yes Sawflies out of Gondwana: phylogenetics and biogeography of Argidae (Hymenoptera) [1 ed.] 0000200100, 1001100010, 1002001120

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Systematic Entomology (2021), DOI: 10.1111/syen.12527

Sawflies out of Gondwana: phylogenetics and biogeography of Argidae (Hymenoptera) L E O N A R D O A . M A L A G Ó N- A L D A N A 1,2 , A R N R . J E N S E N 2,3 , D A V I D R . S M I T H 4 , A K I H I K O S H I N O H A R A 5 and L A R S V I L H E L M S E N2 1 Museo entomológico UNAB, Grupo Sistemática de Insectos Agronomía SIA, Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia, 2 Natural History Museum of Denmark, Science, University of Copenhagen, Copenhagen, Denmark, 3 Department of Biology and Biotechnologies ‘Charles Darwin’, Sapienza University of Rome, Rome, Italy, 4 Systematic Entomology Laboratory, Agricultural Research Service, U. S. Department of Agriculture, c/o National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington, District of Columbia, U.S.A. and 5 Department of Zoology, National Museum of Nature and Science, Tsukuba, Japan

Abstract. We present the first phylogenetic hypothesis for the cosmopolitan family Argidae based on both molecular and morphological data. Furthermore, we present a biogeographic scenario based on a dated phylogeny and interpret the evolutionary history of the family. Information from sequences of eight genes is analysed to reconstruct the phylogeny of the Argidae based on maximum likelihood and Bayesian inference. Total evidence Bayesian analyses are also conducted, combining the molecular dataset with data from adult and larval morphology. For the historical biogeographic reconstruction, divergence times are estimated using node dating with uncorrelated relaxed-clock analysis, and ancestral biogeographical distributions are estimated applying a Dispersal Extinction Cladogenesis model and a Bayesian binary model. Argidae s.s. is retrieved as monophyletic in all analyses and the clade Zenargidae + (Argidae + Pergidae) is better supported when combining molecular and morphological characters, and when excluding the saturated third codon position in the molecular analysis. Within Argidae, two large clades corresponding to the subfamilies Arginae and Sterictiphorinae sensu Benson are retrieved as monophyletic. The ancestral distribution of Arginae and Sterictiphorinae is estimated to be the Australian and Neotropical regions. Divergence of Argidae-Pergidae and Arginae-Sterictiphorinae is estimated to occur in the middle-upper Jurassic before or during the east-west Gondwana breakup. Diversification of Argidae may be associated with the radiation of angiosperms in the Early Cretaceous, especially for the Neotropical Sterictiphorinae after the separation of South America and Africa. Arginae were probably introduced to the northern hemisphere by dispersal to Africa and/or India and subsequent continental collision with Eurasia in the Cenozoic. The occurrence of Sterictiphorinae in the northern hemisphere is more difficult to explain. Maternal care and brood guarding behaviour evolved independently in Argidae and Pergidae, with a single origin in a subclade (Dielocerini) of Sterictiphorinae.

Correspondence: Leonardo A. Malagon-Aldana, Museo entomológico UNAB, Grupo Sistemática de Insectos Agronomía SIA, Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Colombia, Cra. 30 #45-03, Bogotá, D.C., Colombia. E-mail: [email protected]

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2 L. A. Malagon-Aldana et al. Introduction Argidae is the second largest family in the Tenthredinoidea or true sawflies. The Tenthredinoidea in turn is the largest clade among the primarily herbivorous ‘Symphyta’, which are paraphyletic in relation to the predominantly carnivorous Apocrita (Vilhelmsen & Turrisi, 2011). Argidae are distributed worldwide, being absent only from Antarctica, Madagascar, Greenland and New Zealand. Unlike most other families of true sawflies, they have a strong representation in the southern hemisphere, especially in the Neotropics. The closely related Pergidae is almost exclusively Gondwanan in distribution, occurring mostly in Australia and South America, with only the genus Acordulecera extending into North America. Argidae + Pergidae have been placed as sister groups in virtually all comprehensive phylogenetic treatments of ‘Symphyta’ (Vilhelmsen, 1997, 2001; Schulmeister et al., 2002; Schulmeister, 2003a; Schulmeister, 2003b; Ronquist et al., 2012a; Malm & Nyman, 2015). The split between Pergidae and Argidae has been estimated to have occurred at approx. 133 Ma (116–158 Ma), around the time of the Gondwana break up (Schmidt & Walter, 2014; Nyman et al., 2019). Until recently, no comprehensive phylogenetic hypothesis was available for Argidae and no biogeographical scenario in a cladistic framework has been proposed. Malagón-Aldana et al. (2021a, 2021b) analysed comprehensive data sets of Argidae based on adult (all 56 extant genera represented) and larval morphology (21 genera included). Their main finding was that the monotypic Australian genus Zenarge (Fig. 1K) that was previously placed in Argidae did not group with the remainder of the family (Argidae s.s.), but instead was placed as either sister to Pergidae, or most frequently sister to (Argidae s.s. + Pergidae); regardless of its position, Zenarge was always in a monophylum with Argidae s.s. and Pergidae (the ZAP clade). Consequently, Malagón-Aldana et al. (2021a) placed Zenarge in a separate family, the Zenargidae. This contrasts with the results of the few previous molecular analyses of ‘Symphyta’ that included Zenarge in their taxon sample (Malm & Nyman, 2015), where the genus was retrieved as sister to Argidae s.s.; comparatively few exemplars of Argidae were included in these analyses. Malagón-Aldana et al. (2021a, 2021b) retrieved two major clades within Argidae s.s., corresponding to the subfamilies Arginae (Fig. 1A–J) and Sterictiphorinae (Fig. 2) as defined by Benson (1963) (Table 1). Other classification schemes for Argidae recognizing more subfamilies and tribes have been proposed (e.g., Smith, 1992; Taeger et al., 2010). Malagón-Aldana et al. (2021a) were unable to corroborate these, although some previously suggested tribes (e.g., Trichorhachini, Atomacerini, Dielocerini and Sterictiphorini) were retrieved as monophyletic. Revising the tribal classification of Argidae s.s. will require a denser taxon sampling than was obtained in Malagón-Aldana et al. (2021a). The fossil record of Argidae includes only seven representatives (Nel, 2004), all of them relatively young and from the northern hemisphere: the compression fossil Sterictiphora konowi (Rohwer) from the Florissant formation of Colorado (37.2–33.9 Ma, upper Eocene – lower Oligocene); the Dominican amber fossils Didymia dominicana Smith, D. davisi Smith,

D. protera Smith, D. poinari Smith and D. ebena Smith (20.4–13.6 Ma, lower Miocene), and the compression fossil Mioarge azari Nel, from volcano-sedimentary maar of Mont-Charay in France (7.2–5.3 Ma, uppermost Miocene) (Rohwer et al., 1908; Smith & Poinar, 1992; Nel, 2004; Paleobiology database, fossilworks.org). Some Neotropical genera of Argidae s.s. (Themos, Dielocerus, Pachylota, Digelasinus and Sericoceros) present a characteristic subsocial behaviour, where the females guard the eggs at least until they hatch, defending them from predators. The larvae stay together, feeding gregariously and make a mass cocoon when they pupate. However, this general behaviour includes variation within several traits among these genera (defence mechanisms of the female, host plant species, egg location and distribution on leaves, total period of guarding, mass cocoon structures, etc.) (Benson, 1938; de Souza Dias, 1975; de Souza Dias, 1976; Smith, 1992; Ciesla, 2002; Smith & Janzen, 2003; Boraschi et al., 2005). A similar maternal guarding behaviour is also present in some Pergidae (Perga, Pseudoperga, Philomastix, Cladomacra and Syzygonia) (Benson, 1938; Shinohara, 1986; Schiff, 2004; Schmidt et al., 2006). Larvae of Argidae s.s. Feed on a diverse variety of angiosperms. Although the larvae of most argids remain unknown, they also present various degrees of gregariousness, chemical defence, feeding behaviour and morphological adaptations to their host plants (Smith, 1992; Schmidt et al., 2000; Boevé et al., 2018). Contrary to the known Pergidae and Argidae s.s., the larvae of Zenarge feed on gymnosperms, including the native Australian Callitris spp. (Cupressaceae) (Moore, 1963a, 1963b). Here we aim to reconstruct a phylogenetic hypothesis for the Argidae, based on molecular characters including mitochondrial, ribosomal and nuclear gene fragments, for the highest number of argid terminals sequenced so far. We also analyse the combined morphological (adults and larvae) and molecular data sets in a total evidence approach to further explore the phylogeny of Argidae, including node dating calibration of the phylogeny using available fossil information for the family and outgroup (other Tenthredinoidea families). Finally, we attempt to elucidate the biogeographical and ecological patterns (e.g., brood guarding behaviour) for Argidae.

Methods Specimens examined Adult and larval specimens of 45 species and 18 different genera of Argidae and five outgroup taxa of Tenthredinoidea (Pergidae, Tenthredinidae) were successfully extracted for DNA (Table S1). The majority of the specimens were preserved in 96% ethanol, while some of them were dry-pinned specimens. Exemplars were obtained from the following collections: Instituto de Investigaciones Biológicas Alexander von Humboldt, Colombia (IAvH); Colección de Zoología, Instituto de Ciencias Naturales ICN, Universidad Nacional de Colombia; Bogotá, D.C. (ICN-MHN); Museo Javeriano de Historia Natural, Colombia (MPUJ); Statens Naturhistoriske

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Fig. 1. (A–C) Head, frontal view of males, subfamily Arginae. (A) Cibdela janthina. (B) Pampsilota dahomeyanus. (C) Spinarge fulvicornis. (D–K) Lateral habitus of females. (D–J) Subfamily Arginae. (D) Antargidium dentivalve. (E) Scobina lepida. (F) Pampsilota afer. (G) Triarge nigra. (H) Athermantus imperialis. (I) Tanyphatnidea microcephala. (J) Spinarge fulvicornis. (K) Family Zenargidae, Zenarge turneri.

Museum, University of Copenhagen, Denmark (NHMD); National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington D.C., U.S.A. (NMNH); National Museum of Nature and Science, Tsukuba, Japan (NMNS); Senckenberg Deutsches Entomologisches Institut, Müncheberg, Germany (SDEI); Museo entomológico UNAB Facultad de Ciencias Agrarias Bogota, Universidad Nacional de Colombia (UNAB).

DNA extraction, amplification and sequencing One hindleg (or piece of larval tissue) was removed from each specimen (Table S1), breaking it at the coxa and trying to include parts of the basal extrinsic muscles of the appendage. The dissection forceps were cleaned with bleach (10%) and ethanol (70%) prior to working with a new specimen. The samples were

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Fig. 2. Head, frontal view of males, subfamily Sterictiphorinae. (A) Trichorhachus nitidus. (B) Aproceros leucopoda. (C) Atomacera coerulescens. Habitus of females of Argidae, subfamily Sterictiphorinae. (D) Trichorhachus nitidus. (E) Atomacera coerulescens. (F) Sterictiphora furcata. (G) Ptenos leucopodus. (H) Duckeana prodiga. (I) Pachylota audouinii. (J) Schizocerella pilicornis. (K) Didymia martini.

transferred to separate vials and then stored in 96% ethanol. DNA extraction and amplification were carried out in the Geogenetics lab of the Globe Institute, University of Copenhagen, Denmark. Total DNA was extracted using the DNeasy® Blood and Tissue kits using spin columns manufactured by Qiagen (QIAGEN Aarhus, Denmark) with a slight modification

entailing soaking the samples overnight for around 12 h at 56∘ C with gentle agitation. To remove surface contamination from old dry-pinned specimens, the legs were removed and initially put in a tissue lysis buffer (ATL buffer + proteinase K) for 1 h at 56∘ C with gentle agitation. The lysis buffer was then discarded, and fresh lysis buffer was added. The samples where then incubated

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Evolution of Argidae Table 1. List of taxa examined specimens of Argidae and Zenargidae taxa. Examined species (or morphospecies) Family

Genus

Species

Molecular

Morphology

Argidae (Arginae)

†Mioarge Nel, 2005 Antargidium Morice, 1919 Arge Schrank, 1802 Asiarge Gussakovskij, 1935 Athermantus Kirby, 1882 Cibdela Konow, 1899 Kokujewia Konow, 1902 Pseudarge Gussakovskij, 1935 Pseudosinarge Saini, Thind & Kaur, 1998 Scobina Lepeletier & Serville, 1828 Sinarge Forsius, 1934 Sjoestedtia Konow, 1907 Spinarge Wei, 1998 Styphelarge Benson, 1938 Tanyphatnidea Rohwer, 1912 Triarge Forsius, 1931 Zhuhongfuna Wei & Nie, 1999 Acrogymnia Malaise, 1941 Acrogymnidia Malaise, 1955 Adurgoa Malaise, 1937 Aproceros Malaise, 1931 Aprosthema Konow, 1899 Atomacera Say, 1836 Brachyphatnus Konow, 1906 Brevisceniana Wei, 2005 Dacrogymnia Smith & Malagón-Aldana, 2020 Didymia Lepeletier & Serville, 1828 Dielocerus Curtis, 1844 Digelasinus Malaise, 1937 Duckeana Malaise, 1941 Durgoa Malaise, 1937 Eriglenum Konow, 1900 Mallerina Malaise, 1941 Manaos Rohwer, 1912 Neoptilia Ashmead, 1898 Neurogymnia Malaise, 1937 Ortasiceros Wei, 1997 Pachylota Westwood, 1841 Pampsilota Konow, 1899 Pseudaprosthema Gussakovskij, 1935 Ptenos Norton, 1872 Ptilia Lepeletier, 1823 Schizocerella Forsius, 1927 Sericoceros Konow, 1905 Sphacophilus Provancher, 1888 Sterectiphora Billberg, 1820 Subsymmia Malaise, 1955 Tanymeles Konow, 1906 Themos Norton, 1867 Topotrita Kirby, 1882 Trailia Cameron, 1878 Trichorhachus Kirby, 1882 Triptenus Malaise, 1937 Trochophora Konow, 1905 Yasumatsua Togashi, 1970 Zynzus Smith, 1992 Sterictiphorinae males, unknown genus Genus sp. Zenarge Rohwer, 1918

1 6 395 3 2 14 3 6 1 56 1 2 13 1 2 9 1 11 4 4 10 58 35 3 1 5 26 6 2 4 4 4 1 12 10 7 6 2 12 3 32 7 5 21 52 45 2 23 13 3 2 4 2 2 3 19 1

0 3 a 23 0 a1 1 1 0 0 a5 0 0 a5 0 0 a1 0 0 0 0 a1 a4 a3 0 0 a1 a1 a1 0 0 0 0 0 a1 0 0 0 0 a1 0 a3 a2 2 1 a1 a4 0 a1 1 0 0 0 0 1 0 0 1 0 1

1 2 10 1 1 1 1 1 1 2 1 1 1 1 1 2 1 2 1 1 1 1 2 1 1 1 3 1 1 1 2 1 1 1 1 2 1 1 4 3 5 2 1 2 3 2 1 2 2 1 1 2 1 1 1 1 0 1 1

Argidae (Sterictiphorinae)

Zenargidae a Genera

with at least one molecular sequence produced in this study.

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6 L. A. Malagon-Aldana et al. Table 2. Primers and annealing temperature used for gene fragment amplification. Gene

Primer Name

Primer sequence (5′ –3′ )

References

Annealing T∘ C

16S

A Hym (F) B Hym (R) D2F (F) D2Ra (R) 743 nF-ino (F) CAD hym 2F (Fi) 1028R-ino (R) COI fly-C1-J-1514 (F) sym-C1-J-1718 (Fi) A2590 (R) GLN 1F (F) GLN hym 2F (Fi) GLN 4R (R) PGD hym 3F (F) PGD hym intRb (R)

TRACTGTRCAAAGGTAGC TTAATTCAACATCGAGGTC CGGGTTGCTTGAGAGTGCAGC CTCCTTGGTCCGTGTTTC GGIGTIACIACIGCITGYTTYGARCC GGNAGYTCNATGAARAGYGTNGG TTRTTIGGIARYTGICCICCCAT CAAATCATAAAGATATTGG GGAGGATTTGGAAAYTGAYTAGTWCC GCTCCTATTGATARWACATARTGRAAATG GTNTAYTTYTGGCARGG GCNGGVAAYATGGGHTGGYTNAC CYCCANCCRTGRAARCAYTT TGGTRCACAAYGGMATHGARTAYGG ATRATRCANCCDCCYCKCCACAT

Schulmeister (2003b) Schulmeister (2003b) Schmidt & Walter (2014) Schmidt & Walter (2014) Johanson & Malm (2010) Malm & Nyman (2015) Johanson & Malm (2010) Farrell (2001); Malm & Nyman (2015) Nyman et al. (2006) Normark et al. (1999) Regier et al. (2008) Regier et al. (2008) Malm & Nyman (2015) Malm & Nyman (2015) Malm & Nyman (2015)

47–50 47–50 47 47 55–60 55–60 55–60 56 52 52–56 51 56 51–56 60 60

28S CAD

COI

GLN

PGD

Forward (F = external, Fi = internal) and Reverse (R) sequences.

overnight or over 2 days for around 12–48 h at 56∘ C with gentle agitation. DNA extracts were stored in a freezer at −20∘ C. DNA concentration of each sample was measured with a Qubit™ 4 Fluorometer and a Qubit dsDNA High Sensitivity Assay Kit. The following six gene regions were amplified: Mitochondrial ribosomal 16S, nuclear ribosomal 28S (Schulmeister, 2003b; Schmidt & Walter, 2014), mitochondrial cytochrome oxidase I (COI) and the nuclear protein-coding genes carbamoyl-phosphate synthetase (CAD), gelsolin (GLN) and phosphogluconate dehydrogenase (PGD) (Malm & Nyman, 2015). PCR was performed using 5× HOT FIREPol® Blend Master Mix (10 mM MgCl2 ) manufactured by Solis BioDyne (Tartu, Estonia), with a final volume of 25 μL, composed of: 17 μL of the HOT FIREPol® Blend Master Mix, 4 μL of molecular biology grade H2 O, 1 μL of Dimethyl sulfoxide DMSO, 0.5 μL of forward and reverse primer each and 1 μL of the sample DNA extract. PCR profiles and primer sequences for COI, CAD, PGD and GLN followed Malm & Nyman (2015) except that the number of cycles was increased to 50 and the annealing temperature for each gene was modified (Table 2). In the case of two forward primers (external and internal) we used primarily the external (Table 2), while the internal primer was used only when the external did not work for the specific sample. For 16S and 28S we used the primers from Schmidt & Walter (2014) but modifying the PCR profile as follows: denaturation at 94∘ C for 1 min, followed by 40 (16S) or 30 (28S) cycles of denaturation at 94∘ C for 40 s, annealing for 40 s, and extension at 72∘ C for 1 min; the last cycle was followed by a final extension step at 72∘ C for 1 min. The PCR products were visualized under a UV chamber after separating the fragments with gel electrophoresis using 2% agarose with GelRed® (Merck Millipore, Darmstadt, Germany) and a 100 bp ladder. PCR products that showed sharp visualized bands were sent for purification and Sanger sequencing at Macrogen Europe (Amsterdam, Netherlands).

