). Morfología:  Los ascomas de las especies de Hypocreaceae y familias afines son carnosos y de color blanquecino o llamativo (rojo, anaranjado, amarillo, etc.), raras veces negro (Fig. 5.37). Su color claro o llamativo y textura suave los distinguen

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Capítulo 5

TABLA 9.  Especies de Hypocreales Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Hypocreales

Plantas Hospederas

Enfermedades

Claviceps africana (asex. Sphacelia sp.)

Sorgo (Sorghum bicolor) y otras especies de gramíneas

Cornezuelo

Claviceps gigantea

Maíz (Zea mays)

Cornezuelo, diente de caballo (solamente en México)

Claviceps purpurea (asex. Sphacelia sp.)

Centeno (Secale cereale) y otras especies de cereales y gramíneas silvestres

Cornezuelo

Claviceps sorghi (asex. Sphacelia sp.)

Sorgo y otras especies de gramíneas

Cornezuelo

Cylindrocladium spp. (sex. Calonectria spp.)

Eucalipto (Eucalyptus spp.), pino (Pinus spp.) y muchas otras especies de plantas

Mancha foliar, pudrición de raíz, pudrición de tallo

Fusarium oxysporum f. sp. conglutinans (asex.)

Repollo (Brassica oleracea)

Amarillamiento, amarillez del repollo

Fusarium oxysporum f. sp. cubense (asex.)

Banano (Musa sp.)

Mal de Panamá, marchitez por Fusarium

Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici Tomate (Solanum lycopersicum)

Marchitamiento, marchitez

Fusarium oxysporum f. sp. niveum (asex.)

Marchitamiento, marchitez por Fusarium

Sandía (Citrullus lanatus)

Fusarium solani f. sp. phaseoli (asex.) Frijol (Phaseolus vulgaris)

Marchitez por Fusarium

Gibberella fujikuroi (asex. Fusarium fujikuroi)

Arroz (Oryza sativa), banano (Musa spp.), caña de azúcar (Saccharum officinarum), sorgo y muchas otras especies de plantas

Bakanae (arroz), mancha de hoja, pokkah boeng (sorgo), pudrición

Gibberella zeae (asex. Fusarium graminearum)

Maíz

Pudrición del tallo, pudrición rosada de la mazorca

Varias especies de Nectria s.l.

Diversas plantas leñosas

Cáncer, gangrena

Sarocladium oryzae (asex.)

Arroz

Podredumbre de la vaina

Ustilaginoidea virens (sex. Villosiclava virens)

Arroz y otras especies de gramíneas

Carbón falso, carbón verde, falso carbón del grano

FIGURA 5.37.  Especies de Hypocreales (sin los Clavicipitaceae, Cordycipitaceae, Ophiocordycipitaceae). A, Peritecios con ➤ escamas blancas de Bionectria byssicola. Escala = 1 mm. B–C, Neocosmospora haematococca. B, Peritecios con ascosporas en cirros blancos. Escala = 1 mm. C, Peritecios de Nectria sp. con dos sinemas de la forma asexual Tubercularia. Escala = 1 mm. D, Varios ascomas de Hypocrea sp. con su forma asexual Trichoderma sp. de color verde. E–F, Hypocrea jecorina (nombre válido actualmente Trichoderma reesei). E, Dos ascomas. Escala = 1 mm. F, Cortes longitudinales de un ascoma, se ven los peritecios. G–H, Hypomyces subiculosus en un cuerpo fructífero viejo, probablemente de una especie de Polyporales, en madera en descomposición. H, Ascomas en el sustrato, vistos con ME. Escala = 1 mm. I, Neonectria sp. en una gangrena en un árbol. Los puntitos de color marrón corresponden a peritecios. J, Un ascoma ramificado de Podostroma alutacea (nombre válido actualmente Trichoderma alutaceum).

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de la mayoría de los ascomas de las especies de los Xylariales que mayormente presentan ascomas duros y negros con formas de crecimiento a veces similares en el mismo hábitat. Los peritecios de las especies de Hypocreaceae y familias afines mayormente crecen de manera individual, dispersos o en grupos pequeños sobre el sustrato. Otras especies forman peritecios en capas densas, a veces encima de una capa de hifas que cubre el sustrato (subículo). Los peritecios también pueden estar unidos en un estroma de color claro que tiene la forma de una copa plana con estípite corto o una forma cilíndrica con estípite, similar a un ascoma de Xylaria sp. (Fig. 5.38). Las especies de Podostroma (nombres válidos actuales Hypocrea o Trichoderma spp.) desarrollan ascomas cilíndricos más o menos ramificados y con estípite. Durante el desarrollo de un peritecio en especies de Nectriaceae, paráfisis apicales crecen desde arriba hacia abajo, abriendo el espacio para los ascos que se formarán después. Las perífisis en el ápice del peritecio joven abren el ostiolo de manera esquizógena. Los ascos generalmente son cilíndricos y unitunicados, y a menudo presentan en su extremo

un poro más o menos conspicuo. El poro no reacciona con yodo (I–). Generalmente, hay ocho ascosporas en cada asco, que a menudo son septadas. En especies de Hypocrea, cada asco contiene 16 esporas parciales. Las ascosporas mayormente son hialinas o verdes, más o menos elipsoidales y finamente equinuladas. Las especies de Hypocreales presentan una gran diversidad de estados asexuales (Fig. 5.39), mayormente con fiálides en diferentes posiciones (Seifert et al., 2011). Los conidióforos generalmente no están pigmentados y pueden formar sinemas, esporodoquios o, con menor frecuencia, se ubican en picnidios. Los conidios mayormente carecen de pigmentos y se acumulan en masas polvorientas o gelatinosas. Las formas asexuales de Nectriaceae son entre otras especies de Cylindrocarpon, Cylindrocladium o Fusarium. Las formas asexuales de Nectria s.s. se clasifican en Tubercularia. En Bionectriaceae, estados asexuales comunes son especies de Acremonium, Clonostachys o Sarocladium, en Hypocreaceae se puede tratar de especies de Cladobotryum, Gliocladium o Trichoderma. Para numerosas especies asexuales se desconoce la forma sexual.

FIGURA 5.38.  Diferentes tipos de ascomas de Hypocreales (sin Clavicipitaceae, Cordycipitaceae, Ophiocordycipitaceae) mostrados en una línea morfológica.

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FIGURA 5.39.  Formas asexuales de especies de Hypocreales, de Hypocreaceae y familias afines (A–E) y de Clavicipitaceae, Cordycipitaceae y Ophiocordycipitaceae (F–J). A, Hifas con conidios de Acremonium sp. creciendo en un himenóforo hidnoide de una especie de Basidiomycota. Escala = 1 mm. B, Una planta de banano con hojas marchitas, probablemente con el mal de Panamá debido a Fusarium oxysporum f. sp. cubense. C, El color rojizo típico de la presencia de hifas de Fusarium sp. a nivel del tejido vascular, en este caso en una raíz de tomate. D, Plantas de arroz con podredumbre de vaina causada por Sarocladium oryzae. E, Moho dorado, Sepedonium sp., en un basidioma de una especie de Boletales. F, El carbón falso, Ustilaginoidea sp. en espiguillas de Oryza latifolia. G, Hifas blancas de Beauveria sp. salen del punto de entrada de la broca del café. Los escarabajos están dentro del fruto, por lo que no se ven. H–I, Hirsutella saussurei en avispas. H, Una avispa sana. I, Otra avispa de la misma especie muerta, con conidióforos visibles. J, Conidióforos con conidios de Isaria tenuipes en una pupa.

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Estos hongos asexuales son ecológicamente muy diversos, sobre todo saprótrofos, creciendo en muchos sustratos diferentes, otros son parásitos de plantas o de animales invertebrados, sobre todo de insectos o arañas. También hay parásitos de otros hongos en este grupo, e.g., Bionectria ochroleuca (asex. Clonostachys rosea) y especies de Fusarium (sex. Albonectria, Gibberella, Neocosmospora y otros), Sphaerostilbella (sex. Gliocladium) y Trichoderma (sex. Hypocrea). Hypomyces spp. con formas asexuales del tipo Sepedonium se pueden observar como mohos dorados sobre todo en basidiomas de Boletales (incluyendo Scleroderma spp.). Escovopsis spp. aniquilan el hongo cultivado por las hormigas cortadoras de hojas (Cuadro 2). Fusarium spp. son hongos asexuales importantes en muchos contextos diferentes, creciendo mayormente como saprótrofos en el suelo y materia orgánica muerta. En plantas vivas, especies de Fusarium pueden vivir como endófitos (Cuadro 16), otras causan marchitez por obstruir los haces vasculares. La especie de Fusarium patógena de plantas más famosa es Fusarium oxysporum, que incluye numerosas formae speciales (f. sp.) relativamente específicas de ciertas plantas hospederas, como algodón (Gossypium spp.), banano, melón (Cucumis melo), tomate y ciertas palmas, como la palma de aceite (Elaeis guineensis). Causan marchitez vascular y pudrición de diferentes órganos de las plantas. Fusarium oxysporum f. sp. cubense, por ejemplo, infecta ciertas variedades de banano a nivel de las raíces, crece dentro de las células del xilema, se dispersa dentro de la planta por sus microconidios y finalmente obstruye los haces vasculares por lo que la planta se marchita y muere. Esta enfermedad se llama mal de Panamá y tiene un gran impacto sobre los cultivos de banano en el trópico. Fusarium spp. también pueden atacar otros hongos y el ser humano. Fusarium spp. se caracterizan morfológicamente por la presencia de macroconidios fusiformes, con varios septos y una célula pie con una constricción en la base. Muchas especies también forman conidios simples, llamados microconidios. Las células conidiógenas se ubican en una posición lateral en hifas normales y forman en su punta varios conidios uno después del otro que se acumulan en una masa mucilaginosa. Las hifas con células conidiógenas pueden formar esporodoquios de color anaranjado. Algunas especies forman clamidosporas simples, en

pares, grupos o cadenas que se mantienen viables durante varios años en el suelo. Se conocen más de 110 especies de Fusarium, incluyendo estados asexuales de especies de los géneros sexuales Albonectria, Gibberella y Haematonectria, entre otros. Para muchas especies de Fusarium, sin embargo, aún se desconocen las formas sexuales—¿tal vez no existen? Ciclo de vida (Fig. 5.40):  La reproducción sexual de Hypocrea sp. (asex. Trichoderma; nombre válido actualmente Trichoderma sp.) inicia con la formación de un ascoma con peritecios en los cuales los ascos se desarrollan. Temprano durante su desarrollo, ocho ascosporas bicelulares se rompen a nivel de sus septos formando esporas parciales, por lo que un asco maduro contiene 16 esporas parciales. Las masas de ascosporas son de color blanco o verdoso y pueden formar un cirro cuando salen del ostiolo del peritecio. Las esporas parciales germinan y producen hifas que forman conidios para la multiplicación asexual. En el caso de Trichoderma sp. conidios simples y de color verdoso se originan individualmente (sin formar cadenas) en fiálides agrupadas en conidióforos con ramificaciones piramidales. Aspectos bioquímicos:  Las especies de Hypocreales sintetizan una gran diversidad de metabolitos secundarios. Algunas especies de Fusarium, por ejemplo, crecen en granos de cereales y forman micotoxinas peligrosas para animales y el ser humano. Las micotoxinas más importantes de Fusarium spp. son los tricotecenos. Por ejemplo, Fusarium sporotrichioides sintetiza tricotecenos los cuales causaron la muerte de miles de personas en el invierno de 1942–1943 en tiempos de hambruna en Rusia, cuando la gente comía cereales infectados por Fusarium sporotrichioides. Varias especies de Fusarium, como Fusarium culmorum, Fusarium graminearum o Fusarium sambucinum, contaminan los cereales en Europa con vomitoxina que es otro tricoteceno. Fusarium verticillioides (sex. Gibberella moniliformis) se desarrolla en granos de maíz secretando fumonisina, un compuesto orgánico cancerígeno que eventualmente provoca una licuación del cerebro de caballos. Zearalenona es otra micotoxina más de Fusarium spp. que puede ser detectada en cereales con concentraciones elevadas junto con tricotecenos.

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Importancia para el Hombre Positiva: ●● Fusarium venenatum produce micoproteínas que se utilizan para preparar el alimento llamado QuornTM. Quorn constituye una alternativa a la proteína de origen animal. ●● Fusarium domesticum participa en la maduración de algunos quesos como Saint Nectaire y Reblochon (Ropars et al., 2012). ●● Hay especies de Hypocreales que forman sustancias activas contra otros hongos o contra bacterias (antibióticos). ●● Varias especies de Trichoderma se utilizan para el control biológico de hongos patógenos de plantas. Trichoderma spp. pueden aumentar la resistencia de la planta hospedera contra el hongo patógeno o competir con el liberando antibióticos. Las hifas de Trichoderma spp. también pueden crecer en espirales alrededor de las hifas de otros hongos, degradar las paredes celulares y penetrar dentro de las células, matando células del patógeno.

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Fusarium spp. producen lipasas y otras enzimas que pueden ser útiles en detergentes comerciales para limpiar ropa (dos Prazeres et al., 2006). Celulasas y hemicelulasas producidas por Trichoderma spp. se utilizan para degradar madera (Seidl et al., 2009). Los azúcares así liberados pueden ser fermentados por levaduras para la producción de bioetanol. Las mismas propiedades de Trichoderma spp. se aprovechan para mejorar la textura de la madera en la industria de papel. En la industria se utiliza sobre todo Trichoderma reesei para descomponer celulosa, entre otros contextos para obtener el aspecto usado (“stone washed”) en los blue jeans.

Negativa: Como se explicó antes, algunas especies de Fusarium sintetizan y liberan sustancias tóxicas para animales y el ser humano. Como se trata de moléculas pequeñas éstas fácilmente se filtran en los alimentos colonizados por el hongo.

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FIGURA 5.40.  Ciclo de vida de Hypocrea sp. con la forma asexual Trichoderma sp.

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Capítulo 5

Especies de Myrothecium y Stachybotrys producen tricotecenos macrocíclicos que son más tóxicos todavía que los tricotecenos sintetizados por Fusarium spp. Las especies de Myrothecium generalmente crecen en plantas y se pueden encontrar como endófitos mientras Stachybotrys spp. crecen en casas húmedas y pueden causar enfermedades severas y alergias. Acremonium spp. y especies del complejo Fusarium solani son ejemplos de hongos oportunistas patógenos del ser humano. Trichoderma aggressivum compite con el micelio de Agaricus bisporus y causa pérdidas económicas en la producción de esta seta. Algunas especies de Nectria, Neonectria y géneros afines son parásitos de árboles y causan gangrenas. Cuando se trata de árboles frutales o maderables causan pérdidas económicas. Sarocladium oryzae es un patógeno de la planta de arroz temido en todo el trópico. Coloniza la planta a través de heridas causadas por ácaros que viven entre las vainas foliares de la planta. Dentro de la planta el hongo obstruye los haces vasculares por lo que la inflorescencia se seca. Ésta y otras especies de Hypocreales importantes como parásitos de plantas cultivadas se citan en la Tabla 9.

Clavicipitaceae, Cordycipitaceae y Ophiocordycipitaceae, los Hongos de Cornezuelo y Entomopatógenos Clavicipitaceae (G 43 E 320), Cordycipitaceae (G 15 E 250), Ophiocordycipitaceae (G 10 E 260) Etimología:  Los ascomas de las especies de Clavicipitaceae a menudo tienen la forma de un macizo con una cabezuela (lat. clava = macizo; lat. ceps = cabeza). Sistemática:  Los hongos presentados en este subcapítulo son caracterizados por ascos y ascosporas filamentosos y un engrosamiento conspicuo de la pared en la punta de los ascos. Con base en esta morfología distintiva, fueron ubicados en Clavicipitales y considerados distintos de los Hypocreales en el pasado. Hoy en día se clasifican en las familias Clavicipitaceae, Cordycipitaceae y Ophiocordycipitaceae dentro de los Hypocreales (Sung et al., 2007).

Distribución geográfica:  Las especies de Clavicipitaceae, Cordycipitaceae y Ophiocordycipitaceae probablemente son más diversas en el trópico que en otras partes del mundo debido a un número elevado de especies de plantas y de invertebrados que les sirven como sustrato. Ecología:  Las especies de Clavicipitaceae mayormente son parásitos o endófitos de plantas. Las especies de Claviceps y Epichloë, por ejemplo, infectan especies de Poaceae y Cyperaceae como plantas hospederas. Epichloë spp. también crecen en estas plantas como hongos endofíticos sistémicos, como formas asexuales Neotyphodium spp. Pueden formar sustancias tóxicas que ayudan a la planta contra la herbivoría y además pueden aumentar la tasa de crecimiento de estas hierbas (Cuadro 16). El micelio microscópico del hongo se multiplica y se dispersa dentro de semillas u órganos de reproducción vegetativa de la planta. Esporas de Cordyceps spp. y otras especies de Cordycipitaceae y de Ophiocordycipitaceae infectan invertebrados vivos, que pueden ser individuos maduros, pupas o larvas, sobre todo de mariposas, hormigas o escarabajos. Primero, el hongo crece dentro del insecto y produce toxinas que matan el hospedero. Su cadáver sirve luego de sustrato para el desarrollo de esporas del hongo. Antes de causar la muerte, el hongo a menudo influye en el comportamiento del animal de tal manera que éste sube y se agarra en un sitio expuesto, generalmente en una planta (Evans, 1982; Hughes et al., 2011). Por esto, los insectos y arañas muertos por especies de Cordycipitaceae u Ophiocordycipitaceae a menudo se encuentran en posiciones expuestas, adheridas a plantas. Esta posición favorece la dispersión de las esporas del hongo por el aire. Estos hongos parásitos de invertebrados controlan de manera natural las poblaciones de insectos y arañas, ya que entre más individuos hay de una especie de hospedero, más se mueren al ser infectados por hongos. Entre los Ophiocordycipitaceae, las especies de Ophiocordyceps son parásitos y necrótrofos de insectos, mientras que las especies de Elaphocordyceps mayormente son parásitos de hongos hipogeos del género Elaphomyces (Eurotiales) en regiones con clima templado. Morfología:  Mientras que las estructuras para la reproducción sexual de las especies de Claviceps son peritecios en estromas globosos en las puntas

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Cuadro 16 Los Hongos Endofíticos Los endófitos son hongos que viven dentro (gr. endon) de las plantas durante un período o la totalidad de su vida sin provocar síntomas de enfermedad. De manera general, se consideran comensales, organismos que aparentemente no causan ni daño ni provecho a su hospedero. Los hongos endofíticos probablemente están presentes en todas las plantas del planeta y en cualquier tipo de órgano de angiospermas, gimnospermas, helechos, musgos, hepáticas y algas. Hongos también pueden crecer dentro de cuerpos fructíferos de otros hongos y en talos de líquenes (endoliquénicos), donde se localizan sobre todo cerca del fotobionte. En varios casos, se ha demostrado que debido a la presencia de los hongos endofíticos, las plantas hospederas contienen compuestos químicos especiales. A veces se trata de venenos (micotoxinas) que protegen a la planta contra insectos o mamíferos herbívoros, contra hongos parásitos de la planta, bacterias patógenas o nematodos. Debido a la presencia del hongo endofítico, la planta a veces crece de manera más vigorosa y es más resistente contra la sequía. En algunos casos la planta con los endófitos resulta más tolerante contra metales pesados. Como recompensa, el hongo endofítico por su parte está protegido contra condiciones ambientales adversas, recibe agua con sustancias nutritivas dentro de la planta, y en algunos casos se multiplica y dispersa junto con la planta a través de las semillas o de fragmentos de la planta. Muchos hongos endofíticos también crecen de manera saprótrofa independientemente de la planta. Generalmente, los hongos endofíticos colonizan la planta como lo hacen muchos hongos parásitos, entran por estomas o perforan la epidermis y crecen en el apoplasto (entre las células). Análisis filogenéticos y fósiles de hongos endofíticos demuestran que esta simbiosis tiene una larga historia evolutiva (Clay y Schardl, 2002; Krings et al., 2007). Los hongos que viven dentro de plantas vivas sin provocar síntomas mayormente son especies de Ascomycota y a menudo se trata de especies de Diaporthales, Helotiales, Hypocreales, Pleosporales o Xylariales. Muchos de estos hongos endofíticos son saprótrofos poco específicos con respecto a sus plantas hospederas y colonizan un área pequeña solamente del espacio intercelular del tejido de la planta. Ahí permanecen en un estado de latencia hasta que cambie su ambiente, e.g., debido a la muerte del órgano colonizado. En este caso, inmediatamente empiezan

a degradar el tejido vegetal cerca de ellos y más tarde pueden formar cuerpos fructíferos en la superficie de su sustrato. También contribuyen a la caída de hojas y ramas viejas en árboles vivos. Algunas especies de Clavicipitaceae (Hypocreales) son endófitos sistémicos que colonizan las plantas enteras de gramíneas (Poaceae) sobre todo en zonas subtropicales y templadas. Células de estos hongos están presentes en las semillas, por lo que las plántulas cuentan con el hongo desde el inicio de su desarrollo (transmisión vertical). Otros hongos aislados como endófitos son hongos conocidos como parásitos de insectos o de otros hongos. Además hay especies de Basidiomycota, Oomycota y bacterias que viven como endófitos en plantas. Hasta 17 especies de hongos endofíticos han sido aisladas de una sola hoja de una planta en un bosque húmedo tropical (Lodge et al., 1996). Se supone que los hongos endofíticos contribuyen de manera importante a la diversidad fúngica mundial (Hawksworth, 2001). El número de especies fúngicas endofíticas que viven en hojas de plantas en el trópico aparentemente es más elevado que el número de especies endofíticas en hojas de plantas en latitudes altas (Arnold y Lutzoni, 2007), probablemente debido a hojas más persistentes y valores elevados de humedad y temperatura durante todo el año. Para el ser humano, los hongos endofíticos pueden causar problemas. El ejemplo más antiguo y famoso son las gramíneas Lolium spp. (Poaceae), malezas que crecen en los cultivos de cereales, con sus endófitos Neotyphodium spp. (sex. Epichloë spp.) (Schardl et al., 2007). Debido a la presencia de los hongos, las hierbas contienen sustancias tóxicas, alcaloides con propiedades insecticidas y alcaloides del cornezuelo tóxicos para mamíferos. Ya en la edad romana se sabía que los granos de Lolium temulentum, que estaban mezclados con los granos de cereales, eran venenosos. Cuando el ganado come la hierba o granos de Lolium temulentum se intoxica y se mueve y tiembla de manera descontrolada. El epíteto del nombre científico de la gramínea hace referencia a este efecto (lat. tremere = temblar). El mismo efecto lo tienen endófitos en otras gramíneas que sirven de pasto, causando pérdidas económicas de ganado, por ejemplo, en América del Sur. Conociendo la identidad, la ecología y las propiedades químicas de los hongos endofíticos, (continúa en la siguiente página)

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Capítulo 5

Cuadro 16  (continuación de la página anterior) también se puede sacar provecho de ellos. Inoculando ciertas cepas de hongos endofíticos en plantas cultivadas, se aumenta su resistencia contra la sequía, contra insectos dañinos o la planta crece con más vigor.

Cuadro 16 Bibliografía Referencias para Hongos Endofíticos Arnold, A. E. y Lutzoni, F. 2007. Diversity and host range of foliar fungal endophytes: Are tropical leaves biodiversity hotspots? Ecology 88:541-549. Clay, K. y Schardl, C. 2002. Evolutionary origins and ecological consequences of endophyte symbiosis with grasses. Am. Nat. 160(S4):S99-S127.

de estípites que se originan de un esclerocio (ver Fig. 5.43), en Epichloë spp. y especies parásitas de plantas tropicales de Clavicipitaceae, por ejemplo, de Balansia spp. o Myriogenospora spp., estromas con peritecios se desarrollan en la planta viva, a nivel de tallos o en hojas (Figs. 5.41A–E, 5.42). Las plantas infectadas generalmente no forman flores, probablemente debido a infecciones sistémicas. El grupo más famoso y llamativo de especies sexuales parásitas de insectos y otros invertebrados son las especies de Cordyceps y Ophiocordyceps, caracterizadas por peritecios ubicados en estromas (Figs. 5.41F–J, 5.42). En muchas especies, el estroma es estipitado, con una base correspondiendo al invertebrado muerto y momificado. El tamaño de un ascoma puede alcanzar más de 30 cm, lo que ha sido observado, por ejemplo, en Ophiocordyceps

Hawksworth, D. L. 2001. The magnitude of fungal diversity: The 1. 5 million species estimate revisited. Mycol. Res. 105:1422-1432. Krings, M., Taylor, T. N., Hass, H., Kerp, H., Dotzler, N. y Hermsen, E. J. 2007. Fungal endophytes in a 400-million-yr-old land plant: Infection pathways, spatial distribution, and host responses. New Phytol. 174:648-657. Lodge, D. J., Fischer, P. J. y Sutton, B. C. 1996. Endophytic fungi of Manilkara bidentata leaves in Puerto Rico. Mycologia 88:733-738. Schardl, C. L., Grossman, R. B., Nagabhyru, P., Faulkner, J. R. y Mallik, U. P. 2007. Loline alkaloids: Currencies of mutualism. Phytochemistry 68:980-996.

caloceroides en una araña gigantesca (Theraphosidae) (Læssøe y Peterson, 2008). Especies entomopatógenas en otros géneros forman peritecios individuales en un subículo (e.g., Torrubiella) o agrupados en ascomas globosos (e.g., Ascopolyporus, Moelleriella) en bambú o en otras plantas. Las especies de Clavicipitaceae, Cordycipitaceae y Ophiocordycipitaceae son muy diversas con respecto a su ecología y a su macromorfología. Vistas con ML, sin embargo, nos damos cuenta de características que casi todas tienen en común. Los peritecios están ubicados dentro o en la superficie de un estroma carnoso y suave, de color claro. Los ostiolos de peritecios hundidos en el estroma generalmente sobresalen de la superficie y los peritecios están llenos de ascos estrechamente cilíndricos. Las paráfisis son poco numerosas y se desintegran durante la

FIGURA 5.41.  Especies de Clavicipitaceae (A–E), Cordycipitaceae u Ophiocordycipitaceae (F–J). A, Un esclerocio de Claviceps sp. ➤ en Panicum sp. B, Sphacelia sp. (asexual) en espiguillas de Paspalum botterii. C, Estromas negros de Balansia strangulans en Panicum pilosum. D, Balansia sp. con peritecios en cabezuelas en Lasiacis sp. E, Myriogenospora paspali en hojas de Axonopus compressus. A mano izquierda se ve una parte de una inflorescencia de una planta sana. F–G, Cordyceps sp. en un escarabajo. F, El escarabajo con dos ascomas. G, Se distinguen los ostiolos de los peritecios en la parte apical de un ascoma, visto con ME. H, Ophiocordyceps dipterigena en una mosca. I, Cordyceps sp. en una hormiga. J, Cordyceps sp. con cuerpos fructíferos sexuales y asexuales en un gusano de Arctiidae.

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Capítulo 5

FIGURA 5.42.  Esquemas de cuerpos fructíferos típicos para especies de diferentes géneros de Clavicipitaceae.

maduración de los ascos. En el extremo de los ascos se ubica un cuerpo refractivo masivo, perforado por un poro muy fino (I–). A través de este poro pueden salir individualmente las ascosporas filiformes, cuatro a ocho ascosporas de cada asco. Una ascospora filiforme puede estar dividida en numerosas células por un gran número de septos transversales. En muchas especies, las ascosporas se rompen a nivel de estos septos resultando cada una en numerosas esporas parciales. Ascosporas de especies de otros géneros pueden presentar otras formas, las de Moelleriella spp., por ejemplo, son elipsoidales. En algunas especies de Clavicipitaceae y familias afines, las formas asexuales se encuentran junto con la formas sexuales. Muchas otras formas asexuales, sin embargo, se desarrollan de manera independiente de la forma sexual. Las formas asexuales de Clavicipitaceae y familias afines mayormente son parásitos de insectos o arañas (e.g., especies de

Aschersonia, Beauveria, Gibellula, Hirsutella, Isaria, Metarhizium) (Cuadro 17) o patógenos o endófitos de plantas, sobre todo de especies de Poaceae. Algunos hongos entomopatógenos, por ejemplo, Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae, también se encuentran en los suelos alimentándose de manera saprótrofa y son parásitos facultativos de invertebrados. Otras especies son parásitos de nematodos, crecen en otros hongos o desarrollan sus conidios en plantas senescentes (Ustilaginoidea). Ciclo de vida (Fig. 5.43):  El ciclo de vida más famoso y mejor conocido de una especie de Hypocreales es el de Claviceps purpurea. Es un hongo importante para el ser humano en zonas de clima templado, ya que sus esclerocios venenosos se mezclan con granos de cereales en el momento de la cosecha. Los esclerocios se forman durante el otoño a nivel de las espiguillas de diferentes especies de Poaceae incluyendo varios

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FIGURA 5.43.  Ciclo de vida de Claviceps purpurea en centeno (Secale cereale).

cereales, sobre todo el centeno (Secale cereale). Antes o durante la cosecha de los granos, los esclerocios caen al suelo donde pasan el invierno. Después de este período de temperaturas bajas, en la primavera, cada esclerocio forma varios estromas globosos expuestos en el extremo de estípites. Dentro de los estromas, se diferencian ascogonios y anteridios por células que contienen el mismo material genético, las cuales se fusionan e inician el desarrollo de ascos dentro de los peritecios. Por eso, Claviceps purpurea es un ejemplo de un hongo homotálico. En cada estroma globoso, se encuentran muchos peritecios llenos de numerosos ascos con ascosporas, ambos filiformes. Las ascosporas se liberan y el viento tal vez las lleva hacia las espiguillas de Poaceae donde infectan la flor, sobre todo cuando ésta expone sus estigmas plumosos. Dentro de la espiguilla, el hongo primero forma un esporodoquio (estado de Sphacelia) con conidios en agua con azúcar, llamada miel de rocío. La miel de

rocío atrae insectos que se embarran con conidios pegajosos y los llevan a otras flores dispersando el hongo hacia nuevas plantas hospederas. Al final del período de crecimiento (verano) un esclerocio se forma en la espiguilla infectada y ocupa el lugar del fruto. En zonas tropicales, rara vez se encuentran los esclerocios de Claviceps spp., pero estos hongos se observan en su forma conidial Sphacelia en las flores de gramíneas. Aparentemente, la formación de esclerocios y la reproducción sexual ocurren con menos frecuencia en los trópicos que en otras regiones. Aspectos bioquímicos:  Los esclerocios de Claviceps purpurea contienen varios alcaloides, como la ergotamina y la ergobasina, que protegen el esclerocio contra depredadores y que pueden ser muy tóxicos para el ser humano.

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Importancia para el Hombre Positiva: ●● Varios metabolitos secundarios de los hongos clasificados en Clavicipitaceae y familias afines tienen propiedades medicinales. Ciertas sustancias contenidas en los esclerocios de Claviceps purpurea, por ejemplo, pueden causar contracciones del útero. Varias especies de Cordyceps y géneros afines son importantes en la medicina china, sobre todo Cordyceps

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militaris que se cultiva en gusanos de seda y Ophiocordyceps sinensis. El té hecho con estos hongos en los insectos momificados aumenta la fuerza general de las personas (chi) y tiene propiedades anticancerígenas. De Tolypocladium inflatum (sex. Elaphocordyceps subsessilis) se aisló ciclosporina A que se convirtió en un medicamento muy importante cómo agente inmunosupresivo en el contexto de trasplantes de órganos.

Cuadro 17 Encadenando las Relaciones Tróficas: Hongos Parásitos sobre Insectos Parásitos de Plantas Los insectos escama (Coccidae) o moscas blancas (Aleyrodidae) que chupan la savia de plantas vivas son organismos pequeños que aparentemente son presas menores—sin embargo, hay numerosos hongos que los atacan y forman cuerpos fructíferos encima de ellos con una biomasa muchas veces mayor que el insecto (Cuadro 17, Fig. 1). ¿Cómo sucede esto? La respuesta se encuentra en la base del cuerpo fructífero adherido a la planta. El insecto atacado se consume y desaparece, pero su estilete persiste dentro del tejido vivo de la planta. Debido a la presión elevada que rige en el floema de la planta, la savia del floema sigue saliendo del estilete y el hongo sigue alimentándose de los azúcares de la savia (Sullivan et al., 2000; Bischoff et al., 2005). De esta manera, el hongo inicialmente parásito del insecto se convierte en un parásito de la planta. En el trópico, las especies

de varios géneros de Hypocreales se alimentan de esta manera, como Ascopolyporus, Hyperdermium, Hypocrella, Moelleriella (separado de Hypocrella hace poco) y Torrubiella (Cuadro 17, Fig. 2). Las especies de Hypocrella y Moelleriella a menudo se presentan con su forma asexual, Aschersonia spp., formando estromas con varios picnidios cada uno. Además a veces hay peritecios en el mismo cuerpo fructífero, como por ejemplo en Moelleriella basicystis. El ascoma suave de Ascopolyporus moellerianus puede medir hasta varios centímetros de diámetro y cuenta con numerosos peritecios en su superficie. Al cortar este ascoma descubrimos en su interior una cavidad llena de agua de color rojo (Guzmán y Piepenbring, 2011). El líquido probablemente sirve como almacenamiento de agua, pero ignoramos la función del color rojo. En el caso de Torrubiella luteorostrata,

CUADRO 17. FIGURA 1.  Especies de Hypocreales parásitas de insectos que son plagas en plantas. ➤ A–C, Ascopolyporus moellerianus en el tallo del bejuco Philodendron sp. A, Dos ascomas en el campo. B, Al cortar el ascoma sale un líquido rojo. C, Un corte transversal de la pared del ascoma, visto con ME. Observe la presencia de peritecios con forma cilíndrica en la capa superior. Escala = 1 mm. D–H, Especies de Hypocrella/Moelleriella y sus formas asexuales Aschersonia spp. D, Conidiomas de la forma Aschersonia de Moelleriella phyllogena en hojas. E, Un conidioma de Aschersonia turbinata. F, Un ascoma de cf. Hypocrella sp. Observe insectos escama muertos rodeados por micelio a mano derecha. Escala = 1 mm. G–H, Moelleriella basicystis con Aschersonia basicystis como forma asexual, visto con ME. G, Visto desde arriba. H, Un corte longitudinal con picnidios en la base y un peritecio cortado en la parte de arriba. Escala = 1 mm. I, Una agalla causada por una especie de Cecidomyiidae en Torrubiella luteorostrata en un insecto escama (o mosca blanca) en una planta. Escala = 1 mm.

(continúa en la siguiente página)

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Cuadro 17  (continuación de la página anterior)

(continúa en la siguiente página)

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Capítulo 5

Cuadro 17  (continuación de la página anterior)

CUADRO 17. FIGURA 2.  Esquemas de hongos hiperparásitos de insectos en plantas. En cuerpos fructíferos maduros los insectos infectados han sido consumidos y ya no se observan.

los peritecios individuales forman un anillo cerca del borde de un subículo blanco que cubre el insecto consumido. Para enredar un poco más las relaciones tróficas se involucra otro insecto. Una pequeña mosca de agalla (Cecidomyiidae) deposita un huevo en el estroma de una especie de Aschersonia o Torrubiella que se alimenta de un insecto escama o mosca blanca en una planta (J. Bernal, A. González y R. Kirschner, comunicación personal) (Cuadro 17. Fig. 2). La mosca que deposita el huevo causa el desarrollo de una agalla dentro de la cual se ubica una larva que aparentemente se alimenta del hongo.

Cuadro 17 Bibliografía Referencias para Cadenas de Relaciones Tróficas Bischoff, J. F., Chaverri, P. y White, J. F. 2005. Clarification of the host substrate of Ascopolyporus and description of Ascopolyporus philodendrus sp. nov. Mycologia 97:710-717. Guzmán, G. y Piepenbring, M. 2011. Los Hongos de Panamá. Introducción a la Identificación de los Hongos Macroscópicos. Smithsonian Tropical Research Institute, Panama, Universidad Autonoma de Chiriqui, Panama, and Instituto de Ecologia, Mexico, Ciudad de Mexico. Sullivan, R. F., Bills, G. F., Hywel-Jones, N. L. y White, J. F. 2000. A new clavicipitalean genus for some tropical epibionts of dicotyledonous plants. Mycologia 92:908-918.

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Muchas especies del presente grupo producen antibióticos. Varias especies de Clavicipitaceae se cultivan y se propagan para el control biológico de plagas. Se utilizan Aschersonia spp. contra insectos escama y moscas blancas. Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae y Paecilomyces lilacinus son usados para controlar diferentes insectos plaga y se venden comercialmente. Metarhizium anisopliae, por ejemplo, es el componente activo de un producto llamado “green muscle” y se aplica exitosamente para el control biológico de saltamontes en África. Otras especies fúngicas son útiles contra nematodos.

Negativa: ●● Esclerocios de Claviceps purpurea contaminaron cereales molidos para harina y el consumo de pan hecho con esta harina causaba alucinaciones y envenenamientos de muchas personas en tiempos de la Edad Media en Europa. Cuando se consumen durante un período de tiempo prolongado, los alcaloides afectan el sistema nervioso y sanguíneo por lo que partes del cuerpo se mueven de manera descontrolada y se mueren. Esta enfermedad se llama fuego de Antonio o ergotismo. ●● Beauveria bassiana causa pérdidas económicas al atacar las larvas de Bombyx mori, el gusano de seda que se utiliza para la producción de seda en China. ●● Los hongos endofíticos de Clavicipitaceae a veces forman toxinas que intoxican animales, por ejemplo, el ganado, cuando comen pastos y forrajes infectados (Poaceae) (Cuadro 16). ●● Hay varias especies patógenas de plantas cultivadas (Tabla 9).