Additional sequences GenBank databases https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/ (Benson et al., 2017) and Barcode of Life Data System http://www.boldsystems.org/index.php/ (Ratnasingham & Hebert, 2007) were employed to obtain 216 additional sequences, including 83 Argidae (32 species, 17 genera) and 133 of outgroup taxa (33 species, 23 genera) (Table S1) for the six different markers we sequenced ourselves, as well as sequences of the genes TPI (triose-phosphate isomerase) and IDH (isocitrate dehydrogenase), which were suggested to be phylogenetically relevant by Malm & Nyman (2015) (Table S1). The 83 downloaded Argidae sequences were distributed across genes as follows: COI (29), GLN (8), TPI (8), CAD (9), PGD (9), IDH (6), 16S (7) and 28S (7). These sequences were produced by Schulmeister et al. (2002), Schulmeister (2003b), Linnen & Farrell (2008), Heraty et al. (2011), Leppänen et al. (2012), Boevé et al. (2013), Klopfstein et al. (2013), Isaka & Sato (2014), Liston et al. (2014), Schmidt & Walter (2014), Malm & Nyman (2015), Schmidt et al. (2017), Shinohara et al. (2016), Endara et al. (2018), Smith et al. (2019) and Prous et al. (2019). The total number of Argidae species or morphospecies (i.e., produced in this work and obtained from databases) included in the molecular analyses were 70 in 25 genera, for a total of 72 terminals (Table S1, Fig. 3). For those outgroup terminals with several species represented in the sequence sample (chimeras), the combined terminal taxon was given as the genus name, e.g., Athalia spp.* consists of sequences from Athalia circularis (COI, GLN, IDH, and TPI) and A. scutellariae (28S, CAD and PGD).

Alignment and assembling of sequences The sequences produced were first submitted to the Basic Local Alignment Search Tool (BLAST®) on the GenBank

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Evolution of Argidae

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Fig. 3. Bayesian tree reconstruction of Argidae s.s. Based on the combined molecular information of first and second codon positions of protein codon genes using Maximum likelihood (ML) and Bayesian inference (BI) analyses. Capital letters followed by an asterisk show the five calibration points used in the combined morphological and molecular dataset based on the fossil species to the left. Asterisk after the name of a terminal (e.g., Athalia spp.) indicates that this taxon is a chimera, i.e., the molecular information from various markers was obtained from different species of the same genus. PP = posterior probability, BR = Bootstrap resampling support.

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8 L. A. Malagon-Aldana et al. website to cross-check the identifications and detect potential contaminations (family or genus level). Chromatograms of sequences were visualized using finchtv 1.5.0 where low-quality ends were trimmed. Forward and reverse trimmed sequence chromatograms of the same sample were aligned, edited and assembled using codoncode aligner software 9.0.1 (CodonCode Corporation). Low-quality sequences (forward, reverse, or both) were excluded and amplified again. The assembled sequences of each gene per species were submitted to GenBank ® (Table S1). Sequences from the samples and the additional downloaded sequences (Table S1) were put together and first aligned for each gene in mega X for macOS (Stecher et al., 2020) using the integrated multiple sequence alignment algorithm clustalw (Larkin et al., 2007). For the protein-coding genes (COI, PGD, GLN, CAD), the amino acid alignments were also checked for stop codons. Introns were detected by eye as ambiguously aligned regions with several gaps or inconsistent translations and their start-end was assessed by a typical nucleotide pattern ‘AG/GT (start) – AG/CAG (stop)’ that signifies splicing sites (Klopfstein & Ronquist, 2013; Malm & Nyman, 2015). The identified introns were individualized and separated from the exons. Preliminary alignments of the protein-coding genes were realigned using mafft version 7 online service (Katoh et al., 2019) and an iterative refinement G-INS-i method with global homology. The 16S and 28S rDNA sequences were realigned using T-Coffee (Notredame et al., 2000), which combines a local and global pairwise alignment, improving the final alignment for those sequences with secondary structure information. All final gene-alignments were concatenated using sequencematrix 1.8.0 (Vaidya et al., 2011). Saturation substitution rate The level of substitution saturation for the protein-coding genes was assessed for the first and second codon position together, and the third codon position separately using dambe7 (Xia & Xie, 2001). First, we visually inspected the plot of the p-distance in terms of transitions and transversions (observations/length of sequence) against the corrected genetic distance pairwise comparison using GTR substitution model (=GTR distance) (Salemi, 2009). In addition, for each gene we estimated the random saturation substitution index (Iss) and the corrected substitution index (Iss.c) (Xia et al., 2003).

Molecular phylogenetic inference The concatenated alignments were analysed under Maximum Likelihood (ML) and Bayesian Inference (BI) to reconstruct the phylogenetic hypotheses and examine topological congruence between the methods. Gaps were treated as missing data. The trees were rooted on Blasticotoma filiceti (Blasticotomidae) in all analyses, a family that has been recovered as sister group of all other Tenthredinoidea in most previous studies (Vilhelmsen, 2001; Schulmeister, 2003a; Schulmeister, 2003b; Malm & Nyman, 2015).

Data of the concatenated alignments were primarily partitioned per gene, i.e., 16S, 28S, CAD, GLN, TPI, COI, PGD and IDH. In addition, the protein-coding genes (CAD, GLN, TPI, IDH, COI and PGD) were partitioned by codon position: First and second codon position together and the third codon position separately. To compare the effect of the third codon position in the phylogenetic reconstructions, we ran all analyses including and excluding this codon position for the protein-coding genes. Similarly, we compared the influence of the addition or exclusion of the TPI and IDH (Table S1) in the reconstructed phylogeny. ML trees were inferred using the Web interface of W-IQ-TREE (Nguyen et al., 2015; Trifinopoulos et al., 2016). The best substitution and best partition scheme model for each partition was estimated in the same programme using the W-IQ-TREE Modelfinder algorithm (Chernomor et al., 2016; Kalyaanamoorthy et al., 2017) and selected according to the Bayesian information criterion scores (Schwarz, 1978), with an ‘edge unlinked’ partition model allowing a different set of branch lengths for each partition. Bootstrap resampling support (BR) was calculated with 100 standard nonparametric replicates. ML trees were visualized in the Interactive tree of life (ITOL) v4 portal (Letunic & Bork, 2019) and edited with corel photo-paint x7 (Corel Corporation). For the BI, we ran the analyses in the CIPRES Science Gateway V. 3.3 (Miller et al., 2012) portal. The best substitutions models and best partition scheme for BI were estimated in Partition Finder2 (Lanfear et al., 2017) using the ‘greedy’ search algorithm, ‘unlinked branch lengths’ option (Lanfear et al., 2012) and were selected based on the corrected Aikaike Information Criterion. A BI tree for the combination of all genes was reconstructed using MrBayes 3.2.2 (Ronquist et al., 2012b), while the parameters of substitution model were set according to the Partition Finder2 estimation. Two runs with four Markov chains Monte Carlo (MCMC) chains (one cold and three heated) were run for 20 million generations; diagnostics were saved every 1000th generation and 25% of the samples were discarded (burn-in fraction) prior to the summary statistics. The summarized parameter results of each run were visualized and examined in tracer 1.7.1 plotting the log likelihood values against the generation time. Convergence of the Markov chains Monte Carlo chains within and among runs was considered sufficient by when there was a correct mixing behaviour in tracer plots, the potential scale reduction factor was close to 1, the average standard deviation of split frequencies was below 0.01 and the Effective Sample Sizes for all parameters was higher than 200. The majority rule consensus tree was visualized using figtree v1.4.4 (http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree/) and edited in corel photo-paint x7 (Corel Corporation).

Total evidence phylogenetic analysis: Molecules and morphology An additional total evidence approach using Bayesian tree inference was performed combining the data matrix of 223 adult anatomical characters (117 taxa) (Malagón-Aldana et al., 2021a)

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Evolution of Argidae and 85 larval characters (48 taxa) (Malagón-Aldana et al., 2021b) with the molecular dataset. For the adult morphological character matrix, seven characters (41, 45, 87, 89, 161, 162 and 175) were treated as ordered in accordance with Malagón-Aldana et al. (2021a), and three additional characters (5, 27, 39) based on the result patterns of the larval morphology dataset (Malagón-Aldana et al., 2021b). The molecular and morphological datasets were assembled using mesquite 3.6 (Maddison & Maddison, 2019). For some genera represented by different species in the molecular and morphological datasets we composed a terminal taxon (taxon denoted as genus name + spp.*) if there was evidence for monophyly of the genus in previous studies (Malagón-Aldana et al., 2021a). Trees were rooted on B. filiceti (Blasticotomidae). The parameter settings for the molecular partition were identical with the above; for the morphological dataset a standard discrete model was used with coding set to ‘variable’ and rates to ‘gamma’. The BI analysis for the combined dataset was run using mrbayes 3.2.2 (Ronquist et al., 2012b) in the CIPRES Science Gateway V. 3.3 (Miller et al., 2012) portal. Two runs with four Markov chains Monte Carlo (one cold and three heated) were run for 20 million generations, and remaining parameters and test of convergence were identical to the above-described molecular BI analysis. The majority rule consensus tree was visualized using figtree v1.4.4 and edited in corel photo-paint x7 (Corel Corporation).

Molecular clock calibration and divergence dating To date the divergence times within Argidae and Pergidae, we used a node dating (tree calibration by employing priors on node ages based on the oldest known fossils for corresponding clades) approach (Ronquist et al., 2012a; Zhang, 2017). Five calibration nodes were assigned (Fig. 3) based on fossil information on well supported nodes (PP = 90–100) and constrained as monophyletic. We used an offset exponential probability distribution as suggested by Ronquist et al. (2012a), with a mean age of 235 Ma (maximum oldest fossil age of Hymenoptera, Triassoxyela Rasnitsyn) and a minimum age for each selected node according to the fossil (Fig. 3): (A) For the root (=tree age) Pseudoxyelocerus bascharagensis Nel et al. (183 Ma, oldest fossil of Tenthredinoidea); (B) for the node ZAP: Zenarge + (Argidae + Pergidae), Xyelotoma macroclada Gao et al. (164.7 Ma, oldest fossil closest to Argidae + Pergidae) (Ronquist et al., 2012a); (C) for the node Sterictiphora, the fossil S. konowi Rohwer (37.2 Ma) (Zhelochovtzev & Rasnitsyn, 1972); (D) for the node of ‘Neotropical Sterictiphorinae’ the fossil Didymia davisi Smith & Poinar (20.4 Ma) and (E) for the Arginae (except Antargidium and Scobina) the fossil Mioarge azari Nel (7.2 Ma) (Malagón-Aldana et al., 2021a). For the node dating of the combined dataset, we used mrbayes 3.2.2 (Ronquist et al., 2012b). The analyses were run in CIPRES Science Gateway V. 3.3., with an IGR (independent gamma rate at each branch with mean 1.0) model (Ronquist et al., 2012a). The remaining parameters followed Ronquist et al. (2012a) for Hymenoptera: Lognormal (−7.08069, 1) and

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prset igrvarpr = exp (37.12). We used two different priors to compare their effect on the age estimation, an uniform tree prior (clock:uniform) and a birth-death prior (clock:birth-death). For the latter, the following settings were used: Speciation prior = exponential (10), extinction prior beta (1, 1) and extant sample proportion fixed to 0.1 (our sample of Argidae taxa was about 10% of all described species). Substitution models were assigned to each gene partition according to the models estimated previously with Partition Finder2. The analysis had two runs, four chains for 20 million generations and a majority rule consensus tree was estimated, with the same parameters and test of convergence and effective sample size used for the above-described Bayesian phylogenetic analysis (see Section 2.6).

Biogeographic reconstruction The geographic records of genera and species were obtained from the Electronic World Catalogue of Symphyta (Taeger et al., 2010, 2018), labels of the examined specimens, literature (Smith, 1992; Saini, 2009; Koch et al., 2015) and the WaspWeb (van Noort, 2020). World biogeographic regions were assigned according to the zoogeographic realms of Holt et al. (2013) with some modifications from Morrone (2015) (i.e., the Mediterranean and Africa north of Sahara were considered as parts of the Palearctic region; New Guinea considered part of the Australian region). The ancestral biogeographical states were reconstructed using rasp 10.15 (Yu et al., 2015) applying S-BGB (Statistical BioGeoBEARS) and BBM (Bayesian Binary MCMC) methods, estimated over the ultrametric calibrated consensus tree of the node dating analysis to compare directly with the divergence time estimations. Regarding S-BGB (Matzke, 2013a, 2013b, 2014), we used the Dispersal Extinction Cladogenesis (DEC) approach model that implements a Lagrange (Likelihood Analysis of Geographic Range Evolution) source code (Ree & Smith, 2008) and estimates likelihoods of ancestral states at cladogenesis events constraining dispersal multipliers between regions according to certain geological events (Brown & Lomolino, 1998; SanMartin & Ronquist, 2004; Hall & Sevastjanova, 2012; Müller et al., 2019) from 0 to 1 in a matrix (File S1). We used two dispersal rates, 0.1 and 1 (e.g., dispersal between Afrotropical and the Neotropical regions was set as 1 before their breakup, around 110 Ma and 0.1 after it). An additional sample of 1000 trees derived from the node dating Bayesian analysis was used for the S-BGB analysis. The Bayesian Binary Analysis (BBM) (Ronquist & Huelsenbeck, 2003; Yu et al., 2015) was run with 10 chains and 500 000 generations, state sampling every 100 generations; and applying a F81 model with a site rate variation of gamma, which is the most complex model implemented in rasp 10.15. The maximum number of ancestral states was set to three in both analyses. Both S-BGB and BBM analyses accepted polytomies in the input consensus tree. For the composite Argidae terminal taxa = *genus + spp. (two species in the same genus from different datasets) the distribution state was assigned as a combination of both, e.g., Aprosthema tardum (Palearctic) + Aprosthema

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brunniventre (Nearctic) = Aprosthema spp.* (Palearctic and Nearctic).

and second position, it shows a linear growth and low saturation in all genes, including COI.

Results

Gene trees

Sequence assemblage and saturation of substitution rate

When analysing individual ML gene trees and all codon positions (Fig. S2), the monophyly of Argidae s.s. and Pergidae was recovered only for CAD, GLN, COI, PGD and IDH. The relationship (Zenarge + Argidae s.s.) was retrieved when analysing GLN; (Zenarge + Pergidae) for the individual analyses of COI, PGD and CAD. Zenarge + (Pergidae s.s. + Argidae s.s.) was recovered for IDH. The 16S gene tree did not recover the monophyly of any of these families, while for the gene 28S only the family Pergidae was retrieved as monophyletic and for TPI the family Argidae s.s. was retrieved as monophyletic (Fig. S2). These families were generally not recovered when using only the first and second codon for each individual gene tree. An additional example of contrasting results between the phylogenetic reconstruction of individual genes was observed for the genus Atomacera, which was recovered either as being the sister group of Arginae for CAD, GLN and IDH, or as sister group of Sterictiphorinae for PGD and 28S (see below).

The final molecular assemblage of aligned sequences included 99 terminal taxa (72 sequences and 70 species of Argidae and 27 sequences of outgroup taxa) (Table S1, Fig. 3) and 5350 characters or total sites, including 2296 parsimony informative sites, 490 singletons and 2564 constant sites. The most completely sampled genes were COI (82%), 28S (69%) and 16S (61%), while TPI (27%) and IDH (19%) were the least sampled (Table 3), the latter two consisting exclusively of sequences from the GenBank database. There were 46% missing data. Sixty sequences contained more than 50% gaps when including IDH and TPI. The successful amplification of mitochondrial and ribosomal DNA (COI, 16S and 28S) was higher than for the nuclear genes. rDNA 16S alignment was highly incongruent among the different alignment methods due to abundance of ambiguous sections in its structure. The lengths of the aligned gene regions were 1015 bp (COI), 711 bp (IDH), 513 bp (PGD), 834 bp (GLN), 783 bp (CAD), 453 bp (TPI), 397 bp (16S) and 644 bp (28S), respectively. For the protein-coding genes COI, IDH and PGD, no intron regions were detected, while for CAD, GLN and TPI, one or more introns were present and excluded. We were able to correct one erroneous identification from the GenBank database, the species Sericoceros nr. tannuus (KC975751.1, ZSM HYM AE086, Schmidt & Walter, 2014; Schmidt et al., 2017; Boevé et al., 2018) was recovered inside the genus Atomacera in all trees; after checking the photographs of the voucher specimen in the http://www.boldsystems.org/, we conclude that this specimen is an Atomacera sp. We provide the first known sequences for the Sterictiphorinae genera Manaos (28S, COI, and PGD), Dielocerus (16S, CAD, COI, GLN, PGD and TPI), Sphacophilus (16S, CAD, COI, GLN, PGD and TPI), Tanymeles (16S) and for the Arginae genera Athermantus (16S, COI), Pampsilota (16S, 28S, CAD and COI), Triarge (28S, 16S, and COI); as well as for several species (Table S1). Among the protein-coding genes there was a clear difference in the variation of sites among the first and second codon positions relative to the third (Table 3), the third codon having a high proportion of unique and parsimony informative sites (>98%, >90%) and few invariant sites (= high variation) (50%) at this level. On the other hand, excluding the saturated third codon position improved the support of deep nodes (e.g., at the base of the ZAP clade, see below) (Fig. S3). The ML and BI showed different topologies for Argidae s.s., Pergidae and Zenarge relationships, although in all cases they formed part of the same clade with high support (BR or posterior probability PP = 89–100) (Fig. S3). (Zenarge + Argidae s.s.) was retrieved when using ML and BI with all codon positions (Fig. S3: A, C). On the other hand, Zenarge + (Pergidae + Argidae s.s.) was obtained in both analyses when using only the first and second codon positions (Fig. S3: B, D). Regarding the internal relationships of Argidae s.s., in the combined molecular data set using either all codon positions or only the first and second codon position we recovered two main clades that correspond to the subfamilies Arginae and Sterictiphorinae s. Benson (1963) (Fig. 3); the clades within each subfamily are also highly congruent with the morphological hypotheses (Malagón-Aldana et al., 2021a, 2021b). For Sterictiphorinae, Atomacera was retrieved as sister group of the remaining genera (Fig. 3). Other clades recovered within the Sterictiphorinae were the sister relationship between the Holarctic clade Sterictiphora + (Aproceros + Aprosthema) and a Neotropical clade comprising a number of genera but whose

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Evolution of Argidae 11 Table 3. Descriptive parameters of aligned sequences with corresponding substitution model assigned (IQ-tree and partition finder).

Gene

Number sequences

Length (bp)

Unique sites (%)

Parsimony informative sites (%)

Invariant sites (%)

Substitution model IQ-tree

Substitution model PF

Iss

Iss.c

P-value

16s 28s COI12 COI3 IDH12 IDH3 PGD12 PGD3 TPI12 TPI3 CAD12 CAD3 GLN12 GLN3

61 69 83 83 20 20 45 45 29 29 54 54 48 48

397 644 677 338 474 237 342 171 302 151 522 261 556 278

70.5 62.3 48.9 97.6 29.3 98.7 40.1 98.8 43.0 99.3 50.6 99.2 45.7 98.2

44.1 39.3 26.0 89.1 15.6 93.7 19.0 92.4 19.5 95.4 18.4 93.9 14.2 89.9

41.8 46.4 63.8 4.4 77.0 3.0 73.4 7.6 64.2 3.3 71.5 5.7 71.9 4.7

GTR + F + I + G4 SYM + I + G4 TIM + F + I + G4 TIM + F + G4 TIM3 + F + I + G4 TNe + G4 SYM + I + G4 K2P + I + G4 K2P + I + G4 TPM3 + F + I + G4 TIM3 + F + I + G4 TPM2 + F + I + G4 GTR + F + I + G4 HKY + F + I + G4

GTR + I + G SYM + I + G GTR + I + G TIM + G GTR + I + G GTR + I + G GTR + I + G GTR + I + G SYM + I + G TRN + I + G GTR + I + G GTR + I + G GTR + I + G TRN + I + G

1.11 1.65 0.25 0.72 0.39 0.78 0.26 0.66 0.44 0.73 0.57 0.79

0.72 0.69 0.71 0.63 0.69 0.70 0.67 0.61 0.71 0.68 0.71 0.68

0.000 0.000 0.000 0.005 0.000 0.260 0.000 0.139 0.000 0.035 0.000 0.000

internal relationships were not resolved (Fig. 3). Concerning Arginae, the Australian genus Antargidium was recovered as the sister group of the remaining genera. The Neotropical genus Scobina is the sister group of the remaining Arginae, minus Antargidium.

Total evidence analysis and phylogenetic relationships The combined morphological and molecular dataset comprised 164 terminal taxa (52 genera of Argidae out of 55) and 5658 characters (File S2). The genera Pseudosinarge, Zhuhongfuna and Mioarge (fossil) were excluded from the morphological matrix and the analyses due to the low number of scored characters and their negative effect in the resolution of Arginae. When combining molecular and morphological data using BI and all codon positions, we retrieved Zenarge + (Pergidae + Argidae s.s.) (Figs 4, 5). Pergidae and Argidae were recovered as monophyletic sister groups, both with high branch support (PP = 100). With regard to Pergidae (Fig. 5), the new world subfamily Acordulecerinae is retrieved as the sister group of the remaining genera, which in turn are divided in two main clades (Fig. 5). One clade includes Phylacteophaginae + (Perginae + Parasyzygoninae) (PP = 96), while the second clade has Loboceratinae (Aulacomerus) (PP = 89) as sister group of the remaining subfamilies: (Styracotechynae + Heteroperreyia) + ((Pterygophorinae + (Philomastiginae + (Euryinae + (Syzygoninae + Perreyinae)). Remarkably, the South American Perreyinae was recovered as paraphyletic, Heteroperreyia being outside the subfamily. Inside Argidae, two main clades were retrieved for all the different reconstructed phylogenies. They correspond to the subfamilies Arginae (PP = 100) and Sterictiphorinae (PP = 66) (Figs 4, 5), as in the above molecular analyses and previous morphological phylogenetic hypotheses (Malagón-Aldana et al., 2021a, 2021b). For the subfamily Arginae (Fig. 4), the Australian genus Antargidium (Fig. 4, clade I) was retrieved

as the sister group of the rest, followed by the Neotropical Scobina (Fig. 4, clade II). Clade III (Fig. 4) comprises exclusively African taxa (PP = 100), i.e., the genus Triarge, Pampsilota and African Arge spp. In clade III, Pampsilota afra was recovered as sister group of the remaining taxa. Pampsilota is paraphyletic, P. afra being apart from the other species, P. dahomeyanus, which is in a clade with Arge congrua and A. fenestralis. Triarge is recovered as monophyletic and sister group of Arge montana and A. stuhlmanni. Clade III includes two subclades, one consisting of Athermanthus + Sinarge (Oriental-Sino-japanese) and a second comprising Cibdela + (Tanyphatnidea + Sjoestedtia) (Oriental-African) (Fig. 4). Clade III was recovered as the sister group of the last major clade of the subfamily that comprises the majority of the ubiquitous genus Arge (Fig. 4, clade V), with a number of other genera embedded in the clade (Asiarge, Kokujewia, Brevisceniana, Pseudarge and Spinarge). In Sterictiphorinae (Fig. 5), the Australian Trichorhachus + Styphelarge (clade VI) were retrieved as sister group of the remaining genera, followed by Atomacera (clade VII) from the Nearctic and Neotropical regions. A third clade includes the Holarctic genera (clade VIII), among them Sterictiphora was the sister group of the remaining genera Aprosthema + (Pseudaprosthema, Ortasiceros and Yasumatsua + Aproceros). Finally, the remainder of the Sterictiphorinae were placed in a large, predominantly Neotropical clade (clade IX) with males having the flagellum furcate, Brachyphatnus (southern South America) being the sister group of the remaining genera. The deeper relationships of the latter are poorly resolved, but some subclades have high support (PP ≥ 70) (Fig. 5). These subclades are: clade X, Ptenos (paraphyletic), Manaos and Zynzus; clade XI, Acrogymnidia + (Acrogymnia + Trailia); clade XII, the ‘Dielocerini s.l.’ clade (Smith, 1992) including Sericoceros, Subsymmia, Durgoa, Neoptilia, Themos, Mallerina, Topotrita, Pachylota, Dielocerus and Digelasinus and clade XIII, Schizocerella, Didymia, Ptilia, Trochophora, Triptenus and Neurogymnia + Eriglenum, where

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Fig. 4. Total evidence Bayesian tree of subfamily Arginae (Argidae) highlighting the current biogeographical distribution. Main clades are labelled with numbers in circles. Asterisk after the name of a terminal (e.g., Athalia spp.) indicates that this taxon is a chimera, i.e., the morphological and molecular information was obtained from different species of the same genus.

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Fig. 5. Total evidence Bayesian tree of subfamily Sterictiphorinae (Argidae) highlighting the current geographical distribution. Main clades are labelled with numbers in circles. Asterisk after the name of a terminal (e.g., Athalia spp.) indicates that this taxon is a chimera, i.e., the morphological and molecular information was obtained from different species of the same genus. Colours of occurrence in Pergidae and Zenargidae (Neotropical, Australian and Nearctic region) are lighter than in legend to emphasize the distribution in Argidae s.s.

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the genus Didymia was not recovered monophyletic. We were unable to properly resolve the exact position of Sphacophilus.

Node dating and ancestral distribution (Figs 6, 7) The estimated mean age of the clades was slightly older when using the uniform tree prior than with the birth-death prior. In the same way the 95% highest posterior density (HPD interval) was wider for the uniform tree prior (Fig. 6; Table 4); here we describe the results using the shorter HPD interval. The age of the ZAP clade was estimated to be 177.1 Ma (164.7–215.8), e.g., early Jurassic; this agrees with the estimate of Ronquist et al. (2012a). The biogeographical reconstructions (both S-BGB/DEC and BBM) indicate an ancestral distribution of the ZAP ancestor in the Neotropics or Australia + Neotropics (Fig. 7). The divergence between Pergidae and Argidae s.s. occurred approx. 168.5 Ma (144.9–205.4). This interval of time overlaps with other estimates (Schmidt & Walter, 2014; Nyman et al., 2019) and is contemporary with the beginning of the breakup between west and east Gondwana. The first split within Argidae s.s. is dated from the middle to late Jurassic around 155.1 Ma (127.4–191.1 Ma). The age of the Sterictiphorinae crown group is estimated to be around 148.2 Ma (118.6–183.2 Ma) in the beginning of the Cretaceous, significantly older than crown group Arginae at approx. 123.3 Ma (92.1–159.5). The ancestral area of Argidae s.s. was inferred to be Australian/Neotropical (BBM) or Australian/African (S-BGB/DEC); for each subfamily the ancestral distribution was estimated also as Australian/Neotropical (BBM and S-BGB/DEC) (Fig. 7).

Discussion Although for many taxa the overall gene sampling was low (Table S1), especially for the nuclear protein-coding genes, the phylogenetic relationships retrieved with the available molecular data (Fig. 3) are highly congruent with previous hypotheses, e.g., monophyly of Argidae, Pergidae, Sterictiphorinae and Arginae. However, for more than half of the genera of Argidae, molecular information is still absent, and therefore the relationships of these taxa rely exclusively on morphological evidence.

Saturation of substitution rate, additional data and their phylogenetic effect Our results show how the type of data differentially affect the placement of taxa, with special effect on isolated taxa, e.g., Zenarge turneri (Zenargidae) (Fig. S3). The placement of Zenarge was highly influenced by the third codon position, and when excluding it, the phylogenetic position of Zenarge was more similar in the molecular and morphological trees (Malagón-Aldana et al., 2021a, 2021b), Zenarge being the sister group of Pergidae + Argidae s.s. However, for more distal nodes in the topology, e.g., within Arge, the resolution

decreased substantially when excluding the third codon position (Fig. 3). This indicates that while the third codon position might have achieved saturation for the deeper nodes, this may not be the case for the more distal nodes; a similar effect occurs in implied weights analyses, where different k-values might resolve some parts of the phylogeny better than others do. Using the highly saturated nucleotides in phylogenetic analyses is still controversial (Källersjö et al., 1999; Strimmer & von Haeseler, 2009; Breinholt & Kawahara, 2013). Malm & Nyman (2015) retrieved Zenarge + Argidae s.s. even if excluding the third codon position for most of the protein-coding genes they used, except for CAD and GLN. Additionally, when we combined the molecular and morphological datasets, including all codon positions, Zenarge was recovered as sister group of Argidae + Pergidae. This shows that morphological characters, in spite of their significantly lower number relative to molecular sites, can still influence the results of the combined analyses when using few genes. The sampling of additional fresh material of Zenarge (we relied on GenBank sequences), together with a phylogenomic approach would help to test its current placement. For now, based on the morphological (adult and larval stages) and molecular evidence analysed here, we uphold placing Zenarge in a separate family, the Zenargidae (Malagón-Aldana et al., 2021a).

Zenargidae The combined analysis supports the topology Zenargidae + (Argidae + Pergidae) or ZAP clade (Figs 4, 5). Zenarge turneri, the sole representative of Zenargidae, only occurs in New South Wales in Australia. It is the only taxon of the ZAP clade that feeds on gymnosperms, the endemic Cypress pine Callitris as well as the introduced Cupressus (Cupressaceae) (Moore, 1963a, 1963b; Smith, 1992). The position of Zenarge as sister to the rest of the ZAP clade and our estimation of the age of the split between Zenargidae and Argidae + Pergidae around 180 Ma in the early Jurassic, prior to the Gondwana breakup (Fig. 6), is apparently in conflict with the inference of Nyman et al. (2019) that the common ancestor of the ZAP clade (indeed, of all Tenthredinoidea) was feeding on angiosperms and the feeding habits of Zenarge a result of a secondary shift to gymnosperms. The origin of the Zenargidae is according to our estimates of similar age as the earliest putative angiosperm flower fossil (Nanjinganthus dendrostyla; Fu et al., 2018 of 174 Ma), older than the age estimate (120 Ma, i.e., Early Cretaceous) of the split between Zenarge and the remaining Argidae according to Nyman et al. (2019). Different lines of evidence support the pre-Cretaceous origin of angiosperm plants (Hochuli & Feist-Burkhardt, 2013; Fu et al., 2018); however, fossil evidence indicates that the major radiation of angiosperms did not take off until the Early Cretaceous (Silvestro et al., 2015; Herendeen et al., 2017; Nyman et al., 2019). The evolution of the Tenthredinoidea seems to display a similar pattern (Nyman et al., 2019) and they may still have co-evolved with angiosperms even if their common ancestor in the early Jurassic was feeding on gymnosperms. However, the estimated age of Callitris, the current

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Fig. 6. Node dating chronogram of Argidae using the combined dataset (morphology and molecules). Horizontal bars show the 95% highest posterior density interval (HPD) of the estimated node age, in blue for the combined dataset and red for the molecular data. Vertical bars show relevant geological events in that transition period of time. Main clades are labelled with numbers in circles. © 2021 The Royal Entomological Society, Systematic Entomology, doi: 10.1111/syen.12527

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Fig. 7. Biogeographic ancestral reconstruction of Argidae, subfamily Arginae (left) and Sterictiphorinae (right) showing Bayesian Binary Analysis (BBM) estimations in colour charts, and S-BGB/DEC Dispersal Extinction Cladogenesis (DEC) in white pentagons. Main clades are labelled with numbers in circles. © 2021 The Royal Entomological Society, Systematic Entomology, doi: 10.1111/syen.12527

Evolution of Argidae 17 Table 4. Divergence times of main clades (Fig. 8) based on node dating Bayesian analysis, using a uniform tree prior (UN) and a birth-death prior (BD).

Node

Age (Ma) UN

95% Highest posterior density (HPD) (Ma) UN

Zenarge + (Argidae + Pergidae) Argidae + Pergidae Sterictiphorinae + Arginae I + remaining II + remaining III + remaining IV + remaining V + remaining VI + remaining VII + remaining VIII + remaining IX

187.3 182.1 170.2 139.4 120.7 75.5 72.6 67.6 164.8 154.7 138.2 117.4

164.7–246.9 156.4–241.8 141.3–226.3 108.3–189.8 87.1–167.1 54.5–103.1 52.7–95.2 49.1–89.5 135.9–220.6 127.4–207.5 110.9–186.8 88.8–157.3

host plant of Zenarge, indicates that gymnosperm feeding in the latter might be secondary rather than ancestral. Callitris is a genus of drought-resistant plants that evolved around 30 Ma, probably in response to climate change in the middle Cenozoic as Australia drifted northwards (Pittermann et al., 2012; Larter et al., 2017). The Zenarge lineage cannot have switched to Callitris earlier than this, whether it was from an angiosperm or a gymnosperm host.

Pergidae The reconstruction of ancestral biogeographic area of Pergidae (Fig. 7, BBM, S-BGB/DEC) is congruent with the hypothesis of Gondwanan origin (Neotropical or a combination of Neotropical and Australia) with a mean age of 150 Ma for the crown group, similar to the estimation (140 Ma) of Schmidt & Walter (2014). Our results suggest, in accordance with Schmidt & Walter (2014), a pattern of repeated dispersals between South America and Australia through Antarctica before the final separation of the three continents around 35 Ma (Figs 6, 7). Schmidt & Walter (2014) suggested that several pergid lineages (Perginae, Phylacteophaginae, and Pterygophorinae) radiated on Myrtaceae (Eucalyptus and their relatives) as the Australian climate became more arid during the Cenozoic era, while other lineages experienced reduced diversity or went extinct. The combined analysis (Fig. 5) placed the new world subfamily Acordulecerinae (Acordulecera + Anathulea), as sister group of the remaining genera; this in contrast to Schmidt & Walter (2014) that placed Loboceratinae (Aulacomerus) as sister to all other Pergidae. Although both subfamilies have a similar distribution in South America, Acordulecerinae have a higher diversity, especially within the genus Acordulecera that also extends into North America. Previous studies (Smith, 1990; Schmidt & Walter, 2014; Malm & Nyman, 2015; Malagón-Aldana et al., 2021a) suggested that the subfamily Acordulecerinae belongs in a clade with Phylacteophaginae and Perginae from Australia. Regarding Loboceratinae, all studies to

Age (Ma) BD

95% HPD (Ma) BD

177.1 168.5 155.1 123.3 109.8 88.2 77.8 66.9 148.2 135.7 124.5 112.5

164.7–215.8 144.9–205.4 127.4–191.1 92.1–159.5 78.7–140.4 63.1–122.6 54.1–109.8 46.2–90.1 118.6–183.2 110.5–170.7 102.3–156.9 86.7–145.2

date have only included one genus, Aulacomerus, and the monophyly of the subfamily itself remains uncertain. The two main clades of Pergidae retrieved (Fig. 5) are mostly congruent with previous studies (Schmidt & Walter, 2014; Boevé et al., 2018) in terms of subfamily composition, although their relationships partly differ; this might be caused by differences in taxon and sequence sampling. Remarkably, we retrieved the Australian Heteroperreyia as sister group of the Australian Styracotechys (Styracotechyinae); this makes the Neotropical subfamily Perreyinae paraphyletic since Heteroperreyia is placed apart from Perreyia + Decameria, similar to what was found in larval morphological analysis (Malagón-Aldana et al., 2021b); they differ substantially in the ovipositor structure (well developed in Heteroperreyia, reduced in, e.g., Perreyia and Decameria) (Smith, 1990; Malagón-Aldana et al., 2021a) and larval life history (saprophagous/mycophagous in Perreyia/Decameria, phytophagous in Heteroperreyia) (Schmidt & Walter, 2014; Smith et al., 2019). The Neotropical Parasyzygoniinae was retrieved as sister group of Perginae (Australia), and Syzygonia (Syzygoninae) as sister group of Perreyinae (Neotropics). Parasyzygoniinae is a monotypic subfamily with only two species (Parasyzygonia cyanoptera and P. pallidor) from Venezuela and Brazil, which has been previously suggested to be close to Perginae by Smith (1990) and Malagón-Aldana et al. (2021a). With regard to the Neotropical Syzygoninae, Schmidt & Walter (2014) included only the genus Lagideus, and they retrieved it as sister group of Philomastiginae (Philomastix). The monophyly of the subfamily Syzygoninae (e.g., Syzygonia and Lagideus) has not been properly tested.