5.3.13.  Xylariales, los Hongos Dedos de Muerto y Grupos Afines G 210 E 2,500 Etimología:  Las especies de Xylaria crecen mayormente sobre madera en descomposición (gr. xylon = madera). Sistemática:  Los Xylariales forman un grupo bien delimitado dentro de los Sordariomycetes. Dentro de este orden, la familia de los Xylariaceae (G 85 E 1,300) comprende el mayor número de especies

caracterizadas por peritecios rodeados por un estroma mayormente negro en su superficie, por un cuerpo amiloide en las puntas de los ascos y por ascosporas oscuras con surcos germinativos. Géneros como Biscogniauxia, Daldinia y Hypoxylon tienen una definición morfológica que durante los últimos años ha sido ajustada con la ayuda de datos moleculares para que los diferentes géneros correspondan a grupos monofiléticos de especies. Sin embargo, para aproximadamente 300 especies de Xylaria no existe ninguna monografía y datos moleculares demuestran que se trata de un grupo parafilético (Hsieh et al., 2010). Las especies xylarioides (e.g., especies de Kretzschmaria, Nemania, Podosordaria, Poronia, Rosellinia y Xylaria) con formas asexuales del tipo Geniculosporium se agrupan separados de especies caracterizadas por la presencia de formas asexuales del tipo Nodulisporium (e.g., especies de Annulohypoxylon, Biscogniauxia, Camillea, Daldinia, Entonaema y Hypoxylon) (e.g., Triebel et al., 2005). Los Xylariales además incluyen los Diatrypaceae (G 13 E 230), que en el pasado pertenecían a un orden separado, los Diatrypales, los Amphisphaeriaceae (G 32 E 500) y algunas otras familias pequeñas que ocurren sobre todo en zonas tropicales. Distribución geográfica:  Las especies de Xylariales son frecuentes en todo el mundo, pero son más diversas en el trópico que en zonas de clima templado. Las especies de los géneros Camillea, Leprieuria, Phylacia y Thamnomyces son típicas de zonas tropicales de todo el mundo, Engleromyces spp. y Rhopalostroma spp. solamente se encuentran en África y Asia, respectivamente (Whalley, 1993). Leprieuria bacillum solo se observa en América tropical, mientras que la distribución de Annulohypoxylon stygium, Daldinia eschscholtzii, Hypoxylon investiens y Xylaria grammica es pantropical. Ecología:  Junto con las especies de Polyporales, las especies de Xylariales son los descomponedores de madera más eficientes y abundantes en los ecosistemas boscosos. Sin su actividad, la madera muerta se acumularía y los bosques se asfixiarían. Antes de vivir como saprótrofos en madera muerta, muchas especies de Xylariales pueden vivir como hongos endofíticos (Cuadro 16) dentro de las plantas vivas, aparentemente sin afectarlas. Cuando la planta muere, el hongo ya está presente para descomponer

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Capítulo 5

el material orgánico, causando una podredumbre blanca (Cuadro 6). Algunas especies, sin embargo, son parásitas y causan daño a plantas vivas. Para su dispersión y la infección de plantas leñosas, las especies de Xylariales establecen asociaciones con insectos. Las diferentes especies de Xylariaceae son más o menos específicas de diferentes especies de plantas, formando cuerpos fructíferos en troncos directamente sobre la madera muerta o sobre la corteza, en ramas, frutos leñosos u hojas coriáceas. Algunas especies de Xylariaceae colonizan nidos de termitas o excrementos de animales. Cuerpos fructíferos de algunas especies se encuentran en el suelo—estos hongos probablemente obtienen sustancias nutritivas de tallos o raíces enterrados en el suelo o de nidos subterráneos de termitas. Las especies de Diatrypaceae son hongos frecuentes, descomponedores de madera, al igual que las especies de Xylariaceae, pero en la mayoría de los casos sus ascomas son más pequeños. Las especies de Diatrypaceae se encuentran sobre todo en lugares relativamente secos y expuestos al sol, por lo que crecen en ramas muertas adheridas a los árboles, degradan la madera y las ramas caen al suelo. Estos hongos eliminan ramas que ya no le sirven a la planta y contribuyen al buen funcionamiento de la copa de los árboles. En este aspecto las especies de Diatrypaceae se parecen a algunas especies de Biscogniauxia, Camillea e Hypoxylon que pertenecen a los Xylariaceae. Morfología:  Una colonia de hifas que se alimentan dentro de la madera muerta a menudo se delimita de

colonias adyacentes de otros individuos formando células oscuras en los límites de la colonia. En cortes de la madera estas células se ven macroscópicamente en cortes como líneas negras de demarcación. De esta manera, cada colonia (individuo) probablemente protege su espacio de alimentación contra la invasión por micelios de otros hongos. Los ascomas de la mayoría de las especies de Xylariales son duros y de color negro oscuro en la superficie (Figs. 5.44, 5.45). Algunas especies, sin embargo, tienen ascomas de color vivo, rojo, amarillo o anaranjado. Los ascomas de algunas especies tienen formas simples con un solo peritecio (Anthostomella spp.), sin embargo, los ascomas de la mayoría de las especies cuentan con numerosos peritecios unidos en un estroma de forma variable. Estos ascomas compuestos pueden ser planos, pústulas, esferas o cuerpos globosos pedunculados (Fig. 5.46). Otras especies tienen ascomas con forma de bastón simple o ramificado, son clavados o tienen un disco. Los ascomas de especies de Thamnomyces se parecen a rizomorfos negros y ramificados y tienen numerosas ramitas laterales. Dentro de cada ramita se ubican uno a varios peritecios. La mayoría de las especies de Daldinia presentan capas concéntricas que son evidentes al cortar los ascomas (Fig. 5.47). Otras especies almacenan agua en estromas gelatinosos o en cavidades dentro del centro del ascoma (Entonaema spp.). Puntos en la superficie de los ascomas corresponden a los orificios de los peritecios que se encuentran debajo de la superficie. En especies de Phylacia, sin embargo, no se ven ostiolos. Los ascos se desarrollan dentro del ascoma cerrado convirtiéndose

FIGURA 5.44.  Ascomas de especies de Xylariaceae en madera muerta. A–B, Ascomas de Annulohypoxylon spp. ➤ A, Annulohypoxylon annulatum. B, La superficie del ascoma de Annulohypoxylon sp. con anillos alrededor de los ostiolos, vista con ME. Escala = 1 mm. C, Dos ascomas de Camillea stellata, en un ascoma completo se ven los ostiolos desde arriba (izquierda) y el otro fue cortado longitudinalmente por lo que se ven los peritecios (derecha). Escala = 3 mm. D–E, Daldinia eschscholtzii. D, Vista lateral. E, En el corte longitudinal se distinguen las capas concéntricas. F, Dos ascomas suaves y gelatinosos de Entonaema liquescens, uno cerrado y otro cortado. G, Cirros de ascosporas negras salen de los peritecios de Hypoxylon haematostroma. Escala = 1 mm. H, Ascomas planos de Hypoxylon investiens. I, Ascomas alargados de Leprieuria bacillum con peritecios en la punta. J, Ascomas cleistocárpicos de Phylacia sagrana. Uno se cortó longitudinalmente, por lo que se ven los peritecios sin ostiolos llenos de ascosporas maduras. Escala = 3 mm. K, Ascomas de Xylaria telfairii. Uno de los ascomas fue cortado, por lo que se ve una cavidad que estaba llena de agua.

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➤ FIGURA 5.45.  Especies de Xylariaceae sobre excrementos (A–C), formas asexuales de Xylariaceae (D–G) y ascomas de

Diatrypaceae (H–I). A, Ascomas de Poronia oedipus en excremento de vaca. B–C, Poronia pileiformis. B, En excremento de vaca. C, Ascomas con bases hinchadas que sirven para anclarlos. D, Cuerpos fructíferos asexuales (blancos) y sexuales (negros, hinchados) de Xylaria arbuscula. E, Forma asexual de Xylaria sp. F, Xylaria cubensis (grupo) con su forma asexual (Xylocoremium sp.). Observe un cuerpo fructífero que presenta partes de las dos formas. G, Forma asexual de Xylaria sp. (Xylocoremium sp.). Observe la línea negra de demarcación en la madera en descomposición. H–I, Diatrype bermudensis en un tallo de Guadua sp. H, Numerosos peritecios organizados en líneas exponen sus ostiolos en la superficie del bambú. Escala = 3 mm. I, En el corte longitudinal se distinguen los peritecios con ostiolos. Escala = 1 mm.

FIGURA 5.46.  Líneas morfológicas de ascomas de Xylariaceae.

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en masas de ascosporas en cavidades cerradas. Luego la pared del ascoma se rompe de manera irregular para liberar las ascosporas. Estos ascomas son cleistocárpicos, similares a las fructificaciones de “Gasteromycetes”. Los ascos de las especies de Xylariaceae generalmente son alargados y cilíndricos y contienen ocho ascosporas cada uno. En la mayoría de los géneros, el poro en la punta del asco se colorea de azul cuando está en contacto con yodo (I+). Las ascosporas son unicelulares (raras veces bicelulares), lisas y de color marrón más o menos oscuro. En vista lateral, son simétricas o asimétricas con un lado convexo y el otro casi recto. En la mayoría de las especies las ascosporas presentan un surco hialino, raras veces un poro, donde la pared se perfora cuando la espora germina. En algunas especies de Hypoxylon la pared pigmentada de la espora presenta una capa externa hialina llamada perisporio que se desprende en KOH

al 10%. Las ascosporas de Camillea spp. son de color claro, su superficie generalmente está cubierta por poros o retículos finos evidentes con microscopía electrónica de barrido y no tienen surco ni poro para la germinación. Cuando los cuerpos fructíferos están jóvenes, generalmente se reproducen de manera asexual y son de color blanco debido a una gran cantidad de conidios en su superficie (Fig. 5.48). En la mayoría de las especies de Xylaria el mismo cuerpo fructífero primero produce conidios y luego peritecios. Durante este desarrollo, la forma del cuerpo fructífero puede cambiar, como por ejemplo en Xylaria arbuscula y Xylaria comosa. Las especies incluidas en el grupo sistemático de Xylaria cubensis, sin embargo, forman un tipo de conidioma estipitado llamado Xylocoremium sp. (Fig. 5.45G) solamente para la producción de conidios, y otro tipo de cuerpo fructífero únicamente para la reproducción sexual.

FIGURA 5.47.  Esquemas de ascomas de especies de Xylariaceae. Algunos esquemas forman parte de líneas morfológicas.

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Los conidióforos de las formas asexuales son ramificados y pueden estar unidos en sinemas. Los conidios son simples, hialinos a marrones y presentan una cicatriz en su base. La cicatriz corresponde a los restos de una célula intermedia muy pequeña que se encuentra entre el conidio y la célula conidiógena que se rompe cuando el conidio se desprende. Los conidios se desarrollan de manera holoblástica. Según el tipo de conidióforo, se distinguen diferentes géneros asexuales de Xylariaceae. Los géneros más importantes son Nodulisporium y Geniculosporium (Fig. 5.48). Formas asexuales clasificadas en Nodulisporium se caracterizan por conidióforos ramificados con células conidiógenas que forman varios conidios uno después del otro a partir de diferentes locos conidiógenos en la parte apical de la célula conidiógena que casi no se alarga durante este proceso. Las células conidiógenas del

tipo Geniculosporium crecen un poco después de la liberación de cada conidio, por lo que después de formar varios conidios tienen una forma de zigzag. Se trata del tipo simpodial de proliferación de una célula conidiógena. Las características morfológicas de los estados asexuales son buenos indicadores de grupos sistemáticos dentro de los Xylariaceae. Las especies de Diatrypaceae se caracterizan por peritecios rodeados por estromas negros inmersos en corteza o en madera que luego salen rompiendo la corteza. Los peritecios hundidos en el estroma liberan las ascosporas a través de ostiolos en picos más o menos alargados cuyas puntas pueden ser surcadas cuando se observan desde arriba. Los ascos con ocho a numerosas ascosporas cada uno, tienen una parte basal larga sin esporas (Fig. 5.48). Las ascosporas son simples, cilíndricas y curvadas (alantoides), de color marrón claro, a veces con un tinte verdoso, y lisas. No tienen poros o surcos para germinar.

FIGURA 5.48.  Desarrollo de cuerpos fructíferos de Xylariaceae desde conidiomas hasta ascomas, ascos típicos de Xylariaceae y Diatrypaceae, y ejemplos de géneros asexuales de Xylariaceae y Amphisphaeriaceae (Pestalotiopsis).

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Capítulo 5

Las especies de Diatrypaceae típicamente crecen de manera asexual formando conidiomas planos y cubiertos del tipo Libertella. Esta forma de crecimiento, sin embargo, también ocurre en algunas especies de Xylariaceae, a veces junto con crecimiento del tipo Nodulisporium formando un sinanamorfo. Pestalotiopsis spp. (sex. Broomella, Khuskia o Pestalosphaeria, entre otros géneros, todos pertenecientes a Amphisphaeriaceae) son hongos asexuales que a menudo causan lesiones en las hojas de sus plantas hospederas. En las lesiones desarrollan acérvulos con conidios característicos que son fragmosporas con dos a tres células centrales pigmentadas y una célula hialina en cada extremo (Fig. 5.48). Estas células terminales sustentan apéndices hialinos, generalmente un apéndice simple y corto en la base y un apéndice largo y ramificado en el ápice. Cuando un acérvulo maduro se abre, estos apéndices se despliegan y contribuyen a la liberación de los conidios. Crean una superficie grande para que la espora sea dispersada por el agua o el viento. Aspectos bioquímicos:  Las especies de Xylariales contienen una gran diversidad de metabolitos secundarios específicos de cada especie. Mayormente son compuestos aromáticos, algunos de ellos pigmentos. Algunas de estas sustancias (azafilonas y citochalasinas) protegen el cuerpo fructífero contra bacterias, otros hongos y nematodos que si no se alimentarían de él. Al agregar KOH a una placa con fragmentos de cuerpos fructíferos de especies de Xylariaceae, se pueden liberar tintes característicos de las diferentes especies.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Algunos metabolitos secundarios tienen efectos sobre el metabolismo humano por lo que pueden ser de interés farmacéutico. Otros demuestran propiedades insecticidas (Bills et al., 2012). Negativa: Algunas especies de Xylariales son parásitos de plantas cultivadas, como Pestalotiopsis psidii que causa las enfermedades mancha foliar gris y gangrena del fruto cosechado del guayabo. Pestalotiopsis mangiferae afecta plantas de mango causando mancha gris de hojas o mancha marrón o podredumbre en los frutos.

●●

Rosellinia spp. causan pudrición en raíces de plantas leñosas como de aguacate, árbol de pan (Artocarpus altilis), cacao, cítricos, plantas de café y maíz. Estas enfermedades se llaman llaga radicular negra, podredumbre radicular blanca o pudrición negra de raíces. Nigrospora oryzae (sex. Khuskia oryzae) causa una podredumbre negra en muchas plantas diferentes, sobre todo en plantas de maíz (podredumbre seca de la mazorca).

5.3.14.  Meliolales, Agentes Causales de Mildiú Negro G 22 E 2,000 Etimología:  Las especies de Meliolales se caracterizan por hifas, ascomas y ascosporas de color negro (gr. melas = negro, oscuro). Sistemática:  Los Meliolales se clasifican dentro de los Sordariomycetes. Aquí están representados por especies de cuatro géneros importantes, Amazonia (E 29), Asteridiella (E 300), Irenopsis (E 70) y Meliola (E 1,300). Hay otros géneros más clasificados en este orden, de los cuales se ignoran los lazos de parentesco filogenético. Distribución geográfica:  La mayoría de las especies de Meliolales se distribuyen en áreas tropicales y subtropicales. Pocas especies de este grupo han sido reportadas en regiones de clima templado. Las especies de Meliolales aparentemente son altamente específicas de sus plantas hospederas, por lo que observamos una gran diversidad de especies sobre todo en zonas tropicales. Existen muchas regiones tropicales donde todavía las especies de Meliolales no han sido estudiadas, por lo tanto es de esperar que se descubran muchas especies nuevas en el contexto de futuras investigaciones. Ecología:  Las especies de Meliolales son parásitos obligados de plantas causantes de mildiú negro. Hasta la fecha nadie ha logrado cultivar especies de Meliolales en el laboratorio. Sus hifas crecen en la superficie de hojas vivas y se alimentan de las células vegetales. A pesar de que las especies de Meliolales son parásitos, su impacto en la planta hospedera es poco, causando a veces un color amarillo del tejido infectado. Sin embargo, pueden facilitar la infección por otros organismos que pueden ser

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patógenos más agresivos. Las colonias negras de las especies de Meliolales cubren las células verdes de la planta hospedera y de esta manera interfieren con la entrada de la luz al mesófilo de la hoja para la fotosíntesis. La mayoría de las especies de Meliolales forman setas que surgen hacia arriba a partir de las hifas o de los ascomas. La superficie de las setas y de las demás células de la colonia es hidrófila por lo que fácilmente se humedece. Cuando se seca el rocío en la mañana, la colonia del mildiú negro mantiene el agua como una pequeña esponja mientras el resto de la superficie de la hoja ya está seca (Piepenbring et al., 2011). Las setas ayudan a prolongar el estado húmedo de la colonia, lo que podría ser favorable para el crecimiento del hongo, la fertilización, la dispersión de las esporas y la actividad fotosintética de cianobacterias que se encuentran entre las hifas del hongo y que tal vez contribuyen con compuestos de nitrógeno para la alimentación del hongo. Otra función de las setas podría ser la protección contra animales pequeños que quieren alimentarse de las células del hongo. Mildius negros crecen en una hoja durante un tiempo prolongado y presentan una gran superficie debido a las hifas, hifopodios y setas. Por eso, esporas de muchos otros hongos se depositan en las colonias y se adhieren. En las colonias de Meliolales con frecuencia se observan esporas, hifas y cuerpos fructíferos de estos otros hongos, e.g., especies de Hypocreales con peritecios anaranjados (Samuels, 1988). Algunos de estos hongos pueden ser hiperparásitos (parásitos sobre parásitos; Cuadro 11), sin embargo, eso no es fácil de probar. Debido a la presencia de hiperparásitos, los hongos Meliolales a veces no forman ascomas por lo que resulta difícil identificar la especie de mildiú negro. Las plantas hospederas de las especies de Meliolales se clasifican en casi todas las familias de plantas con semillas y en helechos. Algunas de las familias de plantas con un número elevado de especies hospederas de Meliolales son las Bignoniaceae, Fabaceae y Rubiaceae. Morfología:  La presencia de un hongo meliolal en una hoja se observa por manchas negras que son colonias de hifas oscuras superficiales más o menos densas (Fig. 5.49). Si se observan con una buena lupa en el campo, las especies de Meliolales se distinguen

de otros hongos negros en hojas, como especies de Asterinaceae u hongos de fumagina (Capnodiales y otros hongos; ver Capítulo 5.3.20) por la presencia de ascomas globosos superficiales de color negro, hifas superficiales con numerosas ramificaciones laterales, cortas (hifopodios) y en la mayoría de las especies (Meliola e Irenopsis) la presencia de setas largas en las hifas o en los ascomas. Observaciones con microscopía de luz son necesarias para confirmar la identificación. Las hifas de las especies de Meliolales crecen en la superficie de la epidermis de hojas vivas, en el haz, el envés o a ambos lados de la hoja. También se desarrollan en tallos herbáceos que tienen una epidermis de células vivas y parénquima subepidermal con cloroplastos. Las hifas son de color marrón, rectas u onduladas, tabicadas en intervalos constantes y ramificadas. Estas hifas cuentan con numerosas ramificaciones laterales cortas llamadas hifopodios. Los hifopodios capitados están formados por una célula pie y una célula terminal más o menos globosa, a veces lobulada. Esta célula terminal actúa como un apresorio que está en estrecho contacto con una célula epidermal de la planta. La célula del apresorio perfora la pared de la célula epidermal donde su base está adherida a la epidermis, y luego forma estructuras para absorber sustancias nutritivas dentro de ella. No es posible observar estas estructuras con microscopía de luz, pero jugando con el nivel del enfoque generalmente se descubre un puntito en la pared basal del apresorio que corresponde al punto de perforación de la pared epidermal. Otras células laterales cortas son puntiagudas y se llaman hifopodios mucronados. Constan de una sola célula con forma de botella que puede formar pequeñas esporas en su extremo. Estas esporas, sin embargo, son muy escasas. Los ascomas son negros y globosos por lo que a primera vista se parecen a cleistotecios. Sin embargo, cada uno tiene un pequeño ostiolo que se puede observar al realizar un corte longitudinal del ascoma o con microscopía electrónica de barrido, por lo que los ascomas son peritecios. Dentro de cada ascoma hay varios ascos, cada uno con dos, a veces una (Meliola byrsonimicola) o cuatro ascosporas de color marrón oscuro, de cinco células cada una, delimitadas por cuatro septos. En algunas especies las ascosporas solamente cuentan con tres septos delimitando cuatro células. Las ascosporas son aplanadas, lo que se observa en la vista lateral de una ascospora.

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Capítulo 5

Las especies de Meliola se caracterizan por la presencia de setas en las hifas (setas miceliales) (Fig. 5.50). Los extremos de las setas son variables, dependiendo de la especie. Pueden ser simples, agudos u obtusos, ramificados, curvados, con verrugas o dentados. Las especies de Irenopsis se caracterizan por setas en los peritecios llamadas setas periteciales, mientras que las especies de Appendiculella tienen apéndices larviformes adheridos en los peritecios. Los apéndices larviformes son menos largos, más gruesos y menos pigmentados que las setas periteciales y a menudo cuentan con líneas transversales que se parecen a pliegues. Las especies de Asteridiella no tienen ni setas ni apéndices, se caracterizan por las células cónicas que forman la pared de los peritecios. Los ascomas planos de especies de Amazonia son tiriotecios que se abren con forma de estrella. Ciclo de vida (Fig. 5.51):  Una ascospora que cae en una hoja de su planta hospedera germina formando hifopodios capitados o hifas con hifopodios capitados para perforar la pared de la epidermis y obtener sustancias nutritivas de las células de la planta. A partir de ahí crecen numerosas hifas resultando en una colonia con numerosos hifopodios capitados y mucronados, en el caso de Meliola spp. con setas. Células laterales similares a hifopodios se dividen en diferentes planos para iniciar el desarrollo de un peritecio (Ward, 1883; Ryan, 1926). El peritecio primordial que resulta de estas divisiones, puede ser peltado (con la forma

de un escudo) a hemisférico y está compuesto de células hialinas en el centro cubiertas por una capa de células pigmentadas. Entre las células centrales, supuestamente aparecen un ascogonio largo y un anteridio angosto (Graff, 1932). Estos dos gametangios se fusionan dando origen a células ascógenas que luego se transforman en ascos. Al mismo tiempo, la capa externa pigmentada crece y forma el peridio del peritecio. El núcleo diploide en la célula inicial de un asco se divide por meiosis y por una mitosis adicional por lo que resultan ocho núcleos haploides. Éstos se distribuyen en pares en cuatro células iniciales de ascosporas de las cuales generalmente degeneran dos. Los dos núcleos de cada ascospora joven se dividen por mitosis y los cuatro núcleos se ubican en tres células con la célula central conteniendo dos núcleos. Las células terminales se dividen otra vez por lo que resulta una ascospora con cinco células, cada una con un núcleo excepto la célula central que contiene dos núcleos. Las especies de Meliolales no tienen ninguna multiplicación asexual evidente. Algunos autores consideran que las esporas pequeñas producidas en las puntas de los hifopodios mucronados son conidios, pero eso no es seguro porque nunca se han visto hifas vegetativas oscuras, típicas de Meliolales, saliendo de conidios como éstos. También pueden ser espermacios para la reproducción sexual, pero no se conocen células para la fusión. Esta última hipótesis sin embargo no tiene sentido si asumimos que la plasmogamia se realiza dentro del peritecio joven por gametangiogamia.

FIGURA 5.49.  Algunas especies de diferentes géneros de Meliolales. A, Meliola psidii en hojas de guayabo. B–C, Meliola ➤ byrsonimicola en Byrsonima crassifolia. B, Una colonia vista de perfil con ME, con hifas superficiales, un peritecio (flecha) y numerosas setas. Escala = 1 mm. C, Partes de dos peritecios e hifas superficiales con hifopodios capitados y mucronados (ML). Escala = 0.1 mm. D–E, Una colonia de Meliola nigra en una hoja de Laguncularia racemosa. Escalas = 0.5 mm. D, La colonia seca. E, La colonia mantiene agua como una esponja. F, Tiriotecios, uno abierto (derecha) y el otro cerrado (izquierda) e hifas con hifopodios capitados de Amazonia psychotriae en Psychotria sp. (ML). Escala = 0.1 mm. G, Peritecio de Appendiculella sp. en una especie de Gesneriaceae, vista con MEB. Escala = 0.1 mm. H, Una colonia con peritecios y sin setas de Asteridiella sp. en Buddleja nitida. Escala = 1 mm. I, Un peritecio con setas periteciales de Irenopsis tortuosa en Piper marginatum (ML). Escala = aprox. 0.1 μm.

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Capítulo 5

FIGURA 5.50.  Esquemas de los géneros más importantes de Meliolales.

FIGURA 5.51.  Ciclo de vida de una especie de Meliolales.

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Aspectos bioquímicos:  La coloración oscura de las paredes de las hifas y de las ascosporas probablemente corresponde a melanina que protege los protoplastos de los rayos solares y de depredadores.

Importancia para el Hombre Negativa: ●● Algunas especies de Meliolales son parásitos de plantas cultivadas (Tabla 10). Como no son parásitos agresivos, generalmente no causan mucha pérdida económica. Sin embargo, probablemente reducen la tasa de fotosíntesis de la hoja y facilitan la entrada de otros agentes patógenos de la planta.

TABLA 10.  Especies de Meliolales Causantes de Mildiú Negro en Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Meliolales

Plantas Hospederas

Asteridiella perseae

Aguacate (Persea americana y Persea gratissima)

Meliola anacardii

Marañón (Anacardium occidentale)

Meliola bixae

Achiote (Bixa orellana)

Meliola butleri

Cítricos (Citrus spp.)

Meliola capsicicola

Chile, pimentón (Capsicum spp.)

Meliola citricola

Cítricos

Meliola clavulata

Batata (Ipomoea batatas) y otras especies de Ipomoea

Meliola coffeae

Café (Coffea spp.)

Meliola comocladiae

Jocote (Spondias purpurea)

Meliola crucifera

Mamoncillo (Melicoccus bijugatus), jaboncillo (Sapindus saponaria)

Meliola elaeidis

Palma de aceite (Elaeis guineensis)

Meliola malacotricha

Batata y otras especies de Ipomoea

Meliola mangiferae

Mango (Mangifera indica y otras especies de Mangifera), marañón

Meliola psidii y Meliola trichostroma

Guayaba (Psidium guajava) y otras especies de Psidium

5.3.15.  Phyllachorales, Agentes Causales de Manchas Alquitranosas Tropicales G 63 E 1,200 Etimología:  Los ascomas de especies de Phyllachorales mayormente se localizan (gr. chora = lugar, espacio) en hojas (gr. phyllon = hoja). Sistemática:  Las especies de Phyllachorales pertenecen a los Sordariomycetes con lazos estrechos de parentesco con los Sordariales. Las especies de Glomerella se excluyeron de los Phyllachorales en un orden aparte, los Glomerellales (ver Capítulo 5.3.18). Distribución geográfica:  La mayoría de las especies de Phyllachorales se encuentra en zonas de clima tropical o subtropical. Ecología:  Las especies de Phyllachorales son parásitos obligados de plantas vivas. Generalmente, el tejido de la planta alrededor de sus ascomas es de color verde por lo que aparentemente el hongo no causa mucho daño a la planta. Las plantas hospederas de las especies de Phyllachorales son muy diversas. Se trata sobre todo de especies de monocotiledóneas, como Arecaceae, Cyperaceae y Poaceae, y de dicotiledóneas, incluyendo Euphorbiaceae, Fabaceae, Flacourtiaceae, Lauraceae, Melastomataceae, Moraceae y Myrtaceae. Una especie de Phyllachorales generalmente puede infectar diferentes especies de plantas hospederas perteneciendo al mismo género de planta. En plantas dicotiledóneas, las manchas alquitranosas tropicales mayormente se encuentran en hojas relativamente duras, carnosas y perennes de especies leñosas. Morfología:  Las especies de Phyllachorales causan una sintomatología llamada manchas alquitranosas o manchas de asfalto (Fig. 5.52). Son fáciles de distinguir de enfermedades causadas por especies de Rhytismatales, también agentes causales de manchas alquitranosas, porque las especies de Phyllachorales forman peritecios con ostiolos, mientras que los ascomas de Rhytismatales son apotecios debajo de clípeos negros que se abren con surcos o con forma de estrella. Para distinguir los Rhytismatales que ocurren sobre todo en zonas templadas de los Phyllachorales con máxima diversidad de especies en los trópicos, llamamos los síntomas causados por especies de Phyllachorales manchas alquitranosas tropicales. El color negro brillante de las manchas alquitranosas tropicales se debe al clípeo formado por un estroma de hifas entrelazadas negras. En

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Capítulo 5

FIGURA 5.52.  Especies de Phyllachorales. A, Camarotella sp. en Licania arborea. B, Coccodiella sp. en una especie de Melastomataceae. Escala = aprox. 0.5 mm. C, Phyllachora maydis en maíz. D, Corte longitudinal de un peritecio de Phyllachora sp. Escala = aprox. 100 μm. E–F, Phyllachora ocoteae en Ocotea veraguensis. E, Los clípeos forman círculos. F, Phyllachora ocoteae con un hiperparásito. Escala = 1 mm. G, Phyllachora setariicola en Oplismenus burmannii. H–I, Polystigma pusillum en Andira inermis. H, La sintomatología en las hojas. I, Los clípeos, vistos con ME. Los puntos oscuros son ostiolos de los peritecios. Escala = 1 mm.

Ascomycota 217

especies de Polystigma, sin embargo, el clípeo carece de pigmentos y las manchas son de color amarillo a anaranjado debido a las células subyacentes. Debajo del clípeo hay desde una a varias cavidades con forma de botella que son peritecios con ascos. En otros especímenes hay cavidades globosas o con forma de laberinto llenas de mitosporas formadas por células esporógenas localizadas en una capa en la superficie interior de la cavidad. Las mitosporas son pequeñas, filiformes o cilíndricas, y pueden ser de color rosado o anaranjado cuando se ven saliendo como cirros de sus recipientes. Los estromas de especies de diferentes géneros están inmersos en el tejido, son eruptivos o se ubican en la superficie de los órganos de la planta (Fig. 5.53). Los peritecios están llenos de ascos inoperculados (mayormente I–) y paráfisis. Cada asco contiene ocho ascosporas mayormente globosas a elipsoides, hialinas a levemente pigmentadas y lisas. En especies de Ophiodothella, las ascosporas son filiformes. La pared de las ascosporas puede estar cubierta por una capa gelatinosa.

Ciclo de vida (Fig. 5.54):  Hifas que resultan de la germinación de ascosporas forman apresorios pigmentados que se adhieren a la epidermis de una planta hospedera y a partir de los cuales las hifas penetran hacia adentro del tejido de la planta. El hongo desarrolla clípeos negros que cubren cavidades con mitosporas pequeñas. Estas mitosporas podrían ser espermacios producidos en espermogonios o conidios en picnidios. Es más probable, sin embargo, que se trate de espermacios, ya que las mitosporas aparentemente no germinan ni son capaces de causar una infección. Los espermacios se liberan y supuestamente se fusionan con hifas receptivas (tricóginas) por lo que resultan células dicarióticas. En algunas células dicarióticas ocurren cariogamias, luego divisiones meióticas y finalmente se originan los ascos dentro de los peritecios. Las ascosporas se liberan a través de los ostiolos en masas gelatinosas y son dispersadas sobre todo por insectos o gotas de agua. Los espermogonios también se encuentran al lado de peritecios con ascos maduros. Liberan espermacios que pueden fertilizar otras colonias y de esta manera

FIGURA 5.53.  Esquemas para ilustrar ascomas típicos de géneros de Phyllachorales.

218

Capítulo 5

intercambiar material genético entre diferentes colonias del hongo. Importancia para el Hombre Negativa: ●● Algunas especies de Phyllachorales afectan plantas cultivadas (Tabla 11) y reducen el área fotosintética del órgano afectado.

●●

La infección de plantas por hongos Phyllachorales facilita la entrada de otros patógenos. Las lesiones causadas por Phyllachora musae en hojas de banano, por ejemplo, son puntos de entrada para Cordana musae (“Hyphomycetes”) que causa manchas foliares de Cordana.

FIGURA 5.54.  Ciclo de vida de Phyllachora sp.

TABLA 11.  Especies de Phyllachorales Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Phyllachorales

Plantas Hospederas

Enfermedades

Phyllachora gratissima

Aguacate (Persea americana)

Mancha alquitranosa tropical, mancha de asfalto

Phyllachora maydis

Maíz (Zea mays)

Mancha alquitranosa tropical

Phyllachora musicola

Banano (Musa sp.)

Cruz negra

Phyllachora ulei

Ñame (Dioscorea alata), ñampí (Dioscorea trifida) y otras especies de Dioscorea

Mancha alquitranosa tropical, mancha de asfalto, en América

Phylleutypa dioscoreae

Dioscorea spp.

Mancha alquitranosa tropical, mancha de asfalto, en África

Ascomycota 219

5.3.16. Ophiostomatales G 12 E 340 Etimología:  Los ascomas de Ophiostoma spp. tienen ostiolos (gr. stoma = boca, orificio) en la punta de cuellos largos y delgados (gr. ophis = serpiente). Sistemática:  Los Ophiostomatales forman parte de los Sordariomycetes, siendo Ophiostoma (E 190) el género con mayor número de especies. Distribución geográfica:  Especies de Ophiostomatales se encuentran en todo el mundo. Ecología:  Las especies de Ophiostoma son saprótrofas o necrótrofas mayormente de plantas leñosas. Dependen de insectos, por ejemplo, de coleópteros, para la dispersión de sus esporas. Cuando escolitinos (Scolytinae, Curculionidae) portadores del hongo se alimentan de tejido del árbol, introducen el hongo que lo infectará. Los escarabajos también cavan túneles en y debajo de la corteza, donde se reproducen y sirven como una fuente de inóculo. El micelio de estos hongos crece en el tejido de plantas vivas causando la obstrucción de los haces vasculares (tráqueas) ocasionando que las hojas se marchiten y se mueran por falta de agua. Esta enfermedad es una traqueomicosis y la madera afectada presenta estrías características de color marrón. Morfología:  Las especies de Ophiostoma producen peritecios individuales, pequeños, esféricos y negros con cuellos largos, filiformes, con ostiolos. Estos peritecios a menudo se presentan en grupos, pero carecen de un estroma común. Dentro del peritecio ascos globosos se forman en cadenas. Tienen paredes delgadas que se rompen de manera poco definida (prototunicados) y liberan ascosporas pequeñas, unicelulares y sin pigmentos. Las ascosporas liberadas se acumulan en el extremo de cada cuello en una gota mucilaginosa mantenida por hifas que sobresalen en la punta del cuello. Cuando pasan insectos, las esporas se pegan en sus cuerpos y son dispersadas. Algunos coleópteros llevan las células del hongo en bolsas específicas para esta función, llamadas micetangios. Las especies de Ophiostoma y géneros afines de Ophiostomatales presentan células de levadura o células conidiógenas poliblásticas simpodiales en hifas simples (Sporothrix spp.) o sinemas (Pesotum spp.). Conidios mayormente simples se presentan en masas gelatinosas. Aspectos bioquímicos:  Estos patógenos obstruyen los haces vasculares y producen sustancias tóxicas para

la planta que causan marchitez y la posterior muerte del hospedero. Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Ophiostoma spp. pueden causar la muerte de coníferas y árboles con hojas anchas, como Ulmus spp. los cuales casi llegaron a extinguirse en los Estados Unidos y en Europa debido a la grafiosis causada sobre todo por Ophiostoma novo-ulmi. ●● Sporothrix schenckii puede causar enfermedades en el ser humano.

5.3.17. Microascales G 92 E 400 Etimología:  Los ascos de las especies de Microascus son relativamente pequeños (gr. micros = pequeño). Sistemática:  Los Microascales son Sordariomycetes e incluyen entre otros taxones a Ceratocystis (E 44, Ceratocystidaceae), Microascus (E 19, Microascaceae) y los Halosphaeriaceae que son ascomicetes acuáticos. Anteriormente, las especies de Ceratocystis estaban incluidas en Ophiostomatales porque sus formas sexuales son morfológicamente parecidas a las formas sexuales de Ophiostoma. Diferencias morfológicas de las formas asexuales de las especies de estos dos géneros y datos moleculares, sin embargo, demuestran que las similitudes de las formas sexuales son el resultado de convergencia evolutiva (Hausner et al., 1993). Distribución geográfica:  Las especies de Microascales ocurren en todo el mundo. Ceratocystis spp. son patógenos de plantas importantes en el trópico, mientras que Ophiostoma spp. se encuentran con mayor frecuencia en zonas templadas. Ecología:  Ceratocystis spp. son saprótrofas o necrótrofas sobre todo de plantas leñosas, igual que Ophiostoma spp. Las especies de Ceratocystis pueden utilizar insectos como vectores, los cuales vuelan hacia heridas en plantas, ayudando al hongo a entrar al tejido vivo. Especies de Halosphaeriaceae son hongos acuáticos que viven sobre todo en el ambiente marino. Otras especies de Microascales viven en el suelo o en tejido de plantas en descomposición como saprótrofos. De manera oportunista colonizan animales o el ser humano. Morfología:  Las especies de Microascales forman peritecios individuales, mayormente negros. Los

220

Capítulo 5

ostiolos de los peritecios de Ceratocystis spp. y Microascus spp. pueden ubicarse en picos largos similares a los picos de peritecios de las especies de Ophiostomatales. Los ascos son globosos, sin pedicelo, pequeños, prototunicados y a veces son formados en cadenas. Liberan ascosporas hialinas o pigmentadas, con forma variable. Las ascosporas se acumulan en la punta del pico en una gota mucilaginosa o en un cirro alargado, e.g., en especies de Microascus (Morton y Smith, 1963). Las ascosporas son aseptadas excepto en la mayoría de las especies de Halosphaeriaceae. La mayoría de las especies de Microascus produce formas asexuales, algunas de las cuales se clasifican en Scopulariopsis y se caracterizan por anélidos que forman conidios en cadenas basípetas. Formas asexuales de Ceratocystis llamadas Chalara spp. desarrollan fiálides con collarcillos cilíndricos alargados en sus puntas. Otras formas asexuales del tipo Graphium (sex. Petriella o Pseudallescheria) tienen sinemas con conidios en masas mucilaginosas en sus extremos—de igual manera como los peritecios ofiostomatoides y con la misma finalidad de exponer los conidios para facilitar la dispersión del hongo por insectos. Aspectos bioquímicos:  Microascus brevicaulis (asex. Scopulariopsis brevicaulis) es capaz de degradar muchos compuestos orgánicos diferentes, incluyendo la queratina.

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas especies de Scopulariopsis participan en la maduración de ciertos tipos de queso en Francia (Ropars et al., 2012).