Argidae relationships Our phylogenetic results (Figs 4, 5), based on the combined analysis, are highly similar to the morphological phylogenetic hypotheses (Malagón-Aldana et al., 2021a, 2021b) with two large clades, i.e., the subfamilies Arginae and Sterictiphorinae.

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L. A. Malagon-Aldana et al.

In general terms, Arginae correspond to the taxa where males have an undivided antennal flagellum (Fig. 1A–C) and Sterictiphorinae to those where males have a furcate antenna (Fig. 2A,B). The genus Atomacera is the only genus where the antenna of males is simple (Fig. 2C) but recovered inside the Sterictiphorinae, see below. Within Arginae, the position of Antargidium (clade I) and Scobina (clade II) as successive sister groups to the rest of the subfamily is stable and well supported by both molecular and morphological data (Figs 3, 4); these two genera retain some plesiomorphies, including the presence of a complete cupula in the male genitalia and two separated suprapedal lobes in their larval stage (Malagón-Aldana et al., 2021a, 2021b). Clades I and II (Fig. 4) are congruent with clades 1 and 2 of the adult morphology analysis (Malagón-Aldana et al., 2021a) and partly congruent with clade A of the larval analysis (Malagón-Aldana et al., 2021b). We retrieve a clade of African taxa (Pampsilota, Triarge and Arge) (clade III) that is in conflict with the current genus classification and questions the diagnostic value of some of the morphological characters that this classification is based on, e.g., the occurrence of preapical tibial spurs (absent in Pampsilota, present in Arge) and the presence of the 2r-m vein in the fore wing (absent in Triarge, present in Arge). According to the adult morphological analysis of Malagón-Aldana et al. (2021a, fig. 20H), the presence of long volsellar teeth on the digitus of the males could be considered a putative synapomorphy for clade III; more Afrotropical Arginae need to be examined to confirm this. The clades III and IV (Fig. 4) are partly congruent with clades 6a and 6b of Malagón-Aldana et al. (2021a) and the tribe Athermantini of Benson (1963). The genera of clade IV lack the preapical tibial spur in mid and hind tibiae and are restricted to the Oriental/Sino-Japanese region, except for Sjoestedtia (Afrotropics). Clade IV includes a subclade with two small genera, Athermantus (two species) and Sinarge (one species), for which we were only able to sequence mitochondrial markers (COI and 16S) for Athermantus. In the second subclade within clade IV, Cibdela is retrieved as the sister group of the remaining genera. Pampsilota scutellis is retrieved inside Sjoestedtia + Tanyphatnidea; the three taxa have parapenis lobes in the male genitalia, the third valvulae of females strongly angulated dorsolaterally and an epistomal sulcus present but weak (Malagón-Aldana et al., 2021a). Additionally, P. scutellis also has the anal cell present in the hind wing, as in Tanyphatnidea. The genera Tanyphatnidea and Pampsilota (recovered paraphyletic here) have been defined differently by taxonomists (Togashi, 1975; Wei, 1997a; Saini, 2009); however, in Pampsilota the parapenis lobes of males and epistomal sulcus are absent, and dorsolateral corners of the third valvulae of females are not angulated. In addition, Tanyphatnidea is restricted to southern China, Taiwan and the Oriental region, while Pampsilota species are endemic to the Afrotropics (Liston et al., 2017). We did not examine the Chinese species Pampsilota cenchra, although the description by Wei (1997a) suggested high similarity with P. scutellis. Regarding hostplants of clade IV, Cibdela janthina larvae feeds on Rubus alcifolius (Rosacae) (Florens et al., 2017), whereas

Tanyphatnidea sinensis feeds on Polygonum sp. (Polygonaceae) (Togashi, 1980). The remaining, non-Afrotropical Arge spp. (clade V, Fig. 4) are placed in a monophylum that includes several other small genera from the Palearctic region. Of these, Kokujewia and Spinarge have been sampled for both molecular (only COI for Kokujewia) and morphological data; Asiarge, Brevisceniana and Pseudarge only for morphology. Kokujewia, Asiarge and Brevisceniana form a clade primarily defined by the absence of preapical tibial spurs and the short apical maxillary palpomere. Due to the large number (approx. 400) of described species of Arge, it is standard practice to define species groups to facilitate its classification (e.g., Smith, 1989); we retrieved some of these as monophyletic (Fig. 4): The pectoralis group, ochropus group and clavicornis group. Malagón-Aldana et al. (2021a) retrieved Arge ochropus as sister to a large clade comprising the majority of the Arginae included, which could be due to the retention of plesiomorphic conditions in the ovipositor with a simple, flat third valvula, from which more complex shapes of the third valvula might have evolved. However, here the Arge ochropus group (Fig. 4) (Smith, 1989; Yan et al., 2009) is in a polytomy with other species of Arge that have a highly modified ovipositor sheath. Host plants associations within clade V seem to follow the oligophagous patterns of other temperate herbivores (Haack & Mattson, 1993) with preference for woody, shrubby and herbaceous food plants belonging predominantly to the families Rosaceae, Betulaceae, Fagaceae, Ericaceae and Salicaceae (Boevé et al., 2018); Some examples of argids with high host specificity are Kokujewia ectrapetala on Rumex spp. (Polygonaceae), Arge berberidis on Berberidis spp. (Berberidaceae) and the Arge ochropus group on Rosa (Rosaceae). A large amount of evidence supports the inclusion of Spinarge in Arge (Figs 3, 4, clade V) (Boevé et al., 2018; Malagón-Aldana et al., 2021a, 2021b). However, a clear delimitation of Arge s.s. is still necessary. Since Afrotropical species of Arge are more closely related to other genera (Triarge and ‘Pampsilota’) than to the rest of Arge species, it further complicates the taxonomic delimitation of the genus. One alternative could be to define Arge s.s. as the non-Afrotropical species (clade V, Fig. 4). A larger sample of Afrotropical species of Arge than ours (four out of 125 species) (Taeger et al., 2010) is needed to corroborate this. The branch support (PP = 66) for the Sterictiphorinae is lower than for Arginae (PP = 100). This might be caused by the lack of molecular data for Trichorhachus and Styphelarge, and the retention of several plesiomorphic character states in adult and larval morphology in Trichorhachus (e.g., preapical tibial spurs present in adults and simple setae in epipharynx and lacinia of larva) (Malagón-Aldana et al., 2021a, 2021b). Nevertheless, these two genera form clade VI (Fig. 5) which is congruent with clade 7 of Malagón-Aldana et al. (2021a) and the tribe Trichorhachini of Benson (1963). Clade VI is the sister group of the remaining Sterictiphorinae. The Neotropical genus Atomacera (clade VII, Fig. 5) is recovered within Sterictiphorinae as suggested by Benson (1963) (tribe Atomacerini) and Malagón-Aldana et al. (2021a, 2021b), although in some individual gene trees it was placed closer to Arginae. It was retrieved as sister group of Arginae + Sterictiphorinae in Malm

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Evolution of Argidae 19 & Nyman (2015). In contrast to the putative reversal to a simple flagellum antenna in the males, a number of characters justify the placement of Atomacera in Sterictiphorinae, e.g., the presence of setae multiple branched in the lacinia and epipharynx of larva (Malagón-Aldana et al., 2021b). The conflicting evidence from individual gene trees (Fig. S2) as well as adult and larval anatomy indicates that the exact position of Atomacera needs further clarification. Clade VIII (Fig. 5) is well supported (PP = 100) and retrieved with molecular and total evidence (Figs 3, 5), as well as previous morphological analyses (clade 8 of Malagón-Aldana et al., 2021a, clade D of Malagón-Aldana et al., 2021b). Clade VIII is partly congruent with the tribe Sterictiphotini of Wei (1997b) but includes the genus Ortasiceros as well. For the small genera Pseudaprosthema (three species), Ortasiceros (six species) and Yasumatsua (three species) only type material exists, so the amount of information that can be extracted from them is limited. A characteristic larval feeding behaviour has been described for larvae of some species of clade VIII; they make sinusoidal channels or zig-zag feeding tracks on their host plants, which are Prunus spp. (Rosaceae) [Sterictiphora serotina, S. prunivora] and Ulmus spp. (Ulmaceae) [Aproceros leucopoda] (Blank et al., 2014; Eiseman, 2015). In contrast, Aprosthema tardum does not display this behaviour when feeding on herbaceous Leguminosae (Liston et al., 2018). For clade IX (Fig. 5) (PP = 100) that includes all the Neotropical Sterictiphorinae except Atomacera, internal resolution and support is weak, even if morphological synapomorphies can be inferred for some subclades (Malagón-Aldana et al., 2021a, 2021b). This Neotropical clade comprises more than half of all genera of Argidae (29 out of 55) while molecular information (mostly COI) is only available for 12 genera. This is not enough to resolve the polytomy of well supported internal subclades (Fig. 5, clades X, XI, XII and XIII). Within subclades of clade IX, some hostplant associations patterns are evident. For clade X, larvae are associated mainly with the Fabaceae Inga + Zygia clade (Smith, 1970; Smith, 1992; Smith & Janzen, 2003; Smith et al., 2013; Endara et al., 2018; Malagon-Aldana et al., 2019). Endara et al. (2018) suggested a coevolutionary arms race between Ptenos and Inga, where Inga defence chemistry played a role in cospeciation with Ptenos. In clade XIII, the larvae feed on members of Connaraceae (Kimsey & Smith, 1985; Smith, 1992; Smith & Janzen, 2003; Smith et al., 2013).

Biogeography of Argidae The ancestral biogeographic reconstruction of extant Argidae s.s. is congruent with a Gondwanan distribution with the same probability for the Australian and the Neotropical region (Fig. 7, S-BGB/DEC and BBM) during the early breakup between east and west Gondwana in the middle-upper Jurassic (around 155 Ma, crown group age, Fig. 6). While this corresponds to the pattern displayed by the Pergidae (Schmidt & Walter, 2014), it ignores the distributional information from Xyelotoma macroclada, a fossil taxon possibly closely related to the ZAP clade

and used to calibrate this node in the divergence dating analyses (see Methods). This fossil is from the late Jurassic (164.7 Ma) and occurs in the Daohugou Formation from China, as well as Kazakhstan (see http://fossilworks.org/?a=taxonInfo&taxon_ no=139523), i.e., the northern hemisphere (Gao et al. 2009). We have not been able to study this fossil and integrate it in our morphological data set; the estimate of its phylogenetic position is from Ronquist et al. (2012a). However, even if Xyelotoma macroclada was included in our biogeographic analyses, the otherwise strong Gondwanan signal in the deeper nodes of the ZAP clade would probably not be overturned. The radiation of Argidae s.s. in the Early Cretaceous was probably related to radiation of the angiosperms at the same time (Sun et al., 1998; Soltis et al., 2008), as it has been suggested for other sawflies (Nyman et al., 2019). Inside each subfamily, the same ancestral distribution in Gondwana is inferred (Fig. 7), either Australian/Neotropics (BBM) or Australian/Africa/India-Oriental (S-BGB/DEC). In both Arginae and Sterictiphorinae, the sister groups of the extant genera, clades I and VII, Antargidium (Arginae) and Trichorhachus + Styphelarge (Sterictiphorinae), respectively, are endemic to Australia, while the next clades to branch off, i.e., II (Arginae: Scobina) and VII (Sterictiphorinae: Atomacera) (Figs 4, 5), respectively, are Neotropical. Trichorhachus + Styphelarge are restricted to Western Australia, while Antargidium is mainly present in Eastern Australia; it is possible that the habitat of their ancestors contracted substantially during the increased aridity in the interior of Australia, when the Australian plate drifted towards the Equator in the Miocene (Wilford & Brown, 1994). Some of the first extant genera to branch off have as current host plants taxa that evolved much more recently than the ancestors of the sawflies. Antargidium feed on the Australian Sapindaceae Arytera and Alectryon (20–30 Ma; Muellner-Riehl et al., 2016). Trichorhachus feed on flowers of the endemic Australian Proteaceae Conospermum (70 Ma; Lamont & He, 2012) from fire-adapted vegetation in western Australia; the adults have a long proboscis and probably use it to reach the nectar of Conospermum small flowers at the base of the calyx tube, similar to some colletid bees (Houston, 1989).Unlike some Australian Pergidae that have apparently experienced modest diversity increase as a consequence of feeding on Myrtaceae (Schmidt & Walter, 2014), the endemic Australian argid genera have not switched to this family, another possible cause of their current low diversity. The early diversification in the Neotropics of both Arginae and Sterictiphorinae present a similar pattern, occurring in the lower Cretaceous, i.e., ancestors of Scobina (Arginae clade II, 78.6–140.35 Ma, Fig. 6) and Atomacera (Sterictiphorinae clade VII, 86.7–145.2 Ma). This is congruent with the isolation of South America from Africa around 110 Ma (SanMartin & Ronquist, 2004) in a vicariance event. Both genera are associated with Malvaceae (Smith, 1992), which presumably also arose in Gondwana in the late lower Cretaceous or early upper Cretaceous (Areces-Berazain & Ackerman, 2017; Hernandez-Gutierrez & Magallon, 2019). Atomacera apparently dispersed from the Neotropical to the Nearctic region, although the estimated age of A. debilis, the Nearctic species in our

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L. A. Malagon-Aldana et al.

sample, is much older than the formation of the Panamian Isthmus (13–15 Ma) (Montes et al., 2015). However, the current host genera of these argid taxa are much younger than the ancestors of clade II and VII: Scobina larvae feed on the pantropical Sida rhombifolia (30–40 Ma) and Atomacera on Hibiscus (30–50 Ma) (Areces-Berazain & Ackerman, 2017). The major radiation of Sterictiphorinae occurred in the Neotropical clade IX (Figs 5–7) after diverging from the ancestors of the Palearctic clade VIII in the lower Cretaceous. This probably happened after the isolation of South America from Africa around 110 Ma. South America can be considered an area of endemism for Sterictiphorinae, whose genera have a diverse range of host plant families (Smith, 1992), and the angiosperm radiation might have influenced the diversification of Sterictiphorinae. The early evolutionary history of Argidae and Pergidae are similar (Fig. 7), being restricted to Gondwana (Schmidt & Walter, 2014). The main difference between the two families is the diversification of Argidae in the rest of the world, the northern hemisphere in particular. How Argidae colonized Eurasia is somewhat difficult to explain, and the correlation of splitting events in the family with tectonic events is hampered by the wide HPD intervals for the estimated divergence times for the former (Fig. 6). The dispersal to the northern hemisphere might have happened through dispersal and diversification in Africa and/or India in the Cretaceous, which separately drifted northwards to collide with Eurasia during the early Eocene (India) and Oligocene (Africa-Arabian Peninsula) (Brown & Lomolino, 1998). The breakup between West (South America, Arabia, and Africa) and East Gondwana (Australia, India, and Antarctica) began around 160 Ma, several Ma after the estimated divergence of Argidae + Pergidae. Subsequently, ancestors of extant lineages of Argidae s.s. might have dispersed to India and/or Africa. However, according to the ancestral biogeographic reconstructions of Argidae (Figs 7, 8), the Afrotropical and/or Indian/Oriental distribution can only be inferred for the ancestors of Arginae but not for Sterictiphorinae, e.g., clades I, II, III and IV (Fig. 7). Although the African continent collided with the Palearctic region (through the Arabian Peninsula) later than India (Brown & Lomolino, 1998), both events might have influenced the dispersal of clade V to Eurasia, since either of the two continents might have housed Arginae ancestors (Fig. 8). According to the HPD interval of the divergence times (Fig. 6), the ancestors of clade I (92.1–159.5 Ma) and clade II (78.7–140.3 Ma) could precede the separation of Africa from South America and the separation of India from Africa (130-110 Ma), as well as their dispersion to these continents. However, the ancestors of clades III and IV (distributed currently in Africa and India/Oriental, respectively) might have evolved after India and Africa separated from the rest of Gondwana, since their estimated age is younger than those events (75–63 Ma). Assuming that all extant Afrotropical Arge (125 species) belong to this clade, the radiation of the exclusively Afrotropical clade III could be related to the diversification of the African austro-temperate and arid floras in the Paleogene and Eocene, although their ancestors might have evolved together with the radiation of lowland forest angiosperm flora

in the Cretaceous (Linder, 2014). In clade III, Pampsilota and Afrotropical Arge spp. have a wide distribution in sub-Saharan Africa (Koch et al., 2015; Liston et al., 2017), while the genus Triarge is restricted to South Africa and its austro-temperate flora. Host plants for Triarge are unknown, while larvae of Afrotropical species groups of Arge feed on plants of Geraniaceae found in different natural biomes of shrub, bush and grasslands (Koch et al., 2015). Contrary to the Austral kingdom hypothesis suggested mainly by phytogeographers (Linder, 2014; Morrone, 2015), we did not find taxa with affinities across southern Africa (e.g., Triarge), southern South America and Australia. The extant Arginae occurring in the India-Oriental region (clade IV) are restricted to northern India, adjacent and parallel to the Himalayas (Fig. S4) to the north. Possible explanations for the current absence of clade IV in central and southern India are: (i) Climatic variation: their ancestors in southern India moved northwards or went extinct due to a substantial climatic change to much drier conditions in central and southern India, shaped by its northward drift from Gondwana and the formation of the Himalayas (Chatterjee et al., 2017) in the early Eocene; (ii) Cretaceous interchange: their ancestors could have dispersed from northern Africa (and the Arabian Peninsula) through a land bridge that connect only to northern India from the late Cretaceous before India collided with Eurasia (Oman-Kohistan-Ladakh [OKL] arc, Fig. 8C) (Reinert, 1970; Chatterjee & Bajpai, 2016; Chatterjee et al., 2017); (iii) Mio-Pliocene interchange: their ancestors could have dispersed much more recently from Africa during a Miocene interchange after to the collision of the Arabian plate with Eurasia around 30–15 Ma and before/during the aridification of Sahara, as it has been suggested for other organisms with similar distribution (Bibi, 2011; Portik & Papenfuss, 2015). Given the absence of any evidence for the occurrence of Arginae in India south of the Indo-Gangetic Plain, it is perhaps most likely that they arrived in the subcontinent from the west sometime in the Tertiary. Nonetheless, according to our divergence time estimation, ancestors of clade IV (mostly Oriental taxa) would be older (54.1–109.8 Ma) than the Miocene interchange scenario. Records of Argidae in the Arabian Peninsula region are unknown. Hypotheses 2 and 3 above could also partly explain the sister relationship between the Afrotropical Sjoestedtia and the Oriental (Pampsilota scutellis + Tanyphatnidea) in clade IV. Regarding the distribution pattern of clade IV south and parallel to the Himalayan chain (Fig. S4), it is possible that the uplift of this mountain range functioned as a natural barrier for dispersal of the ancestors of this clade. Oriental representatives of clade IV are usually collected over 3000 m of elevation (Saini, 2009), indicating that they have adapted to cooler conditions. This is in contrast to the occurrence of Argidae in the Neotropics (e.g., Colombia, Ecuador), where they are only recorded below 2500 m (Malagon-Aldana et al., 2019). The genus Cibdela (clade IV, Figs 6–8G) is the only Indian-Oriental genus that reaches the Australian region in New Guinea, which could be a more recent dispersal event (e.g., during the collision of Australia-Wallacea-SE Asia in the early Miocene or during

© 2021 The Royal Entomological Society, Systematic Entomology, doi: 10.1111/syen.12527

Evolution of Argidae 21

A

D

B

E

C

F

G

H

Fig. 8. Hypothetic sequence of ancestral node distribution for subfamilies Arginae (A–C) and Sterictiphorinae (D–F) of Argidae in different geologic times. (G) Current distribution of subfamily Arginae. (H) Current distribution of subfamily Sterictiphorinae. Main clades are labelled with numbers in circles. © 2021 The Royal Entomological Society, Systematic Entomology, doi: 10.1111/syen.12527

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L. A. Malagon-Aldana et al.

A

B

D

C

E

Fig. 9. Mass cocoons constructed by individuals of Sterictiphorinae species. (A) Sericoceros dimidiatus Konow, 1908 (NMNH). (B) Themos olfersii (Klug, 1834) (NMNH). (C) Dielocerus diasi Smith, 1975 (NMNH). (D) Digelasinus diversipes (Kirby, 1882) (NMNH). (E) Pachylota audouinii Westwood, 1841 (NHMUK). NMNH = National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington D.C., USA, NHMUK=Natural History Museum, London, UK.

the glaciations of Pleistocene caused by falling sea levels and exposition of glacial land bridges) (Brown & Lomolino, 1998; Hall & Sevastjanova, 2012), since their ancestral distribution is estimated to be Indian-Oriental (S-BGB/DEC, BBM, Figs 4, 7). The radiation of the subfamily Arginae is most prevalent in the non-Afrotropical Arge (clade V) (+250 species) in the Palearctic and Sino-Japanese regions and occurred between 38 and 61 Ma, around the time estimation of the collision between India and Asia, 45–50 Ma, that formed the Himalaya-Tibetan plateau (Fig. 6) (Chatterjee et al., 2017) and produced severe climatic shifts in the Oriental region. Clade V has a current distribution in northern India similar to clade IV, although with a substantial lower number of species (20 taxa, 13 endemic) (Saini, 2009) than in the Sino-Japanese region where there are more than 200 species (Wei et al., 2006; Hara & Shinohara, 2018; Taeger et al., 2018). This includes several Spinarge spp. that diversified mainly in Japan after the opening of the Japanese sea (Fig. 6) around 15.3–33.7 Ma. More recently, Arge spp. of clade V reached the Nearctic, at least in two different dispersal events, represented by Arge cyra (15.7 Ma) and A. quidia + A. pectoralis (16.2 Ma) (Figs 4, 7), probably through one of the Bering land bridges that occurred at

different times in the Cenozoic (Hopkins, 1959; SanMartin et al., 2001). In Sterictiphorinae, no African or Indian taxa have been found that can link the primarily Neotropical clades VII and IX and the mostly Palearctic clade VIII. Only one species of Sterictiphorinae has been recorded from the Oriental region, Aproceros sikkimensis Saini & Thind, 1992 (Saini, 2009); this species occurs in northernmost India and was not included here. No reliable records of Sterictiphorinae exist from the Afrotropical region, except for one of the otherwise Neotropical Sphacophilus (recorded as Sterictiphora afra by Pasteels, 1963); this record is probably based on a mislabelled specimen (Liston et al., 2017). The virtual absence of Sterictiphorinae from the Afrotropical and Oriental regions may have been caused by extinction or failure to colonize these regions. Either way, it is not possible to establish a connection between Neotropical and Eurasian members of the subfamily. The ancestral distribution of clade VIII is estimated to be Palearctic (Figs 7, 8). The clade is distributed throughout the Holarctic and comprises more than 100 species, primarily in the genera Sterictiphora (41 spp.) and Aprosthema (55 spp.). Ortasiceros (6 spp.) and Yasumatsua (3 spp.) are endemic to the Sino-Japanese region, as are 8 out of 10 species of Aproceros; the species

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Evolution of Argidae 23 Aproceros leucopoda has been introduced to Europe (Blank et al., 2014). Sterictiphora and Aprosthema reached the Nearctic in the Miocene (Figs 5, 8), presumably through a Beringian connection.

are the long plantulae on the tarsi, mainly on the basitarsomere (Malagón-Aldana et al., 2021a, char. 59).

Conclusions Subsocial behaviour and maternal care According to our results, the subsocial behaviour of females within Argidae and Pergidae evolved independently; this behaviour cannot be ascribed to the ground plan of either family. In Pergidae, subsociality occurs in genera in different subfamilies (Perginae, Philomastiginae, Perreyinae and Syzygoninae) representing at least two different lineages (Schmidt et al., 2006). In Argidae, it occurs only in clade XII (Fig. 5), corresponding to the tribe Dielocerini of Benson (1938) or subfamily Dielocerinae of Smith (1992); the behaviour is not developed to the same degree in all genera. According to our phylogeny, clade XII includes several subclades with unresolved relationships. Maternal care has not been recorded for subclade XIIa, Neoptilia + Durgoa, although the larvae of some species display signs of subsocial behaviour, e.g., Durgoa mattogrossensis and Neoptilia tora are gregarious feeders (Smith et al., 2013) and also build small irregular mass cocoons (D. R. Smith, pers. observation). In subclade XIIb, Sericoceros shows maternal care (Ciesla, 2002), while for its sister group Subsymmia the life history is unknown. In subclade XIIc, Themos clearly shows maternal care and subsocial behaviour, together with the genera Pachylota, Dielocerus and Digelasinus, while for Topotrita and Mallerina, the biology is unknown (de Souza Dias, 1975; de Souza Dias, 1976; Smith, 1992; Ciesla, 2002; Smith & Janzen, 2003; Boraschi et al., 2005). In Sericoceros the maternal care behaviour is more weakly developed than in other genera of subclade XIIc that show this trait (Ciesla, 2002; Smith & Janzen, 2003). The less developed subsocial behaviour of Sericoceros (construction of small and irregular mass cocoons, low levels of aggressiveness when guarding the eggs by the female and shorter duration of maternal care) might suggest that it displays the initial steps of evolving this behaviour complex. However, within clade XIIc the same characters do not seem to follow a transformation series (number of days of guarding and degree of defence aggressiveness by the female), except for the construction of much more complex and organized mass cocoons in all genera (Fig. 9). One probable ancestral trait in this behaviour complex present in Sericoceros and Themos (sister group of the remaining taxa in clade XIIc) is that females lay the eggs directly on the leaf epidermis and in circular/oval egg clusters instead of inside the mesophyll of the leaves and scattered over the entire leaf as in Dielocerus and Digelasinus (Benson, 1938; de Souza Dias, 1975; de Souza Dias, 1976; Smith, 1992; Ciesla, 2002; Smith & Janzen, 2003; Boraschi et al., 2005). Larvae of clade XII share the presence of two or more non-eversible coxal glands (Malagón-Aldana et al., 2021b); however, it is unknown if this feature is related to gregarious or subsocial behaviour. A morphological convergence between adult females that show maternal care in Pergidae (e.g., Pseudoperga) and clade XII

Our study is the most comprehensive phylogenetic analysis for the Argidae to date, although the limited amount of fresh material and the prevalence of monotypic or small genera represented only by type material made it impossible to reconstruct a better resolved phylogeny. We provide the first molecular sequences of some genes for the genera Athermantus, Triarge, Pampsilota, Dielocerus, Sphacophilus, Tanymeles and Manaos, as well as some outgroup species, e.g., Perreyia tropica (Pergidae), Andeana farcta and Waldheimia amazonica (Tenthredinidae). We hope that new technologies and collecting efforts will help to increase the amount of data and evidence for understanding the evolution of the family. The placement of Zenarge in a separate family as suggested by Malagón-Aldana et al. (2021a, 2021b), as indicated by the relationship Zenargidae + (Argidae + Pergidae), is better supported when combining molecular and morphological characters or when excluding the saturated third codon position in the molecular analysis. Furthermore, the morphological (adult and larva) and ecological features (e.g., gymnosperm host plant) of Zenarge clearly makes it unique. According to the calibrated phylogeny presented here, the more basal position of Zenarge turneri, which currently is the only species of the ZAP clade known to feed on gymnosperms, might challenge the hypothetic scenario of an ancestral angiosperm host for Tenthredinoidea proposed by Nyman et al. (2019). Alternatively, the host plant choice of Zenarge is a secondary reversal to feeding on gymnosperms, as indicated by the estimated Cenozoic age of its current native host plant, see above. Our results agree mostly with previous phylogenetic results for the family Argidae s.s. showing two main clades, i.e., the subfamilies Arginae and Sterictiphorinae (Malagón-Aldana et al., 2021a, 2021b), both of them with ancestral distribution in Gondwana, and with an origin coinciding with the breakup between east and west Gondwana. The biogeographic reconstruction suggests Arginae dispersed to Eurasia most likely through northern Africa (and the Arabian Peninsula); however, for Sterictiphorinae similar evidence is absent. We consider that the rise of the Himalayas played a substantial role in the diversification of Arginae, and perhaps Sterictiphorinae, in the Palearctic region, as has been suggested for other organisms in conjunction with uplift of mountain ranges (Wen et al., 2014; Luebert & Muller, 2015; Klaus et al., 2016) (Fig. 9A). Regarding subsocial behaviour, we find that maternal care evolved only once within Sterictiphorinae; however, further research is necessary to understand evolution of specific traits of this behaviour complex. Much more work still needs to be done to resolve the relationships of Neotropical Sterictiphorinae and the megadiverse genus Arge, for which we only obtained low resolution. Besides, Arge in particular needs to be sampled much more densely, and the genus will probably have to be subdivided, as indicated by

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our results for Afrotropical Arginae. At the same time, a number of small northern hemisphere genera nested inside Arge (clade V, Fig. 4), e.g., the ‘prefix’ genera Asiarge, Pseudarge and Spinarge, might eventually have to be synonymized with the nominal genus. The genus Sphacophilus is retrieved as monophyletic, contrary to previous hypotheses. Molecular information is also needed to confirm the placement of a number of genera, e.g., Trichorhachus, Tanyphatnidea, Sjoestedtia, Pseudaprosthema, Yasumatsua, Ortasiceros, most of the Afrotropical species of Arge and Neotropical Sterictiphorinae, including the status of the New World genera Ptenos and Didymia currently retrieved as paraphyletic. Similarly, a revision of the tribal classification of Argidae must await a denser sampling than the one achieved here.

janthina. Also, thanks to Seraina Klopfstein, Tamara Spasojevic and Liping Yan, who provided several suggestions and constructive criticism of the maximum likelihood and Bayesian inference methods applied, as well as to Katja Kramp for her relevant suggestions on the DNA extraction techniques. Finally, we thank Seraina Klopfstein and Gavin Broad who reviewed an early version of the manuscript. Additional input was provided by Bonnie Blaimer and two anonymous reviewers. Mention of trade names or commercial products in this publication is solely for the purpose of providing specific information and does not imply recommendation or endorsement by the USDA. USDA is an equal opportunity provider and employer. The authors declare no conflict of interest.

Author contributions Supporting Information

Additional supporting information may be found online in the Supporting Information section at the end of the article. Figure S1. Substitution saturation per codon position (first and second codon together and third codon separately) per protein-coding gene. Observed transitions and transversion vs. corrected genetic divergence. Figure S2. Maximum likelihood Individual Gene Trees. Figure S3. Phylogenetic position of Zenarge turneri Rohwer when using different gene datasets. First and second codon position together (first-second) and third codon position (third) separately. Maximum likelihood ML and Bayesian inference (BI) analyses. Figure S4. Current occurrence of Oriental genera of clade IV. File S1. Dispersal matrix, Dispersal Extinction Cladogenesis (DEC) analysis. File S2. Total Evidence Matrices for Node dating. Table S1. List of taxa used for molecular information and GenBank accession number per gene (Sequences starting with OK were produced in this work). Acknowledgements We thank COLCIENCIAS Institution of Colombia and the Natural History Museum of Denmark (NHMD), which funded the first author’s PhD programme at the University of Copenhagen. We are especially grateful to the curators of the different entomological collections that provided specimens to this work: Stephan Blank (SDEI), Fernando Fernández (ICN-MHN), Dimitri Forero (MPUJ), Andrew Liston (SDEI), Claudia Peña (ICN-MHN), Andreas Taeger (SDEI), and Valentina Vergara (UNAB). Thanks to Tobias Malm, Tommi Nyman, and Saskia Wutke who shared with us all their own original data of Argidae, including the 16S and 28S rDNA sequences of Cibdela

Leonardo A. Malagón-Aldana (LAMA) and Lars Vilhelmsen (LV) conceived and designed the study. David R. Smith and Akihiko Shinohara provided crucial material for DNA extraction. LAMA and Arn R. Jensen generated the molecular data. LAMA conducted all analyses. LAMA wrote the first draft of the paper, which was then reviewed by LV. All authors contributed to the final version of the paper.

Data availability statement NCBI Sequence accession numbers are provided in Table S1. The final total evidence matrix, including the used concatenated nucleotide alignement and the morphological data set are provided in File S2. The rest of data that support the findings of this study are available from the corresponding author upon reasonable request.

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Accepted 8 October 2021

First published online 5 November 2021

© 2021 The Royal Entomological Society, Systematic Entomology, doi: 10.1111/syen.12527

Tree scale: 1

16S

Blasticotoma filicetiGB 82

Runaria reductaGB Waldheimia amazonica Abia sppGB Pterygophorus insignisGB

10 23

Dracogymnia fernandezi Sericoceros nrtannuusGB

100 7

Styracotechys dicelysmaGB Sphacophilus sp1 Dielocerus sp

24 99

Dielocerus larva

Ptenos texanus Aprosthema tardum

8

Aprosthema intermedium

89 38

Aprosthema fusicorne

14

Sterictiphorinae males 12

Sterectiphorinae males

3

Sphacophilus sp3 14

Sterictiphora geminata Atomacera pubicornis 16

Aproceros leucopoda

1

Cladius pectinicornisGB 34

Corynis crassicornisGB Siobla sppGB

23 2

Sterictiphora angelicae Phylacteophaga froggattiGB

3

Pergagrapta sppGB

19 99

Pseudoperga sppGB Aulacomerus atriventris Andeana farcta

3

Monoctenus juniperiGB

32 92

Neodiprion sertiferGB

6

Polyclonus atratusGB Decameria sppGB

24

Perreyia picea

99 64

Triarge sp Arge berberidisGB

19 99

Arge berberidis Arge suzuki

9

Cibdela janthina

3

Arge melanochra

15 51

Arge pagana

2

Athermantus imperialis 24

Arge thoracica

17

Arge gracilicornis

33

Arge rejecta

4

Arge rustica Arge obesa

30

1

Scobina bolivariGB

41

Scobina strophosaGB

91 92

Scobina thoracicaGB

Arge mali Pampsilota dahomeyanus

10

Antargidium allucenteGB

34 98

Antargidium atricepsGB

Spinarge metallica

2

Spinarge fulvicornisP

36

Spinarge fulvicornisA

85 87

Spinarge prunivora

35

Spinarge affinis

10

Arge ustulata 80

Arge nigripes Arge aruncus

17

Arge similis

49 100

Arge similislarva 40

Arge similis2

Perreyia tropica

Tree scale: 0.1

28S Runaria reductaGB Euura respondens Cladius pectinicornisGB Andeana farcta Waldheimia amazonica Siobla sppGB Corynis crassicornisGB Neodiprion sertiferGB Monoctenus juniperiGB Abia sppGB Athalia sppGB Scobina incultaGB Scobina terminalisMix Antargidium atricepsGB Antargidium allucenteGB Sericoceros nrtannuusGB Atomacera debilisGB Atomacera pubicornis Aproceros leucopodaMix Aprosthema fusicorne Aprosthema tardum Aprosthema intermedium Sphacophilus sp1 Manaos mulsus Ptenos texanus Sterictiphora geminata Sterictiphora furcataGB Sterictiphora angelicae Dracogymnia sp Tanymeles galumnatus Sphacophilus sp3 Sterictiphorinae males Ptilia peleterii Ptilia versicolor Phylacteophaga froggattiGB Acordulecera spMix Anathulea sp Aulacomerus atriventris Pergagrapta sppGB Pseudoperga sppGB Styracotechys dicelysmaGB Pterygophorus insignisGB Polyclonus atratusGB Decameria sppGB Perreyia piceaGB Perreyia tropica Arge suzuki Arge berberidisMix Arge similis Cibdela janthina Arge thoracica Arge rustica Arge obesa Arge gracilicornis Arge cyanocrocea Arge ochropus Arge pagana Arge captiva Arge rejecta Pampsilota dahomeyanus Triarge sp Arge scita Arge melanochra Arge mali Arge nigripes Arge ustulata Arge metallica Spinarge pumilla Spinarge fulvicornisP Spinarge affinis Spinarge fulvicornisA Spinarge prunivora