Negativa:  Ceratocystis fimbriata y especies afines causan podredumbre negra, gangrena, gomosis, marchitez o incluso la muerte de plantas leñosas cultivadas en el trópico, como el achiote (Bixa orellana), algodón, cacao, mango, palmas de coco y plantas de café (Fig. 5.55A–B). Las enfermedades se conocen como llaga del tallo, llaga macana, mal de machete, muerte súbita o podredumbre negra de las raíces, dependiendo de las diferentes plantas hospederas. El hongo también es el agente causal de podredumbre negra de la raíz de la batata (Ipomoea batatas) y de la pudrición seca marrón del taro (Colocasia esculenta), del tiquisque (Xanthosoma sp.) o del ñampí (Dioscorea trifida). El nombre “mal de machete” hace referencia a la observación de que esta enfermedad se desarrolla sobre todo cuando una planta leñosa está herida. De la lesión sale savia con azúcares y ésta atrae insectos que funcionan como vectores para esporas del hongo patógeno. A través de la herida el hongo fácilmente coloniza la planta y a veces causa la muerte del hospedero. Para aislar Ceratocystis fimbriata se coloca un pedazo de zanahoria en agua con un antibiótico (estreptomicina), luego se saca, se corta en dos y se coloca un pedacito de tejido negro infectado, e.g., de taro, entre los dos pedazos de zanahoria en una caja petri. ●● Ceratocystis paradoxa (asex. Chalara paradoxa, sin. Thielaviopsis paradoxa) causa podredumbre suave o pudrición basal negra en hojas y frutos en caña de azúcar, mango, palmas de coco, piña (Ananas comosus) (Fig. 5.55C) y muchas otras plantas cultivadas. Las enfermedades causadas por Ceratocystis spp. son difíciles de combatir, ●●

FIGURA 5.55.  Algunas especies de Microascales (A–C), Diaporthales (D–E), Glomerellales (F–H) y Magnaporthaceae (I). ➤ A–B, Un árbol de mango enfermo con mal de machete causado por Ceratocystis fimbriata. C, Ceratocystis paradoxa en su estado asexual Chalara paradoxa causando podredumbre en la base de una planta de piña. D, Peritecios con cuellos largos de Gnomonia sp. E, Cirros de conidios de Cytospora rhizophorae saliendo de una raíz fúlcrea de Rhizophora mangle. F–H, Colletotrichum spp. F, Causando podredumbre en un fruto de papaya. G, En una hoja de maíz. En las áreas lesionadas note los puntitos negros que corresponden a acérvulos. H, Antracnosis en hojas de ñame (Dioscorea alata) debido a Colletotrichum gloeosporioides. I, Dos plantas de arroz. La planta a mano izquierda está sana, la planta a mano derecha tiene síntomas del quemado del arroz provocado por Pyricularia oryzae.

Ascomycota 221

222

●●

●●

Capítulo 5

ya que cuando se detecta la presencia del hongo, éste generalmente ya está dentro de la planta y es demasiado tarde para salvarla. Estos hongos también afectan productos agrícolas después de la cosecha, e.g., la zanahoria (Daucus carota). Scopulariopsis brevicaulis (sex. Microascus brevicaulis) y Scopulariopsis koningii a menudo se encuentran como contaminantes de alimentos. Algunas especies, e.g., Pseudallescheria boydii o Scopulariopsis sp., pueden causar oportunísticamente micetomas u otras enfermedades en el ser humano.

5.3.18.  Diaporthales, Glomerellales y Magnaporthaceae—Grupos Adicionales de Sordariomycetes Las especies de Diaporthales (G 140 E 1,200) son saprótrofas en madera muerta, parásitos de plantas o se encuentran como endófitos. Cuando se reproducen de manera sexual, forman peritecios mayormente agrupados e inmersos en el sustrato. Los peritecios tienen cuellos largos que sobresalen del sustrato (Fig. 5.55D). Los ascos dentro del peritecio se desprenden de su base cuando las células basales de los ascos se gelatinizan. Los ascos unitunicados (I–) tienen en su punta un anillo refractivo conspicuo y contienen mayormente ocho ascosporas con uno o varios septos cada una. Phomopsis spp. son estados asexuales de algunas especies de Diaporthales y forman picnidios negros dentro de los cuales las fiálides producen conidios ovoides o fusiformes. Muchas especies también producen conidios filiformes en el mismo picnidio o en un picnidio separado. El picnidio estruja los conidios a través del ostiolo en un cirro gelatinoso. Phomopsis phaseoli (sex. Diaporthe phaseolorum) causa pudrición del tallo en plantas de soja (Glycine max) y otras especies de Fabaceae. Phomopsis citri (sex. Diaporthe citri) causa pudrición del fruto y gomosis en cítricos. En Norteamérica, Cryphonectria parasitica causa la enfermedad chancro del castaño en Castanea dentata (Fagaceae), y casi eliminó esta especie que anteriormente fue un árbol dominante y económicamente importante en los bosques. Chrysoporthe cubensis (sin. Cryphonectria cubensis) causa cancros en varios hospederos en zonas tropicales y subtropicales, y es de mucha importancia económica en plantaciones de eucalipto (Eucalyptus spp., Myrtaceae). Este hongo originalmente infectaba especies de Melastomataceae y brincó hacia los

árboles de eucalipto cuando éstos fueron sembrados en monocultivos en las mismas áreas donde el hongo ocurría. Cytospora spp. (sex. Valsa spp.) forman cirros largos de conidios que salen de picnidios ubicados dentro de la corteza de plantas leñosas vivas. Los cirros de color anaranjado de Cytospora rhizophorae cuelgan de raíces fúlcreas del mangle rojo (Rhizophora mangle) (Fig. 5.55E). Con la marea alta, los conidios entran en contacto con el agua y se dispersan. Las especies de Glomerellales (G 2 E 71) en el pasado estuvieron clasificadas en Glomerellaceae en los Phyllachorales, y recientemente se elevaron al nivel de un orden. Las especies de Glomerella se observan con mayor frecuencia en su forma asexual de Colletotrichum que es un género de “Coelomycetes” con acérvulos. Los acérvulos se ven como puntitos negros con una lupa en lesiones necróticas en hojas y otros órganos de plantas. Dentro del acérvulo, una capa de fiálides forma conidios sin septos en una matriz mucilaginosa. En la mayoría de las especies de Colletotrichum setas pigmentadas, largas y firmes sobresalen del borde del acérvulo. Los conidios germinan con hifas formando apresorios de color marrón para infectar el tejido de la planta. Las especies de Colletotrichum causan enfermedades en muchas plantas cultivadas (Tabla 12; Fig. 5.55F–H). También crecen como endófitos o dañan frutos, e.g., el banano y la papaya (Carica papaya), después de la cosecha. Como tienen una elevada patogenicidad, son específicas de ciertas plantas hospederas y producen un gran número de conidios en cultivo, algunas cepas de Colletotrichum tienen potencial para ser utilizadas como bioherbicidas (Mortensen, 1988). En el pasado, Colletotrichum gloeosporioides fue la especie citada con mayor frecuencia, sin embargo datos moleculares demostraron que en realidad se trata de un número elevado de especies las cuales son difíciles o imposibles de diferenciar morfológicamente (e.g., Hyde et al., 2009; Rojas et al., 2010). Los Magnaporthaceae (incertae sedis; G 13 E 93) se excluyeron de los Diaporthales pero todavía se ignora su posición sistemática. Magnaporthe oryzae (asex. Pyricularia oryzae) es un patógeno que afecta a más de 50 especies de Poaceae y causa pérdidas importantes en la producción de arroz (Fig. 5.55I). En arroz causa fuego o quemado del arroz (“rice blast” en inglés) con manchas con forma de diamante en las hojas y pudrición basal de la inflorescencia. Gaeumannomyces graminis es un patógeno importante del trigo y de otras gramíneas.

Ascomycota 223 TABLA 12.  Especies de Colletotrichum y sus Formas Sexuales (Glomerella spp.) Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Colletotrichum

Plantas Hospederas

Enfermedades (Ejemplos)

Colletotrichum asianum

Café (Coffea spp.), chile (Capsicum spp.), mango (Mangifera indica)

Antracnosis

Colletotrichum capsici (tal vez se trata de un sinónimo de Colletotrichum truncatum)

Algodón (Gossypium spp.), chile y pimentón (Capsicum spp.), tomate (Solanum lycopersicum) y otras especies de plantas

Antracnosis

Colletotrichum coccodes

Especies de Cucurbitaceae, papa (Solanum tuberosum), Clavo del guayabo, punto tomate y otras especies de plantas negro de la papa

Colletotrichum dematium

Papa y otras especies de plantas

Antracnosis

Colletotrichum destructivum (sex. Glomerella glycines)

Alfalfa (Medicago sativa), soja (Glycine max) y otras especies de Fabaceae

Antracnosis

Colletotrichum falcatum (sex. Glomerella tucumanensis)

Caña de azúcar (Saccharum officinarum)

Pudrición de la caña

Colletotrichum gloeosporioides (sex. Glomerella cingulata) (se trata de un complejo de especies)

Aguacate (Persea americana), café, cítricos (Citrus spp.), mango, maracuyá (Passiflora edulis), papaya (Carica papaya), ñame (Dioscorea alata) y otras especies de plantas en por lo menos 470 géneros

Antracnosis

Colletotrichum gossypii (sex. Glomerella gossypii)

Algodón

Antracnosis

Colletotrichum graminicola (sex. Glomerella graminicola)

Maíz (Zea mays)

Antracnosis foliar, pudrición roja del tallo

Colletotrichum lindemuthianum (sex. Glomerella lindemuthiana)

Frijol (Phaseolus spp., Vigna spp.) y otras especies de Fabaceae

Antracnosis

Colletotrichum musae (sex. Glomerella musarum)

Bananos (Musa spp.), sobre todo en los frutos cosechados

Antracnosis

Colletotrichum orbiculare (sex. Glomerella lagenaria)

Sandía (Citrullus lanatus) y otras especies de Cucurbitaceae

Antracnosis

Colletotrichum sublineola

Sorgo (Sorghum bicolor) y otras especies de Poaceae

Antracnosis

Colletotrichum truncatum

Frijol (Phaseolus vulgaris), lentejas (Lens culinaris), maní (Arachis hypogaea), soja y otras especies de plantas

Antracnosis

5.3.19–5.3.25. Dothideomycetes, Ascomicetes con Ascos Bitunicados G 1,300 E 19,000 Sistemática:  Los Dothideomycetes son la clase más grande y diversa de los Ascomycota. También han sido llamados “Loculoascomycetes” que además incluyeron los Chaetothyriales (Eurotiomycetes) y Arthoniomycetes (líquenes) debido a

similitudes morfológicas. Algunos órdenes de los Dothideomycetes están bien delimitados, como los Dothideales, Myriangiales y Pleosporales, mientras que varios otros grupos están incertae sedis, i.e., con posición sistemática desconocida. Los hongos clasificados en Dothideomycetes son muy diversos y comunes en el trópico, pero a menudo pasan inadvertidos porque sus ascomas mayormente son microscópicos. Los Dothideomycetes son el grupo menos conocido de los Ascomycota.

224

Capítulo 5

FIGURA 5.56.  Esquemas de ascomas de Dothideomycetes.

Ecología:  Los Dothideomycetes incluyen hongos terrestres saprótrofos, parásitos y endófitos, hongos en agua dulce o salada. Morfología:  Las especies de Dothideomycetes son caracterizadas por ascos bitunicados y ascomas con desarrollo ascolocular (ver Capítulo 5.3.1). Los ascomas ascoloculares a menudo son pseudotecios, i.e., tienen forma de botella similar a peritecios pero sin ostiolos preformados o perífisis. También se observan ascomas con forma de copa (apotecios), ascomas alargados con surcos longitudinales (histerotecios), escudos cubriendo ascos (tiriotecios), ascomas aplanados con ostiolo y pared basal (catatecios) o ascomas globosos y cerrados (cleistotecios) (Fig. 5.56). Estos ascomas a menudo son pequeños, oscuros y contienen una a varias cavidades (lóculos) llenos de ascos o con un asco cada uno (Myriangiales). Un ascoma de Xylobotryum sp. es un estroma grande, claviforme, con numerosos pseudotecios superficiales. Los ascos de las especies de Dothideomycetes son bitunicados pero no son fáciles de distinguir de los unitunicados en estado maduro. Para reconocer ascos bitunicados con sequridad, hay

que buscar ascos bitunicados jóvenes con pared gruesa sobre todo en el ápice del asco donde está la cámara ocular. Estos ascos también se llaman fisitunicados, ya que la capa externa de la pared o exotúnica de un asco maduro se rompe mientras la pared interna o endotúnica se expande, a veces triplicando la longitud original del asco. Las ascosporas se liberan activamente a través de un poro apical de la endotúnica. Son hialinas, marrones o de otros colores, y en su mayoría son septadas, con un septo transversal (didimosporas), varios septos transversales (fragmosporas) o varios septos transversales y verticales (dictiosporas). En la Tabla 13 se resumen las diferencias entre Sordariomycetes y Dothideomycetes.

5.3.19. Dothideales G 57 E 350 Etimología:  En el idioma griego “dothién, dothiénos” significa un pequeño tumor de sangre o una úlcera. Tal vez alude a verrugas en la superficie de los ascomas, e.g., de Dothiora, en la superficie de madera muerta.

Ascomycota 225 TABLA 13.  Características Distintivas de Sordariomycetes y Dothideomycetes (Simplificado)

Característica

Sordariomycetes

Dothideomycetes

Desarrollo de los ascomas Ascohimenial:

Desarrollo del ostiolo

Ascolocular:

1. Células 1n forman el primordio

1. Células 1n forman el ascoma

2. P! del ascogonio con el anteridio o espermatización

2. P! del ascogonio con el anteridio o espermatización

3. Células n+n forman ascos (C!, M!) y células 1n forman la pared del ascoma y paráfisis

3. Células n+n forman ascos (C!, M!) entre las células 1n

Esquizógeno:

Lisígeno:

Los perífisis en la punta del peritecio empujan y apartan las hifas

Lisis de células en la punta del pseudotecio

Entre los ascos

Paráfisis pueden crecer desde la base hacia arriba (o desde arriba hacia abajo)

Se mantienen hifas del ascoma joven o hifas crecen desde arriba hacia abajo

Ascos

Unitunicados, no fisitunicados

Bitunicados, fisitunicados, con cámaras oculares

Ascosporas

Mayormente unicelulares, a veces con septos A menudo con septos

Sistemática:  En el pasado, este orden fue mucho más grande de lo que es ahora, después de la separación de numerosas especies a otros órdenes. Ecología:  Las especies de Dothideales mayormente son saprótrofas o necrótrofas en plantas y se conocen sobre todo de zonas de clima templado. Morfología:  Las especies de Dothideales forman pseudotecios en estromas de color marrón oscuro, mayormente sin células persistentes entre los ascos (sin hamatecio). Los ascos son bitunicados con cámaras oculares. Las ascosporas constan de varias células y son hialinas o pigmentadas. Se observan diversas formas de crecimiento asexual en este grupo, siendo Aureobasidium pullulans una especie cosmopolita, saprótrofa importante. Las hifas hialinas de Aureobasidium pullulans desarrollan células conidiógenas poliblásticas que producen abundantes conidios pequeños y unicelulares en dentículos cortos. Cuando están viejas, las hifas a menudo se colorean de marrón y se dividen por numerosos septos. Las células individuales desarrollan paredes gruesas y pueden separarse por rupturas a nivel de los septos (artroconidios). Aureobasidium pullulans es un ejemplo de las levaduras negras, un grupo de hifomicetes con hifas oscuras que pueden causar enfermedades en animales y el ser humano (e.g., feohifomicosis). A

menudo Aureobasidium pullulans ha sido aislado de la superficie de hojas, como endófito, en casas y de muchos otros sustratos.

5.3.20.  Capnodiales, Hongos de Fumagina o Cenicilla G 150 E 1,200 (sin Mycosphaerellaceae) Etimología:  Los hongos de fumagina o cenicilla son hongos con hifas negras que cubren la superficie de hojas con una capa de hifas negras (gr. kapnos = humo). Sistemática:  En el pasado, todos los hongos de fumagina se consideraron dentro del orden Capnodiales. Sin embargo, hoy en día los Capnodiales incluyen algunos hongos de fumagina así como otros hongos afines. Entre los hongos de fumagina también se encuentran especies que pertenecen a otros linajes filogenéticos de los Ascomycota. Recientemente, los Mycosphaerellales fueron incluidos en los Capnodiales, como la familia Mycosphaerellaceae (Schoch et al., 2006). Como las especies de Mycosphaerellaceae se distinguen de las demás especies de Capnodiales por su ecología y su morfología, aquí se presentan en un capítulo separado (ver Capítulo 5.3.21).

226

Capítulo 5

Distribución geográfica:  Las especies de Capnodiales están presentes en todo el mundo. Ecología:  Especies de Capnodiales (sin Mycosphaerellaceae) y otros hongos con hifas negras—los hongos de fumagina, también llamados hongos de cenicilla—típicamente crecen de manera superficial en hojas de plantas vivas sin ser parásitos. No se alimentan directamente de la planta sino de agua con azúcares llamada miel de rocío, la cual está disponible gracias a la actividad de insectos escama, pulgones y otros que chupan la savia del floema y la secretan. Hongos de fumagina también se observan a nivel de nectarios extraflorales y otras fuentes de azúcares de las plantas. Con aproximadamente 150 especies, el género Cladosporium (sex. Davidiella, Davidiellaceae) es un grupo grande de mohos. Varias especies de Cladosporium son hongos saprótrofos importantes en material orgánico muerto y omnipresentes con sus conidios en el aire. Morfología:  Los hongos de fumagina se desarrollan como una capa negra de hifas sobre las hojas (Fig. 5.57A), la cual se desprende fácilmente ya que las hifas carecen de apresorios y haustorios, por lo que el tejido subyacente de la hoja no se ve afectado. Muchas especies de Capnodiales mayormente crecen en su forma asexual y producen conidios a partir de células conidiógenas pigmentadas en hifas libres o dentro de picnidios. Los conidios son pigmentados y corresponden a fragmosporas o dictiosporas. Cuando hay reproducción sexual, las especies de Capnodiales desarrollan ascosporas en pseudotecios negros, con un solo lóculo, sin estroma y sin hamatecio.

Cladosporium spp. son mohos de color verde olivo y producen conidios pigmentados con tamaños variables y con ninguno a varios septos. Estos conidios se forman en cadenas acrópetas ramificadas. Los conidios en la base de cada ramificación se llaman ramoconidios y presentan de tres a cinco cicatrices. Sus formas sexuales (Davidiella spp.) se parecen mucho a Mycosphaerella spp., por lo que en el pasado fueron clasificadas en este mismo género (Schoch et al., 2006). Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Hongos de fumagina reducen el valor estético de plantas ornamentales y pueden afectar plantas cultivadas por reducir el área foliar para fotosíntesis, e.g., la fumagina causada por Capnobotrys sp. y Tripospermum sp. en hojas de mango.

5.3.21. Mycosphaerellaceae (Capnodiales) G 53 E aprox. 6,000 Etimología:  Los pseudotecios de las especies de Mycosphaerella son esféricos (lat. sphaera = esfera) y relativamente pequeños (lat. sphaerella = esfera pequeña; gr. mykes = hongo). Sistemática:  Según los especialistas, el género Mycosphaerella comprende más de 2,000 especies conocidas por su forma sexual y varios miles de especies asexuales sin forma sexual registrada (Crous et al., 2006)—es uno de los géneros más grandes de los Ascomycota.

FIGURA 5.57.  Hongos de fumagina (A) y especies de Mycosphaerellaceae (B–J). A, Fumagina (probablemente especies de ➤ Capnodiales) en hojas de Ocotea veraguensis. B–C, Mycosphaerella fijiensis en hojas de banano. B, Lesiones causadas por la forma asexual Pseudocercospora fijiensis. C, Pseudotecios en una hoja vieja, vistos con ME. Escala = 1 mm. D–E, Mycosphaerella musicola en hojas de banano. D, Lesiones causadas por la forma asexual Pseudocercospora musae. E, Una lesión con grupos de conidios, vistos con ME. Escala = 1 mm. F–G, Cercospora coffeicola en una hoja de café. F, Una lesión causada por Cercospora coffeicola. G, Células conidiógenas con cicatrices pigmentadas. Escala = 50 μm. H, Sinemas de Pseudocercospora griseola en una hoja de frijol, vistos con ME. Escala = 0.5 mm. I–J, Septoria apii en hojas de apio (Apium graveolens). I, Hojas con lesiones. J, Una lesión con picnidios de los cuales salen conidios en cirros, vistos con ME. Escala = 0.5 mm.

Ascomycota 227

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Capítulo 5

Distribución geográfica:  Las especies de Mycosphaerella y géneros afines se encuentran en el mundo entero. Ecología:  Las especies de Mycosphaerellaceae son saprótrofas, parásitos de plantas o endófitos. Son omnipresentes mayormente por sus formas asexuales. Muchas especies de Mycosphaerellaceae son parásitos de plantas, algunas de ellas muy agresivas, sobre todo los estados asexuales de hifomicetes de Mycosphaerella spp. llamados hongos cercosporoides. A menudo, la forma asexual es parásita de planta, mientras que la fase sexual con pseudotecios se desarrolla luego en el mismo material vegetal, pero ya muerto (Fig. 5.57B–J). Las plantas hospederas pertenecen a muchas familias de plantas con flores y las especies de hongo pueden ser específicas de una o pocas especies de planta hospedera o tener un espectro amplio de plantas hospederas. Algunas especies clasificadas en este grupo son hiperparásitos de otros hongos parásitos de plantas. Morfología:  Con una lupa, los pseud.otecios esféricos y pequeños de Mycosphaerella spp. y especies de

géneros afines se distinguen como puntitos negros en el tejido afectado. No hay estroma ni células estériles entre los pocos ascos que llenan el espacio interior de un ascoma. Los ascos bitunicados son anchos y más o menos curvados. Las ascosporas hialinas están formadas por dos células desiguales. Las formas asexuales de las especies de Mycosphaerellaceae son producidas en grandes cantidades y son muy eficientes para propagar los hongos (Fig. 5.58). Muchas formas asexuales de Mycosphaerellaceae son “Hyphomycetes” parásitos de plantas llamados hongos cercosporoides, e.g., especies de Cercospora, Passalora, Phaeoisariopsis, Pseudocercospora y Ramularia. Otras formas asexuales tienen conidiomas (“Coelomycetes”), e.g., Septoria spp. Una sola especie de Mycosphaerella o de un género afín puede presentar diferentes formas asexuales (sinanamorfos). Macroscópicamente, las hifas con conidios producidos por hongos cercosporoides se pueden observar en la superficie de hojas como una cubierta lanuginosa o aterciopelada. Superficialmente, estas infecciones se parecen a mildius lanuginosos causados

FIGURA 5.58.  Estructuras típicas de especies de géneros asexuales de Mycosphaerella y Davidiella (asex. Cladosporium, Davidiellaceae).

Ascomycota 229

por especies de Peronosporales, pero la confusión fácilmente se resuelve por un análisis con microscopía de luz: hongos cercosporoides tienen hifas septadas, mientras que las especies de Peronosporales tienen hifas cenocíticas. Los hongos cercosporoides producen conidios característicos que son cilíndricos a filiformes, hialinos o pigmentados y tienen septos transversales más o menos numerosos. Se forman a partir de células conidiógenas terminales en hifas hialinas o pigmentadas, que mayormente se ubican en el envés de las hojas. Los conidióforos pueden estar agrupados en esporodoquios o en sinemas. Las especies de Ramularia se distinguen de los demás hongos cercosporoides por sus conidios hialinos formados en células conidiógenas hialinas. La gran mayoría de hongos cercosporoides, sin embargo, tienen hifas y conidióforos pigmentados. Las especies de Cercospora se caracterizan por conidios hialinos y células conidiógenas pigmentadas con cicatrices oscuras, mientras que las células conidiógenas de

las especies de Cercosporella y Pseudocercospora tienen cicatrices pálidas. Las especies de Passalora tienen conidios oscuros y cicatrices oscuras en conidióforos simples pigmentados, mientras que los conidióforos de las especies de Phaeoisariopsis se agrupan en sinemas. Para algunas especies de hongos cercosporoides se conoce la fase sexual, pero en el caso de las demás especies ignoramos el desarrollo sexual. Septoria spp. se caracterizan por picnidios llenos de conidios filiformes, hialinos y septados formados por células conidiógenas que cubren la superficie interior del picnidio. Ciclo de vida (Fig. 5.59):  Mycosphaerella fijiensis es el agente causal de la sigatoka negra en el banano, que es una enfermedad de gran importancia económica en los trópicos. En las hojas vivas primero se observan líneas de color morado, donde las hifas del hongo han penetrado a través de los estomas hacia

FIGURA 5.59.  Ciclo de vida de Mycosphaerella sp. en banano.

230

Capítulo 5

adentro del tejido de la hoja. Luego las hifas salen de los estomas y forman conidios infecciosos. A esta forma asexual se le conoce como Pseudocercospora fijiensis, en el pasado Cercospora fijiensis. En hojas muertas ocurre la plasmogamia entre un espermacio formado en un espermogonio y una tricógina. Dentro de los pseudotecios, algunas células dicarióticas se transforman en ascos que finalmente liberan

las ascosporas que pueden reinfectar las hojas del banano. El estado sexual de desarrollo le permite al hongo sobrevivir durante periodos con condiciones ambientales adversas. Como el clima tropical puede ser favorable para el desarrollo asexual durante todo el año, el desarrollo sexual es opcional—el hongo se puede multiplicar constantemente de manera asexual.

TABLA 14.  Especies de Mycosphaerellaceae Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Mycosphaerellaceae

Plantas Hospederas

Enfermedades

Cercospora capsici

Chile (Capsicum frutescens), Mancha de hoja pimentón (Capsicum annuum)

Cercospora citri-grisea (sin. Stenella citri-grisea, Cítricos (Citrus spp.) sex. Mycosphaerella citri)

Mancha grasienta

Cercospora citrullina (sex. Didymella bryoniae)

Especies de Cucurbitaceae

Mancha de hoja

Cercospora coffeicola (sex. Mycosphaerella coffeicola)

Café (Coffea arabica)

Mancha ocular, mancha ojival, mancha parda

Cercospora oryzae (sex. Sphaerulina oryzina)

Arroz (Oryza sativa)

Mancha de la gluma y hoja, mancha linear, mancha parda delgada

Cercospora zeae-maydis

Maíz (Zea mays)

Mancha gris, mancha parda

Cladosporium colocasiae

Ñampí (Dioscorea trifida), taro (Colocasia esculenta)

Mancha aceitosa del ñampí, mancha foliar

Cladosporium cucumerinum

Especies de Cucurbitaceae

Escara, gomosis

Passalora cajani

Frijol de palo (Cajanus cajan)

Mancha de hoja

Passalora fulva (sin. Cladosporium fulvum)

Tomate (Solanum lycopersicum)

Moho de la hoja

Passalora henningsii (sex. Mycosphaerella henningsii)

Yuca (Manihot esculenta)

Mancha parda de la hoja

Passalora manihotis (sin. Cercospora caribaea)

Yuca

Mancha blanca de la hoja

Passalora personata (sex. Mycosphaerella berkeleyi)

Maní (Arachis hypogaea)

Mancha de hoja

Pseudocercospora colocasiae

Ñampí, taro

Cercosporiosis del ñampí, mancha foliar

Pseudocercospora egenula

Berenjena (Solanum melongena)

Mancha de hoja

Pseudocercospora fijiensis (sex. Mycosphaerella fijiensis)

Banano (Musa spp.)

Sigatoka negra

Pseudocercospora griseola

Frijol (Phaseolus vulgaris)

Mancha angular

Pseudocercospora musae (sex. Mycosphaerella musicola)

Banano

Sigatoka amarilla

Septoria apii

Apio (Apium graveolens)

Mancha de hoja y tallo, tizón tardío

Septoria lactucae

Lechuga (Lactuca sativa)

Mancha de hoja

Ascomycota 231

Aspectos bioquímicos:  Cuando las especies de Mycosphaerella y géneros afines atacan plantas vivas, causan lesiones necróticas debido a toxinas que liberan en el tejido de la planta. Ciertas toxinas (cercosporinas) de Cercospora spp. causan más daño cuando la planta enferma está expuesta a la luz, debido a un efecto fototóxico que implica la generación de especies activas de oxígeno que destruyen las membranas de las células de la planta (Daub y Ehrenshaft, 2000).

Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Muchas especies de Mycosphaerellaceae causan pérdidas económicas significativas al destruir los tejidos de plantas cultivadas (Tabla 14). Tradicionalmente se distinguen dos especies de Mycosphaerella importantes como agentes causales de enfermedades en plantaciones

●●

●●

de banano (Tabla 15). Estudios recientes, sin embargo, demuestran que hay especies adicionales de hongos cercosporoides parásitos del banano (Arzanlou et al., 2008). El impacto fitopatológico causado por las otras especies todavía no ha sido bien evaluado. En el banano cosechado, Deightoniella torulosa causa manchas en la cáscara al igual que muchos otros hongos asexuales que atacan este fruto. Conidios de algunas especies, e.g., Cladosporium spp., pueden causar alergias o asma.

5.3.22. Myriangiales G 18 E 160 Etimología:  El nombre Myriangium probablemente se refiere a las cavidades (gr. angeion = recipiente) múltiples (gr. myrios = innumerable) que presenta el ascoma en especies de este género.

TABLA 15.  Comparación de las Dos Enfermedades más Importantes Causadas por Mycosphaerella spp. en Hojas del Banano (Musa spp.)

Característica

Sigatoka Amarilla

Sigatoka Negra

Forma sexual

Mycosphaerella musicola

Mycosphaerella fijiensis

Forma asexual

Pseudocercospora musae (sin. Cercospora musae)

Pseudocercospora fijiensis (sin. Cercospora fijiensis)

Patología

Desarrollo lento

Desarrollo rápido

Menos agresivo

Más agresivo

Lesiones jóvenes redondas

Lesiones jóvenes estriadas

Manchas blancas/amarillas

Manchas de color café

Conidióforos en esporodoquios

Conidióforos aislados o en grupos pequeños

Conidios sin cicatriz oscura en la base

Conidios con una cicatriz oscura en la base

Temperatura óptima para la germinación de las ascosporas

25°C

27°C

Infección de plantas de banano en tierras bajas y en altitudes más elevadas

Infección de plantas de banano en tierras bajas

Historia

1902: descrito de Java

1969: descrito de Hawái

1934: reporte de las Américas

1972: reporte de Honduras

Morfología

1973: reporte de Zambia

232

Capítulo 5

Sistemática:  Los Myriangiales son un orden pequeño de Dothideomycetes. Ecología:  Las especies de Myriangiales son saprótrofas, parásitos de plantas o parásitos de insectos escama. Morfología:  Los ascomas son negros, globosos o con forma de disco, pueden llegar a medir hasta varios milímetros de diámetro y mayormente son superficiales en hojas o en insectos escama (Fig. 5.60). Están formados por un estroma voluminoso y negro dentro del cual los ascos ocupan cavidades pequeñas individualmente, e.g., en especies de Elsinoë o Myriangium. En otras especies hay estromas con una sola cavidad. Las ascosporas generalmente son septadas, a menudo muriformes. Las especies de Myriangiales se multiplican de manera asexual por conidios producidos mayormente en acérvulos ubicados en lesiones de escara, e.g., Sphaceloma fawcettii (sex. Elsinoë fawcettii) en cítricos, Sphaceloma mangiferae (sex. Elsinoë mangiferae) en mango y Sphaceloma perseae (sex. probablemente Elsinoë sp.) en aguacate.

Importancia para el Hombre Negativa:  ●● En frutos de aguacate, cítrico y mango que no han sido tratados con fungicidas, Sphaceloma spp. causan lesiones superficiales con escamas típicas de la enfermedad llamada costra, escara, roña o sarna. La calidad del fruto no se ve afectada pero estas lesiones son puertas de entrada para patógenos secundarios y pestes.

5.3.23. Pleosporales G 330 E 4,800 Etimología:  Las ascosporas de las especies de Pleospora tienen más (gr. pleion = más) células que las ascosporas de la mayoría de las demás especies de Ascomycota. No es seguro que el nombre del género se refiera a este aspecto. Sistemática:  Dentro de los Dothideomycetes, los Pleosporales pertenecen a la subclase Pleosporomycetidae, mientras que los órdenes citados arriba forman los Dothideomycetidae. Las especies de

FIGURA 5.60.  Myriangium sp. en una hoja de una especie de Melastomataceae.

Ascomycota 233

Pleosporomycetidae se caracterizan por la presencia de tejido interascal en sus ascomas. Distribución geográfica:  Las especies de Pleosporales se encuentran en todo el mundo, siendo sus formas asexuales más frecuentes y omnipresentes que sus formas sexuales. Ecología:  Las especies de Pleosporales son saprótrofas, parásitas sobre todo de gramíneas incluyendo cereales, o endofíticas de plantas. Sporormiella spp. pueden crecer en excrementos de vacas u otros animales o en el suelo. Especies de otros géneros crecen en madera muerta u otros sustratos orgánicos. Otras especies son consideradas hiperparásitas porque crecen sobre parásitos de plantas, como Ampelomyces quisqualis sobre especies de Erysiphales y Sphaerellopsis filum en soros de royas (Cuadro 11). En espiguillas de gramíneas infectadas por Sphacelia sp. (sex. Claviceps sp.), la miel de rocío favorece el desarrollo del hongo asexual Epicoccum andropogonis (sin. Cerebella andropogonis) que forma esporodoquios negros cerebriformes (Fig. 5.4F) (Pazoutová y Frederickson, 2005). Las especies de Venturia son agentes causales de lesiones de tipo costra, e.g., en manzanas. Las especies de Alternaria, Curvularia y otros géneros son parásitos de plantas, animales o el ser humano o saprótrofos en material orgánico muerto. Morfología:  Las especies de Pleosporales parásitas de plantas mayormente causan lesiones en hojas y los pseudotecios se ven como puntitos negros en las lesiones (Fig. 5.61). Las especies saprótrofas mayormente forman ascomas globosos a cónicos. La mayoría de las especies de Pleosporales producen pseudotecios individuales. Entre los ascos se observan pseudoparáfisis filamentosas y septadas que crecen desde arriba hacia abajo. Los ascos bitunicados contienen ascosporas de dos a varias células. En el caso de Pleospora spp. y especies afines, las ascosporas son muriformes y están rodeadas por una capa mucilaginosa que puede formar apéndices. Las ascosporas de Leptosphaeria spp. son fragmosporas, mientras que las ascosporas de Venturia spp. son de dos células cada una. Las fragmosporas pigmentadas de Sporormiella spp. a veces se rompen a nivel de sus septos formando esporas parciales con una línea germinal oblicua en cada una de las esporas parciales.

Las especies de Pleosporales se multiplican asexualmente por conidios pigmentados formados en conidióforos pigmentados (Fig. 5.62). Para definir los géneros asexuales de Pleosporales se toman en cuenta la organización celular de los conidios, aspectos de la conidiogénesis y en algunos casos la posición de las hifas que nacen de los conidios en el momento de la germinación. Las especies de Alternaria y Dictyosporium son ejemplos de Pleosporales asexuales con conidios muriformes. Un conidio recién formado y todavía adherido a una hifa conidiógena de Alternaria sp. brota en su punta y forma otro conidio adicional que a su vez brota en su punta. De esta manera resulta una cadena de conidios con el conidio más joven en la punta, por lo que la cadena se alarga de manera acrópeta. Hay aproximadamente 300 especies conocidas de Alternaria y solamente para algunas de ellas se conoce la forma sexual clasificada en Lewia. Los conidios de Dictyosporium son queirosporas. Los conidios de Curvularia se reconocen fácilmente por presentar septos transversales y una forma más o menos curvada. Están formadas por dos a tres células grandes, pigmentadas centrales y una célula en cada extremo más pequeña y generalmente menos pigmentada. Los conidios de Curvularia tienen septos normales, con paredes similares a la pared externa del conidio. La conidiogénesis de las especies de Curvularia es trética con una proliferación simpodial de la célula conidiógena. En el pasado, el nombre Helminthosporium se utilizaba para un grupo grande de hongos asexuales caracterizados por la producción de conidios pigmentados, secos y fusiformes a cilíndricos, con varios pseudoseptos transversales, i.e., septos que son más delgados que la pared externa del conidio. Con base en detalles morfológicos de la conidiogénesis y datos moleculares, se segregaron varios géneros con especies patógenas de gramíneas, entre ellos Bipolaris, Corynespora y Drechslera. Las células conidiógenas de las especies de Bipolaris y Drechslera se alargan y proliferan de manera simpodial durante la formación de los conidios. Los conidios de Bipolaris spp. son fusiformes a elipsoidales y germinan solamente a partir de sus dos células terminales, mientras que los conidios de Drechslera spp. son cilíndricos y germinan a partir de cualquiera de sus células. Los conidios de Bipolaris y Drechslera son similares morfológicamente a los conidios de

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Capítulo 5

Ascomycota 235

➤ FIGURA 5.61.  Especies de Pleosporales en sus estados sexuales (A–F) o asexuales (G–I). A–C, Leptosphaeria sacchari en una hoja de caña de azúcar. A, Lesiones. B, Una lesión con puntitos negros correspondiendo a pseudotecios, vistos con ME. Escala = 2 mm. C, Un pseudotecio aplastado. Observe los ascos rodeados por pseudoparáfisis (ML). Escala = 100 μm. D–E, Leptosphaeria sp. en un tallo de Chusquea sp. D, Visto en el campo. E, Un pseudotecio cortado longitudinalmente, visto con ME. Escala = 1 mm. F, Pseudotecios de Parodiella perisporioides en una hoja de Desmodium sp. G, Manchas con círculos concéntricos causadas por Alternaria sp. en una hoja de repollo (Brassica oleracea). H, Lesiones causadas por Bipolaris oryzae en hojas de arroz. I, Conidióforos y un conidio de Corynespora cassiicola (ML). Escala = 50 μm.

FIGURA 5.62.  Algunos géneros de formas asexuales de Pleosporales.

Helminthosporium, que también resultan de una conidiogénesis trética, pero las células conidiógenas de Helminthosporium spp. no proliferan. Los conidios son producidos a nivel de poros en posiciones terminales y laterales de la pared de las células conidiógenas y dejan cicatrices que no sobresalen. Todas las células de un conidio de Helminthosporium

sp. pueden germinar. Los conidios de Corynespora spp. se forman en el ápice del conidióforo que se alarga en su punta con el desarrollo de cada conidio. Se observa una cicatriz también llamada hilo en la base de cada conidio, donde éste se desprendió de la célula conidiógena. Estados sexuales conocidos para algunas de estas especies se clasifican,

236

Capítulo 5

por ejemplo, en Cochliobolus (asex. Bipolaris, Curvularia) o Pyrenophora (asex. Corynespora, Drechslera). Las especies de Pleosporales también pueden formar estados asexuales con conidiomas, e.g., las especies de Ascochyta, Phoma o Septoria (Fig. 5.63). Estos géneros asexuales en el sentido amplio, sin embargo, también incluyen formas asexuales de especies de otros órdenes de Ascomycota. Las especies de Phoma forman conidios en picnidios a partir de fiálides que cubren la superficie interior de la pared picnidial. Los conidios son simples, más o menos ovoides, hialinos y relativamente pequeños. Las especies de Ascochyta y Septoria también forman picnidios, pero los conidios de Ascochyta spp. mayormente tienen un septo transversal y los conidios de Septoria spp. son filiformes con varios septos. En soros de royas con frecuencia se encuentran picnidios negros formados por Sphaerellopsis filum (sex. Eudarluca caricis). Se trata de un hiperparásito (Cuadro 11) con conidios fusiformes, con un septo

transversal y apéndices hialinos y finos. Los conidios salen de los picnidios en cordones gelatinosos llamados cirros. Aspectos bioquímicos:  Se conocen toxinas fatales para las células de las plantas afectadas por especies de Cochliobolus, en su fase asexual de Bipolaris o Curvularia (Kumar et al., 2002).

Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Los conidios de formas asexuales de Pleosporales, sobre todo conidios de Alternaria spp., pueden causar alergias cuando son inhalados por el hombre. ●● Algunas especies de Pleosporales son patógenos oportunistas del ser humano (Alternaria spp., Curvularia spp.). ●● En Pleosporales se clasifican numerosas especies patógenas de plantas cultivadas (Tabla 16).

FIGURA 5.63.  Algunos géneros de “Coelomycetes” con conidios hialinos, formas asexuales de Pleosporales.

Ascomycota 237 TABLA 16.  Especies de Pleosporales Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Pleosporales

Plantas Hospederas

Enfermedades

Alternaria alternata

Muchas plantas diferentes

Mancha de hoja

Alternaria brassicae o Alternaria brassicicola

Repollo (Brassica spp.) y otras especies de plantas

Mancha gris de la hoja, mancha zonal de la hoja, ojo de sapo

Alternaria capsici, Alternaria capsici-annui, Alternaria tabasco

Chile (Capsicum frutescens), pimentón (Capsicum annuum)

Mancha de hoja y pudrición negra del fruto

Alternaria citri

Cítricos (Citrus spp.)

Pudrición de las flores

Alternaria porri

Cebolla (Allium cepa) y otras especies de Allium Mancha púrpura, mancha rosada y de otros géneros

Alternaria solani

Papa (Solanum tuberosum), tomate (Solanum lycopersicum) y otras especies de plantas

Tizón temprano

Ascochyta caricae

Papaya (Carica papaya)

Mancha negra del fruto

Ascochyta pisi (sex. Didymella sp.)

Alverja (Pisum sativum) y otras especies de Fabaceae

Mancha de hoja y vaina

Ascochyta tarda

Café (Coffea arabica)

Antracnosis

Bipolaris maydis (sex. Cochliobolus heterostrophus)

Maíz (Zea mays), sorgo (Sorghum spp.) y otras especies de gramíneas

Mancha foliar, quemazón foliar

Bipolaris oryzae (sex. Cochliobolus miyabeanus)

Arroz (Oryza sativa) y otras especies de gramíneas

Helmintosporiosis, mancha foliar, mancha ojival, manchado de grano

Bipolaris sacchari

Caña de azúcar (Saccharum officinarum) y otras especies de gramíneas

Mancha de ojo, mancha ojival

Corynespora cassiicola

Algodón (Gossypium spp.), papaya, pepino (Cucumis sativus), taro (Colocasia esculenta), tomate y otras especies de plantas

Mancha de hoja, mancha de hoja y fruto, mancha redonda, tiro al blanco (pepino)

Curvularia lunata

En muchas plantas diferentes

Mancha foliar

Drechslera spp.

Especies de gramíneas

Mancha foliar

Exserohilum turcicum (sex. Setosphaeria turcica)

Maíz, sorgo y otras especies de gramíneas

Mancha foliar, mustia foliar, tizón

Leptosphaeria sacchari

Caña de azúcar

Mancha de ojo, mancha de anillo, mancha anular, mancha circular

Phoma cucurbitacearum (sex. Didymella bryoniae)

Especies de Cucurbitaceae

Mancha conchosa, mancha foliar, sarna

Phoma destructiva

Chile, pimentón, tomate

Mancha negra de hoja, pudrición del tronco (chile)

Phoma exigua (sin. Ascochyta phaseolorum)

Especies de Fabaceae

Mancha foliar y de vaina

Phoma lingam (sex. Leptosphaeria maculans)

Repollo (Brassica spp.)

Pie negro, pierna negra (continúa en la siguiente página)

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Capítulo 5

de la página anterior) TABLA 16.  (continuación Especies de Pleosporales Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Pleosporales

Plantas Hospederas

Enfermedades

Stemphylium botryosum (sex. Pleospora tarda)

Maní (Arachis hypogaea), soya (Glycine max)

Moho de hojas, pudrición negra

Stemphylium cucurbitacearum (sex. Pleospora sp.)

Chayote (Sechium edule), melón (Cucumis melo), pepino, sandía (Citrullus lanatus), zapallo (Cucurbita pepo) y otras especies de Cucurbitaceae

Mancha en hojas, mancha foliar

Stemphylium herbarum (sex. Pleospora herbarum)

Frijol (Phaseolus spp.), otras especies de Fabaceae y muchas otras especies de plantas

Mancha de hoja

Stemphylium solani

Chile, pimentón, tomate

Mancha gris de hoja, podredumbre negra de fruto, pudrición de fruto

Verticillium dahliae

Muchas plantas diferentes

Marchitez

5.3.24.  Asterinaceae, Micropeltidaceae y Microthyriales, Hongos con Tiriotecios Asterinaceae (G 46 E 650), Micropeltidaceae (G 27 E 190), Microthyriales (G 62 E 320) Etimología:  Las especies de Asterinaceae, Micropeltidaceae y Microthyriales se caracterizan por ascomas pequeños (= gr. mikros), negros y planos, mayormente con forma de escudo (= lat. pelta). Se trata de tiriotecios (gr. thyreos = escutelo), que en el caso de las especies de Asterinaceae se abren con forma de estrella (= gr. aster). Estos hongos macroscópicamente a veces se confunden con excrementos de moscas, por lo que se llaman hongos caca de mosca, “fly speck fungi” en inglés. Sistemática:  La presencia de tiriotecios se observa en varios grupos de especies con ascos bitunicados de diferentes grupos sistemáticos dentro de los Dothideomycetes, cuyas posiciones sistemáticas no han sido aún establecidas (Hofmann et al., 2010). Las Asterinaceae (incertae sedis) incluyen Asterina (E 340) como género más grande en esta familia. Los Micropeltidaceae (incertae sedis) incluyen especies de Micropeltis y Stomiopeltis entre otras. Los Microthyriales incluyen Actinopeltis, Microthyrium y Trichothyrium entre muchos otros géneros. Distribución geográfica:  Hongos con tiriotecios se observan frecuentemente en regiones tropicales y subtropicales. Se trata de un grupo con una gran diversidad de especies en bosques tropicales. En zonas de clima templado son menos abundantes. Se trata de hongos pequeños, aparentemente sin ningún interés

económico, por lo que han sido poco estudiados. No conocemos la diversidad de especies en estos grupos, ni su ecología, especificidad con respecto a las plantas hospederas o lazos de parentesco. Ecología:  Las especies de Asterinaceae y algunas especies de Microthyriales son parásitos biótrofos de plantas. Mayormente forman apresorios e hifas que penetran hacia adentro del tejido de las plantas, sobre todo de las hojas vivas, a veces de frutos o ramas. Otras especies de hongos caca de mosca aparentemente no tienen contacto con células vivas de las plantas porque crecen de manera superficial o en órganos muertos. No se sabe de qué se alimentan—tal vez de exudados de la hoja o de productos de descomposición de materia orgánica muerta. Las especies de Trichothyrium crecen encima de colonias de especies de Asterinaceae, de Meliolales o de otras especies de Ascomycota parásitas en hojas, por lo que se supone que se trata de hiperparásitos. Las especies de Micropeltidaceae aparentemente son saprótrofas o comensales, ya que no se observan células fúngicas en contacto directo con el plasma de células vivas y no causan daño a las plantas sobre las cuales crecen. Morfología:  Los tiriotecios mayormente se distinguen a simple vista como pequeños puntos negros en hojas, ramas o frutos (Fig. 5.64). Están reunidos en colonias más o menos densas o están regados individualmente sobre el sustrato. Los tiriotecios, o ascomas dimidiados, están formados por una capa con forma de un escudo llamado

Ascomycota 239

FIGURA 5.64.  Diferentes aspectos de hongos con tiriotecios, Asterinaceae (A–D), Micropeltidaceae (E–F) y Microthyriales (G–I). A–B, Colonias con tiriotecios de Asterina sp. en hojas de Orthosanthus monadelphus. A, En el campo. B, Hifas con tiriotecios, vistos con ME. Escala = 1 mm. C, Hifas con tiriotecios de Asterina sp. (ML). Escala = 100 μm. D, Hifas y picnotirios con conidios de Asterostomella dilleniicola en Davilla kunthii (ML). Escala = 50 μm. E, Tiriotecios de cf. Stomiopeltis sp. en una hoja de una especie de Melastomataceae. F, Un tiriotecio con un ostiolo central de una especie de Micropeltidaceae (ML). Escala = 0.5 mm. G–I, Trichothyrium sp. hiperparásito de especies de Meliolales en plantas. G, Catatecios encima de una colonia de mildiú negro, vistos con ME. Escala = 500 μm. H, Hifas de Trichothyrium sp. cubren las hifas del hongo meliolal (ML). I, Catatecios, vistos con MEB. Escala = 30 μm.

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Capítulo 5

escutelo que cubre ascos y algunas otras células. A veces se observa una placa basal que corresponde a una capa externa de la pared basal del escutelo, la cual se separa del escutelo cuando algunas células de éste crecen hacia abajo formando pseudoparáfisis o células esporógenas. Las células del escutelo son isodiamétricas, sus paredes son onduladas o presentan formas parecidas a células epidermales de plantas. Tienen paredes gruesas y oscuras por melanina probablemente para proteger las demás células del hongo contra los rayos solares, la deshidratación y depredadores. Dentro de los tiriotecios a veces hay células no diferenciadas que se convierten en mucílago cuando las ascosporas están maduras, lo que probablemente ayuda a mantener un ambiente húmedo alrededor de las esporas. Los hongos con tiriotecios parásitos de plantas forman hifas oscuras en la superficie de la planta con apresorios intercalares, laterales o axilares. A partir de los apresorios firmemente adheridos a

una célula de la planta, el hongo perfora la pared e interactúa con las células de la planta para absorber sustancias nutritivas. Algunos hongos entran al tejido de la planta a través de estomas, otros crecen con hifas dentro de las células de la planta formando un hipostroma. Los ascos bitunicados debajo del escutelo se forman a partir de hifas ascógenas con ganchos. Contienen ocho ascosporas pigmentadas mayormente de dos células de diferentes tamaños. Mientras que los escutelos de las especies de Asterina se rompen con forma de estrella, los escutelos de las especies de Micropeltis y Microthyrium tienen un poro en el centro por medio del cual salen las ascosporas (Fig. 5.65) (Hofmann, 2009). Los ascos de las especies de Asterinaceae son esféricos o anchamente clavados y se encuentran con una orientación vertical dentro del tiriotecio, mientras que los ascos de las especies de Micropeltidaceae y Microthyriales son cilíndricos a alargados e inclinados dentro del tiriotecio.

FIGURA 5.65.  Vistas superficiales y cortes longitudinales de ascomas típicos de especies de Asterina y Microthyrium.

Ascomycota 241

Los ascomas de Trichothyrium spp. son catatecios, i.e., ascomas aplanados del tipo pseudotecio y se distinguen de los tiriotecios por la presencia de una pared basal. Sus ostiolos pueden estar localizados en la punta de un pico alto con forma de una chimenea. Debajo de un escutelo similar a aquel de un tiriotecio en el lugar de los ascos se pueden encontrar conidios. Este tipo de conidioma se llama picnotirio. Asterostomella spp., por ejemplo, son formas asexuales de Asterina spp. con picnotirios. También hay hongos con tiriotecios que crecen de manera asexual sin formar conidiomas y producen conidios a partir de células conidiógenas expuestas sobre el micelio superficial. Ciclo de vida (Fig. 5.66) (Hofmann, 2013):  En el caso de Asterina spp., ascosporas y conidios germinan con hifas formando colonias de hifas con apresorios y haustorios. A partir de las hifas se forman tiriotecios o picnotirios—se desconocen los factores determinantes en estos procesos y los detalles de la plasmogamia.

Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Algunas especies forman colonias negras en hojas de plantas cultivadas, como Asterina carbonacea en marañón, Asterina caricarum en papaya, Asterinella stuhlmannii en piña y Asterina manihotis en yuca. Como no causan lesiones en las hojas, no son patógenos destructivos.

5.3.25.  Grupos Adicionales en Dothideomycetes Además de los Dothideomycetes presentados arriba, hay un gran número de otros grupos en esta clase, de los cuales algunos se mencionan a continuación. Los Botryosphaeriales (G 28 E 1,600) incluyen especies saprótrofas, endófitas o patógenas de plantas, con algunas de ellas causando pérdidas económicas en

FIGURA 5.66.  Ciclo de vida de Asterina sp. con su forma asexual Asterostomella sp.

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Capítulo 5

plantaciones de árboles. Los ascomas son pseudotecios mayormente uniloculares que ocurren de manera individual o en grupos, con pseudoparáfisis delicuescentes y ascos liberando ascosporas simples. Cuando las especies de Botryosphaeriales crecen de manera asexual, pueden formar picnidios (Fig. 5.67A), como el patógeno del banano, Phyllosticta musae, causante de mancha de hoja. Las especies de Phyllosticta (sex. Guignardia spp.) son caracterizadas por conidios globosos, relativamente largos, rodeados por una capa mucilaginosa y con un apéndice apical hialino. Guignardia citricarpa (asex. Phyllosticta citricarpa) causa la mancha negra de los cítricos y es de importancia económica, mientras que Guignardia mangiferae (asex. Phyllosticta capitalensis) es un endófito común también encontrado en los cítricos y aparentemente no causa ningún daño a sus plantas hospederas (Baayen et al., 2002). Lasiodiplodia theobromae (sin. Diplodia theobromae, Botryodiplodia theobromae; sex. Botryosphaeria rhodina) es un patógeno de muchas plantas diferentes, como el aguacate (pudrición de fruto y ápice de tallo), banano (pudrición de corona, pudrición del fruto), cacao (gangrena del tronco, mazorca negra, podredumbre parda) y maracuyá (Passiflora edulis; podredumbre de fruto). Se caracteriza por tener conidios de color marrón oscuro, bicelulares y con estrías longitudinales en la pared. También se encuentra como hongo saprótrofo. Los Hysteriales (G 14 E 69) están representados aquí por Rhytidhysteron rufulum, un hongo saprótrofo

en madera muerta (Fig. 5.67B–C). Sus ascomas se parecen a apotecios cuando están húmedos, cuando se secan, sin embargo, los bordes de las copitas se repliegan y se ven surcos longitudinales o con forma de “Y” en la superficie de cada ascoma. Ascomas con esta forma se llaman histerotecios. Los ascos bitunicados con ascosporas pigmentadas y septadas están rodeados por pseudoparáfisis que se separan de la parte apical del ascoma cuando éste se abre. Los Parmulariaceae (G 34 E 120) son una familia de la cual ignoramos su posición sistemática (incertae sedis), no está asignada a ningún orden. Se trata de hongos parásitos en hojas y raras veces en tallos de plantas, perteneciendo sobre todo a Arecaceae, Asteraceae, Lauraceae, Myrtaceae, Oleaceae, Rubiaceae o diferentes familias de helechos. La mayoría de las especies de Parmulariaceae se conocen de áreas tropicales y subtropicales. En el campo, la presencia de especies de Parmulariaceae se observa debido a manchas negras en las plantas, que típicamente sobresalen de la superficie del órgano de la planta debido a un hipostroma—una capa de hifas del hongo ubicada debajo de la epidermis (Figs. 5.67D–E, 5.68) (Inácio et al., 2011). Paquetes de hifas pigmentadas llamadas “pegs” en inglés, atraviesan la epidermis y conectan el hipostroma con una capa negra de células estromáticas del hongo que se ubica encima de la epidermis. Debajo de la cubierta estromática negra el hongo forma pequeñas esporas, que tal vez tienen la función de espermacios, y ascomas. En muchas especies de Parmulariaceae

FIGURA 5.67.  Especies de Botryosphaeriales (asex. A), Hysteriales (B–C), Parmulariaceae (D–E), Parodiopsidaceae (F), ➤ Pseudoperisporiaceae (G–H) y Dothideomycetes incertae sedis (I–J). A, Una lesión con varios picnidios de Phyllosticta sp. en una hoja de Struthanthus sp., vista con ME. Escala = 1 mm. B–C, Histerotecios de Rhytidhysteron rufulum en ramas muertas. B, Histerotecios secos. C, Histerotecios mojados. D–E, Antoniomyces loranthicola en Gaiadendron punctatum. D, Colonias en una hoja. E, Una colonia mojada con ascomas lineares abiertos e hifas superficiales (ver Fig. 5.68). Escala = 3 mm. F, Numerosos pseudotecios superficiales de Perisporiopsis sp. en una hoja de una especie de Malpighiaceae. G, Numerosos pseudotecios densos de Venturia stevensii en el haz de una hoja de Citharexylum donnell-smithii. Escala = 1 mm. H, Colonias de Wentiomyces melioloides en Conyza bonariensis. I, Ascomas de Xylobotryum portentosum con numerosos pseudotecios en la superficie. J, Pseudotecios de Hypobryon insigne en una hepática (Lejeuneaceae, Marchantiophyta) en una hoja. Escala = 2 mm.

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los ascomas son lineares y se abren con surcos longitudinales exponiendo ascos y pseudoparáfisis. Los ascos son bitunicados y contienen ascosporas hialinas o pigmentadas, con septos transversales. Las especies de Parodiopsidaceae (G 20 E 94) y de Pseudoperisporiaceae (G 25 E 230) son saprótrofos, parásitos de plantas o hiperparásitos de microhongos parásitos de plantas, e.g., Phaeodimeriella spp. en especies de Asterinaceae o de Meliolales. Estos hongos producen hifas superficiales negras y pseudotecios negros, más o menos superficiales en las hojas (Fig. 5.67F–H). Se encuentran sobre todo en el trópico, no son comunes y se desconocen sus lazos de parentesco. Para terminar con la presentación de los hongos Dothideomycetes, mencionamos dos hongos que no han sido asignados ni siquiera a una familia. Xylobotryum portentosum a primera vista se parece a una especie de Xylaria, pero sus pseudotecios

son superficiales y sus ascos son bitunicados con ascosporas bicelulares (Fig. 5.67I). Las especies de Hypobryon (E 6) son hongos parásitos de hepáticas epifilas. Sus ascomas se ven como pequeños puntitos negros en las hojuelas (Fig. 5.67J).

5.3.26. Laboulbeniales G 150 E 2,100 Etimología:  A. Laboulbène fue un especialista de insectos que vivía en Francia en el siglo XIX. Sistemática:  En los filogramas, el orden Laboulbeniales ocupa una posición aislada en los Pezizomycotina, por lo que constituye una clase propia, los Laboulbeniomycetes. Distribución geográfica:  Las especies de Laboulbeniales se encuentran en todo el mundo, donde hay artrópodos terrestres.

FIGURA 5.68.  Esquemas de ascomas de Antoniomyces loranthicola, una especie de Parmulariaceae. La línea roja indica la ubicación del corte ilustrado abajo.

Ascomycota 245

Ecología:  Las especies de Laboulbeniales son parásitos biótrofos pequeños de ácaros (Acari), insectos (Insecta), ciempiés y milpiés (Myriapoda). También se pueden considerar comensales, ya que no causan ningún daño evidente al animal que les sirve de hospedero. Se ignora cómo se alimentan las especies de Laboulbeniales, todos los intentos reportados para cultivarlas fallaron. Morfología:  Las especies de Laboulbeniales tienen talos microscópicos adheridos al exoesqueleto de

invertebrados en partes más o menos específicas del cuerpo (Fig. 5.69). No se ven a simple vista y apenas se pueden distinguir con el aumento bajo de una lupa, por lo que es necesario llevar los animales al laboratorio y observarlos con el microscopio estereoscópico para encontrar los hongos. Un talo maduro cuenta con una célula pie oscura con la cual el hongo se adhiere a la cutícula del animal, un peritecio con ascos prototunicados, células formando el estroma del talo (receptáculo) y los apéndices. Los apéndices son estériles o cargan

FIGURA 5.69.  Especies de Laboulbeniales. A–B, Talos de Laboulbenia sp. (flechas) en un coleóptero. A, Escala = 2 mm. B, Vistos con mayor aumento con ME. Observe la presencia de ácaros (ver asterisco blanco). C, Un talo de Laboulbenia ophoni teñido con azul de algodón (ML). Escala = aprox. 100 μm. D, Un talo de Laboulbenia sp. en el exoesqueleto de un insecto, visto con MEB. Escala = 100 μm. E–F, Rhachomyces sp. teñido con azul de algodón (ML). E, El talo con apéndices y un peritecio en la punta. Escala = aprox. 100 μm. F, El peritecio con mayor aumento. Escala = aprox. 10 μm.

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los anteridios. El número, la forma de las células y su posición en el receptáculo son específicos para cada especie. No se han observado ni hifas con crecimiento indefinido ni células de levadura en los hongos Laboulbeniales. Las ascosporas cuentan con una capa externa mucilaginosa que les permite adherirse a un animal hospedero después de ser liberadas y dispersadas. En un extremo, la ascospora posee una estructura apical para enraizarse en la cutícula del animal. En el otro extremo, la ascospora crece y se divide para formar un nuevo talo. Ciclo de vida (Fig. 5.70) (Scheloske, 1969):  Al inicio del desarrollo sexual de un talo de una especie de Laboulbeniales, el talo forma en sus anteridios esporas simples y pequeñas que corresponden a espermacios. La célula receptora es una tricógina, un filamento largo y expuesto al cual se adhieren espermacios y entregan su núcleo. Después, los núcleos haploides se fusionan para iniciar el desarrollo de los ascos dentro del peritecio.

No se conoce multiplicación asexual en especies de Laboulbeniales. Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Hay algunas personas, mayormente micólogos aficionadas, que son fascinadas por los Laboulbeniales debido a la alta diversidad de especies, la morfología curiosa y el modo de vida especial.

5.4 Saccharomycotina 5.4.1. Introducción a los Saccharomycotina Los Saccharomycotina son un grupo hermano de los Pezizomycotina. Incluyen hongos que crecen como células de levadura o hifas sin formar cuerpos fructíferos. Esta subdivisión comprende un solo orden, los Saccharomycetales.

FIGURA 5.70.  Ciclo de vida de una especie de Laboulbeniales en un insecto.

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5.4.2. Saccharomycetales, las Levaduras Verdaderas

se utilizan sobre todo las capacidades metabólicas y secuencias de ADN para identificarlas.

G 88 E 910

Distribución geográfica:  Levaduras de Saccharomycetales se encuentran en todo el mundo donde hayan sustratos con azúcares.

Etimología:  Levaduras crecen en sustratos con una alta concentración de azúcares (= gr. sakcharon; gr. mykes = hongo). Sistemática:  Los Saccharomycetales, que en el pasado también se llamaban Endomycetales, son el grupo más largo y más importante de levaduras o levaduras “verdaderas”, organismos unicelulares que se multiplican por brotación. Especies en otros grupos de Ascomycota, como los Schizosaccharomycetales y Taphrinales, y algunas especies de Onygenales, Ophiostomatales y las levaduras negras (Chaetothyriales) también pueden crecer como levaduras (Fig. 5.71). Los Exobasidiales, Microbotryales, Microstromatales, Septobasidiales, Sporidiobolales, Tremellales y Ustilaginales son órdenes de Basidiomycota que presentan levaduras. Las especies de Saccharomycetales presentan pocas características morfológicas distintivas, por lo que

Ecología:  En la naturaleza, las levaduras de Saccharomycetales son mayormente saprótrofas y viven en la savia del floema de plantas (como endófitos), en excreciones de plantas con azúcares, en flores, frutos y otros productos orgánicos, en el suelo y en el agua dulce o marina. Muchas especies de levaduras son osmotolerantes por lo que pueden vivir en sustratos con concentraciones elevadas de azúcares u otros compuestos disueltos. Algunos escarabajos viven en simbiosis mutualista con levaduras, llamadas levaduras de ambrosía, a las cuales mantienen en cavidades de su cuerpo para protegerlas y alimentarse de ellas. Las levaduras además están presentes en animales y el hombre. Algunas especies, e.g., de Nematospora, son parásitos de plantas. Levaduras frecuentemente se encuentran en las lamelas de Agaricales.

FIGURA 5.71.  Órdenes importantes de Ascomycota y Basidiomycota que incluyen especies creciendo como levaduras (con sus nombres escritos en negritas) entre otros órdenes.

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Capítulo 5

Morfología:  Las especies de Saccharomycetales son organismos microscópicos que se ven macroscópicamente solamente cuando hay un gran número de células (Fig. 5.72A–D). No forman cuerpos fructíferos. Las levaduras son células individuales, que en uno o varios lugares en su superficie producen excrecencias para formar células hijas. Cuando la célula hija alcanza su tamaño final, se desprende de la célula madre y se multiplica ella misma. Este proceso se llama brotación. Cuando las sustancias nutritivas se agotan, algunas células de levadura se transforman en ascos globosos, individuales, en grupos o en cadenas. Los ascos son prototunicados, se abren sin estructura específica y sin expulsar las ascosporas. También se observan clamidosporas con las cuales las levaduras sobreviven durante períodos de condiciones ambientales desfavorables. Algunas levaduras, como las especies de Candida, crecen como células de levadura o forman hifas con septos. Otras especies de Saccharomycetales solamente crecen con hifas septadas, e.g., Dipodascus spp. o Geotrichum candidum (sex. Galactomyces candidum). Geotrichum candidum forma hifas que se rompen a nivel de los septos liberando numerosos artroconidios. Ultraestructura:  En las hifas formadas por algunas especies de este grupo, los septos son perforados por microporos, varios en el mismo septo. Los poros no están asociados con cuerpos de Woronin como en la mayoría de las demás especies de Ascomycota.

Ciclo de vida (Fig. 5.73):  La multiplicación asexual se puede realizar por medio de células haploides o diploides en levaduras diplohaploides como Saccharomyces cerevisiae. En circunstancias especiales, una célula haploide se comporta como gameto, se fusiona con una célula haploide compatible seguido inmediatamente por la fusión de los dos núcleos. En el estado diploide, las células se multiplican por brotes de manera similar a su desarrollo en el estado haploide. Para que resulte un asco, el núcleo diploide de una célula se divide por meiosis, resultan cuatro núcleos haploides y se forman mayormente cuatro ascosporas dentro del asco. Las ascosporas se liberan sin impulso cuando la pared del asco se rompe. Las ascosporas aisladas se multiplican como levadura haploide, cuando están cerca de una ascospora compatible, sin embargo, también pueden fusionarse con ésta. Otras especies de levadura son estrictamente diploides. La fase haploide está reducida a las asco­ sporas dentro del asco. Estas ascosporas se fusionan dentro del asco por lo que se liberan células diploides que se multiplican de manera asexual como levadura. Como ejemplo de un ciclo de vida en el cual predomina el estado haploide, sin multiplicación de la célula diploide resultando de la plasmogamia y la cariogamia, se cita el caso de Schizosaccharomyces octosporus (Schizosaccharomycetales, ver Capítulo 5.5.3). Estos ciclos de vida son relativamente simples: no hay una fase dicariótica, no hay ascogonio, anteridio o hifas ascógenas y los ascos son prototunicados. En especies de Galactomyces, sin embargo, hay gametangios que se fusionan para formar un asco que luego contiene una sola ascospora.

FIGURA 5.72.  Especies de Saccharomycetales (A–D) y Taphrinales (E–I). A–B, Candida sp. A, Colonias en un medio de cultivo. ➤ B, Células con brotes (ML). Escala = aprox. 20 μm. C, Kéfir de agua (chicha bruja). D, Geotrichum sp. causando podredumbre en un tomate. E–F, Taphrina deformans causa deformaciones en una hoja de durazno (Prunus persica). E, Hoja deformada. F, La capa blanca formada por ascos en la superficie de tejido deformado. G–I, Buerenia myrrhidendri en frutos de Myrrhidendron donnellsmithii. G, Una inflorescencia con frutos transformados en agallas. H, Las agallas se abren exponiendo masas amarillas de sinascos. I, Un sinasco joven y un sinasco vacío rodeados por células de levadura (ML). Escala = aprox. 100 μm.

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Capítulo 5

Aspectos bioquímicos:  Levaduras producen enzimas para degradar azúcares en alcoholes por fermentación. También son capaces de degradar compuestos aromáticos, lípidos, metanol y otros compuestos orgánicos. Células de levadura contienen mucha vitamina B. En las paredes celulares, la quitina a menudo solamente se encuentra en los puntos de brotes. Las estructuras de las paredes están formadas por manano (polisacárido de manosa), que no tiene mucha importancia en las paredes celulares de otros hongos Ascomycota. ●●

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas levaduras forman parte de una microbiota sana del tubo digestivo del ser humano. ●● El hombre utiliza la capacidad de fermentación de las levaduras para producir bebidas

alcohólicas, como cerveza, chicha de maíz, mosto, tequila, vino de palma y de uva, o para hacer pan utilizando Saccharomyces cerevisiae, otras especies de levaduras cultivadas o células de levadura que se encuentran en la superficie de los frutos en la naturaleza (Dugan, 2013). Cuando el hombre cultiva ciertas cepas de levadura durante muchos años, selecciona diferentes líneas genéticas que sirven para diferentes usos. Este proceso de domesticación permite la utilización de capacidades fisiológicas específicas y predecibles de los hongos. Durante la producción del vino de palma, en la sabia del floema se pueden encontrar gránulos de células de levadura con bacterias que se utilizan para preparar kéfir (búlgaro) de agua, también llamado agua puchucha o agua cuchucha en El Salvador, chicha bruja en Panamá o colonche, tepache o vinagre de tíbicos en México (Guzmán, 1997). Los gránulos que científicamente se

FIGURA 5.73.  Tipos de ciclo de vida de especies de Saccharomycetales y de Schizosaccharomyces octosporus (Schizosaccharomycetales).

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llaman microbiogleas, crecen en líquidos con azúcares y fermentan los azúcares, por lo que resulta una chicha rica y saludable. Se comen hojuelas de levadura para enriquecer la dieta humana con minerales y vitaminas. Las levaduras de cruz, las especies de Metschnikowia, son indispensables para la digestión de hierbas por animales rumiantes. Geotrichum candidum participa en la maduración de ciertos tipos de quesos. ¡Este mismo hongo se puede aislar también de la superficie de nuestros pies! Algunas especies de Saccharomyces se utilizan como modelos para el estudio del funcionamiento de células eucarióticas. Varias levaduras (e.g., especies de Hansenula, Pichia, Saccharomyces, Yarrowia) se utilizan en proyectos biotecnológicos como huéspedes para genes con los cuales se producen ciertas proteínas (e.g., enzimas) u otros compuestos para la elaboración de comida, cosméticos u otros compuestos. Levaduras se utilizan para fermentar azúcares para la producción de biocombustible, e.g., basado en caña de azúcar en Brasil. Para evitar el uso de alimentos como fuente de combustible, lo que es problemático del punto de vista de la ética, la investigación también está dirigida hacia el uso de material lignocelulósico para esta finalidad (Weber et al., 2010). Se aplican levaduras a las superficies de frutos almacenados para que las células de levadura inhiban el desarrollo de hongos de postcosecha (control biológico de patógenos).

Negativa:  Candida albicans está presente en el cuerpo humano sano, pero puede causar candidiasis, una infección superficial oportunística, por ejemplo, en individuos con una biota bacterial perturbada. En personas con un sistema inmunológico fuertemente afectado, por ejemplo, por SIDA, trasplante de órganos o quimioterapia, Candida albicans puede causar una enfermedad llamada candidemia, que es una candidiasis invasiva incluyendo el sistema de circulación sanguínea y que puede amenazar la vida. ●● Levaduras participan en la pudrición de frutas y verduras. Geotrichum candidum (sex. Galacto­ myces candidum), por ejemplo, causa pudrición ácida en diferentes frutos y verduras cosechadas. ●●

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Levaduras acidofílicas y termofílicas, como Dekkera (= Bretannomyces) spp. y Zygosaccharomyces spp., son organismos contaminantes de bebidas causando pérdidas importantes en la industria de alimentos.

5.5 Taphrinomycotina 5.5.1. Introducción a los Taphrinomycotina Los Taphrinomycotina son un grupo pequeño que evolutivamente se separó temprano de las demás especies de Ascomycota. Las especies conservaron algunas características aparentemente primitivas, incluyendo la presencia de células de levadura, ascos sin estructuras sofisticadas para expulsar las ascosporas, la ausencia de ascogonios o anteridios en los ciclos de vida y la falta de un ascoma. En algunas especies de Taphrinales, se observa un micelio vegetativo dicariótico que de manera general es característico de especies de Basidiomycota. Los Taphrinomycotina incluyen un grupo de hongos parásitos de plantas (Taphrinales), levaduras (Schizosaccharomycetales) y las especies de Pneumocystis (Pneumocystidales).

5.5.2.  Taphrinales, Hongos Parásitos de Plantas G 8 E 140 Etimología:  A pesar de buscar posibles raíces lingüísticas de este nombre en varios diccionarios de griego y de latín, no se encontró ninguna palabra que se pueda relacionar con estos hongos. El nombre Taphrina probablemente se basa en un nombre propio antiguo. Sistemática:  El orden Taphrinales comprende las familias Taphrinaceae (G 2 E 120), con el género más importante Taphrina (E 95) y Protomycetaceae (G 6 E 22). En el pasado, los Protomycetaceae correspondían al orden Protomycetales. Distribución geográfica:  Las especies de Taphrinales no se observan con frecuencia, pero de manera general se pueden encontrar donde hay plantas superiores, sobre todo en áreas de clima templado. Ecología:  Las especies de Taphrinales son parásitos de plantas, pero de manera asexual crecen como levaduras saprótrofas. Las especies

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Capítulo 5

de Protomycetaceae infectan plantas de la familia Apiaceae, mientras que especies de Taphrinaceae infectan especies de diferentes familias de helechos y plantas vasculares, e.g., Betulaceae, Ericaceae, Fagaceae y Rosaceae.

son ascos llamados sinascos porque contienen numerosos núcleos diploides que se dividen por meiosis.

Morfología:  Las especies de Taphrinales causan síntomas específicos en sus plantas hospederas, manchas, deformaciones en hojas llamadas abolladura, ampolla o rizado de las hojas, frutos enteros son transformados en agallas o la planta forma escobas de bruja. En el caso de las especies de Taphrinaceae, células terminales de hifas dicarióticas se transforman en ascos en la superficie del tejido vegetal infectado (Fig. 5.72E–I). Los ascos se abren con un surco para expulsar ocho ascosporas que se multiplican como células de levadura. Las colonias de levadura a veces son de color llamativo debido a la presencia de carotenoides. Las especies de Protomycetaceae se reproducen a través de esporas grandes con paredes gruesas formadas dentro del tejido de la planta. Estas células

Ciclo de vida (Fig. 5.74):  Dos células compatibles de levadura de especies de Taphrinaceae se unen para crecer con hifas de células mayormente dicarióticas capaces de infectar una planta hospedera, colonizar los espacios intercelulares de los tejidos y provocar los síntomas típicos para cada especie. En células fúngicas en la superficie del tejido de la planta, los dos núcleos se unen por lo que resulta un núcleo diploide. En algunas especies, este núcleo diploide se divide una vez por mitosis y se delimitan una célula pie y una célula madre de un asco. El núcleo diploide de la célula madre del asco se divide por meiosis, los núcleos haploides se dividen por mitosis y se forman ascosporas que se multiplican por brotación. En el caso de especies de Protomycetaceae, hay hifas cenocíticas con numerosos núcleos diploides

Ultraestructura:  Los poros en los septos de las hifas carecen de cuerpos de Woronin.

FIGURA 5.74.  Ciclo de vida de Taphrina deformans en una hoja de durazno (Prunus persica).

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que crecen dentro del tejido de la planta y forman sinascos. Los núcleos diploides se dividen por meiosis resultando en numerosos núcleos haploides que se integran en numerosas ascosporas que inmediatamente se multiplican por brotes. Cada sinasco está rodeado por una pared gruesa que en clima frío permite la hibernación de la espora. En el caso de la especie tropical Buerenia myrrhidendri, sin embargo, los sinascos se abren inmediatamente cuando están maduros, liberando numerosas células de levadura (Piepenbring et al., 2011). Estas células de levadura se multiplican, se dispersan y eventualmente dos células levaduriformes compatibles se conjugan, se fusionan sus núcleos y se reinicia la fase cenocítica correspondiendo a hifas capaces de infectar una planta hospedera.

otras especies hay cuatro ascosporas en un asco. Las ascosporas se liberan por la ruptura de la pared del asco y se multiplican de manera asexual por fisión.

Importancia para el Hombre Negativa:  ●● Algunas especies de Taphrinales son parásitos de plantas cultivadas, como Taphrina deformans que causa enrollamiento en hojas de durazno (Prunus persica), la ciruela (Prunus domestica) y otras especies de Prunus.

Etimología:  Las especies de Pneumocystis forman cistes (gr. kystis = burbuja) en el pulmón (gr. pneumon = pulmón).

5.5.3. Schizosaccharomycetales, Levaduras de Fisión G2E5 Etimología:  Las células de levadura de las especies de Schizosaccharomyces se multiplican por fisión (gr. skizo = dividir, separar). Ecología:  Las especies de este grupo viven en nichos ecológicos donde hay azúcares, e.g., en la superficie de frutos, en néctar, miel o savia de las plantas. Morfología:  En los cultivos de las especies de Schizosaccharomycetales se observan células de levadura y/o hifas que se rompen a nivel de sus septos formando artrosporas. Las células de levadura se multiplican por fisión, una división de una célula alargada en dos células del mismo tamaño. Los ascos se parecen morfológicamente a las células de levadura, pero son más grandes y contienen las ascosporas. Son prototunicados o tienen un área de ruptura pero carecen de un poro. Ciclo de vida:  En Schizosaccharomyces octosporus dos células haploides de levadura se fusionan y forman una célula con un núcleo diploide. Éste en seguida se divide por meiosis, hay una mitosis adicional y se producen ocho ascosporas dentro del asco. En

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Schizosaccharomyces pombe se utiliza para preparar un tipo de cerveza llamada pombe en África, mayormente con base en millo. ●● Schizosaccharomyces pombe se utiliza como organismo de estudio para analizar el funcionamiento de células eucarióticas.

5.5.4.  Pneumocystidales, Hongos Causales de Neumonía G1E5

Sistemática:  Como estos organismos son muy simples morfológicamente, en el pasado se consideraban protozoarios. Gracias a datos moleculares, hoy se sabe que se trata de un grupo de hongos Ascomycota con una posición sistemática aislada (Sugiyama et al., 2006). Ecología:  Pneumocystis spp. son hongos parásitos obligados, conocidos únicamente en mamíferos. Aparentemente son específicos de sus animales hospederos. Generalmente no causan enfermedad, cuando el hospedero tiene un buen sistema inmunológico. Morfología:  Las especies de Pneumocystis forman cistes adheridos a células de pulmones de mamíferos. Como los cistes pueden contener ocho células, tal vez corresponden a ascos. En su fase asexual las células son ameboides y se multiplican por fisión. Hasta ahora no se ha logrado cultivarlas. Ciclo de vida:  Dos células ameboides se fusionan y se transforman en ciste. Dentro del ciste se desarrollan ocho células pequeñas (tal vez ascosporas) que luego se liberan y vuelven a multiplicarse de manera asexual.