Tree scale: 0.1

CAD

Blasticotoma filicetiGB Euura respondens Waldheimia amazonica

92

Andeana farcta

38

Siobla sppGB

48

Neodiprion sertiferGB

49

98

Monoctenus juniperiGB Abia sppGB

48

Athalia sppGB

33 48

Corynis crassicornisGB Zenarge turneri

Acordulecera spGB Phylacteophaga froggattiGB

46 28 21

Decameria spGB Polyclonus atratusGB

31

Pterygophorus insignisGB Pseudoperga spGB Pergagrapta sppGB Sterictiphora geminata

28 47 98

98 80

94 100

Sterictiphora spGB Sterictiphora furcataGB Sterictiphora angelicae

46

Aproceros leucopodaGB Aproceros leucopoda

100

67

Dielocerus larva Sphacophilus sp1 Ptenos texanus Schizocerella pilicornisGB

29

88

27

50

31 40

51

100

100 31

86

94

Sterectiphorinae males Ptilia peleterii Dracogymnia fernandezi Atomacera debilisGB Atomacera pubicornis Scobina terminalisGB Scobina terminalis Arge suzuki Arge rustica 3 Arge obesa 22 Cibdela janthinaGB 12 Arge cyanocrocea Pampsilota dahomeyanus 10 28 Arge rejecta 50 Arge pagana 95 Arge ochropus 17 Arge similislarva 15 Arge scita 28 Arge berberidisGB 100 Arge berberidis 14 Arge melanochra 34 Arge aruncus Arge nigripesGB 28 97 Arge ustulata 64 Arge cyraGB 42 Arge mali 52 Spinarge metallica 55 Spinarge fulvicornisP 87 Spinarge fulvicornisA 62 Spinarge affinis

Tree scale: 1

COI

Runaria reductaGB 100

Blasticotoma filicetiGB Athalia sppGB Waldheimia amazonica 56

Andeana farcta Siobla sppGB Euura respondens

21

17

44 89

Cladius pectinicornisGB

13

Neodiprion sertiferGB 31

Monoctenus juniperiGB Abia sppGB

7

Corynis crassicornisGB

25 41

Heptamelus dahlbomiGB Zenarge turneri Heteroperreyia hubrichiGB Styracotechys dicelysmaGB

46 14

Aulacomerus atriventrisGB

12

Acordulecera spGB

24 34

Acordulecera sp Pergagrapta sppGB

64

97

Pseudoperga sppGB Pterygophorus insignisGB

25

Perreyia tropica Polyclonus atratusGB

36 54

Dracogymnia fernandezi Sericoceros nrtannuusGB

31

Atomacera debilisGB Atomacera pubicornis Aproceros leucopodaGB

64 61

Aprosthema tardum Aprosthema austriacumGB

33 95 100

14

Aprosthema intermedium Sterictiphora longicornisGB

3

69

Sterictiphora geminata Sterictiphora furcataGB Sterictiphora angelicae Themos mayiGB

14 73 99

11

Dielocerus sp Dielocerus larva

40 99

Neurogymnia nigricosta Sericoceros vumirusGB Sphacophilus sp1

4 32 1

Durgoa mattogrossensisGB Trochophora lobataGB

2 23 63

Didymia jonesiGB Manaos mulsus

13

Ptenos texanus Ptenos spGB

31

4

100

Ptenos leucopodaGB Ptilia versicolorGB

7

Ptilia versicolor Ptilia peleterii

100 100 4

Sterictiphorinae males Schizocerella pilicornisGB Schizocerella lineataGB Antargidium atricepsGB Antargidium dentivalveGB

13 100

93 99

Antargidium allucenteGB Scobina incultaGB

33

Scobina bolivariGB Scobina terminalisGB 88 Scobina thoracicaGB 48 Scobina strophosaGB Pampsilota dahomeyanus Triarge sp Arge stuhlmanniGB Cibdela janthinaGB Arge aruncus

88 96

44

83 88

96

13 100

17

19

67

75

Arge similislarva Arge similis Spinarge metallica Spinarge affinis Spinarge affinisGB 67

4

39 12 16 55 100 95

12 8

9 37

Arge naokoaeGB 67 Spinarge fulvicornisGB Arge enodis Arge berberidis

Arge melanochra Arge nigripes Arge ustulata Arge pullataGB Arge scita

Athermantus imperialis Arge meliosmae Arge thoracica Arge quidia Arge pectoralis Arge captivalarva Arge cyanocrocea Arge rustica Arge rejecta 100 Arge captiva Kokujewia ectrapelaGB Arge bipunctataGB Arge ochropus 95

6

1

6 17

9

16 98

Tree scale: 0.1

Runaria reductaGB Blasticotoma filicetiGB

100

GLN

Athalia sppGB Siobla sppGB Andeana farcta

51 59 66

Corynis crassicornisGB Abia sppGB Neodiprion sertiferGB

76 36 57

Monoctenus juniperiGB Phylacteophaga froggattiGB Pseudoperga spGB Pergagrapta sppGB Pterygophorus insignisGB

66 100 37

Polyclonus atratusGB Perreyia tropica

32 86 80

Decameria spGB

39

Zenarge turneri Aproceros leucopodaGB Aproceros leucopoda Sterictiphora geminata Sterictiphora spGB

100 65

96 98 59

21

Sterictiphora angelicae Dielocerus sp

Sphacophilus sp1 Dracogymnia fernandezi

83 54 20

Schizocerella pilicornisGB Atomacera pubicornis

46 99

16 99

71

100

Atomacera debilisGB Scobina terminalisGB Scobina terminalis Arge scita Arge ochropus Arge cyanocrocea Arge suzuki 12 44 37 Arge obesa 25 Arge rejecta 89

Arge captiva Arge rustica Arge pagana

8

40

2

Arge berberidisGB Arge berberidis Cibdela janthinaGB Arge cyraGB 48 Arge nigripes 46 Arge spGB 100

2

4

52 38

24 42

Arge ustulata Arge mali Arge metallica Spinarge prunivora 54

Spinarge fulvicornisA Spinarge fulvicornisP 48 Spinarge pumilla 43 Spinarge affinis

95

Tree scale: 0.1

Runaria reducta 100

Blasticotoma filiceti Athalia circularis Siobla ruficornis

80

Corynis crassicornis

62 56

Abia lonicerae Acordulecera sp. Zenarge turneri Sterictiphora sp.

55 33

Aproceros leucopoda Atomacera debilis

24

25

Scobina terminalis

13

IDH

Arge cyra

80 100

28

99

Arge berberidis Lophyrotoma analis Pterygophorus insignis Phylacteophaga froggatti

57

Decameria sp.

42

73

Polyclonus atratus

30

Pergagrapta sp. 100

Pseudoperga sp.

Tree scale: 0.1

PGD

Runaria reductaGB 100

Blasticotoma filicetiGB Corynis crassicornisGB Athalia sppGB

82

Siobla sppGB 63

Euura respondens

49 54

Andeana farcta Abia sppGB Neodiprion sertiferGB

31

46 28

Monoctenus juniperiGB Scobina terminalisGB Cibdela janthinaGB Arge scita

80

100

Arge captiva Arge suzuki Arge berberidisGB Spinarge fulvicornisP

21 46 51

60

Arge nigripes

95 96

Arge spGB

Zenarge turneri Phylacteophaga froggattiGB

90

Acordulecera sp Acordulecera spGB

46

32

91 86 69 100

50

47

Anathulea sp Pergagrapta sppGB Pseudoperga spGB Pterygophorus insignisGB Polyclonus atratusGB

76

26

56 100

Decameria spGB Perreyia piceaGB Perreyia tropica

Atomacera pubicornis 100

Atomacera debilisGB Sterictiphora spGB Sterictiphora angelicae

99

Aprosthema fusicorne Aprosthema tardum Aproceros leucopodaGB Aproceros leucopoda Sphacophilus sp Schizocerella pilicornisGB

68

29

100 68 100 72

88 74

100 59

67 46

93 94 92

Ptilia versicolor Ptilia peleterii Sphacophilus sp1 Dielocerus larva Manaos mulsus Ptenos leucopodaGB Ptenos texanus Ptenos spGB

Tree scale: 1

TPI 98

Runaria reducta Blasticotoma filiceti Pterygophorus insignis Pseudoperga sp 44

Acordulecera sp Pergagrapta sp Phylacteophaga froggatti

82

82

Decameria sp Polyclonus atratus Zenarge turneri

97

27

Athalia circularis

16

Euura humeralis

31 100

Cladius pectinicornis Corynis crassicornis

71

35

92

Abia lonicerae Siobla ruficornis Neodiprion sp Monoctenus juniperi Dielocerus sp Schizocerella pilicornis Aproceros leucopoda

33 32 24

81

99

57

46

52

66 100 28

Atomacera debilis Sphacophilus sp1 Sterictiphora sp Sterictiphora angelicae Scobina terminalis

100 100 83

Cibdela janthina Arge cyra Arge berberidis

File S1. Dispersal matrix, Dispersal Extinction Cladogenesis (DEC) analysis. 1 0.1 0.1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 0.1 0.1 1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 1 [0-35Ma Oligocene-Miocene] 1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 1 [35-50 Ma Eocene] 1 1 0.1 1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 [50-120

0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 0.1 0.1 1 1 1 0.1 0.1 1 1 1 Ma Late Cretaceous]

1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 0.1 0.1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 [120-145 Ma Early Cretaceous] 1 1 1 1 0.1 1 1 1 1 0.1 1 1 1 1 0.1 1 1 1 1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 [145-160 Ma

0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1 1 1 1 0.1 1 1 1 0.1 1 1 1 Late Jurassic]

1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 [160-200 Middle Jurassic-Triassic] #periods Myr=35.0 50 120 145 160 219

File S2. Total Evidence Matrices for Node dating.[syen12527-sup-0006-AppendixS2] #NEXUS [written Wed Nov 18 16:22:02 COT 2020 by Mesquite

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begin data; dimensions ntax=164 nchar=5658; format datatype = MIXED(DNA:1-5350,Standard:5351-5658) gap = - missing =? interleave=yes; MATRIX Blasticotoma_filiceti ??????????????????????????????????????????????????????CTGGTCTCAT-TTATATTA-ATGATTGAATTTAATTTTTGAGTGAAAAAGCTTAAATTTAATTAAGGGACGAGAAGACCCTATAGAGTTTTATA-A---TT-G-T-----A--GTGTT-TATGTATTTAA-TT-ATTT-ATTA---A-ATA-A-C-TATATTTATTTGGTTGGGGTGATTGGAAAATTTATTAAACTTTTTTAA-TG-G-G-------CAAA-CATTGATTTATGAT-TTT----ATTGATCCTTAT--T--T-ATAAGATTGTTAGATTAAATTACCTTAGGG----------------------------------------------A??????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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ATCGACGACGAGGAGCTCGAGAAGCCGACCGACAAGCGAACGTTCGTTCTGGCGGCCGCCCTGAAGTCCGGCTACACGGTGGACCGTCTGTACGAGCTGACGAAGATCGATCGTTGGTTCCTGGAGAAGATGAGGAACATCACCTCGTATTACAGCATCCTCGAGGCCCTGGACCAGACGAAGCTCTCCCACGAGGTTCTCCTGCGGGCGAAGCAAATCGGCTT CTCGGACAAGCAGATCGCCAAGGCGGTCAAGAGCACCGAACTGGCCGTGCGGAAGCAGCGACAGGAGAGCAACATCCGCCCTATCGTCAAACAGATCGACACCGTCGCGGCCGAGTGGCCGGCGACCACAAACTACCTCTACCTCACCTACAACGGAATCTCCCACGACATCCTCTTCCCCGGCGGCTACACAATGGTCATCGGTAAGGCAGGCTCCGGCGTCT ACCGCATCGGAAGTTCCGTGGAGTTCGACTGGTGCGCCGTGGGTTGTCTTCGCGAGTTACGCCGCCTGGGGCGCAAGACGATCATGGTCAACTACAACCCGGAGACGGTCAGCACCGACTACGACATGTGCGATCGCCTCTACTTCGAGGAGATCTCCTTCGAGGTCGTCATGGATATTTACGACCTCGAGAACCCGGAGGGC????????????????????? ????????????????????????? GCAGTTTACAGAAAAACTTCAAATCCTTATTCGGCGAGAAACTCGAGGTTGTTAGAACGCACCAGCAACAAGAAAACCTCAAATTCATGGCGCATTTCAAGCGTAAGTTTATTATTCATCAAGGAAGACGCAAGCAGCCAAAGTCACCCGCCACTAACAAAGTCGAATTTTACCATCTTCGAAGCAACGGTAGCGCCTTGTGTACTAGGCTGATACAAGTGCAG CCGGACGCCCTTTTATTGAATTCCGCGTTTTGGTACAGCTACATTTTAAACGTACCTTTTAATAACGACGACGAGACCGGAATTGTCTACGTTTGGGTTGGATCGAAAGCTGACAGCGAAGAGGCGAGGCTCGTCGAAGAAATGGCAGAAGAAATGTTCAACAATGTACCGTGGATAAGTCTACAAGTATTAAACGAGGGCGAGGAACCAGACAACTTTTTCTG GGTCGGACTTGGCGGTAAAAAACCGTACGACACCGTGGCCGAGTACATGAACTACACCAGGCTATTTCGATGCTCCAACGAAAAAGGATACTTCACGATTAGCGAGAAGTGCACAGATTTCTGCCAGGTAGACGATCTGGCCGACGACGATATAATGATACTGGACAACGGCGAACAAGTGTTCCTGTGGCTGGGTGCAAGATGTTCGGAAGTCGAGATTAAGC TTGCGTACAAATCGGCTCAAGTACGGGTGTATATACAACACTTACGAGCGAAGCAACCAGAAAATCCCCGCAAGTTGTTCCTTACGGCTAAAAGCAAGGAATCTCGACGATTCACA Abia_spp ATAATAATTAGTCTTTTAATTGGGGGCTGGAATGAAGGATTAGACAAAATAAAAACTGTCTTTA-GTTAATT-TT-AATTGAATTTAATTTTTAAGTTAAAAAGCTTAAATTTTATTAAAGGACGAGAAGACCCTATAGAGTTTTATATT---TA-T--TAT--AATTTAGA-----TTTTTAAT-T-TA-TT-TTTAA------ATTATTATAAATATTTTATTGGGGTGATAGATAAATTTAATTAACTTTTTTAT-TT-A-T-----A-TTTA-CATTAATTAATGAA-A-T----TTTGATCCTAATTTT--T-T-TAGATTATTAGATTAAATTACCTTAGGGATAACAGCATAATTTTTTTTAAAAGTTCTTATTGATTAAAAAGATTGC???? 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CGAGGCGATGGCGATCGGTAGGAAGTTCGAAGAGGCTTTTCAGAAGGCTCTTCGCATGGTTGACGAGAATGTGAACGGTTTTGATCCTTACATAAAACCTATCGATGACGAGGACCTCGAGAGGCCAACCGACAAAAGAATGTTCGTACTCGCAGCAGCCCTCAAAGCCGGCTACACGATCGATCGCTTATACGAATTGACAAAAATCGATCGCTGGTTCCTGG AAAAAATGAGGAACATTACTTCATACTATACGCTTCTCGAAGATCTGGATCAGATGAAACTCTCGTACGAAGTCCTGTTGCGTGCCAAGCAGATCGGTTTCTCCGAYAAGCAGATAGCAACCGCAGTAAAAAGCACTGAGCTTGCTGTCCGCAAACAAAGACAGGAAAGCAACATCACACCTTTTGTCAAACAGATAGATACGGTCGCCGCCGAGTGGCCAGCT ACCACAAACTACCTGTATCTCACCTACAATGGAAAAAGTCACGACATTCAATTCCCTGGCGGGTACACGATGGTCATCGGTATGCCAGGTTCCGGAGTTTACCGCATAGGCAGTTCCGTTGAGTTTGATTGGTGTGCTGTGGGGTGCCTCAGAGAGTTGCGTCAACTCAACAGGAAGACGATAATGGTGAACTACAACCCCGAGACAGTGAGCACGGATTACGA TATGTGCGATCGCTTATACTTTGAGGAAATCTCCTTCGAGGTCGTGATGGACATTTACGACCTCGAGAATCCGGAGGGG?????????????????????????????????????????????? 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Corynis_crassicornis ATAATAATTTGTCTTTTAATTAAAGGCTAGAATGAATGATTGGACGAGATAAAATCTGTCTCT-AATTAATTT-TTATTTGAATTTAATTTTTAAGTTAAAAAGCTTAAATTTTTTTAAAGGACGAGAAGACCCTATAGAGTTTTATA----ATA-A-TATT--TTTTATTT-A--ATTT-TAA-TTT-T-T--TTAAT---AAT-A-A-ATTTATTATTTTATTGGGGTGATAGGAATATTAATAGAACTTTTTTAA-AAAA-T-T------TTA-CATTTATTTATGAA-T-T----TTTGATCCTAAA--A--T-T-TAGATTATTAGATTAAATTACCTTAGGGATAACAGCGTAATTTTTTTTAGAGTTCTTATCGAAAAAGAAGATTGCCAGCTCTAAGTGGGTGGTAAACTCCATCTAAGGCTAAATATGACCACGAGACCGATAGCGAACAAGTACCGTGAGGGAAAGTTGAAAAGAACTTTGAAGAGAGAGTTCAAGAGTACGTGAAACCGTTCAGGGGTAAACCTGAGAAACCCGAAAGGTCGA-ACGGGGAGATTCATCGTCAGCGTCGCTGGCTTCGCCGCGG-TTCGTGATG--C-CG-G-G--A-C-C-C--C----GCGTC-CACGGC-ACTCGACCGCGG-TGCA----ACGCCCGGTGACGCCGGCGTGCACTTCTCCCCTAGTAGGACGTCGCGACCCGTTGGGTGTCGGTCTAAGGCCCGGGTT---GGGTGCCTGT-C--TCGGCGT--TCGC--GT-C-----GGGGCAAACC-C-C-CGGTTGCCCGGCCGGCCGCCCGGCGGTAAACGCAC-GGTACAGAGCCGCAT-C-TAA-CTGCGTCGGGCCCGCCGCAAGCGCGGTCAGCGAT----TCCCGGTGGTCGGAC-CTAGCGCCGTCCCCGGGCCTGGCCAGCTGTTGGCAGGCGGTGTCCTCTGACGGGCTC-AAT---C-GAAT-C---AATTTTACGTACCGGTCGGCGACGCTATTGCTTTGGGTACTTTCAGGACCATRTTAATTCGTAGAGAATTAGGTACACCAAATTCTTTAATTGGWGATGATCAAATYTATAAYACAGTAGTWACTTCYCATGCATTTTTAATAATTTTTTTTATAGTAATACCAGTWATAATCGGAGGATTTGGAAAYTGATTAATTCCTTYAATACTAGGAGCACCAGATATAGCATTTC CTCGTTTAAATAATATAAGATTTTGATTATTACCTCCATCATTAWTAYTATTATTAATAAGAAGAATTATTGATTCAGGAKCAGGAACTGGATGAACARTTTATCCACCATTATCAAGAAATTTAGCWCATGCAGGAGCTTCTGTAGAYATAACAATTTTYTCACTACATATAGCAGGAATCTCTTCAATTTTAGGAGCYATTAATTTTATTTCTACTATTATA AATATAAAAATTAATGGRATAAARTTTGATCAATTACCTTTATTTGTTTGAGCTGTAATTTTAACTACTATTYTATTATTATTATCMTTACCTGTTTTAGCRGGAGCTATTACAATATTATTAACAGATCGAAATTTAAATACATCATTTTTTGATCCATCMGGAGGAGGAGATCCAATYTTATAYCAACATTTATTCTGATTTTTTGGCCACCCAGAAGTATA TATTYTAATTTTACCAGCATTTGGTGTTATYTCTCATATTATTTCTAACGAATCAGGAAAAAAAGAAACATTTGGAACATTAGGWATAATTTATGCYATATTATCAATTGGTTTAYTAGGTTTYGTAGTTTGAGCTCATCATATATTTACTGTTGGTATAGATGTTGATACACGAGCATATTTTACTGCAGTAACWATAATAATTGCAATTCCTACAGGAATTA AAATTTTTAGATGATTAGCAACTCTMTTYGGARCAATTATAAAATCAATTCCTTCAATATTATGAACWATAGGATTTGTATTCTTATTTACAATAGGAGGATTAACAGGTATCATTTTATCTAATTCATCAATTGATGTAATTTTACATGATACATATTATGGATTCAATTAAGGAAAAACTGATACTTCCTTTCCTCGACATTGAACTCCATATCTATGATTT GGGGATGGAAAATCGAGATAAAACCAATGACCAAGTAACAGTAGATTGCGCTGAAGCTATTAAGAAATACAATGTGGGTATAAAATGTGCGACAATAACACCTGATGAGAAGCGAGTCGAAGAATTTAAACTTAAACAAATGTGGAAAAGCCCCAATGGCACAATCAGGAACATATTAGGTGGTACTGTCTTCAGGGAAGCAATTATTTGCAAAAATATTCCAC GCTTGGTTACTGGGTGGAATCAGCCTATAATTATTGGTCGTCATGCACATGCCGATCAGTATAAAGCTACAGATTTTGTAGTTCCTGGTGCTGGCAAATTGGAAATCACTTGGACAGGTGAATGTGGTGACAAGATCCACCATACCGTTTACCAATTTAAAGGACCAGGTGTTGCCCAGGCTCAATTCAATACCGACGAAAGTATTCAGGCTTTTGCTCACAGC TCCTTCCAGTACGCCTTATCTCGAAGCTATCCACTTTATCTTTCAACCAAGAACACCATTTTGAAGAGATATGATGGTAGATTCAAAGATATTTTCCAAGCTATTTACGAATCTGATTACAAGTCTAAGTTTGAGGCCAAGAATATCTGGTACGAACATCGTCTGAT?????????????????????????????????? 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Heptamelus_dahlbomi ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ??????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Durgoa_mattogrosensis ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Eriglenum_crudum ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Genus2_spPutumayo ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Kokujewia_ectrapetala ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????

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Mallerina_tricolor ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Manaos_spp ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ??????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Pachylota_audouinii ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Pampsilota_afer ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Pampsilota_dahomeyanus ATAATAATTAGTCTTTTAATTGAAGGCTGGAATGAAGGATTGGACGAGGTAAATTCTGTCTCAT-TTAAATTA-AAATTTGAATTTAATTTTTAAGTTAAAAAGCTTAAATGTTATTAAAGGACGAGAAGCCCCTATAGAGTTTTATA-A---TA-T-TAAA--T--TTAAT-A--AATTTTAA-TT-TT-AT-TTTGT-T-A-T-A-T-TAATATTATTTTGTTGGGGCGACAGGAAAATTTATTAAACTTTTTTAT-AT-T-------T-TAGA-CATTTATTTATGAA-T-T----TTTGATCCTAAA--T--T-T-TAGATTATTAGATTAAGTTACCTTAGGGATAACAGCG??????????????????????????????????????? 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Pampsilota_zebra ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Pseudarge_rubicunda ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Pseudoaprosthema_rufoni ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????

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Ptenos_leucopodus ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ??????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Ptenos_natna ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Ptenos_spp ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ??????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Ptenos_texanus ATAATAATTAGTCTCTTAATTAGAGGCTGGAATGAATGATTGGACGAGATAAATTCTGTCTCAT-TATAATTA-AATTTTGAATTTAATTTTTAAGTTAAAAAGCTTAGATTTTTTTATAGGACGAGAAGACCCTATAGAGCTTTATA-G---TT-T--TAA--T--TTAAT-T--TTTTTTTA-TT-TT-TT-ATTAT-T-T-A-T-T-TAAAATTATTTTGTTGGGGCGACAGGAAAATTTATTAAACTTTTTTAA-TT-T-------T-TTTA-CATTGATTTATGAA-T-T----TTTGATCCTAAT--T--T-TTAGATTGATAGATTAAGTTACCTTAGGGATAACAGCGTTATTTTTTTTTAGAGTTCATATTGATAAAAAAGATTGC???????????????????????????????GGCTAATACGACCACGAGACCGATAGCGAACAAGTACCGTGAGGGAAAGTTGAAAAGAACTTTGAAGAGAGAGTTCAAGAGTACGTGAAACCGTTCAGGGGTAAACCTGAGAAACCCGAAAGATCGA-ATGGGGAGATTCATCGTCAACGAGTTCCGCTTCGC-CGCGG-TTCGTGATG---CCG-G-G--AC--C-A--A----GTGTTCACGGCGACGCGGCCGTGT-CGT--------CCGGTTCTTGTCTGCGTGCACTTCTCCCCTAGTAGGACGTCGCGACCCGTTGGGCGTCGGTCTACGGCCCGAT---T-GGTAGCCTGTTC--TCGGCGC--TCCGGCGT-C--G--GGGCCAGACC-G-T-CGGT-TGCCCGGCCGGCTGCCCGGCGATACTCGCAC-GGTATTGAGTCGCAT-C-GAACTGCGTCCAGCCCGTCGCAAGCGCGGTCATAGAT----TACCGGTGGTCGGAC-CTAGCGCCGTCCCCGGGCTTGGCCAGCTGTTGGTAGACGGTGCCCTCGGACGGGCTC-TA-----------------------TTACCGGTCGGCGACGCTATTGCTTTGGGTACTTTCAGGACC?????????????????????????????????????????????????????????? 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Ptenos_viridanus ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Ptilia_brasiliensis ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Ptilia_peleterii ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ??????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? CAGCTCTAAGAGGGTGGTAAACTCCATCTAAGGCTAAATATGACCACGAGACCGATAGCGAACAAGTACCGTGAGGGAAAGTTGAAAAGAACTTTGAAGAGAGAGTTCAAGAGTACGTGAAACCGTTCAGGGGTAAACCTGAGAAACCCGAAAGATCGA-ATGGGGAGATTCATCGTCGGCGGAGTCGGCTTCGG-CGTGG-TTCGCGATG---CTG-G-A-AC--C-C--C----GTGTT-CACGGC-ACGCGGCCGCGT-CGTT--TAATGCCCGGCAACGTCGGCGTGCACTTCTCCCCTAGTAGGACGTCGCGACCCGTTGGGCGTCGGTCTACGGCACGAT---T-GGTAGCCTGTTC--ACGGCGC--TTCGGCGT-C--G--GGTGCAGACC-G-T-CGGT-

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Ptilia_versicolor ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ??????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Schizocerella_lineata ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Sericoceros_krugii ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Sinarge_tipica ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Sjoestedtia_meruensis ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Sphacophilus_cellularis ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Sphacophilus_crawii ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Trailia_analis ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Triarge_nigra ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????

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Triarge_sp ATAATAATTAGTCTTTTAAATGGAGGCTGGAATGAAAGATTGGACGAGGTAAATTCTGTCTCAT-TTAAATTA-AAATTTGAATTTAATTTTTAAGTTAAAAAGCTTAAATTTTATTATAGGACGAGAAGACCCTATAGAGCTTTATA-T---TA-G-TATA--A--TAAAT-A--ATTTTTAA-TT-TT-TT-TTTAT-T-A-A-T-TATTTTAGTATTTTGTTGGGGCGACAGGAAAATTTATTAAACTTTTTTAATTT-T-------T-AATA-CATTAATTTATGAA-T-T----TTTGATCCTAAA--T--T-TTAGATTATTAGATTAAGTTACCTTAGGGATAACAGCGTTATTTTTTTTTAGAGTTCATATTAATAAAAAAGATTGCCAGCTCTAAGCGGGTGGTAAACTCCATCTAAGGCTAAATACGACCACGAGACCGATAGCGAACAAGTACCGTGAGGGAAAGTTGAAAAGAACTTTGAAGAGAGAGTTCAAGAGTACGTGAAACCGTTCAGGGGTAAACCTGAGAAATC CGAAATTTCGCATTGGGGTGATTCATCGTCAGCGTGATCGGCTTCGA-TATGG-TCCGCGATG---CTG-G-A--AC--T-C--C----GCGTT-CGCGGT-ACGCGGTCATGC-G-------ATGCCCGGCCACGACGACGCGCACTTCTCCCCTTGCAGGACGTCGCGACCCGTCGGGCGTCGGTCTACGGCCCGAGT--C-GGTGGCCTGTTC-TCGGCGT--TAGTTCGC-C--G--GGGGCAGACC-G-T-CGGT-TGCCCGGCCGGCTGCCCGGCGGTACCCGTAC-GGTATTTAGCCGCAT-C-GAA-TTGCGTCCAGCCCGTCGCAAGCGAGATCAGCTCA----AGCCGGTGGTCGGAC-CTGGTGCCGGCCCCGGAACTGGTCGGCTGTTGGCAGACGGTGTCCTCGGACGGGCTA-TA----AT-------------TGATTACCGGTCGGCGACGCTGTTGCTTCGGGTACTTTCAGGACCATAATTATTCGTACAGAATTAAGTTCAGTAGGATCTTTAATTAAAGATGATCAAATCTATAATACAATTGTTACATCTCATGCCTTTTTAATAATTTTTTTTATAGTTATACCAATTATAATTGGAGGATTTGGAAATTGATTAATTCCATTAATATTAGGAGCCCCTGATATAGCATT TCCTCGATTAAATAATATAAGATTTTGATTATTACCCCCTTCATTAATTTTATTAACAATTAGAAGTTTTGTTGATTCTGGGAGAGGAACAGGATGAACAGTTTATCCGCCTTTATCAAGAAATATTGCTCATGCAGGATCTTCTGTTGATTTAACAATTTTTTCATTACACTTAGCTGGAATTTCTTCCATTCTTGGAGCAGTAAATTTTATTTCTACTACAA TTAATATAAAAATTATAGGAATATCTTTTGATAAATTACCTTTATTTATTTGATCAGTAAAAATTACAGCTATTTTATTATTATTATCTCTACCAGTTCTTGCAGGAGCTATTACAATATTATTAACAGATCGTAACCTTAATACATCATTCTTTGACCCTTCAGGAGGAGGAGACCCAATTCTTTACCAACATTTATTTTGATTTTTTGGACATCCAGAAGTT TACATTCTAATTTTACCAGCATTTGGTATTATTTCTCATATTATTTCTCAAGAATCAGGAAAAAAAGAAACCTTTGGAGTATTAGGTATAATTTATGCTATATTAGCTATTGGTATACTAGGATTTATTGTATGAGCTCATCATATATTTACAGTAGGTATAGATGTTGATACACGGGCTTATTTTACTGCAGCTACAATAATTATTGCTGTTCCCACAGGAAT TAAAGTTTTCAGTTGAATAGCAACAATTCACGGATCAAAAATTATTTATACACCTTCAACAATTTGAACTTTAGGATTTATTTTTTTATTTACTATAGGTGGTCTTACAGGAATTATTTTATCTAATTCATCTA?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Trichorhachus_nitidus ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Trichorhachus_sp ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Triptenus_humeratum ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Trochophora_lobata ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ??????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? TAAGATTTTGATTATTACCACCTTCATTAATCTTACTTACAGTAAGAAGATTTGCAGAATCGGGATCAGGGACAGGATGAACAGTTTACCCGCCTCTCTCAAGAAATATTGCTCATGCTGGAAGATCAGTTGATCTAACTATTTTTTCTCTCCATCTTGCTGGAATTTCTTCAATTTTAGGAGCTATAAATTTTATTTCTACAATTATTAATATACGAGCTTCA GGAATAAAATTTGATAAAATATCTTTATTTTCTTGATCAGTAGGAATTACAGCCTTATTATTACTTTTATCTTTACCTGTACTTGCTGGAGCAATTACTATATTATTAACTGATCGAAATTTAAATACTTCATTTTTCGACCCATCTGGAGGGGGGGATCCTATTCTATACCAACATTTATTT????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? Yasumatsua_koreana ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 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Zynzus_spp ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ???????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????

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Blasticotoma_filiceti ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????? Abia_spp 20---001220-0-0-000-0020000110002022210100012001102000011000101103100000021100010000000002-00000000000-0000031--00--022020110-1002101-0311110100011101-00-0000000100--110100-1001000-001100110-00100------00000100013101004100 Andeana_farcta 10---001120-0-0-000-0000000110102020210100012010101110201000101002000001201110000111001000-101-0101001002000300100--020020112010000---0211110100010000-1200000000000--110001010110001100010110-00100------0000110010---1000001 Athalia_spp 00---001230-0-0-000-00001011000020101103000120101001000010000010020000012010001-0000000000-001-0100000-0100121--00--120020102010000--10111110100010100-1200000100000--??0?00-01010001100000110-??100------????010000---1001100 Cimbex_cuadrimaculata ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????? Cladius_pectinicornis 10---011230-0-0-100-00201002100020101101000120101001000010001010020000012011101-1101001020-101-0??0000-01000300101100200200-11000010--0211110100010100-1200000000100--000000-00110001101000110-00100------1000?1000110-??10000 Corynis_crassicornis ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????? Euura_spp ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????? Heptamelus_dahlbomi 20---001120-0-0-100-0020101100102110110??????????001102013--111002100001201000000101000000-001-0??1000-0300031-100--010020110-10020--10110110100010100-1200000000000--100110--011000110000100--??100------????010010---1001100 Leptocimbex_yorofui 20---001120-0-10010-00212011120000222102000120011020100110000011031000000211001-0100000002-00000001000-010000???00--122020110-10020--00311110100011101-00-0000000000--110100-1001000-001100110-00100------000001?0012?0???4100 Monoctenus_juniperi 00---010120-0-0-000-00201003000021222102000120101001000010001011010000012??00?1-0001001000-001-0100000-000002???01100200200-101000101-020-110100010100-0200000100100--000000-10110001101100110-00100------100001012100-1000001 Neodiprion_sertifer 00---010230-0-0-000-00201011100020202101000120101001000010001011010000002011001-0001002000-001-0100000-00000200101100200200-2100000--1030-110100010000-0200000000100--000100-10110001101100110-00100------100001012110-1000000 Pachylosticta_albiventris 20---001120-0---010-0000101112000012112-01012001111100011010101002100000021110010011001001100000000000-0000121--00--120020110-1001101-0311110100011100-00-0000?00100--110210--1010001101000110-00100------001-0100013?01004001 Runaria_reducta 3100-001030-0-0-000-002010120000002011010001201010011020100000000201?010201100000101001100-001-0001000-0200121-11110020000100-10000--10010110100010000-0201000000100--100200-0111000-001000110?00100------1100010000---1000000 Siobla_spp 21---001120-0-0-100-00201001100020001102000120101001100010001000021000102011001-0001000100-101-0001000-02000300001100200201021100000-10111110100010001-020?000100000--??0000-10110001101010110???100------????010000---1001100 Waldheimia_amazonica 10---001120-0-0-000-00000001101020101102000120101001100112--1110020000012011001-0001001000-001-000000??03000300100--120020112000002---021101-100010000-1200000000100--1001112-0110001101010110-00100------000001100131-1003100 Zenarge_turneri 3100-101120-0-10000-0000100110002010110200012010100111201000000002000000201100001101211010-00010001100-00001301001100200100-2200000--1011010-110-0--01000-0001000100--10000110110000-001000110-00111-0200-100001000100-1000000 Acordulecera_spp 21---001220-0-0-000-00001001000020121002000120???011102015-0001003100000001101000010112000-00020100100-0300031--00--1200200-0-10003---021110-110-0--00010-0000000100--0003112-010100-000000110-00110------011-11001110-1002100 Anathulea_sp ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????? Aulacomerus_spp 20---001020-0-0-010-0000000100002012210300012000201000021000001002100100011101000000112001100020000000-04001001201001200200-1210003---011110-110-0--00010-0000?0??????1001112-01??0?? 0-?????????00110------101-010000---1001100 Decameria_spp ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????? 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Spinarge_fulvicornisA ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????? Spinarge_fulvicornisGB ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????? Spinarge_fulvicornisP ?????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????? 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Styphelarge_abdominalis 3000-010024-0-10100-00000002110020001001000120101011112010000010??010000???1011-0???11201100000????100?01001100100--0200300-111001101-011101-00001010?000-000?????????0002?11-?100???0-? 10?0????0001101211400000100013111103100 Subsymiia_annulipes 3000-21002300-0-000-00101002000020202102001120101011102010000010???00000???101010???01201110103213?000-03000201300--0211--0-112101100-010-110100010100211-0000?00100--1?02112-010001100???????????11-0200-?????10001310??01100 Tanymeles_medeus 3200-11001300-0-000-00001000000020001002001120002011102012-00010??000000???101000???01201110103????000-04220301300--1201--0-0-2001100-010-110110000100211-0000200100--0003112-010001000001110--00110----0-011-0100112111102100 Tanymeles_spp 3200-11001300-0-000-00001000000020??1002001120???011102012--0010??000000???101000???01201110103????000-04220301300--1201--0-0-2001100-010-110110000100211-0000?00100--??03112?0??????0-? 001110--??110----0-?????100112101102100 Tanyphatnidea_microce 30011200120-0-0-000-10202101100010000-01000121111011102010000010220010001121011-0000012011000020110000-010003001011002(01)0300-211000100-0(23)1111011011010001200000100100--111111121000101001001110-1001210--111001012010---1001000 Themos_spp 3000-110024-0-0-000-0011100322102000103-010-00101011101010101110??000000???101010???01201110101212?000-03000101400--0221--0-0-1001100-010-110100210100210-0000200100--1001112-010001001010100--00111-0100-001-110010---1002100 Themos_surinamensis 3000-110024-0-0-000-0021100322102000103-010-00101011101010102210??000000???101-10???01201110101212?000-03000101400--0221--0-0-1001100-010-110100210100210-0000200100--100111201000?????????????00111-0100-001-112000---1001100 Topotrita_leucocephala 3000?11?021-0-0-000-00101002120020000-1-010-201010111010101100????000000???101010???01201110101212?000-030002014011000-0300-2--0-02---0111110100010100210-000???0100--1? 01????????????????????????111-0100-??????0?01310110411? 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Genus2_spChoco ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? Genus2_spPutumayo ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? Kokujewia_ectrapetala ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? Mallerina_tricolor ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? Manaos_spp 000032?00020?0-0-0211-??011000???0-2110-231110--0111111010000-00011200010000-0-0-1??1 Neoptilia_spp 00003100002200-0-0221-??0130001200-2012-221110--1111111110000-00011100010000-0-0-0111 Neurogymnia_nigricosta ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? Neurogymnia_sp ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? Ortasiceros_zhengi ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? Pachylota_audouinii ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? Pampsilota_afer ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? Pampsilota_dahomeyanus 101021-0001100-300111-000031012110-110--001100100111110010000-00010001010000-0-0-0010