Importancia para el Hombre Negativa:  ●● En el ser humano, Pneumocystis jirovecii puede causar neumonía en niños o en personas con un sistema inmunológico deficiente.

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Capítulo 5

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6 Los Líquenes,

Hongos que Viven con Fotobiontes

E aprox. 17,500

6.1 Introducción a los Líquenes Etimología:  El nombre “lichen” proviene del término griego “leichen”, que aunque literalmente significa “lamer”, es un término que en la antigüedad se utilizaba para denominar “plantas” aplanadas como líquenes foliosos o hepáticas. En español se usan también los términos “lamas” o “lamillas”, que dependiendo de la región pueden designar tanto a líquenes como a algas, hongos o hepáticas. Por sus particulares características biológicas y fisiológicas, en el pasado los líquenes han sido considerados un grupo diferente a los demás grupos de hongos y generalmente fueron estudiados por liquenólogos, separado de los demás hongos. Sabiendo que un hongo es un componente esencial de un liquen y que esta separación no tiene una base sistemática, la liquenología debería de considerarse una línea de investigación dentro de la micología (Sanders, 2001). Sistemática:  Un liquen es un organismo dual, compuesto de un hongo que vive en simbiosis mutualista con al menos una especie de alga y/o cianobacteria (“alga” verdeazul). El hongo que forma parte de un liquen se llama el micobionte, el alga o la cianobacteria se llama el fotobionte, ya que su función principal es la de realizar la fotosíntesis. También se utiliza el término “ficobionte” para referirse a las algas (= gr. phykos). Como las cianobacterias no son algas en el sentido estricto, el término “fotobionte” es más adecuado. Los líquenes no constituyen un grupo sistemático, sino un grupo ecológico o trófico, ya

que esta estrategia de vida en simbiosis con algas y/o cianobacterias ha evolucionado de manera paralela en numerosos linajes de hongos, probablemente desde fases muy tempranas de la evolución (Yuan et al., 2005). Casi una quinta parte de las especies de hongos conocidas son micobiontes de líquenes. Más del 99% de las especies de líquenes son ascolíquenes, es decir que tienen una especie de Ascomycota como micobionte. Por otra parte, sólo se conocen unas 60 especies de basidiolíquenes, que tienen una especie de Basidiomycota como micobionte. Se conocen aproximadamente 100 especies de fotobiontes de ascolíquenes y basidiolíquenes. Se trata sobre todo de algas verdes (división Chlorophyta), mientras que otros micobiontes se asocian con cianobacterias formando cianolíquenes (aproximadamente 10% de todas las especies de líquenes; Lücking et al., 2009), y algunos con algas verdes y cianobacterias a la vez. En algunos líquenes en ambientes costeros y marinos, se encuentran algas pardas (Phaeophyta) como fotobiontes. Más de la mitad de las algas verdes que viven como fotobiontes pertenecen a los géneros Trebouxia o Trentepohlia, seguidos por Coccomyxa y Phycopeltis. Las cianobacterias en cianolíquenes principalmente pertenecen a los géneros Nostoc y Rhizonema (Lücking et al., 2009). Distribución geográfica:  Los líquenes se distribuyen por todo el mundo, desde rocas en regiones polares del norte y sur hasta selvas tropicales. Ecología:  De manera general, un liquen se considera el resultado de una simbiosis mutualista entre un hongo y un alga y/o una cianobacteria. A diferencia de los hongos no liquenizados, los

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Capítulo 6

hongos liquenizados no obtienen nutrientes colonizando el sustrato con sus hifas sino que crecen en la superficie del sustrato expuestos a la luz. El fotobionte produce azúcares por fotosíntesis que comparte con el hongo, mientras que el hongo protege el fotobionte y es responsable de la forma del liquen y de su dispersión. Los hongos liquenizados no pueden crecer de manera independiente de su fotobionte y son difíciles de cultivar. Los fotobiontes, sin embargo, pueden sobrevivir sin el hongo bajo condiciones ambientales adecuadas y se desarrollan en cultivos. Por eso, la forma de vida de un liquen es una simbiosis semi-mutualista, que implica que uno de los dos organismos depende completamente del otro. Un liquen se parece a un cultivo de algas y/o cianobacterias, en el cual el hongo cultiva el fotobionte como el ser humano cultiva plantas o cría animales para el consumo. El micobionte generalmente es responsable de la estructura del talo, en el cual crea un ambiente adecuado para el desarrollo del fotobionte y su productividad fotosintética, para la cual necesita la luz del sol con cierta intensidad, dióxido de carbono y agua. Las hifas del hongo y su pigmentación regulan

la intensidad de la luz solar, sobre todo los rayos ultravioletas que entran hacia las células del alga, además la temperatura y la hidratación. Muchas especies de líquenes son capaces de sobrevivir en condiciones ambientales difíciles caracterizadas por temperaturas con valores extremos, con períodos de sequía y/o con rayos solares fuertes. La simbiosis les permite colonizar hábitats que no pueden ser ocupados por plantas vasculares, como rocas, sitios expuestos a una radiación solar intensa, desiertos con períodos largos de sequía o regiones polares. El fotobionte proporciona azúcares resultantes de la fotosíntesis al hongo, en forma de ribitol, eritritol u otros polioles (Smith, 1980) (Fig. 6.1). Para el intercambio de nutrientes y minerales entre los simbiontes, las hifas del hongo buscan un contacto estrecho con las células del fotobionte, en muchas especies a través de haustorios que se adentran en la pared o en el citoplasma de las células del alga. Para prolongar los períodos de actividad fotosintética y de crecimiento, los líquenes han desarrollado múltiples estrategias para manejar el agua (Fig. 6.2A–C). Algunos líquenes tienen una superficie grande en la que se condensan el rocío

FIGURA 6.1.  Estructuras e interacciones fisiológicas simplificadas entre las hifas de un hongo y una célula de un alga verde dentro de un liquen.



Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes

261

FIGURA 6.2.  Diferentes aspectos de la ecología de líquenes. A, El talo de Usnea sp. con gotas de agua condensada. B–C, El hipotalo negro y fibroso de Parmeliella sp. absorbe agua como una esponja. Escalas = 3 mm. B, Seco. C, Húmedo. D, Líquenes costrosos en la corteza lisa de Zanthoxylum sp. E, Líquenes con diferentes formas de crecimiento en roca volcánica. F, Una comunidad de organismos epifilos (líquenes, hepáticas, etc.) en una hoja en un bosque húmedo. G, Biatoropsis usnearum (Tremellales), un hongo liquenícola en un tallo de Usnea sp. con un apotecio en la punta. H, Un cianoliquen (Coccocarpia sp.) crece encima del talo de Pseudocyphellaria aurata. Escala = 3 mm. I, Un nido de colibrí con líquenes, posiblemente especies de Hypotrachyna y Parmotrema.

262

Capítulo 6

o neblina. Otros obtienen y mantienen agua con la ayuda de sustancias gelatinosas. En el caso de los cianolíquenes de la familia Pannariaceae, e.g., en Pannaria sp., el talo cuenta con un hipotalo esponjoso formado por un conjunto de hifas oscuras que absorben el agua. Para evitar el encharcamiento completo el cual inhibiría el intercambio gaseoso, o para evitar hidratarse en zonas muy soleadas con episodios de humedad demasiado cortos, muchos líquenes recubren las paredes celulares en la superficie del talo y/o dentro del talo de sustancias hidrófobas. Se trata de las hidrofobinas que, junto con otros exudados de las células del hongo, forman una vaina alrededor de las células del hongo y del fotobionte que además de proteger contra el agua permite el intercambio de sustancias entre el fotobionte y el hongo por difusión. Esta capa hidrófoba presenta palitos (“rodlets” en inglés) en su superficie al observarla con MEB y puede contar con cristales de compuestos liquénicos. Para vivir y crecer, un liquen necesita además algunos minerales que absorbe del polvo o del sustrato en el cual se encuentra. Los líquenes se pueden secar completamente sin morir por lo que son poiquilohídricos. Cuando están secos, detienen su metabolismo y son capaces de sobrevivir durante un tiempo bastante largo aún bajo condiciones ambientales extremas. Cuando se rehidratan, reparan los daños celulares debido a la desecación y retoman la actividad metabólica. Este ciclo de desecación hidratación se repite muchas veces durante la vida del liquen, en algunos ambientes es un proceso diario. Sin embargo la reactivación requiere de un gasto de energía y ciclos muy rápidos de hidratación y deshidratación que merman la vitalidad del liquen. Las cianobacterias con sus pigmentos verdeazules captan la luz y sintetizan azúcares facilitando glucosa al hongo. Además, las cianobacterias son capaces de fijar el nitrógeno (N2) del aire y alimentan al hongo con el nitrógeno en forma de amonio (NH4) que el hongo necesita para sintetizar la quitina para las paredes celulares. El complejo de enzimas capaz de fijar el nitrógeno se llama nitrogenasa y se ubica en células específicas llamadas heterocistes. Los heterocistes se distinguen de las demás células de la cianobacteria por una pared más gruesa y una pigmentación diferente. Estas diferencias se deben al hecho de que la nitrogenasa no debe estar en contacto con oxígeno. La pared gruesa inhibe la entrada del oxígeno y la diferencia en la pigmentación se debe a

pigmentos fotosintéticos reducidos por lo que no se libera oxígeno. Debido a esta simbiosis mutualista sofisticada, los líquenes sobreviven en sitios con condiciones ambientales extremas, siendo organismos dominantes en aproximadamente 8% de los ecosistemas terrestres a nivel mundial. Son organismos pioneros colonizando terrenos baldíos como rocas recientemente formadas por lava y tierras deslizadas. Algas y cianobacterias enriquecen el sustrato con azúcares y compuestos nitrogenados facilitando la colonización por otros organismos. Muchas especies de líquenes se encuentran en ambientes soleados (heliófilos), otras sobreviven en las zonas más umbrías de los bosques (ombrófilos). Algunos líquenes crecen sobre el suelo (terrícolas), otros sobre rocas (saxícolas) y algunos colonizan espacios microscópicos dentro de rocas, justo debajo de la superficie (endolíticos). Algunas especies crecen en rocas sumergidas en agua dulce o marina o colonizan las conchas de moluscos. Numerosos líquenes crecen sobre plantas (epífitos), sobre las cortezas de plantas leñosas (corticícolas) o, sobre todo en el trópico, en la superficie de las hojas (foliícolas o epifilos) (Fig. 6.2D–F). En el dosel de los árboles en bosques nubosos, por ejemplo, una gran diversidad de líquenes cubre hojas y ramas, formando comunidades con algas, cianobacterias, otros hongos y plantas epífitas. El material orgánico producido por los líquenes es una importante contribución a la biomasa del ecosistema. En nuestro entorno urbano especies nitrófilas son capaces de colonizar construcciones de piedra, madera o plástico, techos e incluso el asfalto. Los líquenes pueden servir de sustrato para otros hongos que se denominan liquenícolas (Fig. 6.2G–H). Se conocen alrededor de 1,000 especies de hongos liquenícolas (Kirk et al., 2008). Los hongos liquenícolas son liquenizados o no, participan en la simbiosis asociándose con el fotobionte del hospedero, otros son parásitos del micobionte o se trata de comensales. También hay bacterias y hongos endoliquénicos que viven dentro de talos de líquenes. Los líquenes sirven como alimento para animales, como ácaros, insectos, moluscos y vertebrados, que contribuyen a su dispersión, ya que algunas células del liquen sobreviven durante la digestión o se adhieren a la superficie de los animales. Líquenes también sirven como material de construcción de nidos de pájaros contribuyendo a la estructura y al camuflaje (Fig. 6.2I).



Morfología:  Los líquenes son altamente variables por sus formas, colores y estructuras celulares, que son características de las diferentes especies. En la mayoría de los líquenes, el talo está formado por hifas del hongo que en algunas partes del talo están mezcladas con células del fotobionte. El micobionte produce ascosporas para su multiplicación y dispersión. Sin embargo, depende de la presencia del fotobionte, por lo que los líquenes han desarrollado múltiples estrategias de multiplicación y propagación asexual por pequeñas unidades de células del hongo junto con células del fotobionte que permiten establecer un nuevo talo, se trata de fragmentos del talo o de estructuras específicas como isidios o soredios. Este desarrollo de diasporas es especialmente común en el caso de numerosos ascolíquenes. Ciclo de vida:  En un liquen, el hongo puede reproducirse de manera sexual mientras que el fotobionte tiene su multiplicación regulada y la reproducción sexual impedida por el hongo, excepto en el caso de Trentepohlia spp. que a veces se desarrollan de manera sexual como fotobionte. El micobionte tiene el ciclo de vida propio de una especie de Ascomycota o Basidiomycota. Tras la meiosis, se desarrollan y se dispersan las meiosporas (ascosporas o basidiosporas) que al germinar han de encontrar un fotobionte que permita que se establezca la relación simbiótica. El fotobionte que participa en la simbiosis puede ser captado de la comunidad de algas o cianobacterias de vida libre o puede ser secuestrado de isidios, soredios o al talo de otros líquenes, de la misma o de otra especie de liquen.

Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes

263

liquénica se ha desarrollado de manera convergente en varios linajes de los Ascomycota (Schoch et al., 2009) (Fig. 6.3). La gran mayoría de los micobiontes de los ascolíquenes se ubican en los Lecanoromycetes (Baeomycetales, Candelariales, Lecanorales, Ostropales, Peltigerales, Pertusariales y Teloschistales), con las especies de Lecanorales (G 270 E 5,700) como micobiontes más frecuentes representando aproximadamente 30% de todas las especies conocidas de líquenes en 26 familias. Los Ostropales comprenden además de las especies liquenizadas un número considerable de especies que no corresponden a líquenes. Probablemente se trata de hongos que durante la evolución perdieron la capacidad de asociarse con un fotobionte. Este proceso se denomina deliquenización y sucedió en diferentes grupos filogenéticos de los líquenes (Nelsen et al., 2009). Aproximadamente el 85% de las especies de líquenes tienen algas verdes como fotobionte y el 10% cianobacterias (Smith, 1980; Honegger, 2012). Alrededor del 3% de las especies de líquenes forman una simbiosis con un alga verde y una cianobacteria a la vez, e.g., algunas especies de Lobaria, Peltigera, Pseudocyphellaria y Sticta (Peltigerales), así como algunas especies de Stereocaulon (Lecanorales). A veces, una misma especie de hongo, e.g., de Sticta, se puede asociar con un alga verde, con una cianobacteria o con ambas a la vez en función de las condiciones ambientales, resultando en líquenes morfológicamente diferentes, denominados fotomorfos (e.g., Magain et al., 2012).

Etimología:  Un ascoliquen es un liquen cuyo micobionte es una especie de Ascomycota.

Distribución geográfica:  Hay especies de ascolíquenes con áreas de distribución muy restringidas, pero también existen especies cuya distribución es cosmopolita. Thamnolia vermicularis y Xanthoria elegans, entre otras, se encuentran en el mundo entero desde zonas altas tropicales hasta la zona templada y las tierras bajas en las regiones polares. Ciertos grupos de líquenes presentan sus centros de diversidad en zonas tropicales, tales como los miembros de los órdenes Arthoniales, Pyrenulales y Trypetheliales y especies de las familias Gomphillaceae, Graphidaceae y Porinaceae que pertenecen a los Ostropales, así como las especies de Strigulaceae (incertae sedis) (Tabla 17).

Sistemática:  Los ascolíquenes no forman un grupo sistemático, ya que, como indican los datos anatómicos y de genética molecular, la simbiosis

Ecología:  En zonas áridas, ascolíquenes terrícolas, costrosos o foliosos, forman una costra que estabiliza el suelo desprovisto de vegetación y recubren la

Aspectos bioquímicos:  Las vías metabólicas de las células del hongo y del fotobionte se complementan mutuamente permitiendo la formación de compuestos orgánicos exclusivos de los líquenes, sobre todo en el caso de los ascolíquenes.

6.2 Ascolíquenes E aprox. 17,500

264

Capítulo 6

superficie expuesta de las rocas. En algunos lugares, las condiciones ambientales son tan extremas que permiten una tasa de crecimiento de pocos milímetros cada año solamente. Los talos de líquenes pueden alcanzar varios miles de años de edad. En la costa árida del Pacífico americano, algunos ascolíquenes fruticulosos colgantes recubren la superficie de los cactos, donde alejados del suelo caliente, captan el agua de la niebla por condensación en la superficie del talo. La mayoría de estos epífitos costeros son especies de las Roccellaceae (Arthoniales). Los líquenes fruticulosos arbustivos son frecuentes en diversos ambientes, desde las comunidades nitrófilas de rocas a la orilla del mar hasta las comunidades terrícolas del páramo (Sipman, 1999). En los bosques nubosos predominan los líquenes

foliosos y fruticulosos colgantes en troncos y ramas. En estos bosques se encuentran los cianolíquenes con mayor frecuencia que en bosques secos. Dependiendo de la estructura de la corteza así como de la intensidad de la luz y la disponibilidad de agua, las comunidades varían en cuanto a la cobertura de especies costrosas, foliosas y fruticulosas, siendo los líquenes costrosos más abundantes en ramas y troncos de corteza lisa. En los bosques tropicales húmedos son frecuentes los ascolíquenes costrosos foliícolas que pueblan las hojas perennes. Estas comunidades foliícolas son únicas de bosques tropicales y una gran diversidad de especies se puede encontrar en una sola hoja. Morfología:  La diversidad estructural de los ascolíquenes es impresionante (Figs. 6.4, 6.5, 6.6).

FIGURA 6.3.  Posiciones filogenéticas de los grupos sistemáticos más importantes de líquenes dentro de los Ascomycota (simplificado). Nombres escritos en verde indican grupos de líquenes. Nombres escritos con una combinación de letras en negrita y verde o en rojo y verde se refieren a grupos que incluyen especies liquenizadas y no liquenizadas.



Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes

265

TABLA 17.  Los Órdenes y Una Familia de Ascolíquenes Importantes en Zonas Tropicales y sus Características Ecológicas y Morfológicas Distintivasa

Fotobiontesb Algas CianoVerdes bacteria Ejemplos de Génerosc

Orden/Familia Ecología

Talos

Ascomas

Arthoniales G 74 E 1,500

Mayormente costrosos o poco desarrollados

Apotecios (a veces hundidos y con poro) o lirelas

X

Arthonia, Chrysothrix, Cryptothecia, Dichosporidium, Herpothallon, Opegrapha, Roccella

Baeomycetales Liquenizados; G 3 E 16 mayormente en suelo o rocas

Mayormente costrosos o escuamulosos

Apotecios sésiles o estipitados

X

Baeomyces, Phyllobaeis, Placopsis

Candelariales G 5 E 66

Liquenizados; mayormente en rocas

Costrosos, foliosos o fruticulosos; amarillo verdosos o anaranjados

Apotecios

X

Candelaria, Candelina

Lecanorales G 270 E 5,700

Liquenizados, algunas especies liquenícolas o saprótrofas; en diferentes sustratos

Costrosos, escuamulosos, foliosos o fruticulosos

Apotecios, a menudo con epitecios pigmentados, a veces con márgenes tálicos

X

Lichinales G 53 E 350

Liquenizados; en rocas, suelo o musgos

Costrosos, foliosos o fruticulosos, a veces peltados; de color oscuro y a menudo gelatinosos

Apotecios con forma de peritecios con un poro cuando jóvenes

Ostropales G 130 E 2,800

Mayormente liquenizados, algunas especies liquenícolas o saprótrofas; en diferentes sustratos

Apotecios Costrosos, a menudo filamentosos o poco desarrollados hundidos en el sustrato, lirelas o peritecios

Mayormente liquenizados, raras veces liquenícolas o saprótrofos; mayormente en hojas o corteza

(X)

X

X

Bulbothrix, Byssoloma, Calopadia, (Cetraria), Cladonia, Haematomma, (Hypogymnia), Hypotrachyna, (Lepraria), (Letharia), Oropogon, Parmotrema, Phyllopsora, Ramalina, Ramboldia, Rimelia, Stereocaulon, Usnea Lichina, Peltula

Coenogonium, Echinoplaca, Fissurina, Graphis, Gyalectidium, Gyalideopsis, Ocellularia, Phaeographis, Porina, Thelotrema, Trichothelium

a Basado

en Cannon y Kirk, 2007. presencia de algas verdes o cianobacterias como fotobiontes se indica por medio de “X”. El símbolo “(X)” significa que pocas especies del grupo cuentan con el respectivo fotobionte. c Ejemplos de géneros importantes en zonas tropicales o en zonas fuera de los trópicos (escritos entre paréntesis). b La

(continúa en la siguiente página)

266

Capítulo 6

TABLA 17.  Los Órdenes y Una Familia de Ascolíquenes Importantes en Zonas Tropicales y sus Características Ecológicas Morfológicasde Distintivas TABLA 17. y(continuación la página aanterior)

Fotobiontesb Algas CianoVerdes bacteria Ejemplos de Génerosc

Orden/Familia Ecología

Talos

Ascomas

Peltigerales G 50 E 1,200

Liquenizados; en diferentes sustratos

Foliosos, a veces costrosos, escuamulosos o fruticulosos; a veces con cifelas, pseudocifelas o hipotalo

Apotecios, mayormente con una cubierta cuando joven

X

Pertusariales G 15 E 900

Liquenizados

Mayormente costrosos, a veces escuamulosos

Apotecios, a menudo hondos

X

Dibaeis, Pertusaria, Thamnolia

Pyrenulales G 42 E 540

Liquenizados (dos tercios de las especies) o saprótrofos; en corteza

Costrosos o poco desarrollados

Peritecios globosos o aplanados

X

Anthracothecium, Clypeopyrenis, Pyrenula

Strigulaceae G 4 E 120

Liquenizados; en hojas

Costrosos, a veces subcuticulares

Peritecios aplanados

X

Phyllobathelium, Strigula

Teloschistales G 66 E 2,000

Liquenizados; en diferentes sustratos

Costrosos, escuamulosos, foliosos o fruticulosos; a menudo con color llamativo amarillo a rojo

Apotecios con márgenes tálicos

X

Baculifera, Caloplaca, Cratiria, Dirinaria, Heterodermia, Physcia, Teloschistes, Xanthoria

Trypetheliales Liquenizados G 13 E 190

Costrosos

Peritecios

X

Trypethelium

Verrucariales G 54 E 1,000

Costrosos o escuamulosos

Peritecios

X

Endocarpon, Flakea, Psoroglaena, Verrucaria

Liquenizados; sobre todo en rocas, algunas especies liquenícolas o saprótrofas

X

Coccocarpia, Collema, Degelia, Leptogium, Lobaria, Pannaria, Parmeliella, Peltigera, Pseudocyphellaria, Sticta

FIGURA 6.4.  Especies de ascolíquenes de Arthoniales (A–B), Baeomycetales (C–D) y Lecanorales (E–J). A, El talo amarillo ➤ de Chrysothrix sp. está formado por numerosos soredios. B, El talo con colores llamativos de Herpothallon rubrocinctum. C, Ascomas de Phyllobaeis imbricata con un talo escuamuloso. D, Talos de Placopsis roivainenii con cefalodios en el centro. E, El talo escuamuloso con podecios de Cladonia rappii en tierras altas tropicales. Cada podecio cuenta con varios escifos. F, Un talo costroso con apotecios sin borde talino de Lopezaria versicolor. G, El talo de Parmotrema tinctorum con isidios. H, Talos con forma de cordones aplanados de Ramalina sp. I, El talo de Rimelia reticulata con soralios en los bordes. J, Talos fruticulosos erectos con apotecios negros de Stereocaulon tomentosum.



Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes

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268

Capítulo 6

Sus formas se deben en la mayoría de las especies a las estructuras de las hifas del hongo que forman distintos estratos alrededor a las células del alga. La gran mayoría de los líquenes tiene una de las siguientes formas de crecimiento (Fig. 6.7). ●●

●●

●●

●●

●●

Líquenes foliosos tienen un talo aplanado, dorsiventral y más o menos lobulado. El talo generalmente presenta una corteza inferior que separa al liquen del sustrato y puede estar fijado al sustrato mediante rizinas. Líquenes umbilicados se parecen a líquenes foliosos, pero tienen un talo aplanado adherido al sustrato en un solo punto. Líquenes costrosos (o crustosos) tienen talos aplanados y dorsiventrales sin corteza inferior y están fuertemente adheridos al sustrato formando costras. Esta adhesión al sustrato (roca, hoja, corteza) es tan firme que hay que recolectar los talos junto con su sustrato—sino se rompen en pedacitos. ¡Eso puede ser un gran desafío en el caso de líquenes costrosos en rocas! Algunos líquenes costrosos penetran dentro del sustrato, lo que se puede observar en algunos líquenes en rocas, conchas de algunos animales y corteza. Líquenes fruticulosos son líquenes con forma arbustiva. Sus talos están compuestos por ramas finas, radiales o aplanadas, o por lóbulos. Pueden crecer erectos (líquenes arbustivos), como muchos líquenes terrícolas, o son colgantes (líquenes barbados) como las especies de Usnea. Líquenes escuamulosos tienen talos con numerosas escamas, una forma intermediaria entre el tipo costroso y el tipo folioso.

●●

Muchas especies de Cladonia tienen dos tipos de talo, uno primario folioso o escuamuloso y un talo secundario con estructuras erguidas llamadas podecios. En los podecios se encuentran estructuras reproductivas, como apotecios, espermogonios y/o soredios. Algunas especies de Cladonia tienen podecios con puntas dilatadas con forma de copa llamada escifo (lat. scyphus = copa). Cuando el podecio sigue creciendo a partir del centro de un escifo y forma otro escifo en su punta varias veces, resulta un eje con varios escifos parecidos a anillos encadenados.

En la teoría esta clasificación morfológica es muy clara. En el campo, sin embargo, se encuentran formas intermedias, sobre todo entre formas costrosas y formas foliosas y entre formas foliosas y formas fruticulosas. De hecho estos grupos morfológicos no tienen mucho valor sistemático, pero reflejan características útiles para la identificación de las especies. Los tipos de talos citados arriba deben su forma al crecimiento de las hifas del hongo. Los líquenes filamentosos, como las especies de Coenogonium, sin embargo, deben su morfología a un alga filamentosa, en este caso Trentepohlia sp., a la que recubren las hifas del hongo. Los talos algodonosos de algunas especies de Coenogonium se pueden confundir con algas expuestas al aire, pero la presencia de apotecios y el análisis con un microscopio demuestran la presencia del hongo. Al realizar un corte transversal de un talo liquénico se pueden observar dos tipos anatómicos: el tipo homómero y el tipo heterómero (Fig. 6.8).

FIGURA 6.5.  Especies de ascolíquenes de Lichinales (A–B) y Ostropales (C–K). A, Talos filamentosos de Ephebe brasiliensis. ➤ B, Talos con apotecios de Paulia nitidula. C–E, Coenogonium congensis. C, Talos filamentosos en el tronco de un árbol. D, El envés de un talo con apotecios. E, Filamentos del alga rodeados por hifas del hongo (ML). Escala = 20 μm. F, Un talo costroso con lirelas de una especie de Graphis, visto con ME. Escala = 3 mm. G, Un talo con apotecios de Gyalectidium filicinum en una hoja, visto con ME. Escala = aprox. 1 mm. H, Dos hifóforos en un talo de Gyalectidium plicatum en una hoja. Escala = aprox. 1 mm. I–J, Leptotrema wightii. I, El talo irregular con poros que corresponden a apotecios hundidos en el talo. J, Un corte transversal del talo, visto con ME, con algas verdes, cristales de color rojo y apotecios que se parecen a peritecios. Escala = 1 mm. K, Peritecio con setas de Trichothelium epiphyllum en la superficie de una hoja de bosque nuboso junto con hifas de otros hongos y cianobacterias, visto con ME. Escala = aprox. 1 mm.



Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes

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Capítulo 6

FIGURA 6.6.  Especies de ascolíquenes de Peltigerales (A–D), Pertusariales (E), Strigulaceae (F) y Teloschistales (G–J). A, Talos con isidios de Coccocarpia palmicola en una roca. B, Leptogium phyllocarpum con apotecios en una rama. C, Talos con rizinas y apotecios en lóbulos laterales de Peltigera sp. D, El talo de Sticta ferax tiene cifelas en el envés. E, Apotecios estipitados de Dibaeis absoluta con una capa de hifas del hongo con algas verdes sobre una roca. F, Strigula nitidula con un talo subcuticular, varios picnidios (espermogonios) y un peritecio grande y negro. Escala = 1 mm. G, Talos de Caloplaca sp. en una roca. H, Heterodermia leucomela con apotecios. I, Physcia cf. alba con apotecios con márgenes talinos. J, El talo fruticuloso llamativo de Teloschistes flavicans.



Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes

FIGURA 6.7.  Esquemas de formas de crecimiento de ascolíquenes con apotecios. Las formas en la primera línea se presentan tanto en vista superficial como en vista lateral.

FIGURA 6.8.  Esquemas de cortes transversales de un talo homómero de un cianoliquen y de un talo heterómero de un liquen con algas verdes.

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Capítulo 6

Muchos líquenes con cianobacterias como fotobiontes presentan un talo homómero, en el que las hifas del hongo y los filamentos bacterianos están entremezclados en una matriz gelatinosa. En algunas especies, e.g., de Leptogium, el talo homómero está delimitado por una capa continua de células del hongo y a veces tiene isidios. Los cianolíquenes cuyo talo homómero es generalmente de colores grises, verdeazulados o negruzcos, también se llaman líquenes gelatinosos. Los ascolíquenes, que tienen algas verdes como principales fotobiontes, presentan talos anatómicamente más complejos, de estructura heterómera. En este tipo de talo las hifas del hongo delimitan varios estratos: una corteza superior formada por hifas densas, una capa en la que las células del hongo están en contacto estrecho con las células del alga (capa de algas) y una médula de células fúngicas que puede ser una capa sólida, un cordón que da sostén al talo, una estructura laxa o hueca. A veces además hay una corteza inferior. En el envés del talo de algunas especies, las hifas se organizan en fascículos, llamados rizinas, que

permiten al liquen adherirse al sustrato o mantener algo de distancia con el sustrato (Fig. 6.9). Los talos de las especies de Peltigera, por ejemplo, se fijan en musgos mediante rizinas largas. Algunas especies de Lobaria, Peltigera, Placopsis y Stereocaulon con algas verdes como fotobiontes presentan cefalodios, regiones del talo donde se encuentran cianobacterias como fotobiontes secundarios, los que sirven como fijadores de nitrógeno atmosférico. En la corteza inferior y a veces también en la corteza superior de algunos líquenes hay aperturas llamadas cifelas o pseudocifelas que permiten la aireación del espacio interior del talo. Mientras que las cifelas tienen una pared lateral con forma de cráter, e.g., en la corteza inferior de especies de Pseudocyphellaria o Sticta, las pseudocifelas son simples interrupciones del talo. Los micobiontes de los ascolíquenes desarrollan apotecios o peritecios para su reproducción sexual. Los apotecios se encuentran más o menos expuestos en el talo y en el caso de muchas especies de Cladonia encima de podecios. Un apotecio puede tener un margen talino del mismo color como el resto del

FIGURA 6.9.  Esquemas de estructuras morfológicas de ascolíquenes.



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talo debido a la presencia del fotobionte dentro del margen. Apotecios lineales como en Graphis spp. se llaman lirelas. En otros líquenes, e.g., en Leptotrema wightii, los apotecios están hundidos en el talo por lo que se parecen a peritecios, sobre todo mientras están jóvenes. Después se abren como pequeños cráteres. Otros líquenes desarrollan peritecios que generalmente están hundidos en el talo por lo que macroscópicamente se ven solamente los ostiolos como puntos negros. En líquenes foliícolas con talos delgados, como en Strigula spp., sin embargo, sobresalen de la superficie del talo y son conspicuos. Otros puntos negros evidentes macroscópicamente en talos son picnidios o espermogonios y contienen esporas pequeñas que son conidios o espermacios, respectivamente. En los apotecios y peritecios, el micobionte forma ascos y paráfisis como en especies de Ascomycota no liquenizadas. En la superficie del himenio de los apotecios, las puntas de las paráfisis pueden ser hinchadas y formar una capa llamada epitecio. Pigmentos en estas puntas de las paráfisis a veces causan una coloración llamativa del himenio que es evidente a simple vista.

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Los ascos son prototunicados, unitunicados o bitunicados (Fig. 6.10). En el caso de las especies de Lecanorales y Peltigerales, las paredes de los ascos son gruesas sobre todo en las puntas de los ascos y cuentan con una cámara ocular, por lo que se parecen a ascos bitunicados. Al momento de la liberación de las ascosporas, la parte interna de la punta del asco se alarga formando un pico. Este tipo de asco se llama rostrado (lat. rostrum = pico). Los ascos de las diferentes especies de ascolíquenes contienen una, varias o numerosas ascosporas. Las ascosporas son simples o formadas por varias células. En grupos como los Collemataceae, Graphidaceae, Porinaceae, Pyrenulaceae y Trypetheliaceae, por ejemplo, un asco contiene una sola ascospora con numerosos septos transversales y longitudinales (dictiospora). Ascosporas septadas (fragmosporas) de algunos líquenes se desarticulan a nivel de los septos formando esporas parciales. Las ascosporas de las especies de Teloschistaceae, e.g., Xanthoria spp., son polariloculares debido a una pared gruesa que delimita un espacio intracelular (lumen) con un lóculo en cada extremo de una ascospora ovoide.

FIGURA 6.10.  Esquemas de ascos y ascosporas de ascolíquenes.

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Capítulo 6

Para multiplicarse de manera asexual y propagar el hongo y el fotobionte a la vez, los talos de los ascolíquenes se fragmentan de manera poco definida o desarrollan diasporas específicas, que son de dos tipos fundamentalmente diferentes. Los soredios son ovillos de hifas del hongo poco compactadas, mezcladas con células del fotobionte. Se forman en la capa de algas y se liberan por fisuras en la corteza del talo, en los bordes o en la superficie. Estas fisuras repletas de soredios con aspecto harinoso se denominan soralios. En especies de Chrysothrix y algunos otros géneros, el talo entero corresponde a numerosos soredios. Los isidios son estructuras de hifas compactadas del hongo con células del fotobionte en su interior y se forman a partir de la corteza superior junto con elementos de la capa de algas. Son excrecencias cilíndricas o aplanadas, a veces ramificadas, en la superficie del talo. Se liberan rompiéndose y separándose del talo. Las mitosporas se producen en picnidios, en campilidios que son estructuras conidiógenas con forma de oreja o casco, o en hifóforos que son estructuras conidiógenas con forma de columna. No se sabe si las mitosporas liberadas de picnidios o espermogonios sirven para una multiplicación asexual o para la fertilización. La formación de dos tipos diferentes de mitosporas en el mismo talo, e.g., en ciertas especies de Strigula, indica que el micobionte probablemente forma conidios y espermacios. Ciclo de vida:  Las células de las hifas del hongo que forman los talos de los líquenes contienen núcleos haploides. En algunas partes del talo, el hongo produce espermogonios de los cuales se liberan espermacios para fusionarse con hifas receptivas e iniciar la fase dicariótica. Cuando se desarrollan apotecios, lirelas o peritecios, los núcleos de las células madres de ascos se fusionan y se dividen por meiosis para ser incluidos en las ascosporas de los ascos, como en el caso de los hongos no liquenizados. Las ascosporas generalmente se dispersan sin el fotobionte por lo que necesitan encontrar el fotobionte para establecer un nuevo talo de liquen. Sin embargo, en el epitecio de algunas especies de líquenes, como Gyalectidium sp., hay células pequeñas de algas que se dispersan junto con las ascosporas. Aspectos bioquímicos:  Las vías metabólicas del hongo y del alga se entrelazan para la producción de compuestos liquénicos, metabolitos secundarios únicos en la naturaleza que son específicos de diferentes grupos sistemáticos de especies de

ascolíquenes. Más de 1,000 metabolitos secundarios producidos por líquenes han sido caracterizados y probablemente hay muchos más que quedan por ser investigados. Se trata en su mayoría de ácidos orgánicos, en general con uno o varios anillos aromáticos (compuestos fenólicos). Algunos son pigmentos y causan la coloración típica de las diferentes especies de líquenes. Usnea spp., por ejemplo, cuentan con ácido úsnico por lo que son de color amarillo verdoso. Los talos de muchas especies de Teloschistales son de color amarillo, anaranjado o rojo debido a la presencia de antraquinonas. Los compuestos liquénicos tienen múltiples funciones. Algunos, como el ácido úsnico, son antibióticos y sirven a los líquenes que viven durante un tiempo prolongado como protección frente a patógenos y depredadores como los caracoles. El ácido úsnico es tóxico para muchos organismos. Compuestos liquénicos también pueden servir para regular el equilibrio osmótico, la rehidratación y la pérdida de agua así como para proteger las células del talo liquénico contra las radiaciones ultravioletas del sol y contra animales liquenívoros. Los cambios de color de metabolitos secundarios con varios reactivos químicos se utilizan para distinguir diferentes especies de ascolíquenes. Se utilizan reactivos como el yodo (solución de Lugol), solución acuosa de hidróxido de potasio (KOH), hipoclorito de sodio y parafenildiamina. Para un análisis más detallado, los pigmentos de los talos se separan por cromatografía de capa fina. Importancia para el Hombre Positiva: ●● La mayoría de los ascolíquenes con algas verdes como fotobiontes son comestibles y ricos en sustancias nutritivas, sin embargo, de manera general el ser humano los utiliza como alimento solamente en tiempos de hambruna (Redzic et al., 2010). En la cocina china y japonesa, Lobaria pulmonaria y Umbilicaria esculenta (Umbilicariales) respectivamente son muy apreciados cuando están bien condimentados. Aspicilia esculenta (Pertusariales) supuestamente es el mana bíblico. ●● El mayor interés industrial de los líquenes se debe a su importancia en la industria cosmética. Algunos compuestos liquénicos tienen un gran valor como fijadores de perfume, porque permiten que el perfume se mantenga sobre la piel un largo tiempo. En algunas regiones del



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hemisferio norte, algunas especies se recolectan de manera industrial para este propósito. Algunos líquenes pueden servir para teñir fibras. Roccella tinctoria casi se extinguió en varias regiones porque se colectó en grandes cantidades para aprovechar sus pigmentos rojos y llamativos, antes de la disponibilidad de los tintes sintéticos. En el trópico (Brasil), se utiliza Herpothallon rubrocinctum para obtener un tinte rojo. Muchas especies de líquenes son muy sensibles a la contaminación del aire, sobre todo al dióxido de sulfuro (SO2) y la acidificación. Conociendo la sensibilidad de cada especie, es posible evaluar la calidad del aire de una región analizando las especies de líquenes presentes en el área. Los líquenes crecen en su respectivo sitio durante un período prolongado, por lo que reflejan un valor promedio de la contaminación con más precisión que las medidas directas de contaminantes en el aire. De esta manera, los líquenes se utilizan como indicadores biológicos de la calidad del aire. En áreas muy contaminadas, por ejemplo, en el centro de ciudades grandes, a menudo se encuentra un “desierto liquénico”, ya que ahí no sobrevive ningún liquen. Los líquenes también se utilizan como bioindicadores de continuidad ecológica, es decir del estado de salud de un ecosistema. Debido a su longevidad y su capacidad de absorber constantemente compuestos químicos de su medio ambiente, los líquenes sirven para monitorear diferentes contaminantes antropogénicos en el aire y en agua de lluvia. El crecimiento de muchos líquenes costrosos es muy lento, con una velocidad relativamente constante. Sabiendo la velocidad de crecimiento de una especie de liquen se puede calcular la edad mínima de su sustrato con base en el tamaño del talo liquénico. Con este método, llamado liquenometría, se calculó, por ejemplo, que las figuras de piedra (Moais) de la Isla de Pascua tienen al menos 400 años de edad (Benedict, 2009). Debido a las sustancias gelatinosas y a compuestos que tienen propiedades antibióticas, algunos líquenes son medicinales. Cetraria islandica, por ejemplo, se usa para calmar los dolores de garganta. Heterodermia diademata se utiliza como antibiótico, como cicatrizante de cortes y para curar infecciones.