Pampsilota_scutellis Pampsilota_zebra Pseudarge_rubicunda Pseudoaprosthema_rufoni Ptenos_leucopodus Ptenos_natna Ptenos_spp Ptenos_texanus Ptenos_viridanus Ptilia_brasiliensis Ptilia_peleterii Ptilia_versicolor Schizocerella_lineata Schizocerella_pilicornis Scobina_bolivari Scobina_inculta Scobina_lepida Scobina_melanopyga Scobina_spp Scobina_strophosa Scobina_thoracica Sericoceros_gibbus Sericoceros_krugii Sericoceros_spp Sinarge_tipica Sjoestedtia_meruensis Sphacophilus_cellularis Sphacophilus_crawii Sphacophilus_sp Spinarge_affinis Spinarge_fulvicornisA Spinarge_fulvicornisGB Spinarge_fulvicornisP Spinarge_prunivora Spinarge_pumilla Sterictiphora_angelicae Sterictiphora_furcata Sterictiphora_geminata Sterictiphora_sp Sterictiphorinae_males Styphelarge_abdominalis Subsymiia_annulipes Tanymeles_medeus Tanymeles_spp Tanyphatnidea_microce Themos_spp Themos_surinamensis Topotrita_leucocephala Trailia_analis Triarge_nigra Triarge_sp Trichorhachus_nitidus Trichorhachus_sp Triptenus_humeratum Trochophora_lobata Yasumatsua_koreana Zynzus_spp

????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 0000320000200100-0211-000110002000-2010-231110--0111111010000-00011200010000-0?0-1011 ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 00003??01020?100-0211-??010000???0-210--231110--0111111010000-0001141001000??0-0-0??? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 00003200000000-0-0211-100200011000-200--231110--0111111110000-00011200010000-0-0-0111 ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 001010-0001000-301111-101040001210-110--001100101111111110100-0001001100-000-0-0-0?1? 001010-0001000-301111-101040001210-110--001100101111111110100-0001001100-000-0-0-0?1? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 1020320010220001-022?-?????0001200-20110221100--0111111110000-10011100011000-0-0-0010 10203100102200-1-0221-000110001200-20110221110--0111111110000-10011300011000-0-0-0010 ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 0020310000210110-0211-000100011000-20110231110--0111110010000-0001020001000100-0-0110 ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 002032000021011000211-000100011000-20110231110--0111111010000-0001020001000110-0-0010 ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 101021-0101100-301111-000021002110-210--001000100111110010010-00011111012000-0-0-0?10 ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 101021-0101100-301111-??0021002110-210--001000100111110010010-00011111012000-0-0-0010 ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 002032?0002????0?????????????????11210--111110--?11111101000130001000000-000-10110??? 00203200002100-000111-2001200110011210--111110--011111101000130001000000-000-11110010 ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 013010-0000000-200111-100021001000-210--001100001111111110000-0001101000-000-110-0010 ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? ????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????????? 00003??000210100-0211-??010000?????2010-231110--0111111010000-00011200010000-0-0-1?1?

; END; begin mrbayes; set autoclose=yes nowarn=yes autoreplace=no; CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET CHARSET

16S = 1-397; 28S = 398-1041; COI12 = 1042-2056\3 COI3 = 1044-2056\3; IDH12 = 2057-2767\3 IDH3 = 2059-2767\3; PGD12 = 2768-3280\3 PGD3 = 2770-3280\3; TPI12 = 3281-3733\3 TPI3 = 3283-3733\3; CAD12 = 3734-4516\3 CAD3 = 3736-4516\3; GLN12 = 4517-5350\3 GLN3 = 4519-5350\3; morpho = 5351-5658;

1043-2056\3; 2058-2767\3; 2769-3280\3; 3282-3733\3; 3735-4516\3; 4518-5350\3;

PARTITION PartitionFinder = 7 : 16S , 28S TPI12 , COI12 IDH12 CAD12 , COI3 , GLN3 TPI3 PGD3 CAD3 IDH3 , GLN12 PGD12 , morpho; set PARTITION = PartitionFinder; ctype ordered: 5389 5393 5435 5509 5523; [ordered characters] [general] prset applyto=(all) ratepr=variable; prset applyto = ( 1,2,3,4,5,6,7 ); outgroup Blasticotoma_filiceti; set autoclose = yes; [par 1 - GTR+I+G] prset applyto = (1) statefreqpr = dirichlet (1,1,1,1); lset applyto = (1) nst = 6 rates = invgamma; [par 2 - SYM+I+G] prset applyto = (2) statefreqpr = fixed(equal); lset applyto = (2) nst = 6 rates = invgamma; [par 3 - GTR+I+G] prset applyto = (3) statefreqpr = dirichlet (1,1,1,1); lset applyto = (3) nst = 6 rates = invgamma; [par 4 - TIM+I+G] prset applyto = (4) statefreqpr = dirichlet (1,1,1,1); lset applyto = (4) nst = 6 rates = invgamma; [par 5 - GTR+I+G] prset applyto = (5) statefreqpr = dirichlet (1,1,1,1); lset applyto = (5) nst = 6 rates = invgamma; [par 6 - GTR+I+G] prset applyto = (6) statefreqpr = dirichlet (1,1,1,1); lset applyto = (6) nst = 6 rates = invgamma; [par 7 - morpho] lset applyto = (7) rates = gamma coding = variable; constraint root= 1-.; constraint Tenthredinoidea = 2-164; constraint ZAP = 17-164; constraint Neosterictiphorinae = 35-38 82 85-97 99-103 105 112-121 129-131 134-136 147 149-151 153-156 161-162 164; constraint Paleosterictiphorinae = 43-47 104 111 143-146 163; constraint Arginae = 48-77 83-84 98 106-110 132-133 137-142 152 157-158; constraint Sterictiphorinae = 35-38 43-47 78-82 85-97 99-105 111-121 129-131 134-136 143-151 153-156 159-164; prset prset prset prset prset

applyto=(all) ratepr=variable; brlenspr=clock:uniform; clockvarpr=igr; igrvarpr=exp(37.12); clockratepr = lognorm(-7.08069, 1);

prset topologypr=constraint(root,Tenthredinoidea,ZAP,Neosterictiphorinae,Paleosterictiphorinae,Sterictiphorinae,Arginae); calibrate root = offsetexp(182,235); calibrate Tenthredinoidea = offsetexp(182,235); calibrate ZAP = offsetexp(164.7,235); calibrate Paleosterictiphorinae = offsetexp(37.2,235); calibrate Neosterictiphorinae = offsetexp(20.4,235); calibrate Arginae = offsetexp(7.2,235); prset nodeagepr = calibrated; [Birthdeath prior] prset prset prset prset prset prset

[prset brlenspr = clock:birthdeath [clock:uniform]; samplestrat = diversity [random]; sampleprob = 0.1; speciationpr = exp(10); extinctionpr = beta(1,1); treeagepr = offsetexp(183, 235); topologypr=constraints(root, Tenthredinoidea, ZAP, NeoSterictiphorinae, PaleoSterictiphorinae, Argelato, Sterictiphorinae);]

unlink shape = ( all ) statefreq = ( all ) revmat = ( all ) tratio = (all) pinvar = (all); mcmc ngen = 30000000 printfreq = 1000 samplefreq = 100 nchains = 4 nruns = 2 savebrlens = yes diagnfr = 5000; sump burninfr=0.5; sumt burninfr=0.5 outputname = nodedating; END;

Table S1. List of taxa used and GenBank accession number per gene. *, sequences produced in this work; on, feeding on. f, familia: A, Argidae. B, Blasticotomidae. C, Cimbicidae. D, Diprionidae. H, Heptamelidae. P, Pergidae. T, Tenthredinidae. Z, Zenargidae. Label in combined tree Blasticotoma filiceti Runaria reducta Andeana farcta Athalia spp.

sp Blasticotoma filiceti Klug 1834 Runaria reducta Malaise 1931 Andeana farcta (Konow 1900) Athalia circularis (Klug 1815) Athalia scutellariae Cameron 1880 Athalia sp.

f B B T T T T

16S AB859197.1 AY206774.2 OK271307 AY206777.2

28S GQ374688.1 OK271265 KF528404.1 -

Cladius pectinicornis

Cladius pectinicornis (Geoffroy 1785)

T

EF032167.1

FJ858832.1

AB863674.1 OK271306 EF032168.1 KF318464.1 AY206782.2 KC567832.1 KF318476.1 KF318516.1 KF318496.1 OK271304 KF318507.1 KF318508.1 KF318495.1 KF318485.1 KF318510.1 KF318492.1 KF318466.1 OK271294 OK271299 OK271301 OK271300 OK271271 KF318480.1; OK271281 OK271285 OK271279 OK271293 OK271272 OK271287 OK271292 OK271283 OK271290 OK271270 OK271282 OK271280 OK271273 OK271284 OK271303 KC973125 OK271291 OK271302 OK271297 OK271288 OK271289 KC973258.1 KC972767.1 KC972887.1 OK271298 OK271276 OK271277 OK271275 OK271274 OK271278 OK271296 OK271295 OK271305 OK271286 -

OK271266 KF528444.1 OK271267 GQ374689.1 KF528392.1 KJ402300.1 GQ374684.1 OK271264 KF445017.1 KF445021.1 GQ374692 KF445070.1 KF445039.1 OK271268 KF445051.1 KF445054.1 KF445038.1 KF445029.1 KF445056.1 KF445035.1 KF445010.1 OK271258 OK271255 OK271254 OK271253 KF445025.1 OK271248 OK271238 OK271244 OK271234 OK271235 OK271232 OK271242 OK271240 OK271239 OK271247 OK271245 OK271243 OK271246 OK271241 OK271237 OK271231 GQ374687.1 OK271250 KF318468.1 OK271263 OK271257 OK271236 OK271256 OK271260 OK271259 KF445013.1 OK271249 OK271261 OK271228 OK271230 OK271227 OK271233 OK271229 OK271226 OK271252 EF032255.1 OK271251 OK271269 OK271262 OK271225 -

Euura humeralis (Serville 1823) T Euura spp. Euura respondens (Förster 1854) T Siobla ruficornis (Gimmerthal 1834) T Siobla sp. T Siobla spp. Siobla sturmii (Klug 1817) T Waldheimia amazonica Waldheimia amazonica (Kirby 1882) T Heptamelus dahlbomi Heptamelus dahlbomi (Thomson 1870) H Monoctenus juniperi Monoctenus juniperi (Linnaeus 1758) D Neodiprion sertifer (Geoffroy 1785) D Neodiprion spp. Neodiprion sp. D Abia spp. Abia lonicerae (Linnaeus 1758) C Corynis crassicornis Corynis crassicornis (Rossi 1790) C Zenarge turneri Zenarge turneri Rohwer 1918 Z Acordulecera dorsalis Say 1836 P Acordulecera spp. Acordulecera sp. P Anathulea sp. Anathulea sp. P Aulacomerus spp. Aulacomerus atriventris (Malaise 1955) P Decameria sp. P Decameria spp. Decameria vyssus Smith 1990 P Heteroperreyia hubrichi Heteroperreyia hubrichi Malaise 1955 P Pergagrapta bicolor (Leach 1817) P Pergagrapta polita (Leach 1817) P Pergagrapta spp. Pergagrapta sp. P Perreyia picea Perreyia picea (Westwood 1874) P Perreyia tropica Perreyia tropica (Norton 1869) P Phylacteophaga froggatti Phylacteophaga froggatti Riek 1955 P Polyclonus atratus Polyclonus atratus Kirby 1882 P Pseudoperga sp. P Pseudoperga spp. P. guerinii (Westwood 1880) P Pterygophorus insignis Pterygophorus insignis Kirby 1894 P Styracotechys dicelysma S. dicelysma Benson 1935 P Antargidium allucente Antargidium allucente Benson 1934 A Antargidium atriceps Antargidium atriceps Benson 1935 A Antargidium dentivalve Antargidium dentivalve Benson 1934 A Aproceros leucopoda A. leucopoda Takeuchi 1939 A Aprosthema austriacum A. austriacum Enslin 1917 A Aprosthema fusicorne A. fusicorne (Thomson 1871) A Aprosthema intermedium A. intermedium (Zaddach 1864) A Aprosthema tardum Aprosthema tardum (Klug 1814) A Arge aruncus Arge aruncus Hara & Shinohara 2012 A Arge berberidis Arge berberidis Schrank 1802 A Arge captiva Arge captiva (Smith 1874) A Arge cyanocrocea Arge cyanocrocea (Forster 1771) A Arge cyra Arge cyra (Kirby 1882) A Arge gracilicornis Arge gracilicornis (Klug 1814) A Arge mali Arge mali (Uchiyama 1906) A Arge melanochra Arge melanochra (Gmelin 1790) A Arge nigripes Arge nigripes (Retzius 1783) A Arge obesa Arge obesa Hara & Shinohara 2012 A Arge ochropus Arge ochropus (Gmelin 1790) A Arge pagana Arge pagana (Panzer 1797) A Arge pectoralis Arge pectoralis (Leach 1817) A Arge pullata Arge pullata (Zaddach 1859) A Arge quidia Arge quidia Smith 1989 A Arge rejecta Arge rejecta (Kirby 1882) A Arge rustica Arge rustica (Linnaeus 1758) A Arge scita Arge scita (Mocsáry 1880) A Arge similis Arge similis (Snellen Van Vollenhoven 1860) A Arge stuhlmanni Arge stuhlmanni (Kohl 1893) A Arge suzukii Arge suzuki (Matsumura 1912) A Arge thoracica Arge thoracica (Spinola 1808) A Arge ustulata Arge ustulata (Linnaeus 1758) A Athermanthus imperialis Athermanthus imperialis Kirby 1882 A Atomacera debilis Atomacera debilis Say 1836 A Atomacera pubicornis Atomacera pubicornis (Fabricius 1804) A Atomacera sp. Sericoceros nr. tannuus A Cibdela janthina Cibdela janthina (Klug 1834) A Didymia unifasciata Didymia unifasciata Smith 1985 A Dielocerus sp. Dielocerus sp. A Dacrogymnia fernandezi D. fernandezi Smith & Malagón-Aldana 2020 A Kokujewia ectrapela Kokujewia ectrapela Konow 1902 A Manaos mulsus Manaos mulsus (Konow 1906) A Pampsilota dahomeyanus P. dahomeyanus Georgen & al. 2017 A Ptenos leucopoda Ptenos leucopodus (Cameron 1883) A Ptenos sp. Ptenos sp. A Ptenos texanus Ptenos texanus (Norton 1872) A Ptilia peleterii Ptilia peleterii (Gray 1831) A Ptilia versicolor Ptilia versicolor (Klug 1834) A Schizocerella lineata S. lineata (Rohwer 1909) A Schizocerella pilicornis Schizocerella pilicornis (Holmgren 1868) A Scobina bolivari Scobina bolivari (Klug 1814) A Scobina inculta Scobina inculta (Konow 1906) A Scobina strophosa Scobina strophosa (Konow 1906) A Scobina terminalis Scobina terminalis (Klug 1814) A Scobina thoracica Scobina thoracica (Jörgensen 1913) A Sericoceros vumirus Sericoceros vumirus Smith 1992 A Sphacophilus (Caelococus) sp. Sphacophilus (Caelococus) sp. A Spinarge affinis Spinarge affinis Hara & Shinohara 2006 A Spinarge fulvicornis [A] S. fulvicornis (Mocsáry 1909) [on Aria] A Spinarge fulvicornis [P] S. fulvicornis (Mocsáry 1909) [on Pourthiaea] A Spinarge fulvicornis GB Spinarge fulvicornis (Mocsáry 1909) A Spinarge metallica Spinarge metallica (Klug 1834) A Spinarge prunivora Spinarge prunivora Hara & Shinohara 2006 A Spinarge pumilla Spinarge pumilla Hara & Shinohara 2006 A Sterictiphora angelicae Sterictiphora angelicae (Panzer 1799) A Sterictiphora furcata Sterictiphora furcata (Villers 1789) A Sterictiphora geminata Sterictiphora geminata (Gmelin 1790) A Sterictiphora sp. Sterictiphora sp. A Sterictiphorinae males Sterictiphorinae males A Tanymeles spp. Tanymeles galumnatus (Konow 1906) A Themos spp. Themos mayi Smith 2003 A Triarge sp. Triarge sp. A Trochophora lobata Trochophora lobata (Erichson 1848) A

CAD KF936841.1 OK330414 KF936836.1 -

COI KC975823.1 KF936547.1 OK120417 KF936587.1 -

GLN KF937018.1 KF936916.1 OK330444 KF936953.1 -

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