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Algunos líquenes fruticulosos se utilizan tradicionalmente como ornamentos, e.g., en los nacimientos de Navidad. También se suelen vender como adornos similares a vegetación. Algunas especies de líquenes, como Usnea spp., sirven para amortiguar golpes en empaques.

Negativa: ●● Muchos cianolíquenes son venenosos debido a la presencia de microcistinas y nodularinas (Kaasalainen et al., 2012). Letharia vulpina es un liquen venenoso por la presencia del ácido vulpínico.

6.3 Basidiolíquenes G 7 E aprox. 60 Etimología:  Los basidiolíquenes son líquenes cuyos micobiontes son especies de Basidiomycota. Sistemática:  Igual que en el caso de los ascolíquenes, la liquenización ha sucedido en varios grupos sistemáticos diferentes dentro de los Basidiomycota, y la relación mutualista se da tanto con algas verdes como con cianobacterias. De acuerdo con los últimos datos moleculares, los micobiontes de los basidiolíquenes se encuentran en cuatro órdenes diferentes dentro de los Basidiomycota (Lawrey et al., 2009). Los micobiontes de las especies de Cyphellostereum, Dictyonema y Lichenomphalia pertenecen a los Agaricales (mayormente Hygrophoraceae), los micobiontes de Lepidostroma spp. pertenecen a los Atheliales, Marchandiomphalina foliacea pertenece a los Corticiales y Multiclavula spp. pertenecen a los Cantharellales. Los fotobiontes son algas verdes, sobre todo especies de Coccomyxa, o cianobacterias clasificadas en el género Rhizonema, con células formando filamentos o grupos globosos (Lücking et al., 2009). Distribución geográfica:  Aunque los basidiolíquenes están presentes en todo el mundo, generalmente no son comunes. Especies de Dictyonema son frecuentes en tierras altas tropicales. Ecología:  Los basidiolíquenes presentan una ecología muy variada, pero todos necesitan mucha humedad para crecer. Con su gran talo macro-escuamuloso con cianobacterias como fotobiontes, Dictyonema glabratum es uno de los basidiolíquenes más comunes y llamativos en las zonas altas del trópico. Se encuentra en áreas expuestas dentro del bosque, en el suelo, sobre rocas, sobre musgos o en troncos

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Capítulo 6



Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes

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➤ FIGURA 6.11.  Especies de basidiolíquenes. A, Multiclavula mucida con basidiomas clavarioides. Se observa una capa delgada

de hifas del hongo junto con algas verdes en la superficie de la madera en descomposición. B–C, Lepidostroma terricolens con basidiomas clavarioides y un talo verde escuamuloso incluyendo un alga verde. B, Visto en el campo. C, Visto con ME. D, Cyphellostereum pusiolum con basidiomas estereoides e hifas mezcladas con cianobacterias en la superficie del suelo. Escala = 5 mm. E–F, Dictyonema glabratum. E, Talos húmedos con pústulas blancas (himenio) en el envés. F, Corte transversal del talo con cianobacterias (Rhizonema sp.) y basidios en un himenio (ML). Escala = aprox. 0.5 mm. G–I, Dictyonema membranaceum creciendo encima de musgos. G, Visto en el campo. H, Visto con ME. Escala = 1 mm. I, Un filamento de una cianobacteria rodeado por hifas del hongo (ML). Observe la presencia de heterocistes de color amarillo. Escala = aprox. 20 μm.

de árboles. Muchos basidiolíquenes crecen en tierras húmedas sin vegetación, e.g., en bordes de caminos, y ocurren tanto en zonas altas como en zonas bajas. Morfología:  La estructura formada por el hongo y el fotobionte puede ser una masa granulosa poco estructurada donde se mezclan el alga o la cianobacteria con hifas del hongo (Fig. 6.11). En otras especies se observan estructuras costrosas, escuamulosas, foliosas o filamentosas más complejas. Los basidiomas del micobionte son agaricoides, cifeloides, clavarioides o estereoides, sin células del fotobionte. En el envés del talo macro-escuamuloso y delgado de Dictyonema glabratum se observan líneas concéntricas formadas por numerosas pústulas blancas que son himenios con basidios dirigidos hacia abajo. Dentro del talo las hifas del hongo rodean paquetes de células de Rhizonema sp. El género Dictyonema también incluye especies con talos filamentosos, en los cuales los filamentos de la cianobacteria son rodeados por hifas del micobionte y responsables de la forma del liquen, por lo que se trata de líquenes filamentosos. Los filamentos de la cianobacteria son penetrados por haustorios del hongo (Oberwinkler, 2012). Los basidiolíquenes se multiplican de manera asexual por fragmentación de los talos. Ciclo de vida:  El talo de un basidioliquen es formado por hifas con células monocarióticas y dicarióticas. Solamente el micobionte se reproduce de manera sexual, al igual que las especies no liquenizadas de Basidiomycota. Para volver a formar un talo liquénico, las hifas que crecen a partir de una basidiospora tienen que encontrar un fotobionte compatible.

Capítulo 6 Bibliografía Referencias para Líquenes Benedict, J. B. 2009. A review of lichenometric dating and its applications to archaeology. Am. Antiq. 74:143-172. Cannon, P. F. y Kirk, P. M. 2007. Fungal Families of the World. CAB International, Wallingford, United Kingdom. Honegger, R. 2012. The symbiotic phenotype of lichenforming ascomycetes and their endo- and epibionts. Páginas 287-339 en: Fungal Associations. Vol. IX. 2nd ed. B. Hock, ed. En: The Mycota. A Comprehensive Treatise on Fungi as Experimental Systems for Basic and Applied Research. K. Esser, ed. Springer, Berlin. Kaasalainen, U., Fewer, D. P., Jokela, J., Wahlsten, M., Sivonen, K. y Rikkinen, J. 2012. Cyanobacteria produce a high variety of hepatotoxic peptides in lichen symbiosis. PNAS 109:5886-5891. Kirk, P. M., Cannon, P. F., David, J. C. y Stalpers, J. A. 2008. Ainsworth and Bisby’s Dictionary of the Fungi. 10th ed. CAB International, Oxon. Lawrey, J. D., Lücking, R., Sipman, H. J. M., Chaves, J. L., Redhead, S. A., Bungartz, F., Sikaroodi, M. y Gillevet, P. M. 2009. High concentration of basidiolichens in a single family of agaricoid mushrooms (Basidiomycota: Agaricales: Hygrophoraceae). Mycol. Res. 113:1154-1171. Lücking, R., Lawrey, J. D., Sikaroodi, M., Gillevet, P. M., Chaves, J. L., Sipman, H. J. M. y Bungartz, F. 2009. Do lichens domesticate photobionts like farmers domesticate crops? Evidence from a previously unrecognized lineage of filamentous cyanobacteria. Am. J. Bot. 96:1409-1418. Magain, N., Goffinet, B. y Sérusiaux, E. 2012. Further photomorphs in the lichen family Lobariaceae from Reunion (Mascarene archipelago) with notes on the phylogeny of Dendriscocaulon cyanomorphs. Bryologist 115:243-254.

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Capítulo 6

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7 Otros Grupos de

Hongos Verdaderos (Fungi)

7.1 Introducción a Otros Grupos de Fungi Los Basidiomycota y los Ascomycota juntos forman el grupo de los Dikaryofungi y representan la gran mayoría de los Fungi. Los Fungi tradicionalmente incluyeron cuatro divisiones: Ascomycota, Basidiomycota, Chytridiomycota y “Zygomycota” (Fig. 7.1). Debido a resultados de análisis de ADN se han separado los Glomeromycota de los

“Zygomycota” y los Blastocladiomycota de los Chytridiomycota. Los “Zygomycota” todavía se consideran polifiléticos pero se presentan aquí (entre comillas) como un grupo por razones prácticas. Los Blastocladiomycota, Chytridiomycota, Glomeromycota y “Zygomycota” se consideran grupos basales en la evolución de los Fungi, ya que incluyen organismos que presentan algunas características consideradas típicas de los ancestros de los Fungi, tales como la ausencia de una fase dicariótica, la

FIGURA 7.1.  Cambios de los conceptos de divisiones de hongos verdaderos (incl. = incluyendo).

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Capítulo 7

ausencia de cuerpos fructíferos complejos, la ausencia de septos en las hifas y la presencia de flagelos en especies de Blastocladiomycota y Chytridiomycota. Los flagelos de estas células son similares a los flagelos de zoosporas de animales, los espermatozoides, por lo que reflejan lazos de parentesco de los Fungi con los animales.

7.2 Glomeromycota G 12 E 170 Etimología:  La mayoría de las especies de Glomeromycota forman endomicorrizas con plantas, donde sus hifas pueden encontrarse en ovillos (lat. glomus, glomeris = ovillo) dentro de las células. Sistemática:  En el pasado, las especies actualmente incluidas en los Glomeromycota se ubicaban en “Zygomycota” basado en la presencia de hifas cenocíticas en ambos grupos. La mayoría de las demás características morfológicas, ecológicas y moleculares, sin embargo, son muy diferentes en los dos grupos (Schüssler et al., 2001). Los Glomeromycota actualmente comprenden cuatro órdenes, los Archaeosporales (G 3 E 6; e.g., Geosiphon), Diversisporales (G 6 E 74), Glomerales (G 2 E 86; e.g., Glomus) y Paraglomerales (G 1 E 3). El número de especies de Glomeromycota en los suelos y en las raíces de las plantas probablemente es mucho mayor que el número de especies descritas, ya que estos hongos son poco estudiados y difíciles de cultivar. Basado en datos moleculares de suelos tropicales, los Glomeromycota son muy diversos sobre

todo en bosques tropicales (Öpik et al., 2008; Haug et al., 2010). Algunos fósiles demuestran que los hongos Glomeromycota existen desde hace cientos de millones de años. Se conocen esporas de Glomeromycota del Ordovícico (hace aprox. 460 millones de años) y estructuras micorrízicas dentro de rizomas de plantas del Devónico (e.g., esquisto de Rhynie, hace aprox. 400 millones de años; Fig. 7.2A) (Simon et al., 1993). En el momento de colonizar el ambiente terrestre, aparentemente las plantas ya contaban con el apoyo de hongos Glomeromycota para la absorción de agua y minerales del suelo. Distribución geográfica:  Los hongos Glomeromycota mayormente viven en el suelo asociados a raíces de plantas en todo el mundo. Ecología:  La mayoría de los hongos Glomeromycota se alimenta a través de endomicorrizas llamadas micorrizas arbusculares (anteriormente micorrizas arbusculares vesiculares) que establecen con raíces de muchas plantas diferentes (Cuadro 18; Fig. 7.2B–C). No pueden sobrevivir durante períodos prolongados de tiempo sin las plantas, por lo que son simbiontes obligados. Las especies de Glomeromycota son organismos muy importantes para ecosistemas, sobre todo en suelos pobres, como muchos suelos en tierras bajas tropicales, porque promueven el crecimiento de las plantas y ayudan en la absorción de nutrientes y agua. Algunas especies de Glomeromycota secretan una glicoproteína llamada glomalina que es pegajosa por lo que une las partículas del suelo. De esta manera

FIGURA 7.2.  Diferentes aspectos de Glomeromycota. A, Portaobjeto con un corte finamente pulido de rizomas fosilizados ➤ de Aglaophyton major en el esquisto de Rhynie. Con el microscopio de luz, los especialistas descubrieron estructuras de micorrizas arbusculares en estos cortes. B, Corte longitudinal de una raíz de Polygala sp. con células corticales que contienen un arbúsculo cada una. Escala = 50 μm. C, Un arbúsculo teñido con azul de algodón en una célula cortical de la raíz de una planta de banano (ML). Escala = aprox. 10 μm. D–F, Un esporocarpo de una especie de Glomeromycota. D, En el campo. E, Visto con ME. Escala = 2 mm. F, Las clamidosporas con hifas dentro del esporocarpo, visto con el mayor aumento con ME. Escala = 0.5 mm. G–I, Geosiphon pyriformis con Nostoc punctiforme. G, En la superficie de suelo, vistas con ME. H, Dos células aisladas con compartimentos interiores conteniendo cianobacterias, vistas con ME. Escala = 1 mm. I, Las cadenas de células de Nostoc punctiforme (ML). Note la presencia de heterocistes (flechas). Escala = aprox. 20 μm.



Otros Grupos de Hongos Verdaderos (Fungi)

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Capítulo 7

Cuadro 18 La Micorriza Arbuscular La micorriza arbuscular es el tipo de micorriza que se encuentra con mayor frecuencia en plantas a nivel mundial, y es la simbiosis mutualística de mayor importancia en la vegetación tropical. Se trata de una endomicorriza formada por plantas junto con hongos clasificados en Glomeromycota, la cual es importante en todos los ecosistemas a nivel mundial excepto los bosques ectomicorrízicos. La micorriza arbuscular es una simbiosis importante para plantas autótrofas probablemente desde el inicio de la evolución de las hepáticas (Bonfante y Genre, 2008). Los hongos simbiontes fueron dispersados junto con las plantas desde el tiempo del continente de Gondwana. Plantas:  Especies de más de 80% de las familias

de plantas vasculares, i.e., licopodios, helechos, gimnospermas (excepto Pinaceae) y la mayoría de las angiospermas, tienen micorrizas arbusculares y algunas hepáticas y antoceros forman simbiosis similares a éstas (Schüssler et al., 2001). Es más fácil enumerar las plantas en las cuales no se encontró esta micorriza (e.g., ciertas especies de Brassicaceae, Chenopodiaceae y Polygonaceae) que enumerar las plantas que son endomicorrízicos. Sin embargo, las

asociaciones micorrízicas de muchas especies de plantas todavía no han sido investigadas. Hongos:  Las especies de Glomeromycota viven como hongos micorrízicos arbusculares excepto las especies de Archaeosporales (ver Capítulo 7.2). Los hongos de micorrizas arbusculares se encuentran en todas partes en los trópicos. Los hongos de micorrizas arbusculares ayudan a la planta para absorber agua y sustancias nutritivas del suelo, sobre todo fosfato y compuestos con nitrógeno, lo que permite a la planta crecer en suelos pobres. El hongo además protege la planta contra patógenos e influye en la composición de la microflora del suelo alrededor de la raíz (rizófera). Como recompensa, las plantas entregan una parte de sus azúcares, alrededor de 10–25% de su producción fotosintética, al hongo (Smith y Read, 1997). La mayoría de las especies de Glomeromycota establece micorrizas con varias plantas diferentes, por lo que estos hongos son menos específicos que los hongos ectomicorrízicos. Grupos de especies de hongos de micorrizas arbusculares son característicos para diferentes tipos de vegetación, con una

CUADRO 18. FIGURA 1.  Esquema de una sección de un corte transversal de una micorriza arbuscular, con hifas y una clamidospora de una especie de Glomeromycota.

(continúa en la siguiente página)



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Cuadro 18  (continuación de la página anterior) composición que varía aparentemente dependiendo de las características del suelo y otros factores ambientales. Las micorrizas arbusculares contribuyen al buen funcionamiento de los ecosistemas y a una diversidad elevada de plantas. Desconocemos sin embargo los detalles de estas interacciones tan complejas, así como los factores responsables de las asociaciones de especies de hongos y plantas. Morfología:  Las estructuras morfológicas más

importantes de una micorriza arbuscular son los arbúsculos (lat. arbor = árbol), que son puntas de hifas densamente ramificadas dentro de células corticales de una raíz de la planta (Cuadro 18. Fig. 1). Estas hifas invaginan el plasmalema de la célula de la planta hospedera, sin que éste sea perforado. Debido a las ramificaciones hay una superficie grande para el intercambio de sustancias entre el hongo y la planta. Los arbúsculos son estructuras efímeras que se colapsan después de pocos días y resultan masas amorfas rodeadas por material de la pared vegetal dentro de las células de las plantas. El desarrollo de una micorriza arbuscular inicia con hifas cenocíticas en el suelo que crecen hacia una raíz o con hifas que salen de clamidosporas germinando cerca de la raíz. El hongo se adhiere mediante apresorios, penetra las paredes de las células de la planta y crece a través o entre las células corticales de la raíz formando arbúsculos intracelulares. También acumula sustancias de reserva en vesículas, que corresponden a partes hinchadas en las puntas o en posiciones intercalares de las hifas localizadas dentro de o entre las células de la planta. Las vesículas contienen plasma con numerosas núcleos y gotas de aceite. En algunas especies de plantas, las hifas forman ovillos, científicamente llamados pelotones, dentro de las células de la raíz.

previenen la erosión y aumentan la capacidad de retención de agua del suelo. Muchos animales que viven en el suelo, como ácaros, colémbolos e insectos, se alimentan de las hifas extraradicales y de las clamidosporas de las especies de Glomeromycota contribuyendo a su dispersión. Pequeños mamíferos comen los esporocarpos dispersando las esporas con sus heces (Mangan y Adler, 2000).

Arbúsculos generalmente se ubican en células cerca de la punta de las raíces y vesículas se observan con mayor frecuencia en áreas subapicales de la raíz, de acuerdo con la dinámica de colonización y envejecimiento. La frecuencia de estas estructuras depende del tiempo recorrido desde la colonización de la raíz y de la disponibilidad del agua, entre otros factores. Cuando hay escasez de agua más vesículas pueden transformarse en clamidosporas— probablemente para sobrevivir durante condiciones ambientales adversas, lo que también está asegurado por numerosas clamidosporas extraradicales. Importancia ●● Los hongos micorrízicos arbusculares se utilizan para inocular vegetales cultivados (e.g., maíz, papa, tomate) y plantas ornamentales para mejorar su crecimiento. Otras plantas cultivadas, como el repollo, espinaca, y los cereales dependen poco o nada de micorrizas. Eso es una razón por la cual es posible cultivarlas perturbando frecuentemente el suelo. La falta de micorrizas generalmente implica que grandes cantidades de fertilizantes sean necesarias para cosechas grandes.

Cuadro 18 Bibliografía Referencias para Micorrizas Arbusculares Bonfante, P. y Genre, A. 2008. Plants and arbuscular mycorrhizal fungi: An evolutionary-developmental perspective. Trends Plant Sci. 13:492-498. Schüssler, A., Schwarzott, D. y Walker, C. 2001. A new fungal phylum, the Glomeromycota: Phylogeny and evolution. Mycol. Res. 105:1413-1421. Smith, S. E. y Read, D. J. 1997. Mycorrhizal Symbiosis. 2nd ed. Academic Press, Elsevier, San Diego, CA.

Morfología:  Las hifas de las especies de Glomeromycota que crecen en el suelo mayormente son cenocíticas, entonces no tienen septos. Para sobrevivir en el suelo durante períodos de condiciones ambientales desfavorables y para su dispersión, forman esporas esféricas llenas de sustancias nutritivas, con paredes gruesas y a veces ornamentadas, llamadas clamidosporas, azygosporas o células auxiliares (Fig. 7.3). Las clamidosporas

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Capítulo 7

mayormente miden de 40 a 800 µm de diámetro (Redecker, 2012). Contienen numerosos núcleos, a veces varios cientos o miles. Las clamidosporas mayormente son simples, pero en algunas especies varias a numerosas clamidosporas se agrupan formando un cuerpo fructífero globoso, llamado esporocarpo (Fig. 7.2D–F). Este cuerpo fructífero generalmente consiste de una masa de esporas sin mayor diferenciación, aunque en algunas especies puede ser más elaborado. Los esporocarpos se encuentran en el suelo, en la superficie del suelo o sobre troncos de árboles y ramas cerca del suelo. Pueden alcanzar hasta 3 cm de diámetro, en algunas especies hasta 5 cm y aparentemente son más frecuentes en zonas tropicales que en otras partes del mundo. Geosiphon pyriformis (Archaeosporales) es un organismo unicelular que forma vesículas de 1–2 milímetros de largo en la superficie de suelo abierto (Fig. 7.2G–I). Dentro de cada vesícula hay numerosos núcleos, vacuolas, mitocondrias, gotas de aceite en la base, y en la periferia numerosas cadenas de Nostoc punctiforme (cianobacterias). Estas cadenas se ubican dentro de compartimentos delimitados por membranas y proporcionan azúcares y compuestos nitrogenados al hongo. Es el único

hongo conocido que vive con una endocianosis, i.e., con una cianobacteria simbiótica dentro de una célula viva. Para su dispersión y para sobrevivir, Geosiphon pyriformis produce clamidosporas. Ciclo de vida:  La reproducción sexual de hongos Glomeromycota no ha sido documentada con seguridad. La presencia de zigosporas se reportó una sola vez para Gigaspora decipiens, pero este hallazgo no ha sido comprobado. Una hifa que crece durante poco tiempo sin contacto con una planta hospedera, sin embargo, puede fusionarse con otra hifa de la misma especie con material genético compatible. De esta manera, hay intercambio de material genético entre diferentes individuos de la misma especie. Aspectos bioquímicos:  Las paredes de las esporas contienen quitina, quitosano y ácidos poliglucurónicos.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Como las micorrizas arbusculares son importantes para un buen crecimiento de las plantas, las esporas de algunos hongos Glomeromycota se venden comercialmente para promover el crecimiento de plantas cultivadas.

FIGURA 7.3.  Clamidosporas con hifas cenocíticas de un esporocarpo de una especie de Glomeromycota (ML).



7.3 “Zygomycota”, los Hongos de Yugo G 170 E aprox. 1,100

7.3.1.  Introducción a los “Zygomycota” Etimología:  Durante su desarrollo sexual, las especies de “Zygomycota” mayormente forman dos hifas que se unen a través de un puente con una zigospora en el centro. La estructura se parece a un yugo (= gr. zygos) que es un eje que, por ejemplo, une dos bueyes halando una carreta o un arado. Sistemática:  Los “Zygomycota” son polifiléticos (White et al., 2006). Aquí se presentan como grupo, ya que los lazos filogenéticos exactos de los diferentes subgrupos no se conocen todavía. En las clasificaciones antiguas, los “Zygomycota” incluyen dos clases, los “Trichomycetes”, que son comensales de artrópodos, y los Zygomycetes con varios órdenes de entre los cuales se presentan los Mucorales y los Entomophthorales a continuación. Morfología:  Los hongos “Zygomycota” mayormente son hongos microscópicos sin cuerpos fructíferos. Las hifas de las especies de “Zygomycota” son cenocíticas o con pocos septos en algunas especies. No se observan células flageladas en este grupo. Las especies de “Zygomycota” se multiplican de manera asexual por mitosporas que salen de esporangios (esporangiosporas) o se desarrollan individualmente en una posición superficial. Ciclo de vida:  La estructura clave del ciclo de vida de los hongos “Zygomycota” es la zigospora, una célula con una pared gruesa que se forma después de la unión de dos gametangios (gametangiogamia). Aspectos bioquímicos:  Las paredes de las células contienen quitina, sobre todo en la punta de crecimiento de las hifas. En paredes más viejas, la quitina es desacetilada convirtiéndose en quitosano.

7.3.2. Mucorales G 51 E 210 Etimología:  En latín, “mucor” significa “moho”. Sistemática:  Los Mucorales están bien definidos tanto por características morfológicas como por datos moleculares. Las trufas de “Zygomycota” o Endogonales (G 4 E 27), que son hongos micorrízicos

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con cuerpos fructíferos hipogeos dispersados por animales, se pueden incluir en este grupo. Los cuerpos fructíferos de las especies de Endogonales se parecen un poco a los esporocarpos de los Glomeromycota, sin embargo, están formados por numerosas zigosporas rodeadas por hifas. Distribución geográfica:  Las especies de los Mucorales están presentes en todo el mundo. Las especies de Choanephora se encuentran sobre todo en zonas tropicales. Ecología:  Los esporangios de las especies de Mucorales forman grandes cantidades de esporas por lo que siempre están presentes en el aire y son colonizadores primarios exitosos. Estos hongos mayormente son saprótrofos y colonizan rápidamente cualquier sustrato húmedo con un contenido elevado de sustancias nutritivas, como pan, algunas verduras, frutas y material vegetal en el suelo o recién separado de la planta viva (e.g., flores, hierba cortada). Hay numerosas especies de Mucorales que crecen sobre excrementos de animales, e.g., Pilobolus spp. Cuando la humedad del aire es elevada también colonizan hojas de plantas vivas. Algunas especies se alimentan de cuerpos fructíferos viejos de otros hongos o de tejido humano de personas con malas defensas inmunológicas. Para sobrevivir bajo condiciones desfavorables durante períodos prolongados forman esporas de resistencia, clamidosporas o zigosporas. Morfología:  Macroscópicamente, las especies de Mucorales pueden parecer a mohos blancos formados por especies de Ascomycota (Fig. 7.4A–B, D–E). El micelio de las especies de Mucorales, sin embargo, se distingue macroscópicamente por su rápido crecimiento y por estar formado por hifas sueltas y algodonosas. Microscópicamente, las hifas de las especies de Mucorales son relativamente anchas, cenocíticas o con pocos septos y llenas de sustancias nutritivas. Después de pocos días, las hifas presentan en sus extremos superiores pequeños puntitos negros que corresponden a los esporangios. Mas adelante, pueden formar clamidosporas con paredes gruesas (Fig. 7.4F). Los esporangios esféricos generalmente se exponen en la punta de una hifa larga, el esporangióforo (Fig. 7.5). Algunas especies son capaces de orientar sus esporangios hacia la luz (fototropismo). La punta del esporangióforo a menudo se extiende hacia adentro del esporangio formando una columela. Alrededor de la columela se ubican las esporas que están rodeadas por un peridio delgado mientras las esporas

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FIGURA 7.4.  Especies de Mucorales (A–F), Entomophthorales (G–H) y “Trichomycetes” (Eccrinales, protozoa) (I). A, Una especie de Mucorales en un limón en el compost. B, Choanephora sp. en una flor marchita de Hibiscus sp. C, Pilobolus sp. en excremento de vaca. Escala = 1 mm. D–E, Rhizopus stolonifer en una papaya. D, A simple vista. E, Visto con ME. Los esporangióforos están unidos en grupos. F, Zigosporas formadas por Zygorhynchus heterogamus en cultivo. Escala = 200 μm. G, Conidiobolus sp. en un mosquito muerto, visto con ME. H, Eryniopsis caroliniana en una especie de Tipulidae. I, Enterobryus sp. en la superficie interior del intestino de un cangrejo (Pisidia longicornis) (ML). Escala = aprox. 50 μm.



están jóvenes. Cuando las esporas están maduras, el peridio se rompe, las esporas se liberan y se dispersan sobre todo por el viento. En esporangióforos viejos sin esporas se ve la columela y una línea llamada collarcillo en la base de la columela que corresponde a restos del peridio. En especies de Mucor y Rhizopus, un esporangióforo carga un solo esporangio con numerosas esporas que son pequeñas y de color hialino a marrón. Las especies de Rhizopus tienen apófisis, i.e., partes apicales alargadas de los esporangióforos evidentes por debajo de los peridios, y rizoides, hifas cortas ubicadas en la base de grupos de esporangióforos cuya función es anclar las hifas en el sustrato. Rhizopus stolonifer desarrolla hifas que crecen en la superficie del sustrato para luego anclarse mediante rizoides y formar un nuevo grupo

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de esporangióforos. En especies de Thamnidium, hay esporangios como en Mucor spp. y además esporangios pequeños llamado esporangiolos en las puntas de ramificaciones del esporangióforo. Un esporangiolo de una especie de Thamnidium contiene pocas esporas y se rompe para liberarlas. En otras especies de Mucorales un esporangiolo contiene una sola espora, entonces el esporangiolo con la espora adentro se desprende como un solo propágulo llamado conidio por algunos autores (Dykstra, 1974; Webster y Weber, 2007). Las especies de Choanephora forman esporangiolos monospóricos en la superficie de vesículas y además esporangios con numerosas esporas. Las esporas de ambos tipos presentan una pared gruesa, oscura y estriada, y las esporangiosporas tienen apéndices hialinos en sus puntas.

FIGURA 7.5.  Tipos de esporangióforos, esporangios y conidios en diferentes géneros de Mucorales.

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La dispersión de esporangios enteros con numerosas esporas adentro se observa en especies de Pilobolus, literalmente “el lanzador de sombrero” (Fig. 7.4C). Estos hongos crecen en excremento fresco de vacas, caballos y otros animales. Los esporangióforos se originan de una base hinchada (trofociste) que sirve para anclar el hongo en el sustrato y para la alimentación del mismo. Es de color naranja debido a la presencia de carotenoides. En la punta de cada esporangióforo se ubica un esporangio negro encima de una vesícula hialina. Esta vesícula funciona como un lente para enfocar rayos de luz hacia carotenoides de color anaranjado en la base de la vesícula que funcionan como un ojo (ocelo). Estas estructuras permiten al esporangióforo dirigir su punta con el esporangio hacia la luz. Cuando el esporangio está maduro, de repente la vesícula se explota y lanza su contenido líquido junto con el esporangio al aire. La curva del vuelo puede alcanzar hasta 2 m de alto y 2.5 m de largo (Webster y Weber, 2007) por lo que muy probablemente el esporangio aterriza lejos del excremento. El esporangio conteniendo la masa de esporas es pegajoso por lo que puede adherirse a una hoja o a un tallo. Un animal herbívoro ingiere el esporangio junto con la hierba, las esporas

sobreviven durante el pasaje por el sistema digestivo y están presentes cuando se deposita el excremento. Las estructuras de reproducción sexual también son características importantes para distinguir géneros (Fig. 7.6). En especies de Mucor, dos hifas paralelas establecen un puente entre ellas que finalmente cuenta con dos suspensores y una zigospora grande, de pared gruesa, oscura y ornamentada. Las especies de Zygorhynchus forman una zigospora por dos excrecencias laterales de la misma hifa. Estas excrecencias son de tamaños diferentes, por lo que un suspensor resulta más grande que el otro en la misma zigospora. En especies de Absidia y Phycomyces hay hifas más o menos densas formadas a partir de los suspensores que rodean la zigospora. Ciclo de vida (Fig. 7.7):  Muchas especies de Mucorales son heterotálicas—dos individuos compatibles tienen que encontrarse para que se inicie la reproducción sexual. Dos hifas con genotipos compatibles se reconocen a través de la secreción de moléculas (feromonas) y la acción de enzimas. Como diferentes enzimas se localizan en una o en la otra hifa, el producto final, el ácido trispórico,

FIGURA 7.6.  Zigosporas y estructuras adyacentes en diferentes géneros de Mucorales.



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solamente se sintetiza cuando dos hifas compatibles están presentes. La presencia del ácido trispórico es indispensable para que las hifas empiecen a crecer una hacia la otra (zigotropismo) con ramas laterales formando los gametangios con septos delimitándolos en la base. Los gametangios contienen numerosos núcleos y crecen uno hacia el otro, hasta que se tocan y se fusionan por gametangiogamia formando un zigoto. El zigoto es una célula grande con numerosos núcleos diploides localizada entre dos suspensores entre las dos hifas. Se transforma en zigospora con una pared gruesa y a menudo ornamentada que sirve para sobrevivir durante condiciones ambientales adversas. En Mucor spp., los núcleos diploides inmediatamente se dividen por meiosis, resultando en numerosos núcleos haploides de ambos tipos de compatibilidad. Después del período de latencia, la zigospora germina formando un esporangióforo con un esporangio parecido a las estructuras de reproducción asexual. También hay especies homotálicas, como Zygorhynchus spp., en las cuales se forman zigosporas

FIGURA 7.7.  Ciclo de vida de Mucor sp.

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a partir de una sola hifa. Otras especies pueden ser homotálicas y heterotálicas a la vez. El desarrollo de los núcleos en la zigospora también varía en diferentes especies de Mucorales. La meiosis de los núcleos diploides se realiza en seguida o después del período de latencia. En algunas especies, el número de núcleos haploides resultado de la meiosis es reducido a uno por degradación de los demás núcleos. Importancia para el Hombre Positiva: ●● Las especies de Mucorales liberan enzimas que fermentan sustratos orgánicos por lo que se utilizan para la preparación de ciertos alimentos. El Tempeh, por ejemplo, es un alimento sabroso preparado en Indonesia por la fermentación de habas de soja cocinadas y fermentadas por Rhizopus sp., particularmente Rhizopus arrhizus (sin. Rhizopus oryzae) o Rhizopus microsporus (sin. Rhizopus oligosporus). Parakari es una bebida de los indígenas de Guayana producida de yuca (Manihot esculenta) fermentada por Rhizopus sp. (Henkel, 2005).

290 ●●

Capítulo 7

Las especies de Mucorales tienen mucha importancia en biotecnología. Rhizopus delemar, por ejemplo, produce amilasas que degradan almidón en etanol de manera muy eficiente. También se utilizan para biotransformaciones en la industria biotecnológica.

Negativa: ●● Especies de Mucorales contaminan alimentos húmedos, sobre todo cuando éstos se guardan sin refrigeración y expuestos al aire. ●● Grandes cantidades de esporas pueden causar reacciones alérgicas en el ser humano. ●● De manera oportunista, especies de Mucorales pueden ser patógenos del ser humano, causando mucormicosis (Cuadro 15). ●● Algunas especies de Mucorales son patógenos facultativos de plantas con rangos amplios de plantas hospederas. Choanephora cucurbitarum, por ejemplo, puede atacar plantas cultivadas, como Capsicum spp., Hibiscus spp. y diferentes especies de Cucurbitaceae y Fabaceae, en condiciones de mucha humedad causando pudrición en las flores y mancha café en la fruta. Ataca sobre todo los pétalos de las flores de Cucurbitaceae y Malvaceae a partir de las cuales puede afectar frutos jóvenes. ●● Rhizopus microsporus alberga una bacteria dentro de sus hifas cenocíticas. Esta bacteria sintetiza y libera una toxina llamada rizoxina que causa la podredumbre de plántulas de arroz (Partida-Martínez y Hertweck, 2005; Partida-Martinez et al., 2007). Este compuesto actualmente sirve como base para el desarrollo de sustancias para el tratamiento de cáncer.

7.3.3. Entomophthorales G 23 E 280 Etimología:  Las especies de Entomophthorales mayormente son parásitos de insectos y a menudo los matan (gr. entomon = insecto; gr. phthora = destrucción). Sistemática:  Se trata de un orden que no tiene lazos de parentesco estrechos con los Mucorales y probablemente no es monofilético (White et al., 2006). Distribución geográfica:  Los dos grupos de hongos parásitos de insectos más importantes en el mundo son los Entomophthorales y los Hypocreales (Ascomycota). Las especies de Hypocreales se

encuentran con mayor frecuencia en el trópico, mientras que las especies de Entomophthorales se hallan con mayor frecuencia en zonas de clima templado (Evans, 1982). Ecología:  Muchas especies de Entomophthorales son parásitos de insectos y de algunos otros animales, incluyendo los anfibios y los reptiles. Basidiobolus ranarum, por ejemplo, vive dentro de ranas y lagartijas y se puede aislar de sus excrementos. Otras especies de Entomophthorales son saprótrofas y viven en el suelo, algunas se observan como parásitos oportunistas del ser humano. Insectos infectados por hongos Entomophthorales pueden mostrar un comportamiento alterado. La presencia del hongo en su cuerpo provoca que busquen sitios expuestos y elevados, como puntas de hierbas o árboles, y se fijen en el sustrato con sus patas o mandíbulas. Ahí se mueren. Luego las hifas del hongo crecen hacia la superficie del animal, donde forman sus esporas expuestas al viento para su dispersión. Debido a este efecto curioso, una enfermedad causada por una especie de Entomophthorales se llama enfermedad de punta (“summit disease” en inglés). Una mosca con un abdomen hinchado debido a la esporulación del hongo es más atractiva para una mosca macho que una mosca sana, lo que facilita la transmisión de la enfermedad (Moeller, 1993). Morfología:  Para encontrar especies de Entomophthorales, e.g., Conidiobolus sp. o Entomophthora muscae, hay que buscar insectos, como moscas o mosquitos (Diptera) agarrados a sustratos en posiciones elevadas (Fig. 7.4G–H). Un insecto colonizado por Conidiobolus sp. se muere pocos días después de la infección y el micelio se presenta en la superficie del cadáver sobre todo a nivel de las articulaciones. Con el microscopio de luz, se observan células conidiógenas sin septos y conidios relativamente grandes y hialinos. Cada conidio contiene varios núcleos (Fig. 7.8). Los conidios se forman individualmente en las puntas de hifas conidiógenas llamadas columelas. Presiones elevadas de turgencia en el conidio y en la columela hacen que ambas células se separen de repente y que el conidio sea lanzado por un impulso debido a un mecanismo de eversión de papilas (Webster y Weber, 2007). Las cicatrices en la punta de la columela y en la base del conidio, producto de la separación, se expanden formando papilas. En Entomophthora muscae, la columela con un conidio maduro en su punta libera



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repentinamente su citoplasma, el cual empuja el conidio en el aire, de igual manera como en Pilobolus spp. Este citoplasma ayuda a la espora a adherirse a un nuevo sustrato, con suerte será otro insecto del orden Diptera. El conidio germina, secreta enzimas para perforar la cutícula del insecto, invade el animal y se desarrolla dentro de su cuerpo. Ciclo de vida:  Dos gametangios con tamaños similares o diferentes se fusionan para desarrollar una zigospora.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Las especies de Entomophthorales ejercen un control biológico natural sobre las poblaciones de moscas y mosquitos. Negativa: Algunas especies de Entomophthorales afectan el ser humano, cuando éste tiene malas defensas inmunológicas.

●●

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7.3.4.  “Trichomycetes”, Hongos del Intestino de Artrópodos Amoebidiales (G 2 E 15), Asellariales (G 3 E 14), Eccrinales (G 17 E 63), Harpellales (G 38 E 200) Etimología:  Los talos filamentosos adheridos en la superficie interior de intestinos se parecen a pelos (gr. trichos = hilo, pelo) (Misra y Lichtwardt, 2000). Sistemática:  Los tricomicetes son polifiléticos. No representan un grupo sistemático sino un grupo de organismos caracterizados por una ecología y morfología más o menos similares. Anteriormente los tricomicetes incluían a los Amoebidiales, Asellariales, Eccrinales y Harpellales, clasificados en la clase Trichomycetes, al lado de los Zygomycetes en los Zygomycota. Datos moleculares, sin embargo, demostraron que los Amoebidiales y los Eccrinales son grupos de protistas (Cafaro, 2005)—solamente los Asellariales y Harpellales son hongos verdaderos. Ahora se clasifican en Kickxellomycotina (G 59 E 260), junto con Kickxellales (G 12 E 32) que son saprótrofos que crecen en el suelo o en excrementos. Distribución geográfica:  Probablemente hay tricomicetes a nivel mundial, en todas partes donde hay artrópodos. Sin embargo, son poco conocidos por pasar inadvertidos y carecer de importancia económica. Ecología:  Las especies de tricomicetes viven dentro de los tubos digestivos de artrópodos como crustáceos (Crustacea), milpiés (Diplopoda), escarabajos (Coleoptera) y larvas de insectos acuáticos (Diptera, Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera), en agua dulce o salada. Se alimentan del contenido del tubo digestivo aparentemente sin afectar al huésped. Se trata de simbiontes obligados, las especies en su mayoría no se pueden cultivar.

FIGURA 7.8.  Hifas conidiógenas (columelas) y dos conidios de Conidiobolus sp., encontrados en un mosquito. Un conidio está brotando formando un conidio secundario.

Morfología:  Los talos de especies pertenecientes a los grupos de tricomicetes protistas son filamentosos y cenocíticos, simples o ramificados (Fig. 7.4I). En su base tienen un pie con el cual se adhieren individualmente o en grupos a la superficie interior del tubo digestivo. Las especies de Asellariales y Harpellales poseen un pie de fijación secretado o una célula especializada para sujetarse al intestino. Las hifas son simples o ramificadas y cuentan con septos. Las especies de tricomicetes se multiplican de manera asexual por artroconidios, esporas que salen de esporangios o tricosporas. Tricosporas son esporangios con una sola espora con un solo núcleo y mayormente presentan apéndices hialinos en su base.

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Capítulo 7

Ciclo de vida:  Estructuras de reproducción sexual se conocen para pocas especies de Asellariales y Harpellales. Después de la gametangiogamia se forman células que se parecen a zigosporas. Son globosas en especies de Asellariales o tienen una forma cónica o bicónica en especies de Harpellales. Sus paredes gruesas resisten presiones del ambiente por un tiempo prolongado.

7.4 Chytridiomycota, los Quitridios G 110 E 710 Etimología:  Los hongos clasificados en Chytridiomycota, comúnmente llamados quitridios, producen zoosporas en esporangios que se parecen a pequeñas ollas con tapas (gr. chytridion = ollita). Sistemática:  Los Chytridiomycota son un grupo basal de los hongos verdaderos. Las células móviles

de las especies de este grupo cuentan con un flagelo opistoconto. Flagelos estructuralmente similares existen en espermatozoides de animales y Choanozoa (protistas) por lo que se trata de una característica morfológica que refleja los lazos de parentesco entre hongos verdaderos y animales. Anteriormente, la clasificación de las especies dentro de los Chytridiomycota se basaba en características morfológicas del talo, del esporangio y los rizoides. Hoy en día, características ultraestructurales de los flagelos, sobre todo de los kinetosomas ubicados en la base de los flagelos, así como datos moleculares son importantes para delimitar taxones. Dentro de los Chytridiomycota, los Chytridiales (G 75 E 500) son el orden más importante con respecto al número de especies conocidas. Batrachochytrium dendrobatidis, un parásito de anfibios (Cuadro 19), se clasifica en Rhizophydiales. Con base en datos moleculares, los Blastocladiales, que anteriormente

Cuadro 19 Batrachochytrium dendrobatidis, el Agente Causal de la Muerte de Ranas Desde el final de los años ochenta del siglo pasado se observa una enfermedad de la piel a menudo mortal en muchas especies de ranas y sapos en cautiverio y en ecosistemas naturales a nivel mundial (Berger et al., 1998; Fisher et al., 2009). Sobre todo especies de ranas clasificadas en las familias Bufonidae y Hylidae que viven arriba de los 1,000 m sobre el nivel del mar en regiones tropicales son afectadas y algunas especies, aparentemente, se extinguieron debido a la enfermedad. El agente causal es una especie de Chytridiomycota que aparentemente nunca se había observado anteriormente por lo que se describió como especie nueva en un género nuevo, Batrachochytrium dendrobatidis (Longcore et al., 1999). Este hongo vive en agua dulce e infecta ranas y sapos que viven en o cerca de arroyos o charcos, y sus larvas. Su temperatura óptima para crecer y reproducirse es alrededor de 23°C, por lo que sobre todo anfibios que viven en agua con esta temperatura son infectados. Batrachochytrium dendrobatidis se alimenta de queratina localizada en la piel mucosa de las ranas y sapos, y en las partes bucales de los renacuajos. Su presencia puede ser asintomática pero debido a la infección, generalmente los animales producen más queratina (hiperqueratosis) y aumenta el número y el

grosor de los vasos sanguíneos en la piel (Fig. 7.9D–G). La piel hinchada dificulta la respiración del animal y la excreción de desechos (amonio). La infección causa malformaciones y la ausencia de piezas bucales en los renacuajos (Fig. 7.9H). No es fatal para los renacuajos, pero los animales infectados mueren durante la metamorfosis cuando la piel empieza con la producción de queratina. Las ranas adultas infectadas finalmente mueren, probablemente por asfixia y por una osmoregulación deficiente (Voyles et al., 2009). Con el microscopio de luz se encuentran esporangios globosos en el epitelio de la piel de animales adultos infectados y en las bocas en renacuajos enfermos (Cuadro 19. Fig. 1; Longcore et al., 1999). Los esporangios tienen rizoides finos y un tubo de descarga cada uno, a través del cual salen las zoosporas cuando el esporangio está maduro. Las zoosporas son opistocontas y ameboides. Se dispersan en el agua e infectan ranas o sapos en el estado juvenil o adulto. En la piel, las células se dividen formando pequeñas colonias, antes de transformarse en esporangios. La enfermedad también se propaga por contacto de un animal con otro, e.g., durante la copulación. La discusión acerca de las razones de la propagación de esta enfermedad es controversial. Algunos (continúa en la siguiente página)



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Cuadro 19  (continuación de la página anterior)

CUADRO 19. FIGURA 1.  Multiplicación asexual de Batrachochytrium dendrobatidis.

científicos tienen la hipótesis de que el hombre al llevar agua, lodo o ranas de un lugar a otro, propagó un patógeno cuya área de distribución anteriormente había estado restringida a una región pequeña. Esta región tal vez se encuentra en el sur de África, donde el hongo se detectó en poblaciones silvestres de la rana de garras (Xenopus laevis), sin causar una enfermedad. Con la exportación de la rana como animal de laboratorio y como mascota, el hongo supuestamente se distribuyó en todo el mundo. También puede ser que el hongo haya estado presente en diferentes ecosistemas durante mucho tiempo antes, pero no nos dimos cuenta porque es pequeño y anteriormente tal vez no era mortal. Es probable que la razón del surgimiento de la enfermedad tenga que ver con las defensas de los animales. Puede ser que debido a cambios climáticos y/o a la contaminación del agua, las ranas y otros animales resulten más susceptibles al hongo hoy que en el pasado. También es posible que la situación actual se debe a una combinación de todos estos factores.

Cuadro 19 Bibliografía Referencias para Batrachochytrium dendrobatidis Berger, L., Speare, R., Daszak, P., Green, D. E., Cunningham, A. A., Goggin, C. L., Slocombe, R., Ragan, M. A., Hyatt, A. D., McDonald, K. R., Hines, H. B., Lips, K. R., Marantelli, G. y Parkes, H. 1998. Chytridiomycosis causes amphibian mortality associated with population declines in the rain forests of Australia and Central America. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95:9031-9036. Fisher, M. C., Garner, T. W. J. y Walker, S. F. 2009. Global emergence of Batrachochytrium dendrobatidis and amphibian chytridiomycosis in space, time, and host. Annu. Rev. Microbiol. 63:291-310. Longcore, J. E., Pessier, A. P. y Nichols, D. K. 1999. Batrachochytrium dendrobatidis gen. et sp. nov., a chytrid pathogenic to amphibians. Mycologia 91:219-227. Voyles, J., Young, S., Berger, L., Campbell, C., Voyles, W. F., Dinudom, A., Cook, D., Webb, R., Alford, R. A., Skerratt, L. F. y Speare, R. 2009. Pathogenesis of chytridiomycosis, a cause of catastrophic amphibian declines. Science 326:582-585.

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Capítulo 7

formaban parte de los Chytridiomycota, se separaron como Blastocladiomycota (ver Capítulo 7.5). El género Olpidium también fue separado de los Chytridiomycota y su posición sistemática todavía no está determinada. Organismos parecidos a quitridios se encontraron en fósiles del Devónico (Rhynie chert, hace aprox. 400 millones de años), junto con las primeras plantas terrestres (Webster y Weber, 2007). Distribución geográfica:  Los quitridios existen en todo el mundo donde hay otros organismos vivos. Sin embargo, generalmente no se ven a simple vista. Ecología:  Muchas especies de Chytridiomycota son saprótrofas, viven en el agua, en material orgánico muerto de plantas o de animales, en el suelo húmedo o en plantas. También son capaces de vivir en las profundidades del mar. Para observarlas hay que capturarlas de su medio ambiente (agua del río, suelo, etc.) con un anzuelo (cebo), que pueden ser hojas hervidas de gramíneas, granos de polen o exoesqueletos de camarones. Otros quitridios son parásitos de algas, de hongos, plantas, animales o del hombre. Synchytrium endobioticum, por ejemplo, es un hongo patógeno de la papa causante de la verruga negra. Batrachochytrium dendrobatidis coloniza la piel de anfibios y causa una quitridiomicosis mortal para muchas especies de ranas y sapos (Cuadro 19). Batrachochytrium salamandrivorans es una especie descrita recientemente que infecta y mata salamandras (Martel et al., 2013). Los quitridios requieren de agua para moverse. Para sobrevivir durante condiciones ambientales adversas forman esporangios con paredes gruesas, que son esporas latentes (clamidosporas).

Morfología:  Las especies de Chytridiomycota mayormente son inconspicuas. Solamente se observan cuando forman numerosos esporangios que se ven a simple vista como un polvo o cuando forman hifas, en estos hongos llamadas rizomicelio, que son una masa blanca y gelatinosa en el agua (Fig. 7.9A–C). Como parásitos pueden causar síntomas macroscópicas evidentes, como agallas en plantas o patologías en anfibios (Fig. 7.9D–H; Cuadro 19). Las estructuras tradicionalmente usadas para identificar los quitridios son los esporangios dentro de los cuales se desarrollan las zoosporas (Fig. 7.10). Cuando están maduras, las zoosporas salen del esporangio a través de un ostiolo o tubo de descarga que a veces tiene un opérculo. Un talo holocárpico es un solo esporangio sin rizoides. En quitridios eucárpicos, hay estructuras adicionales, rizoides o rizomicelio con uno o varios esporangios. Cuando hay un solo esporangio en un talo, el organismo es monocéntrico. El hongo es epibiótico cuando el esporangio se ubica en la superficie del sustrato o endobiótico con el esporangio sumergido en el sustrato. En quitridios policéntricos, numerosos esporangios se encuentran en una red formada por un rizomicelio. Las zoosporas carecen de una pared celular y son opistocontas, cada una cuenta con un flagelo liso con forma de un látigo que empuja la célula. Las zoosporas pueden perder su flagelo por botarlo o por absorberlo, para formar cistes. En el momento de germinar, un tubo germinativo sale de un ciste en especies de Chytridiales, mientras que cistes de especies de Blastocladiomycota generalmente germinan de manera bipolar, con dos tubos germinativos saliendo de los dos lados opuestos de un ciste.

FIGURA 7.9.  Quitridios o síntomas causados por ellos. A–B, Cf. Rhizophydium sp. en hojas hervidas de una gramínea colocadas en agua de un río (ML). Escalas = aprox. 50 μm. A, Rizomicelio con esporangios. B, Esporangios dentro de las células de la hoja. C, Un quitridio parásito de Dacrymyces stillatus, visto con ME. D–H, Ranas y renacuajos sanos o infectados por Batrachochytrium dendrobatidis. D–G, Hyloscirtus colymba. D, Un animal sano. E, Un animal infectado con piel hinchada y roja. F, La boca y una pata de un animal sano vistos desde abajo. G, Las mismas partes de un animal infectado. La pata está malformada y los vasos sanguíneos están dilatados. H, Un renacuajo normal (a la izquierda) y otro (a la derecha) sin piezas bucales debido a la quitridiomicosis.

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Capítulo 7

FIGURA 7.10.  Diferentes tipos de talos de quitridios. Se trata de esquemas excepto por el tipo eucárpico policéntrico que es de cf. Rhizophydium sp. (ver Fig. 7.9A–B).

Ciclo de vida:  Los patrones de reproducción sexual de los Chytridiomycota son muy diversos. Hay especies con isogamia o anisogamia, somatogamia u oogamia (Monoblepharidales). El resultado de la fertilización es un zigoto que es una espora latente o un esporangio. En el caso de Synchytrium endobiotium, se fusionan dos gametos isomorfos por isogamia (Fig. 7.11). El zigoto infecta tubérculos de la papa donde causa el crecimiento de verrugas. Se forman numerosas esporas latentes dentro de las células de la planta. Cuando germina una espora latente, ocurre la meiosis y se liberan zoosporas haploides. Para multiplicarse de manera asexual, una zoospora haploide pierde su flagelo, se transforma en un ciste e infecta una célula epidermal de la papa. La célula epidermal aumenta de tamaño y un prosoro se forma en su interior. Éste germina con una vesícula y dentro de la vesícula se

diferencian varios esporangios de los cuales salen numerosas zoosporas. Aspectos bioquímicos:  Las paredes de las esporas contienen quitina. En algunas especies, las paredes contienen celulosa.

Importancia para el Hombre Negativa: ●● Algunas especies de Chytridiomycota causan pérdidas económicas por ser parásitos de plantas cultivadas, como Synchytrium endobioticum, que causa la enfermedad llamada verruga negra en la papa. ●● Muchas ranas y sapos en la naturaleza y en cautiverio pueden morir debido a Batrachochytrium dendrobatidis (Cuadro 19).



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FIGURA 7.11.  Ciclo de vida de Synchytrium endobioticum en tubérculos de papa.

7.5 Blastocladiomycota G 14 E 180 Etimología:  Algunas especies de este grupo tienen hifas con esporangios en cadenas que se parecen a brotes debido a constricciones a nivel de los septos (gr. blastos = brote; gr. clados = rama). Sistemática:  Los Blastocladiales estaban clasificados en Chytridiomycota hasta que datos moleculares demostraron que deben considerarse una división propia (James et al., 2006a, 2006b). Las especies de Blastocladiomycota se distinguen de las de Chytridiomycota por características ultraestructurales y por la presencia de generaciones de gametotalo y esporotalo en algunas especies de Blastocladiomycota. Ecología:  Las especies de Blastocladiomycota son hongos saprótrofos aeróbicos o anaeróbicos en el agua, e.g., en frutos o insectos muertos sumergidos, o en el suelo. También hay parásitos de hongos, invertebrados o plantas, mayormente en un ambiente

con agua. Las especies de Physoderma son parásitos de especies de plantas, clasificadas en Cyperaceae, Fabaceae, Poaceae y muchas otras familias, sobre todo de plantas acuáticas. Morfología:  Se trata de hongos que se notan a simple vista solamente cuando causan síntomas en otros organismos. Las especies de Physoderma causan manchas de color marrón rojizo en hojas o tallos de plantas (Fig. 7.12). Con el microscopio de luz se observan esporangios de color marrón dentro de las células de las plantas. De los esporangios se liberan zoosporas para la dispersión y la multiplicación. Las especies de Allomyces tienen talos formados por hifas cenocíticas en las cuales se delimitan zoosporangios o gametangios por septos. También se observan esporangios latentes con paredes gruesas. Las zoosporas de las especies de Blastocladiomycota son opistocontas, lo que significa que cuentan con un flagelo liso con forma de látigo que empuja la célula.

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Capítulo 7

FIGURA 7.12.  Physoderma sp. (Blastocladiomycota) en hojas de Paspalum botterii. A, Manchas marrones en las hojas del pasto. B, Manchas marrones, vistas con ME. C, Esporangios de color marrón dentro de las células de la planta (ML). Escala = 20 μm.

Ciclo de vida:  En los Blastocladiomycota se agrupan hongos con ciclos de vida muy diversos. Allomyces arbusculus, por ejemplo, tiene un ciclo de vida con una generación haploide (gametotalo) y una generación diploide (esporotalo) morfológicamente similares (ver Fig. 2.5). En el gametotalo se forman dos tipos de gametangios, de unos salen gametos grandes (femeninos) y de otros salen gametos pequeños (masculinos). Éstos se fusionan por anisogamia y a partir del zigoto crece el esporotalo. En esporangios jóvenes, núcleos diploides se dividen por meiosis y se liberan zoosporas con núcleos haploides. Estas zoosporas germinan y forman gametotalos nuevamente.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Algunas especies de Blastocladiomycota parásitas de insectos acuáticos, e.g., de larvas de mosquitos, pueden servir para un control biológico de estos insectos (e.g., Coelomomyces spp.; Lichtwardt y Gómez, 1993). Negativa: Algunas especies de Physoderma son parásitos de plantas cultivadas, como Physoderma maydis que causa mancha de vaina en maíz o Physoderma alfalfae que causa pudrición del cuello o verruga en el cuello en alfalfa (Medicago sativa).

●●

7.6 Grupos Adicionales de Hongos Verdaderos (Fungi) Los Neocallimastigomycota (G 6 E 20) son otra división recién separada de los Chytridiomycota. Se trata de microhongos anaeróbicos que viven en el sistema digestivo de mamíferos herbívoros. Esporangios adheridos a material localizado en el tubo digestivo de animales liberan grandes cantidades de zoosporas con uno o varios flagelos lisos cada una. Estas zoosporas colonizan fragmentos de plantas comidas por el animal contribuyendo a la degradación de las mismas dentro del tubo digestivo. Posiciones sistemáticas de otros hongos siguen desconocidas, por ejemplo, en el caso de las especies de Olpidium (E 40) (James et al., 2006a, 2006b). Olpidium brassicae es un parásito de raíces de la col (Brassica oleracea), la lechuga (Lactuca sativa) y algunas especies de Cucurbitaceae, Solanaceae y otras familias. Además puede transmitir enfermedades virales de las plantas. Dentro de las células de las raíces produce esporangios que liberan zoosporas para la dispersión y multiplicación asexual. Olpidium brassicae además forma esporas latentes durante su reproducción sexual. Otras especies de Olpidium atacan algas, hongos o animales pequeños. Los Microsporidia (G 170 E más de 1,300) son organismos aparentemente ubicados filogenéticamente en la base de la evolución de los Fungi (James et al.,



2006a). En el pasado se consideraron protozoarios, hoy existe la hipótesis de que sean hongos. Pueden causar una enfermedad llamada microsporidiosis en animales y el hombre. Viven dentro de células del hígado, en los pulmones, el sistema nervioso y otras partes del cuerpo, sobre todo en personas con inmunodeficiencia. Nosema apis y Nosema ceranae son microsporidios endoparásitos de la abeja de la miel (Apis mellifera) (Klee et al., 2007). Los Cryptomycota se establecieron recientemente para agrupar microorganismos unicelulares, a veces con flagelo, presentes en suelo y agua, y detectados en primer lugar por métodos moleculares (Jones et al., 2011). Aparentemente tienen un ancestro común con los Microsporidia (James et al., 2013).

Capítulo 7 Bibliografía Referencias para Otros Grupos de Fungi Cafaro, M. J. 2005. Eccrinales (Trichomycetes) are not fungi, but a clade of protists at the early divergence of animals and fungi. Mol. Phylogenet. Evol. 35:21-34. Dykstra, M. J. 1974. An ultrastructural examination of the structure and germination of asexual propagules of four mucoralean fungi. Mycologia 66:477-489. Evans, H. C. 1982. Entomogenous fungi in tropical forest ecosystems: An appraisal. Ecol. Entomol. 7:47-60. Haug, I., Wubet, T., Weiβ, M., Aguirre, N., Weber, M., Günter, S. y Kottke, I. 2010. Species-rich but distinct arbuscular mycorrhizal communities in reforestation plots on degraded pastures and in neighboring pristine tropical mountain rain forest. Trop. Ecol. 51:125-148. Henkel, T. W. 2005. Parakari, an indigenous fermented beverage using amylolytic Rhizopus in Guyana. Mycologia 97:1-11. James, T. Y., Kauff, F., Schoch, C. L., Matheny, P. B., Hofstetter, V., Cox, C. J., Celio, G., Gueidan, C., Fraker, E., Miadlikowska, J., Thorsten Lumbsch, H., Rauhut, A., Reeb, V., Arnold, A. E., Amtoft, A., Stajich, J. E., Hosaka, K., Sung, G.-H., Johnson, D., O’Rourke, B., et al. 2006a. Reconstructing the early evolution of Fungi using a six-gene phylogeny. Nature 443:818-822. James, T. Y., Letcher, P. M., Longcore, J. E., MozleyStandridge, S. E., Porter, D., Powell, M. J., Griffith, G. W. y Vilgalys, R. 2006b. A molecular phylogeny of the flagellated fungi (Chytridiomycota) and description of a new phylum (Blastocladiomycota). Mycologia 98:860-871. James, T. Y., Pelin, A., Bonen, L., Ahrendt, S., Sain, D., Corradi, N. y Stajich, J. E. 2013. Shared signatures of parasitism and phylogenomics unite Cryptomycota and Microsporidia. Curr. Biol. 23:1548-1553.

Otros Grupos de Hongos Verdaderos (Fungi)

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Capítulo 7

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8 Stramenopila

(Heterokonta)— Organismos Similares a Hongos

8.1 Introducción a los Stramenopila Etimología:  Los organismos clasificados en este grupo típicamente cuentan con un flagelo barbulado (lat. stramentum = paja; lat. pilus = fibra, pelo). Sistemática:  Los Stramenopila, también llamados Heterokonta, Heterokontobionta o Chromista, comprenden varios grupos de algas (algas pardas, diatomeas y otras), protistas heterótrofos y varios grupos de organismos parecidos a los hongos que se consideraron hongos en el pasado, como los Oomycota, Labyrinthulea e Hyphochytriomycota (Barr, 1992). Debido a que no se trata de grupos del reino de los Fungi, es recomendable que sus nombres no se terminen en “-mycota”. Varios nombres se están proponiendo actualmente. Como no se sabe cuáles nombres se establecerán en el futuro, aquí todavía utilizaremos algunos nombres tradicionales. Ecología:  En este grupo hay organismos autótrofos o heterótrofos que son saprótrofos, comensales o parásitos de otros organismos vivos. Una gran parte de las especies son acuáticas, en agua dulce o salada. Morfología:  Las especies de Stramenopila se caracterizan por la presencia de zoosporas con un flagelo barbulado dirigido hacia delante y un flagelo con forma de látigo dirigido hacia atrás. Se trata de zoosporas heterocontas. Aspectos bioquímicos:  Las paredes de las células cuentan con celulosa, raras veces con quitina.

8.2 Oomycota G 110 E 960

8.2.1.  Introducción a los Oomycota Etimología:  Las especies de Oomycota forman zigotos esféricos, grandes y a veces blancos por lo que se parecen a huevos (gr. oo = huevo). Sistemática:  En el pasado los Oomycota se consideraron hongos debido a la presencia de hifas y su modo de nutrición por absorción. Sin embargo, datos de ultraestructura y estudios moleculares demuestran que son estrechamente relacionados con algas heterocontas y algunos protistas heterótrofos, por lo que pertenecen a los Stramenopila. Los Oomycota comprenden varios órdenes, de los cuales los Saprolegniales, Albuginales y Peronosporales (incluyendo Pythiales) se presentan a continuación (Fig. 8.1). Ecología:  Las especies de Oomycota se encuentran distribuidas ampliamente en diversos ambientes alrededor de mundo. Es posible encontrarlas en el mar, en agua dulce y en ecosistemas terrestres, alimentándose como organismos saprótrofos, parásitos o endófitos. Las especies de Saprolegniales mayormente viven en agua dulce o salada, siendo saprótrofos o parásitos de peces, mientras que las especies de Albuginales y Peronosporales son en su mayoría parásitos obligados o facultativos de plantas.

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302

Capítulo 8

Morfología:  Las especies de Oomycota son organismos microscópicos sin cuerpos fructíferos. Sus hifas presentan pocos septos que delimitan las células, las cuales están provistas de numerosos núcleos, por lo que se consideran cenocíticas. Las zoosporas son heterocontas y se pueden transformar en cistes para sobrevivir durante períodos prolongados. Aspectos bioquímicos:  Las paredes de las células están formadas por celulosa, hemicelulosa, glucanos e hidroxiprolinas. La quitina, que es el componente principal en paredes celulares de hongos verdaderos, ha sido encontrada raras veces en paredes de especies de Oomycota. Ciclo de vida:  Los núcleos de las células vegetativas de las especies de Oomycota son diploides. Se dividen por meiosis en los gametangios, tratándose de oogonios o anteridios que luego se fusionan. De manera general, el tipo de fecundación de Oomycota se considera una gametangiogamia. Debido a la presencia de oosferas dentro del oogonio antes de la fusión, sin embargo, el término más correcto es “oogametangiogamia”. Después de un período de tiempo más o menos prolongado dependiendo de las diferentes especies, uno o varios pares de núcleos haploides compatibles se fusionan. La reproducción sexual es bastante similar en los diferentes grupos de Oomycota y se presenta aquí con detalles para especies de Saprolegniales.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Ciertas especies de Oomycota sintetizan ácidos grasos omega 3 que son saludables como alimento para el ser humano. La producción industrial de estos compuestos podría ayudar a reemplazar el aceite obtenido de peces.

FIGURA 8.1.  Filogenia simplificada para los Oomycota.

8.2.2. Saprolegniales, los Mohos Acuáticos G 24 E 170 Etimología:  Las especies de Saprolegniales mayormente crecen (lat. legere = escoger) en material orgánico muerto en descomposición (gr. sapros = podrido). Por su ecología y forma de crecimiento con hifas, son conocidos como mohos acuáticos. Sistemática:  Los Saprolegniales corresponden a un grupo bien delimitado dentro de los Oomycota. Distribución geográfica:  Las especies de Saprolegniales se encuentran en sitios con agua en la naturaleza del mundo entero. Ecología:  Las especies saprótrofas de Saprolegniales viven sobre todo en agua dulce, pero también en agua salobre o salada. Colonizan semillas, frutos y otras partes de plantas o animales muertos. Descomponen estos sustratos y de esta manera limpian el agua de desechos orgánicos. Otras especies de Saprolegniales son parásitos de peces y de sus huevos, así como de algas, hongos o plantas. En el laboratorio, para observar mohos acuáticos se colocan cebos, como semillas de ajonjolí o cáñamo, en agua recogida de un río o de un lago. Los mohos acuáticos colonizan el cebo y desarrollan sus estructuras típicas. Morfología:  Un sustrato colonizado por una especie de Saprolegniales generalmente presenta numerosas hifas de blancas a translúcidas, relativamente gruesas y evidentes a simple vista como moho (Fig. 8.2A–C). Con una lupa se observan hifas con células con citoplasma denso en sus puntas. Estas células corresponden a esporangios para la multiplicación asexual. Empleando el microscopio de luz se pueden observar hifas cenocíticas con muy pocos septos, por ejemplo, en la base de los esporangios. También se distinguen células vegetativas latentes con paredes gruesas (gemas) y en colonias más viejas se pueden encontrar anteridios, oogonios y oosporas. El contenido de un esporangio de una especie de Saprolegnia se transforma en zoosporas que salen del esporangio a través de un orificio en la punta (Fig. 8.3) (Gäumann, 1964). Estas zoosporas primarias tienen dos flagelos heterocontas, adheridos en la parte delantera de la célula. Luego pierden los flagelos, se transforman en cistes, y de los cistes salen zoosporas secundarias. Las zoosporas secundarias tienen forma de riñón, con dos flagelos conectados a la célula



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FIGURA 8.2.  Especies de Saprolegniales (A–C), Albuginales (D–E) y Peronosporales (F–I). A–B, Achlya sp. en una semilla en un río. A, Visto en el campo. B, Hifas cenocíticas con zoosporangios terminales y dos esferas de cistes, vistas con ME. Escala = aprox. 0.1 mm. C, Achlya sp. en un mosquito en agua de río, visto con ME. D, Soros de Albugo candida en Brassica sp. E, Soros de Wilsoniana bliti en una hoja de Amaranthus retroflexus. Las manchas grises son áreas con oosporas oscuras dentro del tejido de la planta. F, Phytophthora cinnamomi mató árboles de aguacate. G–H, Phytophthora infestans en el tomate. G, Una hoja podrida con manchas blancas debido a esporangióforos con esporangios. H, Un fruto infectado. I, Lesiones causadas por Pseudoperonospora cubensis en hojas de pepino (Cucumis sativus).

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Capítulo 8

FIGURA 8.3.  Multiplicación asexual en diferentes géneros de Saprolegniales.

en posición lateral (pleurocontas). Este cambio de la forma de las zoosporas se llama diplanetismo y se observa solamente en ciertas especies de Saprolegniales. En las demás especies de Oomycota predominan las zoosporas secundarias. En especies de Achlya, las células que salen en la punta del esporangio son cistes que se agrupan en una esfera. Luego los cistes germinan liberando zoosporas secundarias o formando hifas. Otras especies de Saprolegniales liberan cistes por la ruptura de la pared del esporangio (Thraustotheca) o los cistes quedan encerrados en el esporangio. Estos cistes tienen formas poliédricas debido a la presión que rige dentro del esporangio y germinan liberando zoosporas a través de la pared del esporangio (Dictyuchus) o perforando la pared del esporangio con hifas (Aplanes). Ciclo de vida (Fig. 8.4):  En hifas relativamente viejas se diferencian oogonios y anteridios para la reproducción sexual. Los dos tipos de gametangios

con varios núcleos diploides cada uno a menudo se ubican en la misma hifa, ya que muchas especies de Saprolegniales son homotálicas. Después de la meiosis, hay numerosos núcleos haploides en cada gametangio. Dentro del oogonio se forman una o varias células esféricas incluyendo uno o varios núcleos. Estas células esféricas corresponden a óvulos también llamados oosferas. El anteridio penetra con varias ramas a través de la pared del oogonio para entregar un núcleo haploide a cada oosfera. Cada núcleo haploide del anteridio se fusiona con un núcleo haploide de la oosfera y se forman zigotos. Los zigotos son oosporas esféricas con paredes gruesas y blancas. Los demás núcleos haploides se degeneran. Dependiendo de las especies una a varias oosporas se forman dentro de un mismo oogonio. Son células latentes que sobreviven durante épocas con condiciones ambientales adversas para el crecimiento. En condiciones favorables las oosporas germinan formando hifas cenocíticas que colonizan nuevos sustratos y forman zoosporas.



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FIGURA 8.4.  Ciclo de vida de Saprolegnia sp.

Importancia para el Hombre Negativa: ●● Algunas especies de Saprolegniales, como Saprolegnia parasitica y Saprolegnia polymorpha, son parásitos de peces y causan una enfermedad económicamente importante llamada saprolegniasis.

8.2.3.  Albuginales, Agentes Causales de Roya Blanca G 3 E 53 Etimología:  Las masas de esporangios de especies de Albuginales son de color blanco (lat. albus = blanco). Sistemática:  Hasta el año 2005, todas las especies de Albuginales pertenecían a un solo género, Albugo, en Peronosporales. Ahora constituyen un orden propio, los Albuginales, y el género Albugo se dividió en diferentes géneros, con base en características morfológicas, datos moleculares y los lazos de parentesco de las plantas hospederas (Thines y Spring, 2005; Voglmayr y Riethmüller, 2006). Las especies de Albugo utilizan como plantas hospederas miembros

de las Brassicaceae y familias afines, especies de Wilsoniana emplean plantas de Amaranthaceae, Nyctaginaceae, Portulacaceae y otras familias de Caryophyllales, mientras que especies de Pustula crecen en especies de Asteridae. Distribución geográfica:  Las especies de Albuginales se encuentran a nivel mundial donde están sus plantas hospederas, sobre todo en zonas subtropicales y en montañas en el trópico. En ciertas plantas hospederas la infección es muy frecuente. Ecología:  Las especies de Albuginales tradicionalmente se consideran parásitos obligados de plantas vasculares herbáceas. Causan enfermedades llamadas roya blanca refiriéndose a los soros blancos de reproducción asexual que superficialmente se parecen a soros de royas. Como se demostró por secuencias de ADN aisladas de plantas aparentemente sanas, especies de Albuginales también viven como endófitos (Ploch y Thines, 2011). Morfología:  Las especies de Albuginales causan manchas de color amarillo en hojas y tallos con soros de color blanco correspondiendo a masas de esporangios (Figs. 8.2D–E, 8.5). Las hifas cenocíticas

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Capítulo 8

FIGURA 8.5.  Esquema de un corte longitudinal de un soro y de la germinación de dos esporangios de Albugo sp.

crecen entre las células de la planta alimentándose de ellas. Las células esporangiógenas se forman en una capa debajo de la epidermis del hospedante. En la punta de cada célula se originan esporangios en cadena. Debido a la presencia de estas células, las células epidermales se separan del mesófilo, dicha epidermis acaba rompiéndose y los esporangios son liberados. En el momento de germinar, cada esporangio libera varias zoosporas heterocontas con flagelos laterales. Las oosporas tienen paredes gruesas con una pigmentación obscura y se encuentran individualmente en oogonios en el tejido de la planta. Se liberan cuando la hoja se descompone. Ciclo de vida:  La reproducción sexual de las especies de Albuginales es similar a la reproducción sexual de las especies de Saprolegniales, excepto que en Albuginales los gametangios se fusionan dentro del tejido de la planta y generalmente hay una sola oospora en cada oogonio. La oospora germina después de un período de latencia formando una

vesícula llena de zoosporas que se liberan. Las especies de Albuginales se multiplican de manera asexual produciendo numerosos esporangios que después de ser dispersados germinan para producir zoosporas capaces de infectar una nueva planta hospedera. Importancia para el Hombre Negativa: ●● Algunas especies causan royas blancas en plantas cultivadas (Tabla 18).

8.2.4.  Peronosporales, Agentes Causales de Mildiús Lanosos G 30 E 540 Etimología:  En muchas especies de Peronosporales, las hifas con esporas (gr. spora = semilla) cubren la superficie de las hojas como una capa blanca y polvorienta (lat. peronatus = con una cubierta lanosa y harinosa).



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TABLA 18.  Especies de Oomycota Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico

Especies de Oomycota

Plantas Hospederas

Enfermedades

Albugo candida

Rábano (Raphanus sativus), repollo (Brassica spp.) y otras especies de Brassicaceae

Roya blanca

Albugo ipomoeae-panduratae

Batata (Ipomoea batatas)

Roya blanca

Bremia lactucae

Lechuga (Lactuca sativa)

Mildiu lanoso, mildiu velloso

Peronosclerospora maydis

Maíz (Zea mays)

Mildiu lanoso

Peronosclerospora philippinensis

Maíz

Mildiu lanoso

Peronosclerospora sacchari

Caña de azúcar (Saccharum officinarum), maíz

Mildiu lanoso, polvillo

Peronosclerospora sorghi

Maíz, sorgo (Sorghum spp.)

Añublo lanoso, mildiu lanoso

Peronospora tabacina

Berenjena (Solanum melongena), chile (Capsicum Mildiu velloso, moho azul frutescens), pimentón (Capsicum annuum), tabaco (Nicotiana tabacum)

Phytophthora cinnamomi

Aguacate (Persea americana), piña (Ananas comosus) y más de diez mil especies de plantas

Marchitez o muerte descendiente (aguacate), pudrición de la raíz o pudrición del cogollo (piña)

Phytophthora citrophthora

Cítricos (Citrus spp.)

Gomosis, pudrición castaña del fruto, pudrición del pie

Phytophthora infestans

Chile, papa (Solanum tuberosum), pimentón, tomate (Solanum lycopersicum)

Tizón tardío

Phytophthora nicotianae

Maracuyá (Passiflora edulis), piña, tomate y otras especies de plantas

Caída de plántulas, pudrición de frutos, pudrición basal, pudrición de raíces

Phytophthora palmivora

Árbol de pan (Artocarpus altilis), cacao (Theobroma cacao), cítricos, coco (Cocos nucifera), piña y muchas otras especies de plantas

Cáncer del tronco y de los cojines (cacao), pudrición apical (piña), pudrición de raíz, tallo y/o frutos, pudrición negra (cacao)

Phytophthora phaseoli

Frijol (Phaseolus spp.)

Mildiu lanoso, mildiu velloso

Pseudoperonospora cubensis

Melón (Cucumis melo), sandía (Citrullus lanatus) y otras especies de Cucurbitaceae

Mildiu lanoso, mildiu velloso

Pythium spp.

Muchas plantas diferentes

Caída de plántula, mal de almácigo, marchitez, pudrición del cuello

Sclerophthora macrospora

Maíz

Escoba de bruja

Wilsoniana bliti (sin. Albugo bliti)

Amaranto (Amaranthus spp.)

Roya blanca

Sistemática:  Anteriormente, los Peronosporales incluían las especies que ahora se clasifican en los Albuginales. Algunos autores además separan a los Pythiales de los Peronosporales. Dado que el orden Pythiales no está bien delimitado, las especies de Phytophthora, Phytium y géneros más o menos afines se tratan aquí en los Peronosporales.

Distribución geográfica:  La mayoría de las especies conocidas de Peronosporales se localizan en zonas de clima templado o subtropical del hemisferio norte (Piepenbring et al., 2011). En el trópico, se encuentran sobre todo en plantas introducidas en tierras altas, mientras que en zonas fuera de los trópicos del hemisferio sur probablemente son diversas pero

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Capítulo 8

poco estudiadas. Las especies de Peronosclerospora, Sclerospora y géneros afines, sin embargo, se encuentran típicamente en el clima tropical o subtropical seco de África, India y Australia, entre otros países. Ecología:  La mayoría de las especies de Peronosporales son parásitos obligados de plantas, otras especies son hemibiótrofas, saprótrofas o parásitas de algas, animales o seres humanos. En las plantas, afectan localmente las hojas, o, como en el caso de las especies de Phytophthora o Pythium, son capaces de matar plantas enteras al destruir las raíces o al obstruir los haces vasculares a nivel del tallo (Fig. 8.2F–I). Phytophthora spp. también atacan tubérculos y frutos. Las especies de Halophytophthora viven en agua salobre de manglares, donde descomponen hojas muertas de los mangles. Las especies de Phytophthora afectan a hierbas, arbustos y árboles, mientras que las demás especies parásitas de Peronosporales principalmente atacan hierbas. El rango de especies de plantas infectadas por una especie de Peronosporales es grande en el caso de Pythium spp. y algunas especies de Phytophthora, mientras que otras especies de Peronosporales

solamente infectan especies de plantas de una sola familia, género o especie. Muchas especies de Phytophthora y Pythium existen en suelos como saprótrofos y son parásitos facultativos que atacan plantas, sus semillas, plántulas o plantas maduras. Las especies de Sclerospora y géneros afines infectan especies de Poaceae. Pythium marinum es un parásito de macroalgas en un ambiente marino y Pythium insidiosum es un patógeno encontrado en varios animales y en el ser humano. Morfología:  Las hifas cenocíticas de especies de Peronosporales crecen entre las células de la planta y forman haustorios para alimentarse del plasma vegetal. De esta manera destruyen células de la hoja, lo que causa una coloración amarilla y luego parda de las partes afectadas de la hoja. Este proceso generalmente demora varios días, a veces semanas. El tejido afectado por especies de Phytophthora o Pythium, sin embargo, se marchita y muere rápidamente pudriéndose. Las esporas de reproducción asexual de las diferentes especies de Peronosporales son esporangios que liberan zoosporas o conidios que germinan con hifas (Fig. 8.6). De esta manera, estos hongos son más

FIGURA 8.6.  Las esporas y células esporógenas de Saprolegniales, Albuginales y Peronosporales.



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independientes de la disponibilidad de agua que las especies de Albuginales y Saprolegniales. Para producir estas esporas asexuales, las hifas crecen a través de los estomas hacia la superficie de las hojas. Como en la mayoría de las plantas, hay estomas solamente en el envés de las hojas, la capa blanca de hifas con esporas generalmente se encuentra en este lado. De esta manera, los mildiús lanosos se distinguen en el campo de mildiús pulverulentos causados por especies de Erysiphales, que crecen de manera independiente de los estomas y se encuentran en cualquier superficie de diferentes partes de las plantas. Las hifas de las especies de Peronosporales en la superficie de las hojas en su mayoría son ramificadas y forman esporas en las puntas de las ramas (Fig. 8.7). Al igual que las hifas dentro del tejido de la hoja, las hifas de los esporóforos son cenocíticas y translúcidas. Las esporas no tienen pigmentos o son de color amarillento, gris, pardo, morado oscuro o casi negro. Debido a cambios de humedad, las ramas de los esporóforos se tuercen y se liberan las esporas que luego son dispersadas sobre todo por el viento. Las esporas de Phytophthora spp. y de algunas otras especies tienen una papila en el ápice. Pythium spp. tienen esporas que son esporangios porque germinan liberando zoosporas, mientras que

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las esporas de las especies de otros géneros, como Bremia, Hyaloperonospora y Peronospora, germinan con hifas. Las esporas de las especies de Phytophthora, Plasmopara, Pseudoperonospora, Sclerophthora y Sclerospora germinan liberando zoosporas o forman hifas, dependiendo de la temperatura u otros factores ambientales. Las especies de Pythium sobreviven en el suelo como oosporas, y zoosporas o hifas infectan plantas formando hifas cenocíticas entre las células vegetales. En el tallo de plántulas, algunas especies destruyen células basales por lo que las plántulas se caen. Se trata de una enfermedad llamada caída de plántulas (“damping-off” en inglés). Los esporangios de Pythium spp. se forman de manera individual en esporangióforos alargados y ramificados. Cuando un esporangio germina, primero salen numerosas zoosporas del esporangio a una vesícula. Luego la vesícula se rompe y se liberan las zoosporas. Phytophthora cinnamomi causa una enfermedad económicamente importante en el aguacate y otras plantas, infectando las raíces de las plantas por zoosporas que se enquistan en la superficie del tejido de la planta, se adhieren y penetran en las células radicales. Las hifas en el tejido matan las células vegetales, causan pudrición radicular, marchitez de

FIGURA 8.7.  Esporóforos con esporas de dos especies de Peronosporales saliendo de estomas (ML).

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Capítulo 8

las hojas y en algunos casos la muerte de la planta. Phytophthora cinnamomi forma esporangios para multiplicarse o clamidosporas para sobrevivir durante un periodo de tiempo prolongado y ser dispersado de manera pasiva a largas distancias. Con temperaturas cálidas y humedad, las clamidosporas germinan con una hifa y un zoosporangio en su punta. Las zoosporas se dispersan por su movimiento y de manera pasiva hasta que encuentran las raíces de plantas susceptibles. Ciclo de vida (Fig. 8.8):  Como en el caso de las especies de Albuginales, en especies de Peronos­ porales la meiosis ocurre durante la diferenciación de los gametangios. La gametangiogamia se realiza dentro del tejido de la planta y mayormente hay una oospora en un oogonio. El talo vegetativo es diploide. Durante la reproducción sexual de Phytophthora infestans, la hifa, que después se transforma en oogonio, perfora el anteridio, por lo que el anteridio forma un collar alrededor de la base del oogonio. El oogonio y el anteridio contienen varios núcleos haploides. Los dos gametangios se fusionan pero la

cariogamia se retrasa, ya que se realiza justo antes de que la oospora germine después de un período de latencia. En el caso de las especies de Pythium, la oospora germina mediante una vesícula de la cual salen zoosporas. Importancia para el Hombre Positiva: ●● Ciertas especies de Peronosporales parásitas de insectos se investigan con la finalidad de utilizarlas para un control biológico de los mismos, e.g., Lagenidium giganteum contra larvas de mosquitos (Lacey y Orr, 1994). Negativa: Muchas especies de Peronosporales son patógenos agresivos de plantas cultivadas causantes de mildiu lanoso y otras enfermedades (Tabla 18). Una de las especies más destructivas es Phytophthora infestans en papa y tomate. La papa se introdujo de América a Europa primero sin el patógeno. Cuando Phytophthora

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FIGURA 8.8.  Ciclo de vida de Phytophthora infestans en la papa.



Stramenopila (Heterokonta)—Organismos Similares a Hongos

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infestans se introdujo después, causó grandes pérdidas de cosechas. El patógeno destruyó la cosecha en Irlanda del año 1845 al 1848 y la hambruna debida a este patógeno fue tan severa que muchas personas murieron y otras emigraron hacia América. Otras especies de Phytophthora, como Phytophthora cinnamomi, causan enfermedades destructivas de numerosas especies de árboles (Oβwald et al., 2004). Especies agresivas de Pythium pueden causar pérdidas de plantas cultivadas, sobre todo de plántulas en invernaderos y viveros, donde la humedad y una alta densidad de individuos favorecen el desarrollo de la enfermedad. Plasmopara viticola ataca a las vides (Vitis vinifera). En el pasado, el control se basaba en fungicidas sobre todo con cobre (mixtura de Bordeaux). Pythium insidiosum es el agente causal de la enfermedad conocida como pitiosis en caballos, ganado y perros. A veces también afecta gatos o al ser humano (de Hoog et al., 2000).

8.3 Hyphochytriomycota, los Hifoquitridios G 6 E 24 Etimología:  Estos organismos similares a hongos tienen hifas (gr. hyphe = tejido, tejer) y zoosporas en esporangios que se parecen a pequeñas ollas (gr. chytridion = ollita). Sistemática:  Los Hyphochytriomycota se clasifican en los Stramenopila y están estrechamente relacionados con los Oomycota, por lo que también se incluyen en este grupo a nivel de clase, Hyphochytriomycetes (Spring, 2012).

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(monocéntrico) o forma varios esporangios (policéntrico). De los esporangios salen células acrocontas, con un solo flagelo barbulado dirigido hacia delante (opistoconto). Estas zoosporas pueden perder su flagelo y transformarse en cistes. Ciclo de vida:  Los miembros de los Hyphochytriomycota se reproducen de manera asexual por zoosporas. Se desconoce una reproducción sexual.

8.4 Labyrinthulea, las Redes de Muco G 12 E 53 Etimología:  Las especies de Labyrinthula secretan un ectoplasma que forma una red parecida a un laberinto. Sistemática:  Los Labyrinthulea pertenecen a los Stramenopila pero forman un grupo claramente separado de los demás grupos debido a características morfológicas y moleculares (Preisfeld, 2012). Anteriormente este grupo se llamaba Labyrinthulomycota o Labyrinthulomycetes, pero estos nombres no son correctos por no tratarse de hongos verdaderos. Ecología:  Las especies de Labyrinthulea son protistas que mayormente viven adheridos a sustratos sólidos en agua salada, en el mar o en desembocaduras de ríos. Secretan enzimas que degradan material orgánico de plantas o de microorganismos que es absorbido por las células. Labyrinthula zosterae es un parásito de la planta marina Zostera sp., otras especies son saprótrofas o parásitos de plantas terrestres.

Ecología:  Son parásitos de algas marinas o de algas en agua dulce, de oosporas de Oomycota, esporas de hongos o de polen. También se encuentran en insectos muertos o en el suelo. Viven dentro (de manera endobiótica) o en la superficie (de manera epibiótica) de sus sustratos.

Morfología:  Células levaduriformes de especies de Labyrinthula se deslizan dentro de una red de tubos formados por un ectoplasma sin paredes. El ectoplasma mucilaginoso es secretado por organelos llamados botrosomas que son evidentes con microscopía electrónica de transmisión. Las células individuales cuentan con una capa delgada de escamas.

Morfología:  Los talos de estos organismos microscópicos se transforman completamente en estructuras reproductoras (holocárpico) o solamente una parte de ellos (eucárpico). El talo tiene un solo centro de crecimiento con un esporangio

Ciclo de vida:  Las especies de Labyrinthulea se reproducen de manera asexual por zoosporas heterocontas. Las especies de algunos géneros tienen zoosporas con manchas de ojo. No se conoce reproducción sexual para miembros de este grupo.

312

Capítulo 8

Capítulo 8 Bibliografía Referencias para Stramenopila Barr, D. J. S. 1992. Evolution and kingdoms of organisms from the perspective of a mycologist. Mycologia 84:1-11. de Hoog, G. S., Guarro, J., Gené, J. y Figueras, M. J. 2000. Atlas of Clinical Fungi. 2nd ed. Centraalbureau voor Schimmelcultures, Utrecht, The Netherlands. Gäumann, E. 1964. Die Pilze, Grundzüge ihrer Entwicklungsgeschichte und Morphologie. 2nd ed. Birkhäuser, Basel, Switzerland. Lacey, L. A. y Orr, B. K. 1994. The role of biological control of mosquitoes in integrated vector control. Am. J. Trop. Med. Hyg. 50:97-115. Oβwald, W., Koehl, J., Heiser, I., Nechwatal, J. y Fleischmann, F. 2004. New insights in the genus Phytophthora and current diseases these pathogens cause in their ecosystem. Páginas 436-466 en: Progress in Botany 65. K. Esser, U. Lüttge, W. Beyschlag y J. Murata, eds. Springer, Heidelberg, Germany. Piepenbring, M., Hofmann, T. A., Kirschner, R., Mangelsdorff, R., Perdomo, O., Rodríguez Justavino, D. y Trampe, T. 2011. Diversity patterns of neotropical plant parasitic microfungi. Ecotropica 17:27-40. Ploch, S. y Thines, M. 2011. Obligate biotrophic pathogens of the genus Albugo are widespread as asymptomatic endophytes in natural populations of Brassicaceae. Mol. Ecol. 20:3692-3699. Preisfeld, A. 2012. Labyrinthulomycota. Páginas 94-105 en: Syllabus of Plant Families, Adolf Engler’s Syllabus der Pflanzenfamilien. 13th ed. W. Frey, ed. Borntraeger, Stuttgart, Germany.

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9 Mohos

Mucilaginosos— Organismos Similares a Hongos

9.1 Introducción a los Mohos Mucilaginosos Sistemática:  Los esporangios de mohos mucilaginosos y grupos afines a menudo se parecen a sinemas o a cuerpos fructíferos sexuales de hongos verdaderos. Por eso, tradicionalmente estos organismos han sido estudiados por micólogos y se clasificaron en el sistema micológico. Ahora sabemos que se trata de organismos con lazos de parentesco con protistas, por lo que los mohos mucilaginosos tienen nombres tanto en el sistema micológico como en el sistema zoológico, indicados aquí con “micol.” o “zool.” respectivamente.

Los mohos mucilaginosos no corresponden a un solo grupo sistemático sino a un grupo morfológico de organismos que se caracterizan mayormente por la producción de masas viscosas o mucilaginosas con movimiento ameboide durante ciertas etapas de su ciclo de vida. Se clasifican en diferentes grupos de protozoa, en los Mycetozoa (Eumycetozoa; Amoebozoa), Cercozoa (Rhizaria) y Heterolobosea (Excavata) (Fig. 9.1) (Adl et al., 2005; Baldauf, 2008). No tienen lazos de parentesco ni con hongos verdaderos (Fungi) ni con algas. Ecología:  Los mohos mucilaginosos son frecuentes en la naturaleza en lugares húmedos. Las especies de Plasmodiophorales son parásitos de plantas o algas.

FIGURA 9.1.  Grupos de mohos mucilaginosos clasificados entre protista. Para designar los órdenes se emplean los nombres micológicos. Para clases y divisiones se citan los nombres zoológicos con los nombres micológicos indicados por “micol.”.

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Capítulo 9

Morfología:  Los mohos mucilaginosos verdaderos (Myxogastria y “Protostelia”) y las especies de Plasmodiophorales forman plasmodios, mientras que especies de Acrasiales y Dictyosteliales se caracterizan por agregaciones de amebas por lo que se conocen como mohos mucilaginosos celulares. Las células vegetativas de algunos de estos organismos poseen flagelos, regularmente dos flagelos con forma de látigo dirigidos hacia adelante (acrocontos). El tamaño de los flagelos difiere entre sí (anisocontos). En inglés, estas células se llaman “swarm cells”.

9.2 Myxogastria y Otros Organismos Similares a Hongos en Amoebozoa G 82 (16 + 62 + 4) E 1,000 (38 + 888 + 93) Sistemática:  La división Amoebozoa comprende varios grupos de amebas unicelulares y los Mycetozoa o Eumycetozoa (micol. Myxomycota) (Cavalier-Smith, 1998; Adl et al., 2005). Los Mycetozoa incluyen los “Protostelia” (micol. Protosteliomycetes), Myxogastria (micol. Myxomycetes) y Dictyostelia (micol. Dictyosteliomycetes). En el pasado, estos grupos se consideraron hongos y hoy en día todavía son estudiados por micólogos. Los “Protostelia” se clasificaban dentro de los Myxogastria, sin embargo, actualmente se sabe que representan un grupo polifilético (Fiore-Donno et al., 2010), por lo que su clasificación está en revisión. Para no utilizar un nombre científico que sugiera que se trate de un grupo sistemático es recomendable hablar de amebas protosteloides en lugar de “Protostelia”.

9.2.1.  Amebas Protosteloides (“Protostelia”) G 16 E 38 Etimología:  Las especies de amebas protosteloides forman columnas (gr. stele = columna) y se consideran organismos primitivos (gr. proteros = antes). Sistemática:  Las especies de amebas protosteloides o “Protostelia” (micol. Protosteliomycetes) tienen lazos de parentesco con diferentes grupos de amebas en Amoebozoa. En el campo se observan macroscópicamente especies de Ceratiomyxa (E 4) que se clasifican en “Protostelia”. Sin embargo parece que tienen lazos de parentesco más estrechos con los Myxogastria que con otras amebas protosteloides (Fiore-Donno et al., 2010). Distribución geográfica:  Ceratiomyxa fruticulosa ha sido reportada a nivel mundial, mientras que Ceratiomyxa morchella y Ceratiomyxa sphaerosperma se conocen únicamente del neotrópico. Ecología:  Las amebas protosteloides se alimentan por fagocitosis de otros microorganismos como levaduras y bacterias. Necesitan humedad para desarrollarse en materia orgánica muerta, sobre heces o en el suelo. También es posible encontrarlas en agua dulce. Morfología:  Las especies de Protostelium forman cuerpos fructíferos pequeños, llamados esporocarpos, de menos de 100 µm de largo, con una a varias esporas en el extremo superior de un estípite. Los esporocarpos de especies de Ceratiomyxa pueden medir varios centímetros de diámetro. Tienen una apariencia translúcida y pueden ser ramificados, además de ser frágiles y efímeros (Fig. 9.2A–C). Cuando están maduros, su superficie está cubierta

FIGURA 9.2.  Amebas protosteloides (A–C) y Myxogastria (D–I): plasmodios y esporocarpos jóvenes (D–G) y Liceales (H–I). ➤ A–C, Ceratiomyxa spp. A–B, Esporocarpos gelatinosos y efímeros de Ceratiomyxa fruticulosa. A, Escala = aprox. 2 mm. B, Un esporocarpo con esporas superficiales, visto con ME. Escala = aprox. 1 mm. C, Esporocarpos de Ceratiomyxa morchella. Escala = aprox. 2 mm. D, Un plasmodio con venas y el frente de alimentación (hacia arriba) sobre la vaina de una hoja muerta de palma. E, El plasmodio de un moho mucilaginoso verdadero (de color marrón) digiere un basidioma de un hongo estereoide (de color anaranjado). F, Un plasmodio está transformándose en varios esporocarpos globosos. G, Esporocarpos jóvenes. H, Un esporocarpo de Lycogala exiguum. Escala = aprox. 2 mm. I, Esporocarpos de Cribraria cancellata con y sin esporas rodeadas por un peridio con forma de red. Escala = 2 mm.



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por esporas que se ven como un polvo blanco. Cada espora está expuesta en la punta de un estípite delicado del cual se desprende con un impulso. Ciclo de vida:  Las esporas de Ceratiomyxa fruticulosa germinan liberando un protoplasto con cuatro núcleos haploides producto de meiosis. Los núcleos se dividen adicionalmente por mitosis mientras la célula se divide, por lo que al final, hay ocho células, cada una con un núcleo haploide. De cada célula se libera una ameba protosteloide que puede desarrollar uno o dos flagelos. Dos amebas compatibles se fusionan dando como resultado una célula con un núcleo diploide. Este núcleo se divide por mitosis mientras la célula crece formando un plasmodio. Finalmente, el plasmodio se transforma en un esporocarpo del cual se liberan las esporas.

Importancia para el Hombre Positiva:  ●● Algunas especies de amebas protosteloides se utilizan para investigaciones de biología celular en los laboratorios.

9.2.2.  Myxogastria (micol. Myxomycetes), los Mohos Mucilaginosos Verdaderos G 62 E 890 Etimología:  Las especies de Myxogastria forman plasmodios mucilaginosos (gr. myxa = mucílago) y cuerpos fructíferos que se parecen a cuerpos fructíferos de hongos (gr. mykes = hongo) verdaderos. Los cuerpos fructíferos pueden ser globosos y contener las esporas adentro (gr. gaster, gastros = vientre). Sistemática:  Los Myxogastria (micol. Myxomycetes), u mohos mucilaginosos verdaderos, son un grupo monofilético. Tradicionalmente las especies se agrupan en los siguientes órdenes. ●● ●● ●● ●● ●●

Echinosteliales (zool. Echinostelida) Liceales (zool. Liceida) Trichiales (zool. Trichiida) Stemonitales (zool. Stemonitida) Physarales (zool. Physarida)

Secuencias de ADN indican que varios de estos grupos no reflejan grupos filogenéticos (Schnittler et al., 2012). Distribución geográfica:  Las especies de Myxogastria son comunes a nivel mundial en regiones con clima por lo menos temporalmente cálido y húmedo. Especies individuales de Myxogastria a menudo

tienen áreas de distribución relativamente grandes, a veces mundial, probablemente porque sus esporas pequeñas con paredes resistentes son dispersadas por el mundo entero (Tesmer y Schnittler, 2007). Ecología:  La mayoría de las especies de Myxogastria se encuentran en los bosques, en sitios donde prevalecen valores de humedad intermedios que permiten el desarrollo de los plasmodios. Las amebas y los plasmodios se mueven sobre material vegetal en descomposición (madera, hojas muertas) y en otros sustratos, como corteza u hojas vivas cubiertas por hepáticas en bosques lluviosos tropicales (Schnittler, 2001; McHugh, 2005). Las células ameboides ingieren bacterias, protistas, esporas y células de hongos por medio de fagocitosis. Los plasmodios también secretan exoenzimas para digerir el sustrato e ingerir las sustancias orgánicas liberadas por la actividad de las enzimas. Cuando, en el ambiente natural, el entorno de un plasmodio se seca, éste se deshidrata transformándose en un esclerocio, que cuando las condiciones de humedad son óptimas, se hidratan nuevamente, retornando a su estado original. Morfología:  El plasmodio de un moho mucilaginoso verdadero es a una sola célula gigantesca sin pared, usualmente con colores llamativos, que contiene numerosos núcleos (Fig. 9.2D–E). Dentro del plasmodio el citoplasma se mueve constantemente, presentando direcciones de flujo reversibles en venas de diferentes diámetros. Cuando el plasmodio encuentra una fuente de sustancias nutritivas, la posición de las venas se ajusta de tal manera que el flujo plasmático corra por el camino más corto a través del plasmodio hacia la fuente de alimento. Los factores que suscitan que el plasmodio se transforme en un cuerpo fructífero, son desconocidos. Cuando lo hace, el plasmodio se mueve hacia la luz subiendo sobre una planta o sobre cualquier otro sustrato expuesto. Ahí se transforma en uno o varios cuerpos fructíferos que producen una gran cantidad de esporas secas (Fig. 9.2F–G). Éstas se dispersan por el viento, el agua, ácaros, insectos, otros invertebrados y a veces por vertebrados. Los plasmodios grandes (faneroplasmodios) generalmente forman varios a numerosos cuerpos fructíferos, mientras que un plasmodio pequeño (protoplasmodio) generalmente se transforma en un solo cuerpo fructífero. Las diferentes especies de Myxogastria no se pueden distinguir por los plasmodios. Sólo son distinguibles por las características morfológicas de los cuerpos fructíferos (Figs. 9.2H–I, 9.3). Los



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FIGURA 9.3.  Especies de diferentes órdenes de Myxogastria: Stemonitales (A–B), Trichiales (C–G) y Physarales (H–I), mayormente vistas con ME. A, Cuerpos fructíferos de Diachea bulbillosa con peridios efímeros. Escala = 0.5 mm. B, Cuerpos fructíferos de Stemonitis sp. C, Cuerpos fructíferos de Arcyria cinerea. Escala = 2 mm. D–E, Arcyria denudata. D, Cuerpos fructíferos con calículos (copitas) (flecha) en la base de los capilicios. Escala = aprox. 2 mm. E, Eláteres y dos esporas, vistos con MEB. Escala = 10 μm. F, Un cuerpo fructífero de Hemitrichia calyculata con estípite, calículo y capilicio. Escala = 1 mm. G, Un cuerpo fructífero de Hemitrichia serpula. Escala = 2 mm. H, Un cuerpo fructífero de Physarum javanicum con un peridio incrustado con cal. Escala = 1 mm. I, Esporas rodeadas por un peridio con cal de Physarum cf. stellatum.

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cuerpos fructíferos maduros son planos, globosos, cilíndricos o tienen la forma de una red. Son sésiles o tienen estípites. En el caso de los plasmodios grandes, en muchas especies una parte del citoplasma se solidifica formando una base (hipotalo), estípites y un capilicio, mientras los núcleos y otros fragmentos de citoplasma se transforman en esporas. El capilicio es una red de citoplasma solidificado entre las esporas o un conjunto de fibras libres poco ramificadas llamadas eláteres. Los eláteres se mueven debido a engrosamientos que causan torsiones cuando hay un cambio del nivel de humedad, y de esta manera contribuyen a la liberación de las esporas. El capilicio sirve para exponer las esporas polvorientas al viento durante un período de tiempo prolongado. Los cuerpos fructíferos de especies de Echinosteliales miden menos de 0.5 mm de alto y en el caso de las especies de Barbeyella y Clastoderma cuentan con capilicios verdaderos (Fig. 9.4). En general, las especies de Liceales poseen cuerpos fructíferos globosos (etalios) sin capilicio verdadero entre las esporas. Sin embargo, en algunas especies hay restos de citoplasma poco diferenciado entre las esporas, llamados pseudocapilicio. Las especies de

Trichiales se caracterizan por la presencia de eláteres con ornamentaciones, mientras que los capilicios de las especies de Stemonitales son redes densas en las cuales se localizan las esporas. Un eje central llamado columela sostiene el capilicio con la masa de esporas de Stemonitis spp. Las especies de Physarales tienen un capilicio e incrustaciones de cal en diferentes partes de sus cuerpos fructíferos. Las esporas de las especies de Myxogastria tienen paredes relativamente gruesas, a menudo pigmentadas y ornamentadas. La ornamentación ayuda a la dispersión de las esporas por la acción del viento, del agua y de algunos animales. Ciclo de vida (Fig. 9.5):  Los numerosos núcleos dentro de un plasmodio son diploides. Mientras se forman las esporas en los cuerpos fructíferos, los núcleos se dividen por meiosis resultando en núcleos haploides. En algunas especies de Myxogastria, tres de los cuatro núcleos en cada espora degeneran, por lo que una espora madura cuenta con un solo núcleo. Una espora germina en un ambiente húmedo liberando una mixameba o una célula flagelada. Las mixamebas se multiplican de manera asexual por

FIGURA 9.4.  Morfología de Ceratiomyxa (ameba protosteloide) y órdenes de Myxogastria.



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divisiones mitóticas. Pueden transformarse tanto en microcistes para resistir condiciones ambientales desfavorables como en células flageladas con flagelos anisocontos (dos flagelos con forma de látigo de diferentes tamaños) dirigidos hacia delante. En un ambiente sin agua, las células flageladas se convierten en mixamebas debido a la pérdida de sus flagelos. Las mixamebas y las células flageladas se alimentan por fagocitosis. En algún momento, dos células genéticamente compatibles se fusionan y resulta un zigoto ameboide llamado amebozigoto, el cual presenta un núcleo diploide. Este núcleo se divide sin que se divida la célula por lo que se desarrolla un plasmodio con numerosos núcleos diploides. Aspectos bioquímicos:  Las paredes de las esporas de los mohos mucilaginosos verdaderos contienen galactosamina.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Physarum polycephalum se utiliza como organismo modelo para investigaciones fisiológicas y bioquímicas en los laboratorios.

FIGURA 9.5.  Ciclo de vida de Stemonitis sp.

●●

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El plasmodio de Fuligo septica, conocido en México como caca de luna, y los plasmodios de algunos otros mohos mucilaginosos se consumen en el sur de este país. El análisis de su contenido nutricional demostró que son un alimento rico en proteínas y minerales (sobre todo calcio) y que se prestan para el consumo humano (Stijve y Sobestiansky, 2003).

Negativa: En el momento de moverse hacia la luz, los plasmodios de Myxogastria pueden subir plantas y cubrir tejidos verdes, impidiendo el paso de la luz del sol hacia las células de la planta. Sin embargo, no se trata de parásitos de las plantas.

●●

9.2.3.  Dictyostelia, las Amebas Sociales u Mohos Mucilaginosos Celulares G 4 E 93 Etimología:  El estípite (gr. stele = columna) de un cuerpo fructífero de Dictyostelium sp. tiene paredes de células como una red (gr. diktyon) evidentes por ML.

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Sistemática:  Los Dictyostelia (micol. Dictyosteliomycetes) son un grupo monofilético, ubicado al lado de los Myxogastria en Amoebozoa (Pawlowski y Burki, 2009). El género Dictyostelium (E aprox. 60) es el género más grande de los dictiostélidos.

bases de ramificaciones o cerca de plantas epífitas, donde se acumula material orgánico. Las amebas de Dictyostelium spp. se alimentan por fagocitosis de bacterias. Las masas de esporas formadas en el extremo superior de los cuerpos fructíferos son húmedas y se dispersan por medio de animales o por el agua.

Distribución geográfica:  Los dictiostélidos probablemente existen en todo el mundo.

Morfología:  Los cuerpos fructíferos de Dictyostelium spp. se llaman sorocarpos y son difíciles de observar en el campo porque son casi microscópicos. Se detectan en medios de cultivo libres de antibióticos, pues las amebas requieren de colonias de bacterias que crecen en el mismo medio de cultivo para alimentarse (Fig. 9.6A–B).

Ecología:  Las especies de Dictyostelium se encuentran en suelos de bosques, pastizales, desiertos y cuevas (Landolt et al., 2006), pero también sobre plantas, en nichos húmedos como túneles excavados por insectos en la corteza de los árboles. Se ubican en las

FIGURA 9.6.  Especies de mohos mucilaginosos en Dictyostelia, Dictyosteliales (A–B) y Phytomyxea, Plasmodiophorales (C–E). A–B, Dictyostelium sp. A, Un sorocarpo joven y un sorocarpo maduro en medio de cultivo. Escala = 1 mm. B, Un sorocarpo, visto con ML. Note el estípite formado por células y esporas. C–E, Plasmodiophora brassicae en Brassica sp. C, Agallas de raíces (preservadas en alcohol). D, Células vegetales hipertróficas, varias siendo cistosoros. E, Cistes en cistosoros en células vegetales hipertróficas.



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Un sorocarpo de Dictyostelium sp. consta de un estípite con una masa de esporas en su punta. El estípite del sorocarpo está formado por células muertas, de las cuales las paredes celulares se distinguen microscópicamente. En especies de Polysphondylium, el estípite se ramifica y carga grupos de esporas en la punta de cada rama. Las esporas son simples, hialinas y rodeadas por una pared lisa. No se observan células flageladas. Ciclo de vida (Figs. 9.7, 9.8):  Las amebas se multiplican de manera asexual por divisiones mitóticas de células con núcleos haploides. Las amebas se pueden transformar en microcistes que sobreviven durante condiciones ambientales desfavorables. Cuando se agotan los alimentos, algunas amebas de Dictyostelium spp. liberan un compuesto químico hacia el cual se orientan las demás amebas. Dicha sustancia es el monofosfato cíclico de adenosina (AMP cíclico) propio de Dictyostelium discoideum. Otras especies se agrupan con la ayuda de otros compuestos químicos. Mientras que las amebas que iniciaron la secreción interrumpen la misma, las amebas atraídas secretan el mismo compuesto

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por lo que más amebas empiezan a agregarse. Se forman ramales de amebas que se reúnen en puntos de encuentro mediante movimientos rítmicos. Finalmente resulta una masa mucilaginosa llamada pseudoplasmodio porque se parece a un plasmodio pero no lo es, ya que las células no se fusionan. Por esta razón, los dictiostélidos son mohos mucilaginosos celulares. La masa de amebas agregadas se mueve sobre el sustrato como una babosa (“slug” en inglés). Luego algunas de estas amebas forman un disco basal y otras un eje central hueco. Algunas células se desplazan hacia abajo y extienden el estípite por lo que las demás células se mueven hacia arriba, donde se transforman en esporas en un esporangio terminal (Jermyn y Williams, 1991). Este proceso se llama culminación. Esporas con paredes firmes se liberan y germinan liberando una ameba cada una. Amebas haploides se pueden convertir en gametos y dos gametos compatibles se fusionan. El resultado es una célula gigante con dos núcleos que atrae otras amebas al liberar AMP cíclico. Alrededor de las amebas aglomeradas con la célula gigante en el centro se establece una pared preliminar. Luego se fusionan

FIGURA 9.7.  Multiplicación asexual de Dictyostelium discoideum.

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Capítulo 9

FIGURA 9.8.  Reproducción sexual en Dictyostelium discoideum.

los dos núcleos de la célula gigante y el zigoto absorbe las amebas aglomeradas a través de la formación de vesículas endocitóticas. Este proceso curioso de ingestión de individuos de la misma especie se denomina fagocitosis canibalística. Finalmente el zigoto produce una pared externa dura y se transforma en una célula latente llamada macrociste. Después de un período más o menos prolongado, el macrociste se abre y salen numerosas amebas que tienen núcleos haploides resultado de divisiones meióticas. Aspectos bioquímicos:  Las paredes celulares de los dictiostélidos contienen celulosa.

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Las especies de este grupo son organismos importantes para la investigación de diferentes aspectos de la biología celular.

9.3 Acrasiales, Mohos Mucilaginosos Celulares Clasificados en Heterolobosea G 6 E 14 Etimología:  En las especies de Acrasiales las células se agrupan pero no (gr. a- = negación) se unen (gr. krasis = unión). Sistemática:  Las especies de Acrasiales (zool. Acrasida) se agrupan en Acrasidae (micol. Acrasiomycetes), Heterolobosea, Excavata junto con otros grupos de protistas (Adl et al., 2005). Los Acrasiales son un grupo de mohos mucilaginosos celulares, sin embargo no están relacionadas con los dictiostélidos. Distribución geográfica:  Las especies de Acrasiales ocurren a nivel mundial. Ecología:  Las especies de Acrasiales se encuentran sobre todo en heces de animales, suelo, corteza,



Mohos Mucilaginosos—Organismos Similares a Hongos

material vegetal muerto y cuerpos fructíferos de hongos viejos. Las amebas se alimentan por fagocitosis de bacterias y de otros microorganismos. Morfología:  Las especies de Acrasiales se multiplican de manera asexual como amebas que se mueven con un solo pseudopodio dirigido hacia delante. Se pueden transformar en cistes para sobrevivir durante períodos prolongados. Para la formación de un sorocarpo, las amebas de un acrásido se agrupan en una masa mucilaginosa que no se mueve sobre el sustrato como en el caso de las especies de Dictyostelium. El sorocarpo consta de un estípite y esporas en cadenas ramificadas. Todas las células del sorocarpo pueden transformarse en esporas—no hay células muertas formando un estípite como en el caso de los dictiostélidos. No se observan células flageladas. Reproducción sexual ha sido documentada para una sola especie de Acrasiales, sin embargo no se conoce bien (Schnittler et al., 2012).

Importancia para el Hombre Positiva: ●● Las especies de Acrasiales son organismos importantes para la investigación de biología celular.

9.4 Plasmodiophorales, Parásitos Obligados Clasificados en Phytomyxea G 15 E 50 Etimología:  Las especies de Plasmodiophorales son organismos que “cargan” (gr. phorein = cargar) plasmodios. Sistemática:  En el pasado las especies de Plasmodiophorales se consideraron hongos. Actualmente, sin embargo, se clasifican en Phytomyxea (micol. Plasmodiophoromycetes) y Cercozoa junto con varios grupos de protistas (Rhizaria) (Adl et al., 2005). A pesar de que las especies de Plasmodiophorales forman plasmodios, presentan células flageladas anisocontas y tienen quitina en las paredes, no presentan lazos de parentesco estrechos ni con mohos mucilaginosos verdaderos ni con hongos verdaderos (Kirchmair y Neuhauser, 2012).

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Distribución geográfica:  Las especies de Plasmodiophorales se encuentran a nivel mundial donde las condiciones ambientales son favorables para su crecimiento y donde encuentran sus organismos hospederos. Ecología:  Las especies de Plasmodiophorales son endoparásitos obligados que viven dentro de células de organismos vivos. Los organismos hospederos son algas (diatomeas, Xanthophyceae: Vaucheria sp.), estramenopilos (Pythium sp., especies de Saprolegniaceae) o plantas clasificadas en Brassicaceae, Chenopodiaceae, Plantaginaceae, Poaceae o Solanaceae, entre otras familias. Morfología:  Las especies de Plasmodiophorales son organismos microscópicos que a veces evidencian su presencia macroscópicamente por los síntomas que causan. Plasmodiophora brassicae, por ejemplo, causa el desarrollo de agallas con forma de maza por las raíces de la col (Brassica spp.) y de otras especies de Brassicaceae (Fig. 9.6C–E). Microscópicamente tienen plasmodios con numerosos núcleos que durante ciertas etapas de desarrollo se dividen por mitosis presentando un nucléolo con cromatina en posición cruciforme. Cuando el hongo está más desarrollado, numerosos cistes esféricos llenan las células del organismo hospedero. Durante la fase libre en el suelo, las células ameboides se mueven por flagelos anisocontos, dos flagelos lisos y de diferentes tamaños, adheridos lateralmente a la célula. Esporas latentes (cistes) se forman para sobrevivir durante condiciones ambientales desfavorables. Ciclo de vida (Fig. 9.9):  En el caso de Plasmodiophora brassicae, esporas latentes (cistes) en el suelo germinan y liberan zoosporas con flagelos anisocontos y núcleos haploides. Estas zoosporas atacan las raíces de la col (Brassica spp.), en donde se encistan, germinan y se adhieren a la superficie pelos radicales mediante apresorios. Cada ciste forma un tubo con un aguijón duro que se eyecta a través del apresorio y perfora la pared celular de la planta (Aist y Williams, 1971). El aguijón crea un hueco a través del cual se introduce la célula ameboide hacia adentro de la célula radical. Dentro de esta célula el núcleo se divide por mitosis y se desarrolla un pequeño plasmodio llamado plasmodio primario que puede invadir células adyacentes. Dentro del plasmodio se producen zoosporangios con zoosporas que se liberan al suelo. Para la reproducción sexual dos células flageladas se fusionan y forman una célula ameboide con dos

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Capítulo 9

FIGURA 9.9.  Ciclo de vida de Plasmodiophora brassicae, el agente causal de la hernia de la raíz de la col (Brassica sp.).

núcleos compatibles. Esta célula infecta la raíz de la planta y los núcleos haploides se dividen por mitosis. Este plasmodio secundario invade muchas células de la raíz y causa crecimiento hipertrófico. Luego los núcleos del plasmodio se fusionan y los núcleos diploides se dividen por meiosis. Finalmente se desarrollan numerosos cistes (esporas latentes) con un núcleo haploide cada uno. Una célula de la planta llena de cistes corresponde a un cistosoro. Los cistes se liberan cuando se descompone la raíz. Debido a su pared gruesa sobreviven en el suelo durante largos períodos de tiempo con condiciones ambientales desfavorables. Aspectos bioquímicos:  Las paredes de los cistes de las especies de Plasmodiophorales contienen quitina.

Importancia para el Hombre Negativa: ●● Algunas especies de Plasmodiophorales son parásitos de plantas cultivadas y causan pérdidas económicas. Plasmodiophora brassicae es el agente causal de la hernia de la raíz de la col

●●

(Brassica spp.). Spongospora subterranea es el agente causal de costra, roña polvorienta o sarna polvorienta en tubérculos y estolones de la papa, y forma esporas latentes en masas globosas con huecos que se parecen a esponjas. Las especies parásitas de plantas cultivadas pueden causar pérdidas económicas además por ser vectores de virus patógenos de plantas.

Capítulo 9 Bibliografía Referencias para Mohos Mucilaginosos Adl, S. M., Simpson, A. G. B., Farmer, M. A., Andersen, R. A., Anderson, O. R., Barta, J. R., Bowser, S. S., Brugerolle, G., Fensome, R. A., Fredericq, S., James, T. Y., Karpov, S., Kugrens, P., Krug, J., Lane, C. E., Lewis, L. A., Lodge, J., Lynn, D. H., Mann, D. G., McCourt, R. M., Mendoza, L., Moestrup, Ø., Mozley-Standridge, S. E., Nerad, T. A., Shearer, C. A., Smirnov, A. V., Spiegel, F. W. y Taylor, M. F. J. R. 2005. The new higher level classification of eukaryotes with emphasis on the taxonomy of protists. J. Eukaryot. Microbiol. 52:399-451.



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